MODOS DE VIDA.

ECOLOGA
La mayora de los biotopos en los que viven los hongos estn ocupados por otros organismos, plantas, animales y microorganismos, con los que interactan. En dichos biotopos los hongos estn bien adaptados, pues tienen un adecuado acceso a nutrientes y sobreviven a la competencia. Como resultado los hongos tienen los siguientes modos de vida, es decir, modos de nutricin: 1. Saprotrofo: utilizan la materia muerta como recurso. 2. Necrotrofo: matan tejidos u organismos, luego los asimilan saprotrficamente. 3. Biotrofo: utilizan clulas u organismos vivos como recurso. Existen modos de vida intermedios, los ms evolucionados son los biotrofos. Los hongos saprotrofos son incapaces de ser necrotrofos o biotrofos, pues no rompen barreras de defensa de huspedes, se pueden aislar y crecer en cultivo puro, incluyen a muchos organismos. Los necrotrofos tienen dos subcategoras los facultativos (pueden ser una cosa u otra alternativa), son saprotrofos con capacidad necrotrofa; y los obligados que son patgenos y poco competitivos fuera del husped. Los biotrofos tienen tambin dos subcategoras y poseen pocos organismos. Estn los biotrofos facultativos, viven sobre huspedes vivos y tienen una limitada capacidad saproftica; los obligados, slo viven sobre huspedes vivos, se aslan muy difcilmente y pueden ser parsitos o simbiontes.

Una multitud de enemigos naturales permanece en espera

La clasificacin de los enemigos naturales se hace principalmente en base al tamao y la forma de alimentacin. Los enemigos naturales que pertenecen a los microorganismos (o an ms pequeos, como los viroides y los virus), son llamados patgenos. Ellos viven generalmente en la planta. Y, como individuos, pueden ser observados mediante el microscopio ptico o electrnico. El ojo humano, puede observar los cuerpos fructferos (como los uredosoros de los hongos de roya), o colonias ms grandes de micelio (oidio). A menudo, los patgenos no son visibles directamente, pero s sus efectos sobre la planta (sntomas): marchites, amarillamiento de hoja, etc. Animales pequeos (nemtodos, cochinillas, fidos, caros) son generalmente llamados parsitos. Estos chupan los fluidos de las plantas, y pueden tener poca movilidad. Pueden ser vistos y contados por el ojo humano. Los entomlogos les conocen tambin como insectos fitfagos. Tambin las plantas parsitas superiores (Striga, Orobanche) son consideradas parsitos. Esta terminologa no es utilizada por todos en la misma forma. Tambin existe sobreposicin. Mucha gente llama al hongo oidio un patgeno (porque es un organismo microbial) mientras otros los llaman hongo parsito (debido a que las colonias son visibles). Una planta en la cual un patgeno parsito se alimenta con xito es conocida como planta husped. La planta provee nutrientes y hospedaje. Por tanto el pepino es una planta husped de caros y tambin de oidio. Muchos principios que son verdaderos para patgenos tambin se aplican a los parsitos. Para prevenir la confusin parsito y/o patgeno en este manual usaremos uno de los dos trminos.

1.1.

Qu es una enfermedad?

La palabra patgeno literalmente significa generador de enfermedad. Es cuestionable, sin embargo, si algunos patgenos realmente causan enfermedad. En sentido estricto, la palabra enfermedad indica disturbio fisiolgico en toda la planta que conlleva sntomas tales como (amarillamiento) = clorosis, marchites, enanismo y deformacin. Tales

sntomas son tpicos de infecciones por virus, fitoplasmas, bacterias y hongos que causan marchitez vascular. Las reacciones locales del tejido de la planta a un intruso, como manchas necrticas causadas por la reaccin de resistencia, o lesiones necrticas causada por una infeccin local, generalmente no son llamados sntomas. La severidad de los sntomas no es una indicacin fiable de la cantidad de patgeno presente en la planta (ver 2.3. a cerca de tolerancia). Otros patgenos o partes de patgenos pueden ser vistos, contados y medidos directamente. Las colonias de oidio en las hojas no son sntomas. Tales partes visibles de los patgenos son llamados signos mediante los cuales pueden ser reconocidos. Las consecuencias de la infeccin para la planta (en trminos de reduccin de rendimiento, dao), no son directamente visibles ni tampoco predecibles en base a la cantidad de infeccin.

