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"# Llugany, R# $olr%, C# Posc&nrieder, '# (arcel! )iperacumulaci!n de metales* +una venta,a para la planta y para el &ombre- Ecosistemas, vol# ./, n0m# 1, 1223, pp# .4/, Asociaci!n Espaola de Ecologa $errestre Espaa
5isponible en* &ttp*66777#redalyc#org6articulo#oa-id89:2./121

Ecosistemas, SS; <=ersi!n impresa>* ..?14/?:: revistaecosistemas@ua#es Asociaci!n Espaola de Ecologa $errestre

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Revisiones
Llugany M., Tolr R., Poschnrieder C., Barcel J. 2007. i!eracu"ulacin de "e#ales$ %una ven#a&a !ara la !lan#a y !ara el ho"'re( . Ecosistemas . 2007)2 *+RL$ h##!$)),,,.revis#aecosis#e"as.ne#)ar#iculo.as!(-d./0/1-d2Ca#egoria.31#i!o.!or#ada 4

i!eracu"ulacin de "e#ales$ %una ven#a&a !ara la !lan#a y !ara el ho"'re(

M. Llugany, R. Tolr, C. Poschnrieder, J. Barcel Unidad de Fisiologa Vegetal. Facultad de Biociencias. Universidad Autnoma de Barcelona, 08193 Bellaterra. (merce.llugan !ua".es#

Hiperacumulacin de metales: una ventaja para la planta y para el hombre? La hiperacumulacin es la capacidad que tienen algunas plantas para concentrar metales en sus tejidos a niveles muy por encima de los normales sin presentar sntomas de toxicidad. Estas plantas hiperacumuladoras han desarrollado mecanismos internos de tolerancia a la toxicidad por metales. Esta peculiaridad las hace tiles para el hombre como herramienta en las nuevas tecnologas de fitoremediacin. Sin embargo !cual es el beneficio de esta hiperacumulacin de metales para la propia planta" Se han propuesto distintas hiptesis entre las que destaca la ventaja adaptativa de estas plantas frente al estr#s bitico. Esta propuesta es una de las m$s atractivas para explicar la %ra&n de ser% de estas especies hiperacumuladoras. En este artculo se plantean dos aspectos esenciales' los mecanismos de acumulacin y tolerancia de las plantas a la toxicidad por metales y si para la planta la hiperacumulacin es realmente una ventaja adaptativa. (alabras clave' fitoremediacin toxicidad estr#s bitico tolerancia ventaja adaptativa. Metal hyperaccumulation: advantage for both the plant and the human being? )etal hyperaccumulation is the ability of some plants to accumulate metals in their tissues to levels above normal concentrations *ithout any toxicity symptoms. +yperaccumulating plants have evolved internal tolerance mechanisms to metal toxicity. ,his peculiarity ma-es them very useful for us as a tool for ne* phytoremediation technologies. .evertheless *hich is the benefit of metal hyperaccumulation for the plant itself" /ifferent hypothesis have been proposed but the most remar-able is an adaptive advantage of these plants against biotic stress. ,his proposal is one of the most attractive to account for the %reason to be% of these metal hyperaccumulating species. 0n this paper t*o essential aspects are pointed out' the tolerance mechanisms of metal accumulation in these plants and *hether metal hyperaccumulation is really an adaptive advantage. 1ey *ords' phytoremediation toxicity biotic stress tolerance adaptive advantage.

Introduccin
En los 0ltimos aos &a crecido espectacularmente el inters en las plantas Cue pueden acumular y tolerar cantidades inusualmente altas de metales en los te,idos de su parte area# Las investigaciones con estas plantas llamadas &iperacumuladoras de metales se &an multiplicado por su potencial utilidad para el &ombre como &erramienta en la limpieDa de suelos contaminados# La fitoeEtracci!n es una tcnica Fin situG dentro de la fitoremediaci!n basada en el uso de plantas y sus microorganismos asociados para disminuir la concentraci!n de elementos Cumicos inorgBnicos en suelos contaminados# La reducci!n del contenido de metales pesados &asta niveles !ptimos permitira la reutiliDaci!n del suelo tratado con un fin agrcola, forestal, &ortcola o l0dico, evitando la transferencia de stos a aguas subterrBneas o Donas cercanas por acci!n del viento y6o erosi!n del agua# Sin embargo, &ay todava muc&as cuestiones sin resolver en relaci!n a la evoluci!n de estas caractersticas tan inusuales Cue presentan estas plantas <(aHer et al#, 1222I Sc&at et al#, 1222I "acnair, 122?># Por una parte, las plantas &iperacumuladoras &an de tener mecanismos de absorci!n y de tolerancia para poder resistir los elevados niveles de metales acumulados en sus te,idos Cue serian eEtremadamente t!Eicos para otros organismos# Por otra, la &iperacumulaci!n es un proceso activo Cue parece estar implicado en la protecci!n de la planta contra pat!genos y &erbvoros, confirindole una posible venta,a adaptativa Cue a0n no estB firmemente establecida <(e&mer et al#, 1229I

