CAPTULO 1 INTRODUCCIN A LA BIOLOGA DE LOS HONGOS Los organismos comnmente conocidos como hongos, setas o mohos, conforman un diverso

grupo de especies que se encuentran en casi todos los ecosistemas de nuestro planeta y ocupan un importante rol en la dinmica de la bisfera. Los hongos son comunes tanto en ambientes naturales como en espacios modificados por los seres humanos, as que las personas estn familiarizadas con su presencia. Sin embargo, es necesario aclarar que el trmino hongo se us durante mucho tiempo para referirse a un heterogneo y muy diverso grupo de microorganismos, que inclua seres vivos que resultaron estar poco emparentados entre s. Por esta razn no haba sido posible crear una definicin que los incluyera a todos sin ambigedades, por lo que tradicionalmente fue ms fcil reconocer un hongo que definirlo. Es necesario establecer primero qu son los hongos y quin los estudia El trmino hongo se ha usado durante mucho tiempo para agrupar un conjunto muy variado de microorganismos, cuyas carcatersticas comunes estaban reducidas prcticamente a ser inmviles, de maturaleza viscosa o gelatinosa y estar normalmente asociados a ambientes hmedos y oscuros. La sistemtica moderna establece que varios de ellos estn nada o muy lejanamente emparentados entre s, por lo que son insostenibles dentro de un taxn monofiltico. Los microorganismos que presentaban similitudes morfolgicas, fisiolgicas o ecolgicas notables, razn por la cual se agrupaban juntos bajo la denominacin reino de los hongos, son los dictiostlidos, los mixomicetos, los acrasiomicetos, los plasmodiforos, los oomicetos, los hifoquitriomicetos y los labirintulomicetos. Todos estos grupos no se consideran parte del reino Fungi (nombre moderno con el que se designa a los verdaderos hongos), sino que se les considera protistas que fueron reubicados en otros reinos eucariotas con base en los ms recientes estudios taxonmicos. Los aspectos bsicos de la biologa de estos grupos son revisados en el captulo 2 de este texto. As las cosas, finalizando el siglo pasado los estudiosos de la sistemtica de los hongos llegaron al acuerdo que slo los qutridos (Chytridiomycota), los cigomicetos (Zygomycota), los ascomicetos (Ascomycota) y los basidiomicetos (Basidiomycota), podan ser considerados verdaderos hongos1. A cada uno de estos grupos se le asign la categora de divisin (equivalente al phylum de los animales), ya que el Cdigo Internacional de Nomenclatura Botnica12, que tambin rige la taxonoma de los hongos, ha usado tradicionalmente dicho trmino. Tales divisiones fueron clasificadas dentro del reino Fungi del dominio Eukarya. Sin embargo, como era relativamente previsible, esta clasificacin dur poco tiempo dado que la sistemtica es una disciplina cientfica muy dinmica, en la que numerosos datos acerca del parentesco entre las especies son producidos constamente9,10. Por ello se ha propuesto una nueva organizacin interna de los hongos, que es la presentada en este texto y se basa en el trabajo de Hibbett et al.9. Dicha propuesta establece la necesidad de deshacer el grupo de los cigomicetos, reorganizar los qutridos y aadir los microsporidios a los hongos. De los antiguos cigomicetos fue necesario crear la divisin Glomeromycota (que estara constituida por el gnero Glomus y sus parientes, es decir, por los hongos formadores de micorrizas arbusculares), as como tambin se crearon varias subdivisiones incertae sedis con el resto de los grupos, pues no se les puede asignar a ninguna categora superior con certeza. Tambin se propuso crear la nueva divisin Neocallimastigomycota (los qutridos del rumen de los herbvoros), as como la divisin Blastocladiomycota (antiguo orden Blastocladiales de los qutridos). Adicionalmente, es necesario incluir a los microsporidios entre los

hongos bajo la categora de divisin (Microsporidia, nom. cons.). Un reciente estudio plantea la existencia de muchos hongos difciles de cultivar en el laboratorio (crpticos), entre los que hay especies que se habran separado muy tempranamente del resto de hongos, y a los cuales hay que tener presentes para los estimados de diversidad fngica. El grupo hermano del reino Fungi parecera ser un conjunto de microorganismos eucariotas fagotrficos (nucleridos) (Figura 1.1).

Figura 1.1. Hiptesis sobre la clasificacin de los hongos. Los antiguos qutridos fueron separados en varias divisiones monofilticas y la divisin Zygomycota, que result ser invlida porque su descripcin inicial no incluy una descripcin en latn, se sigue usando de manera informal aunque es necesario dividirla tambin en varias subdivisiones (Captulo 8). Algunos gneros son de ubicacin incierta (Rozella, Olpidium, etc.) y la posicin de los microsporidios entre los hongos es an dudosa, aunque se les considera basales. As las cosas, habiendo reducido en gran medida la cantidad de microorganismos que deben ser considerados como verdaderos hongos, es ms fcil crear una definicin. Una aproximacin razonable es la siguiente: los hongos son microorganismos eucariotas, hetertrofos absortivos, unicelulares, plasmodiales o ms comnmente filamentosos de crecimiento apical, que producen esporas, cuyo principal producto de almacenamiento es el glicgeno, que poseen sus clulas rodeadas por una pared mayoritariamente compuesta de quitina y cuyo ciclo de vida presenta alternancia de generaciones debido a la reproduccin sexual y asexual. Un par de comentarios terminolgicos son pertinentes para culminar este apartado: para referirse a los hongos comnmente se emplea el adjetivo fngico, esto debido al reino en el que han sido agrupados Fungi. Adicionalmente, es bueno establecer que la disciplina que se encarga de su estudio es la micologa, que tambin podra ser llamada micetologa, por la palabra griega de la cual deriva su nombre (mykes = seta, hongo). As mismo, a las personas dedicadas al estudio de los hongos se les denomina miclogos. Por ltimo, cabe recalcar que la taxonoma de los hongos es regida por el Cdigo Internacional de Nomenclatura Botnica, que determina la forma correcta de nombrar las especies, particularmente las terminaciones de las categoras (Tabla 1.1). Categora Divisin Algas verdes phyta Terminacin Plantas terrestres phyta