Varios hongos causan lesiones locales. Estas lesiones son consecuencia directa de la presencia del patgeno en el tejido. Uno no puede ver al patgeno, pero la cantidad de patgeno puede ser estimada indirectamente por el tamao y el nmero de las lesiones. Tales patgenos toman una posicin intermedia entre los patgenos que causan sntomas y los patgenos directamente visibles.
Los trminos enfermedad y planta enferma son usados cuando el patgeno ms o menos altera la fisiologa de toda la planta (como el virus del mosaico y el hongo de la marchitez, etc.). El trmino plaga es usado para indicar parsitos animales y herbvoros. La palabra indica la especie de plaga (mosca blanca es una plaga del tomate). Una poblacin de especie plaga que alcanza un tamao que causa dao, es llamada una plaga). Las plantas sobre las cuales estn presentes muchos individuos de la especie plaga son fuertemente infestadas por la plaga.

1.2.

Clasificacin de los patgenos

Los patgenos son subdivididos de acuerdo a sus caractersticas del proceso de infeccin. Nosotros los dividimos en biotrofos (virus, oidio, royas, carbones), que dependen en tejido vivo de la planta. Muchos hongos biotrofos forman haustorios en las clulas de la planta y toman nutrientes de ellas. Los haustorios invaginan la membrana plasmtica y no penetran en el citoplasma. Las clulas de las plantas huspedes permanecen vivas a pesar de la presencia de tales haustorios. Muchos patgenos biotrofos no pueden ser cultivados en medios artificiales o esto se puede realizar con mucha dificultad.

Necrotrofos (Septoria, Helminthosporium, y otros hongos que manchan las hojas) extraen los nutrientes de los tejidos de la planta. En este punto stos generalmente producen toxinas. Son similares a los saprfitos, pero de tejido muerto de la planta. Son fcilmente cultivados en medio artificial. Hemibiotrofos (Phytophthora infestans, mildi) son intermedios entre los biotrofos y necrotrofos. Tras comenzar el proceso de infeccin el tejido de la planta muere. Algunas especies pueden crecer en medios (por ejemplo P. infestans), pero otros no (Bremia lactucae).
Otros grupos de patgenos son los parsitos de debilidad? (como Botrytis, Pythium) que infectan plantas dbiles o partes de plantas tales como frutos maduros, semillas, flores y plantas que crecen en condiciones subptimas. Otro grupo son los hongos causantes de marchiteces vasculares y cortadores de races tales como Fusarium oxysporum, Verticilium alboatrum y Ceratocystis ulmi. Los primeros dos hongos causan un bloqueo del xylema y por tanto marchitan las plantas. La otra especie es el agente causal de la enfermedad de Dutch enfermedad el olmo holands.

Mecanismos de defensa contra patgenos en plantas

Al igual que los animales, las plantas estn expuestas a patgenos de diversa naturaleza que pueden causarles enfermedad, e incluso la muerte. Y, al igual que los otros organismos, las plantas poseen mecanismos para defenderse de ellos. Su estudio ha servido a los cientficos para el desarrollo de nuevas estrategias que permitan controlar a los patgenos vegetales, que causan un impacto negativo en las cosechas. La interaccin entre las plantas y sus patgenos Las plantas estn expuestas continuamente al ataque de patgenos diversos, incluso de otras plantas. Las plantas son organismos ssiles (inmviles) y no pueden escapar, pero cada clula vegetal posee mecanismos de defensa activos (un sistema de alerta) y tambin inducibles (se activan cuando la planta entra en contacto con el patgeno). Esta es una diferencia importante con respecto al sistema inmunolgico de los vertebrados, ya que en ellos existen clulas especializadas que viajan rpidamente al sitio de la infeccin, donde eliminan al organismo invasor, o limitan su distribucin. En las plantas, el mecanismo de defensa localizado en cada clula minimiza las infecciones. Entonces, la enfermedad podra definirse como el resultado de una infeccin exitosa. Sin embargo, una enfermedad de este tipo raramente mata a la planta. Podra interpretarse que, por seleccin natural, han sobrevivido los patgenos de menor toxicidad (que no matan a su husped al que necesitan para reproducirse) y/o las plantas ms resistentes a estos patgenos. A qu tipos de patgenos estn expuestas las plantas? Se define como patgeno vegetal a aquel organismo que, para completar parte de su ciclo de vida, crece dentro de la planta. Y, al hacerlo, la perjudica. Los procesos afectados pueden ser: la divisin celular, la diferenciacin y desarrollo, la absorcin del agua y minerales del suelo y su transporte al resto de la planta, la fotosntesis, la reproduccin, y el almacenamiento de reservas alimenticias. Entre los patgenos vegetales, se pueden encontrar: Patgeno Virus Bacterias Ejemplos TMV o virus del mosaico del tabaco, PVY o virus Y de la papa, CaMV o virus del mosaico de la coliflor (mosaico hace referencia a los sntomas que ocasiona). Xhantomonas campestris (causa cancrosis en los