veD acumulado el metal en ellas# Este metal puede, como &emos dic&o, no ser t!Eico para la propia planta pero s para cualCuier organismo vivo Cue se alimente de ella# Se debera controlar en Cu situaciones es favorable el uso de esta tcnica y &asta Cu punto las plantas &iperacumuladoras son una buena &erramienta en fitoremediaci!n#

Las plantas frente a los metales pesados

$odas las plantas absorben metales del suelo donde se encuentran pero en distinto grado, dependiendo de la especie vegeta y de las caractersticas y contenido en metales del suelo# Las plantas pueden adoptar distintas estrategias frente a la presencia de metales en su entorno <(aHer, .JK.I (arcel! et al#, 122?># Lnas basan su resistencia a los metales con la estrategia de una eficiente eEclusi!n del metal, restringiendo su transporte a la parte area# Mtras prefieren acumular el metal en la parte area en una forma no t!Eica para la planta# La eEclusi!n es mBs caracterstica de especies sensibles y tolerantes a los metales, mientras Cue la acumulaci!n es mBs com0n de especies Cue aparecen siempre en suelos contaminados o metalferos# 5e acuerdo con la estrategia de acumulaci!n de (aHer <.JK.> las plantas &iperacumuladoras pueden superar en .22 ! mBs veces los valores normales de metales acumulados# Estas plantas son especies muy tolerantes a uno o mBs metales pesados y a menudo su distribuci!n estB restringida a suelos ricos en un amplio rango de concentraciones de metales, pues no son competitivas en Donas no contaminadas# La &iperacumulaci!n &a evolucionado en mBs de :22 especies de plantas repartidas en :9 familias botBnicas, siendo la familia Brassicaceae una de las Cue cuenta con mBs gneros de este tipo# Se encuentran distribuidas por todo el mundo, predominando en ;ueva Caledonia, Cuba y la regi!n "editerrBnea, entre otros lugares <(aHer et al#, 1222># Esta capacidad de sobrevivir y crecer en suelos contaminados, acumulando gran cantidad de metales convierte a las &iperacumuladoras en organismos muy indicados para la fitoeEtracci!n# La &iperacumulaci!n implica la eEistencia de mecanismos internos de detoEificaci!n de los iones metBlicos libres para evitar Cue puedan causar dao oEidativo a las clulas# La planta puede protegerse formando comple,os metBlicos estables menos t!Eicos con Cuelantes <como fitoCuelatinas, Bcidos orgBnicos, aminoBcidos o fenoles de tipo flavonoides> y6o secuestrando los metales desde Donas con un metabolismo activo <citoplasma> &acia el interior de vacuolas o en la pared celular, d!nde no puedan ocasionar efectos adversos <NrOmer et al#, .JJ/I $olr% et al#, .JJ/I (arcel! et al#, 1221I Sc&at et al#, 1221I =BDCueD et al#, 122/># Parece ser Cue la tolerancia en estas plantas no viene determinada por la acci!n de un solo mecanismo interno, sino de varios, Cue actuaran con,untamente# En general, las &iperacumuladoras presentan una tasa de crecimiento ba,a, poca producci!n de biomasa y un sistema radicular pobre, posiblemente debido al coste energtico Cue supone acumular niveles de metales en su interior Cue pueden eEceder valores tan altos como el .P del peso seco de la planta# Si el coste enetrigco de esta protecci!n interna es tan elevado, nos preguntamos si esta &iperacumulaci!n es, en realidad, una venta,a adaptativa para estas plantas#