Hongos mycota

Subdivisin phytina phytina mycotina Clase phyceae opsida mycetes Subclase phycidae idae mycetidae orden ales ales ales Tabla 1.1. Terminaciones usadas para las categoras superiores en las algas verdes, las plantas terrestres y los hongos. Estos tres tipos de organismos son regulados, en trminos de asuntos taxonmicos, por el Cdigo Internacional de Nomenclatura Botnica12. Los hongos afectan en gran medida la vida de los humanos Finalizando el siglo pasado se estim en 1.5 millones el nmero de especies de hongos 8, aunque para esa fecha menos de 100,000 especies haban sido descritas 1,14. Si tal estimado es realista, es apenas evidente que una gran esfuerzo en el muestreo de estos organismos es necesario, particularmente porque la tasa de deforestacin y prdida de hbitats naturales es muy alta, tanto en ambientes templados como tropicales. Esta destruccin de la naturaleza llevar inevitablemente a la prdida de muchas especies de hongos, lo cual, adems de ser desastroso desde el punto de vista ecolgico, es una verdadera prdida para la humanidad, dado el gran potencial que estos microorganismos poseen. Es bien sabido que los hongos producen una gran cantidad sustancias qumicas fisiolgicamente activas, as como tambin se reconoce su posible rol como agentes controladores de plagas y enfermedades de plantas y animales, adems de ser organismos tiles en varios tipos de industrias, como la de los alimentos. Los aspectos en los que los hongos interfieren en la vida de otros seres vivos son muy diversos (Figura 1.2), siendo inevitable que la humanidad vea afectada su existencia por ellos, tanto de forma negativa como positiva. La influencia negativa de los hongos abarca muchos tpicos, como la destruccin de objetos hechos de madera, cuero, papel y otros materiales similares, as como tambin la contaminacin o deterioro de muchos productos comestibles. De igual forma, muchas especies de hongos producen enfermedades notables en los humanos, como las molestas afecciones de piel y uas producidas por Piedraia, Exophiala y Microsporum. As mismo, otras especies causan infecciones graves, algunas incluso mortales, como las que se producen en pacientes inmunosuprimidos, entre las que se destacan las producidas por hongos de los gneros Aspergillus, Cryptococcus, Candida y Sporothrix. Recientemente se ha atestiguado un incremento en las amenazas provenientes de las infecciones fngicas19, las cuales no estn restringidas slo a los seres humanos, ya que plantas y animales tambin se han visto afectados. Incluso la alerta est extendida hasta el nivel ecosistmico, pues se considera que algunas especies de hongos son potencialmente capaces de amenazar la existencia de otras especies, pudiendo llevarlas a la extincin.

Figura 1.2. Los hongos afectan muchos aspectos en los ecosistemas naturales y en la vida humana. Dado que el nmero total de especies no es conocido, es posible que muchos ms aspectos en los que ellos intervengan sean aadidos a este esquema en un futuro cercano. Pero no todo lo que venga de los hongos es malo, pues hay muchos beneficios obtenidos de ellos, probablemente en mayor cantidad que los perjuicios. La humanidad ha sacado ventaja de este grupo de seres vivos desde tiempos muy remotos, por ejemplo cuando los usaba en un principio sin saberlo- para la elaboracin de vino y pan, varios miles de aos antes de Cristo. As mismo, los hongos han estado asociados a muchos rituales religiosos y culturales en muchos pueblos, tanto en Amrica como en el viejo mundo. Su consumo directo con fines alimenticios tambin ha sido documentado desde hace tiempo, siendo el registro ms antiguo conocido el siglo VII de nuestra era en China, donde al parecer empez el cultivo de setas. En Occidente fue Francia el pas pionero de esta actividad, donde su cultivo y consumo comenz a mediados del siglo XVII.

La especie ms cultivada actualmente es quiz Agaricus brunnescens (tambin conocido como A. bisporus), que regularmente es consumido en la forma de championes. Las trufas (Tuber spp.) y las morchelas (Morchella spp.), son tambin hongos comestibles muy usados, los cuales pueden alcanzar precios altos. De igual manera, algunas especies silvestres son usadas con fines gastronmicos, pero es necesario tener gran cuidado a la hora de comerlas ya que hay especies venenosas que son fcilmente confundibles con las comestibles. Slo los especialistas pueden hacer un efectivo reconocimiento en el campo entre las setas comestibles y las venenosas. La industria lctea tambin ha sacado provecho de los hongos, ya que varios tipos de quesos obtienen sus particulares sabores segn la especie que se utilice en su produccin. Varias especies de Penicillium ayudan a la produccin de quesos finos como Roquefort, Camemberg y Gorgonzola. As mismo, algunos hongos de los gneros Mucor y Rhizopus son usados en la fabricacin de salsas y alimentos fermentados provenientes del arroz, trigo y soya. Incluso ya es posible encontrar en el mercado protena proveniente de hongos, la cual es una interesante alternativa alimenticia, como la obtenida de Fusarium graminearum. Las levaduras han sido tambin estudiadas en cuanto a su capacidad de producir protenas, pero su mayor importancia actual est sin duda alguna en la industria de la fermentacin. Es inevitable mencionar que muchos hongos estn asociados con la descomposicin y el deterioro de alimentos almacenados, particularmente los granos17. La fisiologa fngica es muy compleja La gran adaptabilidad de los hongos no se basa slo en su morfologa sino en su variado metabolismo y en su dinmica fisiologa. Sus propiedades les permiten habitar prcticamente todos los ecosistemas del planeta, no slo por la capacidad de resistir condiciones ambientales muy difciles sino porque son capaces de alimentarse de prcticamente cualquier cosa. Las condiciones ambientales extremas en las que se ha hallado especies de hongos incluyen ambientes muy calientes o muy fros, siendo denominadas las especies adaptadas a estos ambientes hongos termfilos u hongos psicrfilos, respectivamente. Ejemplos de hongos termfilos son Mucor pusillus y Thermomyces lanuginosus, mientras que ejemplos de especies que crecen mejor a bajas temperaturas son Sclerotinia borealis, reportado como patgeno en gramneas de zonas fras, o Aureobasidium pullulans y Sporotrichum carnis, que pueden crecer sobre carnes congeladas. Tambin hay hongos xerfilos, es decir, que crecen en sustratos con muy altas concentraciones de solutos por lo que tienen un potencial hdrico muy negativo. Los alimentos salados son ambientes muy xerfilos, as como el cuero, a pesar de lo cual es comn encontrar creciendo cepas de Penicillium en ellos. Para obtener la escasa agua disponible en estos sustratos, los hongos deben llenar su citoplasma de solutos, siendo uno de los ms comnmente usados el manitol. En cuanto a su metabolismo respiratorio, los hongos pueden ser aerbicos o anaerobios facultativos por lo que pueden crecer por medio de fermentacin cuando no hay oxgeno. Esto ha sido aprovechado por los humanos en la industria de los alimentos, ya que las levaduras exhiben dicha propiedad y han sido de gran utilidad en la industria vitcola, as como en la produccin de pan y cerveza. Unas pocas especies de qutridos son obligadamente fermentativas, por lo que carecen de respiracin oxidativa. Uno de los aspectos ms notables de la fisiologa fngica es la produccin de toxinas, las cuales son llamadas en conjunto micotoxinas5 (Figura 1.3). Entre ellas las ms conocidas son probablemente las aflatoxinas7, aisladas inicialmente de Aspergillus flavus y A. parasiticus, las cuales infectan al maz y otros alimentos como nueces, millo y man. Las aflatoxinas son tristemente