ctricos), Erwinia carotovora. Hongos Phytophtohora infestans, causa el tizn tardo de la papa; Cladosporium fulvum, o moho de la hoja de tomate Lepidpteros como el barrenador del maz (Diabrotica virgifera) genera tneles en los tallos del maz y su quiebre; Leptinotarsa decemlineata (escarabajo colorado de la papa) causa estragos al masticar y comer los tallos y hojas verdes de la planta de papa. pequeos gusanos que pueden infectar a las plantas a travs de sus races

Insectos

Nemtodos

Cada uno de ellos utiliza diferentes estrategias para ingresar y perdurar dentro de la planta. En la figura 1 se observan algunos ejemplos de los sntomas (manifestaciones fenotpicas de la infeccin) que generan los patgenos en la planta husped.

Figura 1. Patgenos vegetales de distinta naturaleza y sus efectos deletreos

en las plantas. En cada caso se observa el sntoma que ocasiona en la planta, y un detalle microscpico del patgeno. A) Hoja de tabaco infectada con el Virus del mosaico del tabaco o TMV. B) Tomates infectados con el hongo Colletotrichum coccodes, causante de la antracnosis observada. C) Angulilosis de la raz de tomate, causada por el nematodo Meloidogyne incognita. Se observan los quistes en la raz. D) Cancrosis de los ctricos ocasionada por la bacteria Xanthomonas campestres pv. Citri, bacteria que se observa en la microscopa electrnica, localizada en la apertura de un estoma.

Figura 2. Enfermedades que afectan a la planta de tomate. Muchos microorganismos atacan algunas partes especficas de la planta (los frutos, las races, las hojas), produciendo sntomas caractersticos de enfermedad:

mosaico, necrosis, manchado, marchitamiento, y races agrandadas, entre otros. Las plantas de tomate son atacadas por ms de 100 patgenos diferentes. Entre las enfermedades incluidas en el grfico, se encuentran las bacterianas: agalla de la corona (Agrobacterium tumefaciens), pecas bacteriales (Pseudomonas syringae pv tomate); fngicas: oidiosis (Oidium neolycopersici), fusariosis (Fusarium oxysporum f. sp lycopersici), antracnosis (Colletotrichum coccodes); virosis: peste negra (virus de la peste negra del tomate o TSWV), mosaico (virus del mosaico del tomate o TMV); nemtodos: anguilulosis de la raz (Meloidogyne spp.).

La infeccin y sus consecuencias en la planta Tanto las races como los tallos y hojas son zonas de contacto con los patgenos. Los patgenos emplean diferentes estrategias de invasin al husped (planta):

penetrar directamente las capas superficiales mediante presin mecnica o ataque enzimtico entrar por aberturas naturales de las plantas, como por ejemplo los estomas (relacionados con el intercambio gaseoso). invadir tejidos previamente daados

Una vez que el patgeno ingresa en la planta, se puede clasificar en funcin de las estrategias empleadas al utilizar a la planta como sustrato: Necrtrofos: matan a las clulas de su husped y descomponen el tejido para utilizarlo en su crecimiento. Biotrofos: infectan su husped sin causar muerte celular, ya que necesitan mantenerlo vivo para cumplir su ciclo de vida. Hemibitrofos: mantienen a las clulas vivas en las etapas iniciales de la infeccin, pero las matan una vez avanzada Por qu tienen xito algunos patgenos? El xito de determinados patgenos vegetales puede atribuirse a algunos de los siguientes factores:

Un modo efectivo de infeccin que permite una tasa de reproduccin alta durante la estacin de crecimiento de las plantas. Mecanismos de dispersin eficientes a travs de agua, viento, u organismos vectores (transmisores) como los insectos. Produccin de un tipo de estructura (esporas, por ejemplo) que pueden sobrevivir por largos perodos (hasta 30 aos). Una gran capacidad de generar diversidad gentica a travs de mutaciones que otorgan ventajas adaptativas. Esto favorece el

origen de nuevos genotipos a partir de los cuales pueden surgir nuevas epidemias. La homogeneidad gentica de los cultivos de inters agronmico los hace ms susceptibles a una epidemia que afecte a toda la poblacin. Este riesgo se ve aumentado por la presencia de genotipos bien adaptados de patgenos. Adems, el dao provocado por un patgeno es puerta de entrada para otros patgenos, potenciando los efectos negativos sobre la planta. Las plantas salvajes no suelen sufrir infecciones ni serias consecuencias a nivel poblacional por el ataque de patgenos debido, en parte, a la variabilidad gentica dentro de esas poblaciones.

