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A Fascinante evoluo do olho | Scientific American Brasil | Duetto Editorial


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A Fascinante evoluo do olho


Cientistas j tm uma viso clara de como surgiram nossos olhos to complexos

Trevor D. Lamb O olho humano um rgo extremamente complexo; atua como uma cmera, coletando, focando luz e convertendo a luz em um sinal eltrico traduzido em imagens pelo crebro. Mas, em vez de um filme fotogrfico, o que existe aqui uma retina altamente especializada que detecta e processa os sinais usando dezenas de tipos de neurnios. O olho humano to complexo que sua origem provoca discusso entre criacionistas e defensores do desenho inteligente, que o tm como exemplo bsico do que chamam de complexidade irredutvel: um sistema que no funciona na ausncia de quaisquer de seus componentes e, portanto, no poderia ter evoludo naturalmente de uma forma mais primitiva. Mesmo Charles Darwin admitiu em A origem das espcies, de 1859 que detalha a teoria da evoluo pela seleo natural , que pode parecer absurdo pensar que a estrutura ocular se desenvolveu por seleo natural. No entanto, apesar da falta de evidncias de formas intermedirias naquele momento, Darwin acreditava que o olho evolura dessa maneira. No foi fcil encontrar uma evidncia direta para essa teoria. Embora pesquisadores que estudam a evoluo do esqueleto possam documentar facilmente a metamorfose em registros fsseis, estruturas de tecidos moles raramente fossilizam. E mesmo quando isso ocorre, os fsseis no preservam detalhes suficientes para determinar como as estruturas evoluram. Ainda assim, recentemente bilogos fizeram avanos significativos no estudo da origem do olho, observando a formao em embries em desenvolvimento e comparando a estrutura e os genes de vrias espcies para determinar quando surgem os caracteres essenciais. Os resultados indicam que o tipo de olho comum entre os vertebrados se formou h menos de 100 milhes de anos, evoluindo de um simples sensor de luz para ritmos circadianos e sazonais, h cerca de 600 milhes de anos, at chegar ao rgo sofisticado de hoje, em termos pticos e neurolgicos, h 500 milhes de anos. Mais de 150 anos aps Darwin ter publicado sua teoria revolucionria, essas descobertas sepultam a tese da complexidade irredutvel e apoiam a teoria da evoluo. Explicam ainda porque o olho, longe de ser uma pea de maquinaria criada perfeio, exibe falhas evidentes cicatrizes da evoluo. A seleo natural no leva perfeio; ela lida com o material disponvel, s vezes, com efeitos estranhos. Para entender a origem do olho humano preciso conhecer eventos ocorridos h muito tempo. Ns, seres humanos, temos uma linha ininterrupta de ancestrais que remonta a quase 4 bilhes de anos at o incio da vida na Terra. Cerca de 1 bilho de anos atrs, animais multicelulares simples se separaram em dois grupos: um com estrutura de simetria radial (parte superior e inferior, mas no anterior e posterior), e outro de simetria bilateral, com os lados direito e esquerdo espelhando imagens do outro lado, terminando em uma cabea. Aps cerca de 600 milhes de anos, os bilaterais se dividiram em dois grupos importantes: um deu origem grande maioria dos animais sem coluna vertebral, os invertebrados; e outro, cujos descendentes incluem nossa prpria linhagem de vertebrados. Logo aps essas duas linhagens se separarem, ocorreu uma incrvel diversidade de estruturas animais: a exploso cambriana que deixou sua famosa marca nos registros fsseis de 540 a 490 milhes de anos atrs. Essa exploso evolutiva lanou a base para a origem de nossos to complexos olhos. COMPOSTO VERSUS CMERA o registro fssil revela que durante a exploso cambriana surgiram basicamente dois tipos diferentes de olhos. O primeiro parece ter sido composto da verso observada atualmente em quase todos artrpodes (insetos, crustceos e aracndeos). Nesse tipo de olho, uma srie de unidades idnticas de gerao de imagens cada uma constitui uma lente ou um refletor irradia luz para alguns elementos sensveis a ela, denominados fotorreceptores. Os olhos compostos so muito eficazes para animais de pequeno porte, pois oferecem um amplo ngulo de viso e resoluo espacial moderada em volume pequeno. No Cambriano, essa acuidade visual pode ter dado aos trilobitas e a outros artrpodes primitivos uma vantagem de sobrevivncia sobre seus contemporneos. No entanto, olhos compostos so impraticveis em animais maiores, pois o olho teria de ser enorme para proporcionar viso em alta resoluo. Assim, com o aumento do tamanho do corpo, tambm aumentaram as presses seletivas favorecendo a evoluo do olho tipo cmera.