clebres porque fueron descubiertas tras la muerte masiva de ms de 100,000 polluelos de pavo en Inglaterra en 1969. Dichas toxinas resultaron ser la causa de tal mortandad, ya que el alimento concentrado que se les dio a estas aves fue preparado con granos contaminados con aflatoxinas.

Figura 1.3. Esquema de algunos compuestos aislados de hongos que muestran gran actividad fisiolgica en vertebrados. A) Ocratoxina A (nefrotxica), B) citrinina (nefrotxica en animales), C) Aflatoxina B1 (txica y carcingena). Otros compuestos txicos que han sido descubiertos ms recientemente son las ocratoxinas3, aisladas inicialmente de A. ochraceus y Penicillium viridicatum, pero que son producidos por varias especies ms. Las ocratoxinas afectan los riones y pueden producir cncer. Tambin de Fusarium moniliforme se han aislado otras potentes toxinas llamadas fumonisinas, las cuales estn involucradas en la generacin de estados cancergenos en humanos. Un ltimo ejemplo digno de mencionar aqu es Claviceps purpurea, un hongo que ataca varias gramneas, notablemente el arroz, produciendo unas estructuras llamadas esclerocios en los rganos reproductivos de las plantas. Este hongo produce alcaloides txicos en dichas estructuras, las cuales afectan el sistema vascular y el sistema nervioso central, pudiendo llegar a ser mortales. La intoxicacin con los venenos de este hongo se denomina ergotismo y ha tenido un gran impacto en la humanidad. Los antibiticos son otras sustancias producidas por los hongos cuya funcin en la naturaleza es matar o disminuir el crecimiento de otros microorganismos, especialmente bacterias. Esto ha sido aprovechado por la medicina para combatir muchos agentes infecciosos, siendo notable el papel que han desempeado las penicilinas, inicialmente aisladas de P. chrysogenum, as como las cefalosporinas, aisladas de Cephalosporium acremonium. Ambos tipos de sustancias ejercen su papel bactericida mediante la inhibicin de las enzimas involucradas en la sntesis de la pared bacterial. Otro ejemplo de un compuesto fngico muy til es la ciclosporina, que fue aislada inicialmente de Cylindrocarpon lucidum y de Tolypocladium inflatum. Esta droga es inmunosupresora y de gran utilidad en la medicina de los transplantes, ya que evita el rechazo por parte del individuo receptor. En general, los hongos pueden considerarse fbricas vivas productoras de una gran cantidad de sustancias fisiolgicamente activas4,13, si bien es necesario tener presente que bacterias