Interacciones entra la planta y el patgeno Se pueden reconocer dos tipos de interacciones entre las plantas y los patgenos, en funcin de las respuestas de la planta al ataque del agente extrao: Interacciones compatibles: aquellas en la cules un patgeno logra infectar y enfermar a una planta. Pueden ocurrir si las condiciones ambientales son favorables, si las defensas preformadas de la planta son inadecuadas, si la planta falla en detectar al patgeno, e incluso si las respuestas de defensa activadas son inefectivas. Interacciones incompatibles: aquellas en las cules no hay enfermedad porque se da un fenmeno de resistencia de la planta. Estos mecanismos de resistencia pueden ocurrir por: 1). Resistencia de tipo no hospedante: la especie vegetal atacada no le brinda al patgeno las condiciones necesarias para completar su ciclo de vida, o posee barreras estructurales preformadas, o sintetiza compuestos txicos. 2). Mantener la infeccin confinada tras el reconocimiento del patgeno que est atacando. 3). Condiciones medioambientales inestables que provocan la muerte del patgeno antes de poder acomodarse al nuevo medio. Las defensas preformadas de las plantas Muchas plantas poseen defensas preexistentes al ataque del patgeno las cules pueden clasificarse en: Bioqumicas. Involucran tres grandes grupos de compuestos: pptidos y protenas; metabolitos secundarios, e inhibidores de proteasas. La mayora de las plantas sanas poseen muchos metabolitos secundarios con propiedades antimicrobianas. Tales compuestos pueden estar presentes en su forma activa, o estar almacenados como precursores

inactivos que son convertidos en las formas biolgicamente activas por enzimas de la planta, en respuesta al ataque de patgenos o al dao de los tejidos. En general, estos compuestos inhibidores preformados se encuentran almacenados en vacuolas u otras organelas de las capas celulares externas de la planta. Dos ejemplos de inhibidores preformados muy bien estudiados son las saponinas y los glucosinolatos. Mecnicas. Incluyen grosor de la epidermis, calidad de la cutcula, forma, tamao y localizacin de los estomas (ver figura 3).

Figura 3. Estructura de la hoja. En la figura se observan algunas estructuras involucradas en la defensa mecnica preformada contra el ataque de patgenos. Entre ellas, la cutcula, los estomas y la epidermis (puede variar su grosor).

Las defensas inducidas por la presencia del patgeno Para activar sus respuestas de defensa rpidamente, la planta emplea un sistema de vigilancia sofisticado capaz de distinguir entre las seales

propias y las generadas por un patgeno. Ms an, la planta es capaz de discriminar las seales emitidas por agentes patgenos de las generadas por organismos benficos, tales como la bacteria Rhizobium (involucrada en la fijacin de nitrgeno en relacin simbitica con plantas leguminosas) y como las especies fngicas que forman micorrizas. La respuesta de la planta implica modificar el metabolismo de las clulas vegetales involucradas en la reaccin de defensa. Esto incluye la activacin de genes involucrados en funciones de defensa, la apertura de canales para el intercambio de iones, la modificacin de protenas y la activacin de enzimas preexistentes (ver figura 4).

Figura 4. Representacin esquemtica del orden temporal de activacin de las defensas de la planta, localmente y sistmicamente (en toda la planta), desde el sitio inicial de invasin por el patgeno.