Nos olhos tipo cmera, todos os fotorreceptores compartilham uma nica lente que foca a luz e esto dispostos como uma lmina (a retina) que reveste a superfcie interna da parede ocular. Moluscos tm olhos tipo cmera que lembram os nossos, mas seus fotorreceptores so idnticos ao encontrado em insetos. Os vertebrados apresentam um tipo diferente de fotorreceptores, que nos mandibulados (inclusive ns) ocorrem em duas modalidades: cones para a viso diurna e bastonetes para a viso noturna. H muitos anos, Edward N. Pugh Jr., na poca na University of Pennsylvania, e Shaun P. Collin, ento na University of Queensland, Austrlia, e eu formamos uma equipe para tentar descobrir como os diversos tipos de fotorreceptores poderiam ter evoludo. O que constatamos foi alm da resposta a essa questo, fornecendo um cenrio convincente para a origem do olho dos vertebrados. Como outros bilogos antes de ns, Pugh, Collin e eu observamos que muitas caractersticas marcantes do olho dos vertebrados tambm ocorrem em todos os representantes atuais de um ramo principal da rvore dos vertebrados: a dos vertebrados mandibulados. Esse padro sugere que os vertebrados com mandbulas herdaram os caracteres de um ancestral comum e que nosso olho j evolura por volta de 420 milhes de anos quando os primeiros vertebrados mandibulados (que provavelmente se assemelhavam aos modernos peixes cartilaginosos, como os tubares) patrulhavam os mares. Conclumos ento que nosso olho tipo cmera e seus fotorreceptores devem ter razes ainda mais profundas e voltamos a ateno para os vertebrados sem mandbulas, com quem compartilhamos um ancestral comum h cerca de 500 milhes de anos. Queramos examinar a anatomia desse animal em detalhe e assim decidimos observar um dos poucos animais modernos desse grupo: a lampreia, peixe semelhante enguia, com boca em forma de funil estruturada para sugar em vez de morder. Acontece que esse peixe tambm tem um olho tipo cmera completo, com cristalino, ris e msculos oculares. A retina da lampreia chega a ter uma estrutura em trs camadas como a nossa e suas clulas fotorreceptoras se assemelham bastante aos nossos cones, embora no paream ter desenvolvido bastonetes mais sensveis. Alm disso, os genes que regulam muitos aspectos da deteco da luz, do processamento neural e do desenvolvimento do olho so os mesmos que comandam esses processos em vertebrados com mandbulas. Essas semelhanas surpreendentes com o olho de vertebrados mandibulados so numerosas demais para terem surgido de forma independente. Um olho essencialmente idntico ao nosso deve ter existido no ancestral comum dos vertebrados com ou sem mandbulas h 500 milhes de anos. Nesse ponto, meus colegas e eu no conseguimos deixar de questionar se poderamos rastrear a origem do olho e de seus fotorreceptores ainda mais longe. Infelizmente, na prxima faixa a ser estudada pela lgica, no h representantes vivos das linhagens que se separaram da nossa nos ltimos 50 milhes de anos, mas encontramos indcios no olho de um animal enigmtico conhecido popularmente como peixe-bruxa.