Hiptesis sobre la ventaja adaptativa de la hiperacumulacin para la planta

EEisten varias &ip!tesis sobre el valor adaptativo de la &iperacumulaci!n, pero la mBs actual es su funci!n en la protecci!n de la planta contra el estrs bi!tico causado por pat!genos y &erbvoros# Esta propuesta es muy atractiva para eEplicar la raD!n de ser de las plantas &iperacumuladoras, y difiere de la defensa Cumica natural eEistente en todas las plantas, basada en la sntesis de productos orgBnicos procedentes del metabolismo secundario <"artens et al#, .JJ:># Este tipo de protecci!n reCuiere ciertas condiciones* la primera es Cue el metal sea mBs t!Eico para el pat!geno o &erbvoro Cue para la plantaI la segunda, Cue el metal impida la virulencia del pat!geno o &erbvoro, y finalmente, la tercera, Cue el metal incremente la resistencia de la planta frente al factor causante del estrs bi!tico# Para Cue el ataCue o la agresi!n del pat!geno o &erbvoro progrese, es necesaria una interacci!n a tres bandas* &usped, pat!geno y entorno <Fig. 1># A parte de la virulencia del pat!geno y la susceptibilidad del &usped, los factores ambientales mBs relevantes Cue determinan la intensidad del ataCue son el clima, las propiedades del suelo, la competencia y la actividad &umana# El nivel de metales en el suelo puede tener una influencia positiva o negativa en la virulencia del pat !geno y la susceptibilidad de la planta# La deficiencia de elementos esenciales amenaDa el buen desarrollo de ambos organismos mientras Cue la resistencia a la toEicidad por metales determinarB el tipo de interacci!n &usped4pat!geno#

Figura 1. Interaccin (I) entre los tres factores que determinan la intensidad de un ataque bitico: la susceptibilidad del husped, la virulencia del patgeno y el entorno )ay muy poca informaci!n de la influencia de un eEceso de metales en la relaci!n planta4pat!geno# En algunos estudios se &a observado Cue los &erbvoros Cue consumen plantas con altos contenidos en metal responden a su presencia vindose afectados por su toEicidad <efecto plaguicida> o con una aversi!n posterior a la planta debido a su palatabilidad disuasiva <receptores del sabor> o por indigesti!n <Fig. 2># Este aprendiDa,e asociativo reduce consecuentemente la intensidad del ataCue# En otros traba,os realiDados con caracoles <;oret et al#, 1229>, la reacci!n de aversi!n no se obser!v &acia plantas con un alto contenido en Qn, sino a elevados niveles de glucosinolatos, molculas relacionadas con el contenido del metal <$olr% et al#, 122.># La disponibilidad de una elevada concentraci!n de metales t!Eicos puede tener, por lo tanto, un impacto positivo, negativo o nulo en el desarrollo del estrs bi!tico#