Esta induccin de las respuestas defensivas de la planta en forma rpida y altamente localizada resulta en la generacin de un ambiente de condiciones desfavorables para el crecimiento y reproduccin del patgeno. Al mismo tiempo, las clulas vegetales eliminan y dificultan la dispersin de toxinas generadas por el patgeno. Estas respuestas inician una respuesta sistmica de ms larga duracin denominada Resistencia Sistmica Adquirida que previene a la planta y a otras vecinas contra ataques futuros del mismo u otros patgenos. Dado que estas respuestas requieren una gran inversin de componentes celulares, las defensas se mantienen bajo un ajustado control gentico y slo se activan frente a la presencia del patgeno. La activacin completa de una respuesta intensa contra el patgeno ocurre dentro de las primeras 24 horas, conduciendo directa o indirectamente a la muerte celular y tisular localizada. Dentro de las respuestas de defensa inducidas por la presencia del patgeno, se pueden distinguir (entre otras): - Respuesta hipersensible: rpida activacin de las reacciones de defensa asociadas a la muerte celular en la planta husped. Esta respuesta afecta al patgeno de diferentes maneras: en el caso de los bitrofos, los depriva del acceso a ms nutrientes; en el caso de los necrtrofos, la muerte celular resultara en la liberacin de sustancias inhibitorias para el patgeno. - Activacin de protenas relacionadas a la patognesis (protenas PR): son protenas sintetizadas por la planta en respuesta al ataque del patgeno, que se acumulan rpidamente luego del reconocimiento. Algunas PR son quitinazas o glucanasas, enzimas capaces de degradar a los polisacridos que constituyen la pared celular de muchos hongos, reduciendo su crecimiento. Otro ejemplo de protenas PR son las lipooxigenasas, enzimas que generan molculas que extienden a toda la planta el estado de alerta. - Sntesis de Fitoalexinas: son molculas que tienen actividad antimicrobiana. Se acumulan rpidamente en los sitios de interaccin con el patgeno, y se biosintetizan utilizando nuevas rutas metablicas que se activan por la misma presencia del patgeno. - Silenciamiento gnico post-transcripcional: es inducido tras la invasin de la planta por distintos virus. La planta es capaz de reconocer estadios de la replicacin viral o una cantidad elevada de cidos nucleicos consecuencia de la replicacin del virus. Como respuesta, se induce el mecanismo que consiste en la degradacin del ARN viral. - Respuestas estructurales: entre ellas, el entrecruzamiento de componentes de la pared celular y la expulsin de papilas formadas en el

sitio por el cul el patgeno intenta ingresar. Muchas de las respuestas mencionadas ocurren en conjunto, garantizando una defensa ms eficiente. Durante la evolucin conjunta de patgenos y plantas, se han ido seleccionando mecanismos que permiten a ambos miembros de la interaccin defenderse del otro, fenmeno al que se suele denominar como carrera armamentista, donde cada estrategia de una de las partes de la interaccin es contrarrestada por una nueva en su contraparte. Por ejemplo, como consecuencia de la coevolucin entre los organismos y sus patgenos, han surgido mecanismos por los cules muchos virus pueden evitar la respuesta de defensa de la planta a travs de genes que codifican para la sntesis de protenas supresoras del silenciamiento. La base gentica de la resistencia a enfermedades en las plantas En el siglo XIX, los coleccionistas de plantas ya notaban con frecuencia diferencias en la susceptibilidad de los distintos ejemplares que incorporaban a sus colecciones. Alrededor de 1900, ya con las leyes de Mendel redescubiertas, los cultivadores de plantas notaban que la resistencia a patgenos se heredaba frecuentemente como una caracterstica dominante. Hacia 1940, a partir de los estudios de Harold Flor en la interaccin entre el cultivo de lino y uno de sus patgenos fngicos, se estableci el modelo gen-a-gen. Este modelo predice que la activacin de los mecanismos de defensa que culminan en la resistencia de la planta a la enfermedad, ocurrir cuando la planta posea un gen de resistencia (R) dominante, y el patgeno exprese el gen de la virulencia (Avr) complementario. El modelo se cumple para la mayora de las interacciones con patgenos bitrofos. De la interaccin entre la planta y el patgeno, puede surgir tambin una respuesta conocida como tolerancia. Esto significa que la interaccin es compatible, pero la planta restringe los procesos bioqumicos requeridos para el desarrollo de los sntomas. Como consecuencia, el dao se mantiene en bajos niveles an estando las plantas severamente infectadas. Las plantas tolerantes a las enfermedades pueden actuar entonces como reservorios de patgenos que, a partir de ellas, pueden pasar a especies susceptibles. Por qu es importante estudiar las interacciones entre plantas y patgenos? Una de las razones que impulsa a estudiar la relacin entre las plantas y los patgenos se relaciona con el conocimiento bsico. Por ejemplo, conocer cmo reaccionan las plantas frente al estrs provocado por distintos factores, biticos y abiticos. Existen adems razones de aplicacin prctica. Se sabe que el desarrollo de cultivos genticamente