intrafngicas, es decir, que viven como endosimbiontes de los hongos, son a veces las responsables de sintetizar los productos inicialmente atribuidos a su hospedero, como es el caso de la rizoxina20. Como organismos hetertrofos, los hongos pueden alimentarse de numerosos sustratos inertes, as como de muchos seres vivos que incluyen plantas, animales, seres humanos, procariotas, protistas y otros hongos. Los requerimientos nutritivos y minerales de los hongos son variados, dado que hay especies que pueden sintetizar todas las sustancias que necesitan si tienen disponible una fuente de carbono como azcar, mientras que otros son incapaces de sintetizar vitaminas como la tiamina, biotina, piridoxina o cido pantotnico. Los requerimientos de minerales son muy parecidos a los de las plantas, aunque algunos hongos requieren muy poco calcio o lo sustituyen con estroncio. Por su forma de alimentacin los hongos se clasifican en: 1) Bitrofos o parsitos, cuando atacan y se alimentan de tejidos vivos, 2) necrtrofos o perttrofos, cuando matan los tejidos para alimentarse de ellos y 3) saprtrofos, cuando se alimentan de organismos ya muertos. Si se trata de plantas en descomposicin se les denomina hongos saprfitos. Los hongos bitrofos pueden usar dos estrategias alimenticias. En la primera secretan sustancias que cambian la permeabilidad de las membranas plasmticas del hospedero, de tal forma que ste deja salir aminocidos y azcares que son tomados por el hongo. En la segunda, las especies son capaces de liberar enzimas digestivas que atacan los polmeros del hospedero y liberan los monmeros de los cuales se alimentar el hongo. Se ha visto que algunas especies fngicas parsitas pueden estar altamente especializadas en un tipo de hospedero o aun en tejidos particulares de su hospedero, siendo capaces de distinguir entre tipos celulares tan fsicamente cercanos como son el xilema y el floema. Los hongos bitrofos producen unas hifas especializadas que penetran las paredes celulares para alimentarse de clulas vegetales vivas, a las cuales se les denomina haustorios. Ahora bien, para que los hongos bitrofos establezcan su infeccin en la planta, es necesario que penetren la cutcula de las hojas o tallos, lo cual realizan a travs de unas estructuras especializadas llamadas apresorios. Estos se desarrollan en los extremos de los tubos de germinacin o en hifas que se ubican en la superficie de las plantas, produciendo una gran presin de turgencia que le permite penetrar fsicamente el tejido vegetal. Las plantas pueden reaccionar defensivamente ante estos bitrofos mediante la reaccin hipersensible, que es la muerte inmediata de la clula vegetal luego del contacto con la clula del hongo. Como es un parsito obligado, la clula vegetal debe estar viva para que el invasor se pueda alimentar de ella, por lo que su muerte y la de las clulas vecinas impedir que el hongo se nutra y, consecuentemente, morir. Los necrtrofos a menudo producen enzimas o toxinas que matan las clulas vegetales, como el cido alternrico producido por Alternaria solani. La muerte celular permite la salida de sustancias que son usadas por el hongo invasor. En muchas enfermedades de origen fngico, el hongo puede alterar los niveles normales de hormonas vegetales, bien sea producindolas o induciendo su excesiva produccin por la planta, como sucede con Gibberella fujikuroi en el arroz. Como es apenas obvio, todos los necrtrofos inducen enfermedades en sus hospederos, ya que al matar clulas alteran el funcionamiento normal de los tejidos que invaden. Los hongos saprtrofos toman sus alimentos de seres muertos o materia orgnica inerte, por lo que realizan el trabajo de descomponer sustancias complejas liberando nutrientes, lo que los convierte en uno de los elementos ms claves en el ciclaje de nutrientes en los ecosistemas. Los hongos poseen una morfologa muy particular1,14

La mayora de los hongos son filamentosos, constituidos de estructuras alargadas llamadas hifas que se ramifican profusamente y forman una masa denominada micelio (Figura 1.4). En ascomicetos y basidiomicetos las hifas son septadas, formadas por clulas individuales conectadas en forma de filamento, mientras que los cigomicetos y los qutridos poseen cuerpos cenocticos, que carecen de compartimentos discretos que puedan ser asimilados a clulas. Algunos hongos no forman micelios, sino que sus cuerpos son unicelulares, como sucede en las levaduras o globosos con muchos ncleos como en algunos qutridos. Se sabe que algunas especies son dimrficas, es decir, presentan un estado unicelular y un estado de hifa. Esto es comn en especies que son patgenas tanto en animales como en humanos y se sabe que varios factores qumicos y fsicos influyen en la interconversin de estos estadios. La pared celular es la estructura que da a los hongos la mayora de sus propiedades distintivas. La funcin ms obvia es la contener la presin de turgencia y por lo tanto ser importante en el control del crecimiento, pero tambin provee la forma de la hifa, sirve como filtro para la entrada de sustancias a la clula fngica, funciona como barrera fsica protectora y como punto de reconocimiento de otras clulas fngicas, vegetales o animales. Como puede verse, esta estructura es muy dinmica e importante para la biologa de los hongos. La pared se compone de una parte microfibrilar embebida en una matriz de polisacridos hidrosolubles. Las microfibrillas estn hechas de -glucanos y quitina, siendo los constituyentes de los glucanos molculas de glucosa unidas por enlaces -1,3 y -1,6, mientras que la quitina est compuesta por residuos de N-acetilglucosamina unidos por enlaces -1,4. En la matriz amorfa se encuentran -glucanos y glicoprotenas. En las especies filamentosas, es decir, las que poseen hifas, el crecimiento se da casi exclusivamente por el extremo de ellas, donde los materiales nuevos de la pared son adicionados constantemente. A este tipo de elongacin se le denomina crecimiento apical. Se ha observado que en la regin subapical de una hifa en crecimiento hay una gran cantidad de mitocondrias y un flujo continuo de vesculas, por lo que se cree que el material necesario para la elongacin del pice de la hifa es enviado all mediante el uso de dichas vesculas. Estas vesculas y otras estructuras celulares se agrupan apiadamente muy cerca de la punta del pice, formando una estructura notable en la mayora de los hongos, a la cual se denomina el cuerpo apical (del alemn Spitzenkrper), el cual se cree que es fundamental para el crecimiento de la hifa por su pice. En algunas especies, especialmente las patgenas, existe una cubierta externa a la pared celular denominada matriz extracelular, que est presente en hifas, tubos de germinacin y esporas. Este muclago parece tener propiedades adhesivas y protectoras, ya que defiende al hongo de los productos txicos liberados por las plantas, tales como los polifenoles.