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Como a lampreia, seu parente prximo, ele tem a forma de uma enguia, sem mandbulas. Costuma viver no leito ocenico, onde se alimenta de crustceos e de carcaas de outros animais marinhos. Quando ameaado, libera um muco extremamente viscoso. Embora esse peixe seja um vertebrado, o olho bem diferente do modelo comum: no apresenta crnea, ris, cristalino nem todos os msculos de apoio. A retina tem apenas duas camadas de clulas em vez de trs. Alm disso, os olhos ficam encaixados profundamente sob uma rea de pele translcida. Observaes no comportamento do peixe-bruxa sugerem que seja praticamente cego, localizando o alimento pelo olfato aguado. Esses animais compartilham um ancestral com as lampreias, que talvez tenham tido um olho tipo cmera. Assim, o olho do peixe-bruxa deve ter se degenerado dessa forma mais avanada; isso que a existncia desse estado mais precrio revela. Tomando o exemplo dos peixes cegos em cavernas, sabemos que os olhos podem sofrer degenerao significativa e at mesmo podem ser perdidos completamente em menos de dez mil anos. Mas o olho desse peixe manteve-se igual por centenas de milhes de anos. A persistncia sugere que embora o animal no use o olho para enxergar nas profundezas do oceano escuro, o rgo essencial para a sobrevivncia. A descoberta gera outras implicaes. O olho do peixebruxa pode ter permanecido nesse estado rudimentar devido a uma falha no desenvolvimento; assim, sua estrutura atual representaria a arquitetura de um estgio evolutivo anterior. Ao observar melhor a retina do animal podem surgir suposies sobre o papel do olho. Na retina normal, de trs camadas dos vertebrados, as clulas da camada mdia, conhecidas como bipolares, processam informaes dos fotorreceptores e transmitem os resultados para os neurnios de sada, cujos sinais viajam at o crebro para interpretao. Mas a retina de duas camadas do peixe-bruxa carece de clulas bipolares intermedirias, ou seja, os fotorreceptores conectam-se diretamente com os neurnios de sada. Nesse sentido, o sistema nervoso da retina do peixe-bruxa assemelha-se ao da glndula pineal pequeno corpo secretor de hormnios do crebro de vertebrados. A glndula pineal modula o ritmo circadiano e, nos vertebrados no mamferos, contm clulas fotorreceptoras que se conectam diretamente com os neurnios de sada, sem clulas intermedirias; em mamferos, essas clulas perderam a capacidade de detectar luz. Em 2007, parcialmente fundamentados por esse paralelo com a glndula pineal, meus colaboradores e eu propusemos que o olho do peixe-bruxa no est envolvido na viso, mas fornece informaes parte do crebro do animal que regula o essencial ritmo circadiano, alm de atividades sazonais como alimentao e reproduo. Assim, talvez, o olho ancestral dos protovertebrados que viveram entre 550 milhes ou 500 milhes de anos, primeiro serviu como um rgo no visual, e s mais tarde o poder de processamento neural e os componentes pticos e motores necessrios para a viso espacial evoluram. Estudos de desenvolvimento embriolgico do olho dos vertebrados apoiam essa hiptese. Quando a lampreia est na fase larval, vive em leito de riachos e cega. Nesse estgio de vida, o olho assemelha-se ao do peixe-bruxa, com estrutura simples, soba pele. Quando a larva sofre metamorfose, o olho rudimentar cresce substancialmente, desenvolve uma retina de trs camadas, cristalino, crnea e msculos de apoio. Depois, o rgo emerge na superfcie como o olho tipo cmera dos vertebrados mandibulados. Muitos aspectos do desenvolvimento de um indivduo espelham eventos que ocorreram durante a evoluo de seus antepassados, assim podemos, com cautela, usar o desenvolvimento do olho da lampreia para relatar a nossa reconstruo de como o olho evoluiu.

O sistema ocular dos mamferos tambm apresenta indcios intrigantes de sua origem evolutiva durante o desenvolvimento embrionrio. Benjamin E. Reese e seus colaboradores da University of California em Santa Barbara constataram que os circuitos da retina de mamferos comeam um pouco como o dos peixes-bruxa, , com os fotorreceptores conectando-se diretamente com os neurnios de sada. Ento, em um perodo de semanas, as clulas bipolares amadurecem e se inserem entre os fotorreceptores e os neurnios de sada. Essa sequncia exatamente o padro de desenvolvimento esperado para confirmar se a retina de vertebrados evoluiu de um rgo de duas camadas, acrescentando poder de processamento e componentes de formao de imagens. Portanto, parece perfeitamente plausvel que esse estgio inicial e simples de desenvolvimento representa o resqucio de um perodo de evoluo anterior criao do circuito de clulas bipolares na retina e antes do surgimento do cristalino, crnea e msculos .