homogneos en grandes superficies de tierra, representa un riesgo ya que podra favorecer la diseminacin de epidemias, disminuyendo el rendimiento y la calidad de los cultivos. Por esto, la produccin de conocimientos referidos a la relacin planta - patgeno podra proveer soluciones sustentables para el control de las enfermedades en los cultivos de inters agronmico. Los conocimientos aplicados al mejoramiento de los cultivos El descubrimiento de que la resistencia a enfermedades en la planta era heredada con frecuencia como un carcter dominante, llev a los mejoradores del siglo XX a desarrollar programas que buscaban identificar germoplasmas resistentes entre las variedades salvajes relacionadas a cultivos de inters agronmico. Una vez localizados, el objetivo consista en introducir por cruzamientos los genes de resistencia (R) en los cultivos econmicamente importantes para as obtener variedades resistentes. Los programas se vieron beneficiados por el descubrimiento de los centros de origen geogrficos de los distintos cultivos, ya que en dichas localidades es donde se encuentra la mayor diversidad gentica tanto para la planta como para sus patgenos, aumentando las posibilidades de encontrar all los genes de resistencia deseados por los mejoradores. El uso de genes R para conferir resistencia se limita a especies o variedades relacionadas ya que no solo se requiere el gen sino tambin toda la cadena de transduccin de seales acoplada al producto del gen R debe estar presente en la planta. Al principio, se obtuvieron buenos resultados empleando esta estrategia para generar nuevas variedades resistentes. Pero al cabo de unos aos de introducido el gen R en la produccin comercial, se comprob que dejaba de proteger al cultivo de la enfermedad, resultando en grandes epidemias que devastaban los cultivos. Este hecho en la agricultura moderna resulta en la aparicin de ciclos durante los cules, tras aos de control efectivo de la enfermedad y aumentar el rea cultivada con el cultivo mejorado, se pierde efectividad debido a un aumento en la presin de seleccin sobre la poblacin de patgenos, que favorece la aparicin de cepas mutantes en los genesAvr, que superan la resistencia vegetal. Estos ciclos tienen una duracin aproximada de 8 a 12 aos, y se superan introduciendo nuevos genes R. Aunque an no se sabe por qu, algunos genes R que han dado buenos resultados por ms de 15 aos. Para evitar la aparicin de patgenos que superen la resistencia de los cultivos, se han desarrollado nuevas estrategias: - No es recomendable el monocultivo de variedades portando un solo gen de resistencia. Una alternativa es sembrar conjuntamente variedades que porten distintos genes R, permitiendo as disminuir la presin de seleccin sobre la poblacin de patgenos. Sin embargo, esto aumenta

la heterogeneidad de caracteres de inters agronmico (tiempos de desarrollo, rendimiento, etc.), disminuyendo la rentabilidad del cultivo (ya que la homogeneidad facilita las tcnicas mecnicas de cosechado). - Una alternativa que podra superar los inconvenientes anteriores, es el uso de plantas transgnicas. Una de las ventajas de este desarrollo es el lapso de tiempo menor necesario para introducir un determinado gen R, y la generacin de variedades con el mismo fondo gentico, salvo por el gen R introducido. De esta forma se cultivan mltiples variedades al mismo tiempo (portando distintos genes R) sin perder la homogeneidad de otras caractersticas agronmicas. Ms an, la alternativa ms eficiente, conocida como apilamiento, es la introduccin en la misma planta de varios genes R. Se ha demostrado que la accin combinada de varios genes R resulta en niveles de resistencia en la planta superiores a lo esperado por el aporte de cada uno de ellos, fenmeno denominado sinergismo. Una historia para recordar y prevenir: la hambruna irlandesa La Gran Hambruna Irlandesa, ocurrida entre 1846 y 1852, comenz como una catstrofe natural de magnitud extraordinaria, cuyos efectos empeoraron por la implementacin de polticas equivocadas. El resultado fue la muerte de, aproximadamente, 1 milln de personas en Irlanda a causa de la desnutricin y las enfermedades que emergieron, y la emigracin de unas 2 millones de personas. El origen de esta hambruna irlandesa fueron sucesivas infecciones de los cultivos de papa por el hongo Phytophthora infestans (causante de la enfermedad conocida como tizn tardo de la papa, figura 5). Por 4 o 5 aos consecutivos, el tizn de la papa destruy al cultivo que cubra el 60% de los requerimientos alimentarios de Irlanda.

Figura 5. Phytophthora infestans y el tizn tardo de la papa, agente causal y enfermedad, respectivamente, de la Hambruna Irlandesa. A la izquierda se

observa al patgeno P. infestans; y a la derecha, tubrculos de papa afectados por la enfermedad.