Figura 1.4. Formas de crecimiento en los hongos filamentosos. A) Micelio extenso en la hojarasca de un bosque tropical, donde las hifas crecen profusamente para buscar alimento y luego desarrollar cuerpos fructferos, B) abundante produccin de conidias de una cepa de penicilium que descompone una fruta casera, C) micelio cultivado en medio artificial de papa en el laboratorio. Las hifas de los hongos superiores no son cenocticas, sino que por el contrario poseen septos que delimitan clulas individuales. Dichos septos poseen poros que interconectan las clulas vecinas, permitiendo una activa comunicacin e incluso la migracin de los organelos citoplasmticos, entre los que puede estar el ncleo. Tales poros pueden ser obstruidos si una hifa se rompe, por lo que una de sus funciones parece ser la proteccin contra la prdida del material celular por un dao fsico. En los ascomicetos existe una estructura llamada cuerpo de Woronin asociada a los poros septales, mientras que en los basidiomicetos el septo se denomina doliporo y es ms complejo, con retculo endoplsmico asociado y una ultraestructura que incluye una cubierta del poro sobre unos bordes perpendiculares al septo. El ncleo de los hongos es bastante pequeo y verstil, ya que cambia con facilidad su forma, por ejemplo cuando migra a travs de tubos de germinacin de esporas. Adyacente al ncleo en las especies que no producen clulas flageladas hay una estructura citoplsmica densa, llamada cuerpo polar del huso, que al parecer est involucrada en la organizacin de los microtbulos durante la mitosis y meiosis. Las especies flageladas no poseen estos cuerpos sino que en su lugar hay verdaderos centriolos. Es notable el hecho que la divisin nuclear en los hongos se verifica con una envoltura casi intacta, pues slo se rompe hacia el final de la telofase, a lo cual se denomina divisin intranuclear. Los cromosomas fngicos son tambin muy pequeos y difciles de distinguir por cariotipos, as que fue necesario crear una tcnica llamada electroforesis en gel de campo pulsado que separa los cromosomas y ha permitido una mejor estimacin de los siempre conflictivos nmeros cromosmicos de los hongos.

Si bien las hifas son estructuras microscpicas, es posible que en algunas circunstancias particulares se asocien formando estructuras ms grandes, las cuales son visibles sin la ayuda del microscopio. Se trata de los estromas, los esclerocios y los rizomorfos. Los estromas son estructuras somticas compactas en las que se forman cuerpos fructferos, por lo que se trata de estructuras productoras de esporas. Los esclerocios tambin forman esporas, pero en este caso se trata de estructuras de resistencia a condiciones desfavorables. Los rizomorfos derivan su nombre precisamente porque se les puede confundir con races, por su forma alargada y su consistencia dura. En algunas especies presentan una compleja estructura interna y dominancia apical, por lo que se puede presentar una divisin de labores. Tambin son estructuras de resistencia pero sirven para explorar nuevos ambientes en la bsqueda de nutrientes, los cuales pueden ser movilizados a grandes distancias en el micelio. La reproduccin fngica puede ser sexual o asexual1,14 Los hongos presentan ciclos de vida muy complejos en los cuales hay etapas de reproduccin sexual y asexual. Algunos presentan casi todo el tiempo reproduccin asexual, dejando la sexualidad para cuando haya el encuentro de cepas compatibles, lo cual puede ser bastante raro en algunas especies en condiciones naturales. Sin embargo, en un grupo de hongos agrupados como deuteromicetos, no se ha podido encontrar la fase sexual y se asume que su nica forma de propagacin es asexual, por lo que sus individuos seran genticamente idnticos (clones). Hay autores que postulan que las especies completamente asexuales no existen, por lo que los deuteromicetos son simplemente hongos cuyas fases sexuales no se han hallado. Se piensa que la mayora de ellos son en realidad ascomicetos en los que la etapa asexual es mucho ms comn que la sexual. Para unificar la terminologa fngica, fue necesario crear los trminos anamorfo, que se refiere a la etapa asexual de los hongos, teleomorfo, que hace referencia a la etapa sexual y holomorfo, que describe al hongo en todas sus facetas. El trmino anamorfo ha sido equiparado al de hongo mitosprico, mientras que el teleomorfo es lo mismo que hongo meiosprico. La reproduccin se lleva a cabo mediante el uso de disporas, un trmino genrico usado para designar cualquiera de las estructuras asexuales o sexuales usadas para la reproduccin de los hongos. Los mtodos asexuales de reproduccin son bsicamente la fragmentacin, la fisin de clulas, la yemacin y la produccin de esporas mitticas. La reproduccin sexual se verifica en los hongos mediante la produccin de esporas sexuales, las cuales son generadas por meiosis en rganos especializados. Se revisar a continuacin con algn detalle cada uno de los tipos de esporas conocidas en los hongos, empezando por las especies inferiores, en las que las esporas asexuales se desarrollan dentro de los extremos agrandados de las hifas, donde se han acumulado varios ncleos y mucho material citoplasmtico. Un septo aparece para separar este extremo de la hifa del resto de su cuerpo y alrededor de cada ncleo se forma una espora, la cual es liberada cuando se rompa el pice de la hifa. Este tipo de espora se denomina esporangiospora y en las especies en que es inmvil se denomina aplanospora, mientras que entre los qutridos poseen flagelos y se les llama zoosporas. Otro tipo de espora asexual es hallada en los hongos superiores (ascomicetos y basidiomicetos), donde no hay una estructura similar al esporangio mencionado. En estos organismos el extremo de una hifa forma un septo y libera esa porcin terminal como una clula individual, la cual dar origen a otro individuo. Un sistema un poco ms complejo existe en hongos que poseen unas clulas especiales en forma de copa, las cuales empujan material celular hacia afuera por un proceso similar a la yemacin, para luego formar una divisin con pared que separa dicho material de la clula madre, originando una espora. Posteriormente el proceso se repite y se va

formando una cadena de esporas que es eventualmente dispersada por el viento. Las hifas especiales que presentan este fenmeno se llaman conidiforos y las esporas producidas en ella reciben el nombre de conidias (Figura 1.5).