ASCENSO DOS RECEPTORES enquanto estudvamos o desenvolvimento das trs camadas da retina, surgiu outra questo relativa evoluo do olho. As clulas fotorreceptoras em todo o reino animal se distribuem em duas categorias distintas: rabdomricas e ciliares. At recentemente, muitos cientistas acreditavam que os invertebrados usavam as rabdomricas, enquanto vertebrados usavam as ciliares, mas, na verdade, a questo mais complexa. Na grande maioria dos organismos, os fotorreceptores ciliares so responsveis pela deteco de luz para fins no visuais, como regular o ritmo circadiano, por exemplo. Em contraste, os receptores rabdomricos detectam a luz com o propsito explcito de permitir a viso. Tanto os olhos compostos dos artrpodes quanto os olhos tipo cmera dos moluscos como os do polvo, que evoluram de forma independente dos olhos tipo cmera dos vertebrados usam fotorreceptores rabdomricos. Mas o olho dos vertebrados usa fotorreceptores ciliares para detectar a luz para a viso. Em 2003, Detlev Arendt, do Laboratrio Europeu de Biologia Molecular em Heidelberg, na Alemanha, relatou evidncias de que o nosso olho ainda retm descendentes dos fotorreceptores rabdomricos, que foram modificados para formar os neurnios de sada que enviam informaes da retina para o crebro. Essa descoberta indica que a nossa retina contm os descendentes das duas classes de fotorreceptores: as ciliares, originalmente fotorreceptoras, e as rabdomricas, transformadas em neurnios de sada. A evoluo funciona exatamente assim, pressionando uma estrutura existente para um novo propsito; a descoberta de que os fotorreceptoras ciliares e rabdomricos desempenham papis diferentes em nosso olho em comparao com os olhos de invertebrados acrescenta ainda mais peso evidncia de que o olho dos vertebrados foi construdo num processo natural. Para tentar entender por que os fotorreceptores ciliares triunfaram como sensores de luz na retina de vertebrados, enquanto a classe rabdomrica evoluiu para neurnios de projeo, analisei as propriedades de seus respectivos pigmentos sensveis luz, as rodopsinas, assim denominadas devido molcula da protena opsina que contm. Em 2004, Yoshinori Shichida e seus colegas da Universidade de Kyoto, no Japo, mostraram que bem no incio da evoluo dos pigmentos visuais de vertebrados, ocorreu uma mudana que tornou a forma do pigmento ativada pela luz mais estvel e, portanto, mais ativa. Postulei que essa mudana tambm bloqueou a rota de reconverso da rodopsina ativada de volta sua forma inativa, que no caso de rodopsinas rabdomricas requer a absoro de um segundo fton de luz; basicamente, uma via bioqumica foi necessria para recolocar a molcula em alerta para o sinal de luz. Assim que esses dois elementos foram colocados na devida proporo, eu supus que os fotorreceptores ciliares tiveram uma vantagem distinta sobre os fotorreceptores rabdomricos em ambientes como o oceano profundo, onde os nveis de luz so muito baixos. Ento, alguns cordados primitivos (ancestrais dos vertebrados) podem ter conseguido colonizar nichos ecolgicos inacessveis a animais que dependiam de fotorreceptores rabdomricos no porque a opsina ciliar melhorada garantia mais viso, mas por propiciar um modo melhorado de sentir a luz, permitindo que os relgios sazonais e circadianos tenham noo de tempo. Para esses cordados primitivos, habitantes de reinos mais escuros, os fotorreceptores rabdomricos menos sensveis e que dispunham, junto com os ciliares, teriam sido virtualmente inteis e assim estariam livres para assumir um novo papel: de neurnios transmissores de sinais ao crebro. (Nesse ponto, eles no precisavam mais de opsinas, e a seleo natural as teria eliminado dessas clulas.)

Cicatrizes da Evoluo - O olho dos vertebrados, longe de ser concebido de forma inteligente, contm inmeros defeitos que atestam a sua origem evolutiva. Entre os defeitos que degradam a qualidade da imagem, esto uma retina invertida, que fora a luz a atravessar corpos celulares e fibras nervosas antes de atingir os fotorreceptores 1 ; vasos sanguneos que se espalham pela superfcie interna da retina, provocando sombras indesejadas 2 ; fibras nervosas que se juntam, projetam-se numa abertura nica na retina e viram o nervo ptico, criando um ponto cego 3 .