entaja de la hiperacumulacin para el hombre

Los metales pesados estBn presentes de forma natural en los suelos, pero en los 0ltimos aos las actividades industriales y la deposici!n de residuos t!Eicos de todo tipo &an contribuido a la acumulaci!n de estos elementos en los suelos# A menudo la contaminaci!n por metales pesados estB directamente causada por la actividad industrial y minera, pero los casos mBs graves se &an dado de forma accidental <E,# "inas de ADnalc!llar># "etales como el Pb, )g, Cd, As, Se y Cr son muy dainos para la salud &umana y para la de la mayora de organismos vivos# Son elementos no degradables, ni Cumica ni biol!gicamente, con lo Cue acaban acumulBndose en los suelos# Si ademBs se filtran a las aguas subterrBneas, su control se &ace muy difcil y acaban entrando en la cadena alimenticia, sea a travs del agua de bebida o a travs de los cultivos en suelos agrcolas contaminados, suponiendo un riesgo potencial para la salud# En .JJ? se realiDaron los primeros eEperimentos utiliDando plantas &iperacumuladoras para eEtraer metales de lugares contaminados <"cRrat& et al#, .JJ? y 122/>, y desde entonces se &an descubierto muc&as plantas con esta capacidad, Cue acumulan distintos metales <!lyssum sp#4;i, "hlaspi caerulescens4Qn6Cd, #elastoma malabanthricum4Al, etc#># La capacidad de absorci!n por parte de la planta vara seg0n el tipo de contaminante, tipo de suelo y p) del mismo, por lo Cue aparece la posibilidad de adaptar la elecci!n del cultivo al nivel y tipo de contaminaci!n <generalmente &o,as S semillas># Lna venta,a del uso de plantas &iperacumuladoras es Cue pueden ser tolerantes a mBs de un metal y, por lo tanto, tienen una gran fleEibilidad, es decir, una gran &abilidad para adaptarse a ellos en los lugares de contamina!cin# La eEtracci!n de los metales del suelo por parte de las plantas no supone ning0n dao para la Dona tratada a diferencia de otras tcnicas ya eEistentes y mBs caras <vitrificaci!n, eliminaci!n y reposici!n, etc#> Cue eliminan los organismos vivos asociados al suelo o alteran su estructuraI todo lo contrario, el sistema radicular de las plantas tampona el suelo Cumicamente y lo estabiliDa frente a la erosi!n y la presencia de vegetaci!n es estticamente placentera <"eag&er et al#, 1222I C&aney et al#, 1222I (arcel! et al#, 122?># Pero para Cue esta tcnica sea efectiva, se reCuiere una planta con gran producci!n de biomasa area, para acumular mayor cantidad de metal y para facilitar su recogida con tcnicas agrcolas tradicionales, y de un sistema radicular bien desarrollado Cue eEplore y limpie eEtensas Breas de suelo# $ambin es conveniente Cue presente una tasa de crecimiento elevada# Sin embargo, estas caractersticas no siempre conviven en las plantas &iperacumuladoras <"eag&er et al#, 1222I (arcel! et al#, 122. y 122?># La selecci!n y el cultivo convencional de variedades con una combinaci!n de las propiedades mBs 0tiles serian una soluci!n a este problema, as como la transferencia por ingeniera de los genes responsables de la &iperacumulaci!n <absorci!n, transporte a la parte area y acumulaci!n> a plantas con mayor tolerancia, capacidad de acumular o degradar diversos contaminantes, y una mayor producci!n de biomasa <"artneD et al#, 122/># Este ob,etivo no estB todava logrado, pero empieDan a conocerse algunos genes responsables de un mayor transporte de metales <Qn> &acia la parte area en comparaci!n con la raD en la &iperacumuladora "hlaspi caerulescens <Lasat et al#, 1222I AssunTao et al#, 122.># Sin embargo, estas soluciones crean una preocupaci!n general, bien por el uso de plantas transgnicas, como por la bioacumulaci!n de estos metales en las plantas Cue pueden pasar a niveles superiores de la cadena tr!fica# Algunos metales pesados son esenciales para mantener el metabolismo del cuerpo &umano <Qn, Se, Cu># Sin embargo, a concentraciones mBs altas pueden conducir a toEicidad# Mtros, en cambio <Cd, )g, Pb> son eEtremadamente t!Eicos, incluso en muy ba,as cantidades <C&aney et al#, 122:># La creciente concentraci!n de metales pesados en la cadena alimenticia puede provocar daos en la salud <cancergenos o mutagnicos> aunCue se sabe poco de su efecto cr!nico por consumo de peCueas dosis durante largos periodos <(irley et al#, .JJJ># Se &an sugerido varias medidas de prevenci!n, como definir las normas referentes a los niveles y tipos de contaminaci!n para agua y suelos destinados a uso agrcola, establecer unas distancias mnimas de los cultivos a las rutas principales de comunicaci!n por carretera, tratamiento del suelo para inmoviliDar los metales pesados, lavado y procesado del gran volumen de vegeta!cin contaminada, para reducir el contenido de metales pesados de forma efectiva#

!onclusiones
En los 0ltimos aos la fitoremediaci!n &a ido ganando aceptaci!n como tecnologa, y &a supuesto un notable incremento del conocimiento de los mecanismos de absorci!n, transporte y detoEificaci!n por plantas# La fitoremediaci!n ofrece efectividad para un amplio rango de contaminantes orgBnicos e inorgBnicos, pero estB todava limitada por el poco conocimiento de algunos procesos bBsicos de las plantas, como la degradaci!n mediante mecanismos orgBnicos, los mecanismos de transporte y Cuelaci!n mediante mecanismos inorgBnicos, o las interacciones planta4microorganismos <Pilon4Smits, 1229># Es fundamental avanDar en el estudio de estos procesos para conseguir el desarrollo de estas tcnicas al cien por cien,

"gradecimientos
Este traba,o &a sido financiado por el "EC <5R CU$* (AL122:4211?34CM142.> y Rrup de Recerca de la Reneralitat de Catalunya, 1229RR 223K#