Figura 1.5. Esporas asexuales o conidias de hongos aislados como endfitos. A) Pestalotia, ntese que las conidias son flageladas y poseen septos, B) Alternaria, se ve que algunas conidias estn germinando. Hay un tipo de espora particularmente resistente que se denomina clamidospora (Figura 1.6A), la cual sirve como elemento de sobrevivencia en condiciones adversas. Ellas se forman por la acumulacin de sustancias alimenticias en una regin particular del protoplasma, la cual se rodea de una pared gruesa melanizada y resistente. La hifa muere por las condiciones ambientales, pero esta clamidospora podr soportar largos perodos hasta que la situacin ambiental sea nuevamente favorable. Los hongos del suelo comnmente desarrollan este tipo de esporas de resistencia. Una estructura de resistencia aun ms fuerte es el esclerocio, en el cual un grupo de hifas prolifera y se atraen entre s para formar una estructura compacta. Las hifas ms externas melanizan su pared y la engrosan, mientras que las hifas internas son ms alargadas y llenas de sustancias de reserva o pueden ser pequeas y llenas de organelos. Se sabe que las hifas desarrollan numerosas interconexiones y pueden producir abundante muclago. En los gneros Claviceps y Sclerotium se producen esclerocios que germinan cuando las condiciones mejoran y cuando sus hospederos naturales estn presentes. En los hongos la reproduccin sexual no est necesariamente mediada por gametos masculinos y femeninos. Hifas morfolgicamente idnticas pueden fusionarse en un proceso denominado plasmogamia, lo cual se da slo si cada hifa corresponde a grupos bioqumicamente diferentes. Estos grupos se designan con los smbolos + y , a los cuales se denomina tipos apareantes, que casi equivalen a los sexos de los organismos superiores. Sin embargo, en algunas especies de cigomicetos y basidiomicetos puede haber ms de dos tipos apareantes. Cuando una hifa + se encuentra con una , sucede la plasmogamia y se forma una nueva hifa con dos ncleos (dicarionte), uno + y otro . A esta condicin se le denomina heterocariosis y la hifa que la posee es diploide en una situacin n + n, en lugar de la tradicional 2n, ya que la fusin de los ncleos no es necesariamente inmediata.

Figura 1.6. Clamidospora intercalar en Phaeococcomyces (Foto de EV Bogomolova). B) Esporas sexuales de un basidiomiceto (basidiosporas). Ambas vistas al microscopio de luz sin tincin. La hifa con los ncleos + y puede crecer en este estado dicarionte y luego de un tiempo, que puede ser muy prolongado en hongos superiores, la fusin de los ncleos se lleva a cabo (cariogamia). Tras la cariogamia se forma un ncleo diploide (2n), que tarde o temprano experimenta meiosis con el respectivo intercruzamiento cromosmico y las consecuentes ventajas de la reproduccin sexual. Es notable el hecho que luego de suceder estos fenmenos el ciclo de vida del hongo contina sin que se d la formacin de un embrin. Esto sucede en los cuerpos fructferos de los hongos (setas), de donde sern dispersadas millones de esporas sexuales derivadas de estas meiosis, como tipos apareantes + o . Se sabe que la reproduccin sexual en los hongos involucra la formacin de al menos cuatro tipos especiales de esporas segn el tipo de hongo, las cuales son llamadas oosporas, cigosporas, basidiosporas o ascosporas. El micelio de los basidiomicetos y ascomicetos puede formar estructuras macroscpicas que sobresalen de la superficie del sustrato, las cuales se denominan cuerpos fructferos (Figura 1.7). Son las estructuras a las que tpicamente se les ha denominado hongos (setas), aunque slo representan la porcin reproductiva del cuerpo fngico. En efecto, la inmensa mayora de las hifas son subterrneas y pueden extenderse muchos metros a la redonda, como en el caso de una especie de Armillaria cuyo micelio cubra un rea de varios kilmetros cuadrados. La funcin del cuerpo fructfero es producir y dispersar las esporas sexuales, cuyo nmero puede medirse en millones. Estos cuerpos no contienen tejidos tridimensionales como los de las plantas, son slo montones de hifas compactadas, algunas de las cuales pueden tener algn grado de especializacin funcional. Es comn que las hifas ms externas del cuerpo fructfero tengan pared gruesa y almacenen pigmentos del tipo de las melaninas, los cuales constan de compuestos fenlicos cuya funcin es proteger al hongo de la luz ultravioleta y del ataque de depredadores. En hongos complejos, hay hifas especializadas en sostn y en unir las hifas entre s para darle solidez al cuerpo fructfero. Aparte de estas, existe el grupo de hifas generativas, que son las ms importantes porque se encargan de producir en sus extremos las esporas sexuales haploides, bien sea basidiosporas o ascosporas segn el grupo (Figura 1.8), las cuales sern dispersadas y originarn nuevos individuos.

Figura 1.7. Cuerpos fructferos de hongos superiores. A) Sombrerito tpico de una seta vista en la parte superior del pleo y en la inferior, donde se aprecian las lamelas en las que se producen las esporas, B) carpforo en desarrollo en su sustrato natural, C) cuerpo fructfero de un ascomiceto saprtrofo. Los cuerpos fructferos son muy importantes para la taxonoma de los hongos, pues son casi el nico criterio que se puede usar en el campo para identificar las especies. Muchos nombres cientficos han sido adjudicados con base en el fenotipo de tales cuerpos y no parece viable que otro mtodo de identificacin de especies en el campo diferente al de reconocer las setas, sea implementado prontamente. Estos cuerpos fructferos, tambin llamados carpforos, son los elementos usados en culinaria para consumo humano y son precisamente el lugar donde se hallan numerosas toxinas que pueden ser mortales. Slo los especialistas pueden distinguir adecuadamente las especies comestibles de las venenosas reconociendo dichos carpforos.

Figura 1.8. Representacin esquemtica de las hifas generativas en los cuerpos fructferos de los hongos superiores. A) Hifa ascgena que desarrolla las esporas en el interior de una estructura en forma de saco, el asco, que es tpica de los ascomicetos. B) En los basidiomicetos se desarrolla un basidio esfrico sobre el cual se desarrollan las basidiosporas. Con datos de http://recursos.cnice.mec.es/biologia/bachillerato/segundo/biologia/ud07/fig10.html.