NASCE UM OLHO Agora que os meus colegas e eu tnhamos ideia de como os componentes da retina dos vertebrados se originaram, quisemos entender como, h cerca de 500 milhes de anos, o olho evoluiu de um rgo sensor de luz no visual para esse que forma imagens. Novamente encontramos indcios em embries em desenvolvimento. No incio do desenvolvimento, a estrutura neural que d origem ao olho se projeta em um dos lados formando dois sacos ou vesculas. Depois, as vesculas se dobram, formando uma retina em forma de C que reveste o interior do olho. Provavelmente a evoluo prosseguiu de forma bem semelhante. Nossa hiptese que um proto-olho deste tipo com uma retina em forma de C, de duas camadas, composta de fotorreceptores ciliares no exterior e neurnios de sada oriundos de fotorreceptores rabdomricos no interior evoluiu em um ancestral de vertebrados entre 550 e 500 milhes de anos. Ele serviu como propulsor de um relgio interno, e talvez para ajud-lo a detectar sombras orientar o organismo de modo apropriado. Na etapa seguinte do desenvolvimento embrionrio, enquanto a retina dobra-se para o interior, forma-se o cristalino, oriundo de um espessamento da superfcie externa do embrio, ou ectoderma, que protrai no espao curvo vazio formado pela retina em forma de C. Por fim, essa protruso se separa

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do resto do ectoderma, tornando-se um elemento de livre flutuao. Parece provvel que uma sequncia de transformaes muito semelhantes ocorreu durante a evoluo. No sabemos exatamente quando aconteceu, mas em 1994, cientistas da Universidade de Lund, na Sucia, mostraram que os componentes pticos do olho podem ter evoludo facilmente em 1 milho de anos. Com o surgimento do cristalino para captar a luz e focar imagens, a capacidade de o olho coletar informaes melhorou muito. Esse progresso teria criado presses seletivas favorecendo o surgimento de processamento de sinal melhorado na retina alm do que a simples ligao de fotorreceptores para neurnios de sada oferecia. A evoluo satisfez essa necessidade, modificando o processo de maturao das clulas para que algumas clulas em desenvolvimento em vez de formar fotorreceptores ciliares se tornassem clulas bipolares da retina que se inserem entre a camada de fotorreceptores e a de neurnios de sada. por isso que as clulas bipolares da retina so to semelhantes aos bastonetes e cones, embora no tenham rodopsina e recebam a entrada no da luz, mas da substncia qumica liberada pelos fotorreceptores. Embora os olhos tipo cmera proporcionem um amplo campo de viso (basicamente em torno de 180 graus), na prtica nosso crebro consegue processar apenas uma frao da informao disponvel a qualquer momento devido ao nmero limitado de fibras nervosas que ligam o olho ao crebro. Sem dvida, os olhos tipo cmera primitivos enfrentaram uma limitao ainda mais sria, pois se supe que tivessem ainda menos fibras nervosas. Assim, houve presso seletiva considervel para a evoluo dos msculos para movimentarem os olhos. Esses msculos deviam existir h 500 milhes de anos, porque a estrutura deles na lampreia, cuja linhagem remonta a essa poca, quase idntica dos vertebrados mandibulados , inclusive ns, seres humanos. Para todos os aspectos engenhosos da evoluo ocorridas dentro do olho dos vertebrados, h vrios caracteres decididamente deselegantes. Por exemplo, a retina est invertida, ento a luz tem de passar por toda a sua espessura, atravs das fibras nervosas intermedirias e corpos celulares que dispersam a luz e degradam a qualidade da imagem, antes de atingir os fotorreceptores sensveis luz. Os vasos sanguneos tambm cobrem a superfcie interna da retina e lanam sombras indesejveis na camada de fotorreceptores. A retina tem um ponto cego onde fibras nervosas que passam por toda a sua superfcie se renem antes de canalizar pela retina e surgir por trs dela como nervo ptico. E a lista vai longe.

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