#eferencias
AssunTao, A#R#L#, 5a Costa "artins, P#, 5e Aolter, S#, =ooi,s, R#, Sc&at, )# y Aarts, "#R#"# 122.# Elevated eEpression of metal transporter genes in t&ree accessions of t&e metal &yperaccumulator $&laspi caerulescens# $lant %ell Environ# 1:* 1.34 11/# (aHer, A#'#"# .JK.# Accumulators and eEcluders4strategies in t&e response of plants to &eavy metals# & $lant 'utrition ?*/:?4/9:# (aHer, A#'#"#, "cRrat&, S#P#, Reeves, R#5# y Smit&, '#A#C# 1222# "etal &yperacumulator plants* a revie7 of t&e ecology and p&ysiology of a biological resource for p&ytoremediation of metal4polluted soils# En* $hytoremediation of %ontaminated (oil and )ater <eds# $erry, ;# y (auelos, R#>, pp# K94.23, Le7is Publis&ers, (oca Raton, AL, LSA# (arcel!, '#, Posc&enrieder, C#, Lombini, A#, Llugany, "#, (ec&, '# y 5inelli, E# 122.# "editerranean plant species for p&ytoremediation# En* Abstracts Cost Action K?3 VR1 7orHs&op on P&ytoremediation of $race Elements in Contaminated Soils and Vaters 7it& Special Emp&asis on Qn, Cd, Pb and As# Ed# Lniversidad Complutense "adrid, Aaculty of C&emistry, "adrid pp#1? 5isponible en* &tpp*66 be777#epfl#c&6CMS$K?3# (arcel!, '# Posc&enrieder, C# 1221# Aast root gro7t& responses, root eEudates, and internal detoEifiation as clues to t&e mec&anisms of aluminium toEicity and resistance* a revie7# Environ E*p Bot# :K* 394J1# (arcel!, '# y Posc&enrieder, C# 122?# $hytoremediation: principles and perspectives# Contributions to Science 1<?>* ???4?::# nstitut dWEstudis Catalans, (arcelona# (e&emer, S#$#, Lloyd, C#"#, Rauben&eimer, 5#, Ste7art4ClarH, '#, Nnig&t, '#, Leig&ton, R#S#, )arper, A#A# y Smit&, '#A#C# 1229# "etal &yperaccumulation in plants* mec&anisms of defence against insect &erbivores# +unctional Ecology .J* 994//# (irley, ;#)# y LocH, N# .JJJ# )ealt& and peri4urban natural resource production# Environment and ,rbanisation .2<.>* KJ4.2/# C&aney, R#L#, Li, U#"#, (ro7n, S#L#, )omer, A#A#, "aliH, "#, Scott Angle, '#, (aHer, A#'#"#, Reeves, R#5# y "el C&in# 1222# mproving metal &yperaccumulator 7ild plants to develop commercial p&ytoeEtraction systems* approac&es and progress# En* $hytoremediation of %ontaminated (oil and )ater <eds# $erry, ;# y (auelos, R#>, pp# .1J4.9K, Le7is Publis&ers, (oca Raton, AL, LSA# C&aney, R#L#, Reeves, P#R#, Ryan, '#A#, Simmons, R#V#, Velc&, R#"# y Scott Angle, '# 122:# An improved understanding of soil Cd risH to &umans and lo7 cost met&ods to p&ytoeEtract Cd from contaminated soils to prevent soil Cd risHs# Bio#etals .3* 9:J499?# NrOmer, L#, Cotter4)o7ells, '#5#, C&arnocH, '#"#, (aHer, A#'#"# y Smit&, '#A#C# .JJ/# Aree &istidina as a metal c&elator in plants t&at accumulate nicHel# 'ature ?3J* /?94/?K# Lasat, "#"#, Pence, ;#S#, Rarvin, 5#A#, Ebbs, S#5# y Noc&ian, L#=# 1222# "olecular p&ysiology of Dinc transport in t&e Qn &yperaccumulator $&laspi caerulescens# & E*p Botany 9.* 3.43J#

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122.# nfluence of Qinc &yperaccumulation on

=BDCueD, S#, Roldsbroug&, P# y Carpena, R#M# 122/# Assessing t&e relative contributions of p&ytoc&elatines and t&e cell 7all to cadmium resistance in 7&ite lupin# $hysiologia $lant