Los hongos poseen un vasto repertorio de interacciones ecolgicas Muchas especies de hongos estn asociadas ntimamente con numerosos tipos de seres vivos, creando complejas simbiosis que han contribuido a la diversificacin de la vida. La ms conocida es quiz la asociacin micorrcica18, en la que se da una emplea sociedad mutualista entre la raz de las plantas y algunas especies de hongos. Algunas plantas deben establecer micorrizas para poder crecer y el tipo de hongo con el cual lo hacen es especfico. La importancia de esta asociacin es tanta que se cree fue una situacin obligada para que los ancestros acuticos de las plantas se pudieran establecer en tierra firme. Esta simbiosis trae beneficios para la planta porque la absorcin de fsforo y otros nutrientes est aumentada por la presencia del hongo, mientras que ste obtiene fotosintatos y un hbitat propicio al interior de las races de la planta. Los hongos tambin desarrollan estrechas relaciones con las plantas, como por ejemplo las orqudeas, con las que tienen complejas interacciones tanto mutualistas como antagonistas2. Hay un tipo particular de hongos asociados a plantas al que se denomina hongos endfitos. Por definicin, estos hongos habitan asintomticamente en los tejidos de las plantas, tanto en los areos como en los tejidos de las races, pero su presencia no se puede detectar a simple vista. En esto se diferencian de las micorrizas, porque aunque ellas no son dainas, causan deformaciones de la raz que revelan su presencia, diferencindose as de los endfitos que son completamente asintomticos. Se cree que el hongo provee sustancias qumicas que protegen a la planta contra la herbivora, mientras que la planta le aporta al hongo hbitat y fotosintatos. Algunas especies de hongos endfitos son problemticas para la ganadera porque sus toxinas intoxican al ganado, produciendo prdidas notables. Sin embargo, estos hongos poseen un gran potencial porque pueden servir para disminuir las prdidas producidas por insectos plagas y por otros microorganismos, contra los cuales podran ser antagonistas naturales, disminuyendo as la necesidad del uso excesivo de agroqumicos. Pero los hongos no slo viven armnicamente dentro de las plantas, sino que tambin establecen este tipo de relaciones con otros seres vivos. Por ejemplo, en los humanos es comn encontrar hongos del gnero Candida comnmente viviendo en su cuerpo, por lo que se ha identificado como un habitante no perjudicial, excepto cuando hay situaciones de inmunosupresin como en pacientes con S.I.D.A. Con otros seres vivos tan diferentes de los humanos como son las algas, tambin es comn que los hongos establezcan relaciones simbiticas. En efecto, los lquenes son el resultado de la convivencia ntima entre hongos y algas o entre hongos y cianobacterias. Los lquenes (Figura 1.9), que en realidad son llamados actualmente hongos liquenizados, han sido usados como indicadores de calidad de hbitat, ya que algunas especies son muy sensibles a la contaminacin ambiental.

Figura 1.9. Lquenes en un rbol. Los lquenes son asociaciones entre hongos y microorganismos fotosintticos, bien sea algas o cianobacterias, los cuales son muy abundantes en los ambientes tropicales. La mayora de los hongos que forman estas ascociaciones son ascomicetos. Otro grupo de seres vivos con el que los hongos tienen importantes relaciones son los artrpodos. Estos animales sacan ventaja de sus hongos asociados por la presencia de la celulasa fngica, enzima que puede degradar celulosa y provee alimento para insectos y otros invertebrados. Las hormigas atinis, las termitas y las avispas de la madera, son artrpodos que cultivan hongos para consumirlos junto con el material vegetal que stos descomponen. Otros insectos, como los escarabajos barrenadores y de la corteza15, poseen estructuras especializadas llamadas micangios en los que transportan hongos permanentemente. Los hongos ganan as un medio de dispersin y los insectos obtienen alimento y otros beneficios del hongo, como la ayuda que ste le da para establecer un hbitat propicio en la madera del rbol que colonizan. Tambin se sabe que en algunas especies de escarabajos, lo hongos viven en el interior del cuerpo, de hecho intracelularmente, donde ayudan a metabolizar compuestos txicos de la dieta del insecto. Ahora bien, en la naturaleza el rol ms importante de los hongos es el ser un efectivo grupo de agentes descomponedores de materia orgnica. En efecto, los hongos son los principales degradadores de celulosa y lignina, principalmente en ecosistemas forestales, por lo que la produccin de la biomasa en los bosques est muy influenciada por estos microorganismos, ya que ellos determinan las tasas de liberacin de los nutrientes luego de la muerte de los rboles. Junto a las bacterias, los hongos son agentes muy importantes de la descomposicin de la materia orgnica, por lo que son esenciales en el ciclaje de nutrientes que permite la renovacin de los ecosistemas. Reino Fungi Divisin Blastocladiomycota Divisin Chytridiomycota Divisin Glomeromycota

Divisin Microsporidia Divisin Neocallimastigomycota Subreino Dikarya Divisin Ascomycota Subdivisin Pezizomycotina Subdivisin Saccharomycotina Subdivisin Taphrinomycotina Divisin Basidiomycota Subdivisin Agaricomycotina Subdivisin Pucciniomycotina Subdivisin Ustilaginomycotina Taxones Incertae sedis Subdivisin Entomophthoromycotina Subdivisin Kickxellomycotina Subdivisin Mucoromycotina Subdivisin Zoopagomycotina Tabla 1.2. Clasificacin actual de los hongos a nivel de las categoras superiores. En cuanto a los factores abiticos, la luz es uno de los que ms influye en la biologa de los hongos. La luz se requiere para estimular el crecimiento en algunas especies y para inducir la formacin de estructuras reproductivas, sexuales o asexuales. En algunas especies la direccin de la luz define la orientacin de las estructuras dispersoras de esporas, de tal forma que stas son lanzadas hacia la fuente de luz. Otros factores importantes son la temperatura, la humedad y el pH, cuyos valores extremos tolerables varan mucho entre especies, dad la gran diversidad fngica. Para el pH, por ejemplo, puede decirse que el rango entre 4 y 7 es el que usan la mayora de especies, pero como ya se mencion, hay especies extremfilas que pueden estar cmodas por fuera de estos lmites. Los hongos son un grupo muy diverso y su taxonoma es compleja Hay unas 100,000 especies descritas de hongos, las cuales se distribuyen aproximadamente as: divisin Ascomycota (64,100 especies), divisin Basidiomycota (31,500), divisin Blastocladiomycota (179), divisin Chytridiomycota (706), divisin Glomeromycota (169), otros cigomicetos (1,000), divisin Neocallimastigomycota (20) y divisin Microsporidia (1,300). Esta nueva estructura del reino de los hongos es el resultado de las ms recientes investigaciones taxonmicas que han combinado el uso de caracteres morfolgicos y secuencias gnicas. Trae como gran novedad la desaparicin de los cigomicetos, entendidos como la antigua divisin Zygomycota, as como la reestructuracin de los qutridos, varios de cuyos grupos ahora se consideran divisiones independientes. El reino Fungi queda constituido, segn estos estudios, por siete divisiones (Figura 1.1, tabla 1.2), de las cuales dos corresponden al subreino Dikarya (ascomicetos y basidiomicetos), considerados los hongos de ms reciente aparicin y en los que la presencia de una fase dicaritica los emparenta cercanamente. Las otras divisiones no han sido asignadas a subreinos, a la espera de posteriores estudios sistemticos que involucren ms taxones y quiz nuevas secuencias gnicas. Igualmente, varias subdivisiones monofilticas quedan sin ser incluidas en estos grupos, siendo tambin necesario esperar posteriores estudios.

En cuanto a la diversidad de los hongos, es vlido afirmar que no se sabe con certeza cuntas especies hay en el planeta. Los estimados modernos van desde varios cientos de miles hasta 5 millones de especies6,8,16, pero realmente no deben considerarse ms que aproximaciones bastante especulativas, sesgadas por el entusiasmo de los miclogos. Es cierto, en todo caso, que la diversidad fngica tiene mucho que ofrecernos an, ya que no es posible citar un solo tipo de ecosistema que haya sido completamente explorado en este aspecto. El asunto es tan complejo que recientemente se public una investigacin en la que se habla de la gran importancia de los hongos poco visibles o crpticos11 (Figura 1.1), los cuales no han sido cultivados en el laboratorio porque no crecen en los medios artificiales conocidos. Slo con mtodos moleculares ha sido posible detectar su existencia, ya que dichos mtodos permiten amplificar el material gentico aunque no se observe al individuo. Sin embargo, en este momento no es posible determinar cul ser el impacto de este grupo en trminos del nmero de nuevas especies que pudiera agregar a la diversidad fngica actual. Bibliografa 1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. Alexopoulos CJ, Mims CW & Blackwell M. 1996. Introductory mycology (4 ed.). John Wiley & sons, Inc., Nueva York, NY, E.U.A. Bayman P, Otero JT & Ackerman JD. 2003. Hidden transactions. The curious relationships between orchids and fungi. (www.orchidweb.org) Orchids Julio: 536-537. Bayman P & Baker JL. 2006. Ochratoxins: A global perspective. Mycopathologia 162: 215-223. Bennett JW. 1995. From molecular genetics and secondary metabolism to molecular metabolites and secondary genetics. Can. J. Botany 73(S): S917-S924. Bennett JW & Klich M. 2003. Mycotoxins. Clinical Microbiology Reviews 16(3): 497-516. Blackwell M. 2011. The fungi: 1, 2, 35.1 millions species? American Journal of Botany 98(3): 426438. Cotty PJ, Bayman P, Egel DS & Elias KS. 1994. Agriculture, Aspergillus and aflatoxins, pgs. 1-27 en: Powell KA, Renwick A & Peberdy JF (Eds.). The genus Aspergillus. Plenum Press, Nueva York, NY, E.U.A. Hawksworth D.L. 1991. The fungal dimension of biodiversity: magnitude, significance, and conservation. Mycological Research 95: 641-655. Hibbett DS, Binder M, Bischoff JF, Blackwell M, Cannon PF, Eriksson OE, Huhndorf S, James T, Kirk PM, Lcking R, Lumbsch T, Lutzoni F, Matheny PB, Mclaughlin DJ, Powell MJ, Redhead S, Schoch CL, Spatafora JW, Stalpers JA, Vilgalys R, Aime MC, Aptroot A, Bauer R, Begerow D, Benny GL, Castlebury LA, Crous PW, Dai YC, Gams W, Geiser DM, Griffith GW, Gueidan C, Hawksworth DL, Hestmark G, Hosaka K, Humber RA, Hyde K, Ironside JE, Kljalg U, Kurtzman CP, Larsson KH, Lichtwardt R, Longcore J, Midlikowska J, Miller A, Moncalvo JM, Mozley-Standridge S, Oberwinkler F, Parmasto E, Reeb V, Rogers JD, Roux C, Ryvarden L, Sampaio JP, Schler A, Sugiyama J, Thorn RG, Tibell L, Untereiner WA, Walker C, Wang Z, WeirA, Wei M, White MM, Winka K, Yao YJ & Zhang N. 2007. A higher-level phylogenetic classification of the Fungi. Mycological Research 111: 509-547. James TY, Kauff F, Schoch C, Matheny PB, Hofstetter V, Cox C, Celio G, Gueidan C, Fraker E, Miadlikowska J, Lumbsch HT, Rauhut A, Reeb V, Arnold AE, Amtoft A, Stajich JE, HosakaK , Sung GH, Johnson D, ORourke B, Crockett M, Binder M, Curtis JM, Slot JJC, Wang Z, Wilson AW, Schler A, Longcore JE, ODonnell K, Mozley-Standridge S, Porter D, Letcher PM, Powell MJ, Taylor JW, White MM, Griffith GW, Davies DR, Humber RA, Morton JB, Sugiyama J, Rossman AY, Rogers JD, Pfister DH, Hewitt D, Hansen K, Hambleton S, Shoemaker RA, Kohlmeyer J, Volkmann-Kohlmeyer B, Spotts RA, Serdani M, Crous PW, Hughes KW, Matsuura K, Langer E,

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