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BACTERIOCINAS Y SU USO EN LA CONSERVACION DE PRODUCTOS LACTEOS:

REVISION

BACTERIOCINS AND THEIR USE IN THE CONSERVATION OF DAIRY PRODUCTS: REVIEW

Alvaro J. Padilla
1
, Rodrigo F. Ricardo
1*
, Stefany Zapa
1
, Erika Coronado
1

RESUMEN

La elaboracin de productos alimentarios aptos para el consumo implica que estos sean inocuos y
que no representen riesgos a la salud de los consumidores. En busca de esto, a lo largo de la
historia se han aplicado mtodos de conservacin con la utilizacin de algunos productos
qumicos que podran ser nocivos a largo plazo, por tal motivo la tendencia es ir reemplazando
estos productos por otros ms naturales. Las bacteriocinas se han venido empleando hace aos,
sin embargo es un campo que se encuentra en estudio, pues para la aprobacin de estas como
aditivos se deben cumplir una serie de requisitos, no obstante existe una bacteriocina aprobada
como lo es la nisina. Existen otras bacteriocinas que pueden ser empleadas de otros modos
diferentes a la adicin directa como la pediocina PA-1.
Palabras clave: bacteriocinas, conservacin de alimentos, nisina, pediocina.

ABSTRACT

The development of food products unfit for consumption implies that these are safe and do not
pose risks to the health of consumers. In search of this, throughout history have applied
conservation methods with the use of some chemicals that could be harmful in the long term, for
this reason the trend is to replace these with more natural products. Bacteriocins have been using
for years, but it is a field that is being studied, as for the adoption of these additives must meet

1
Universidad de Crdoba, Departamento de Ingeniera de Alimentos, Berstegui-Colombia, Tel.: 3107105976. *Email:
rfrc_1990@hotmail.com
2

certain requirements, however there is an approved bacteriocin such as nisin. There are other
bacteriocins that can be employed in other ways than as direct addition of pediocin PA-1.

Key words: bacteriocins, food preservation, nisin, pediocin.

INTRODUCCION

Hoy da gran parte de la poblacin mundial presenta la necesidad de consumir alimentos que
adems de ser aceptables sensorialmente tambin posean un alto valor nutricional, que al mismo
tiempo sean sanos y ofrezca una alternativa a la prevencin de enfermedades.

Por lo general las principales causas del deterioro de los alimentos es debida al ataque de
bacterias, hongos o levaduras, y estas alteraciones producen una cantidad considerable de
prdidas econmicas, tanto para los productores como para comerciantes y lo ms importante,
ocasionan el deterioro de la salud de los consumidores que han confiado en la calidad
microbiolgica de los productos que han adquirido (Martnez, 1996).

Una alternativa que se ha encontrado es la utilizacin de conservadores, que no inhiben pero si
logran retardar el crecimiento de microorganismos y por consecuencia el deterioro de los
alimentos. Los conservadores aplicados son de naturaleza qumica o fsica, pero adems, se han
encontrado conservadores naturales como los pptidos antimicrobianos que son sintetizados por
las bacterias cido-lcticas, las bacteriocinas, que presentan la capacidad de inhibir el crecimiento
de microorganismos relacionados o no filogenticamente. La actividad antimicrobiana de las
bacteriocinas representa un gran potencial para la industria alimenticia ya que se pueden utilizar
como conservadores biolgicos puros y al ser de naturaleza peptdica, al biodegradarse no
forman compuestos secundarios y su aplicacin puede contrarrestar el uso de conservadores
qumicos que llegan a perjudicar la salud de los consumidores.

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Las bacteriocinas son pptidos con actividad antimicrobiana producidos por sntesis ribosomal y
son segregadas por un gran nmero de bacterias para inhibir el crecimiento de otros
microorganismos competidores (Papagianni 2003; Joerger 2003; Katikou 2005; Motta 2008). Estas
sustancias con frecuencia actan frente a las bacterias ms estrechamente relacionadas. Sin
embargo estudios recientes afirman que tambin pueden actuar frente a otras especies
bacterianas, hongos y algunos parsitos (Cotter et al. 2005; Svetoch et al. 2008).

El uso de estos pptidos contribuye con la conservacin de productos lcteos fermentados como
el caso de los quesos, yogures y en general a cualquier proceso que utilice bacterias lcticas
aumentando de este modo la seguridad alimentaria, lo que nos permitira minimizar los
tratamientos que se le aplican a los productos lcteos que, de manera que pierdan menos
propiedades, pero sin dejar a un lado los protocolos de seguridad que normalmente se realizan.
Como por ejemplo con la presencia de nisina, el proceso trmico como la pasteurizacin al que
debe someterse un producto puede ser un poco ms bajo de temperatura, lo que redundara en
una menor prdida de propiedades nutritivas (Martnez, 1996).

Las bacteriocinas aparecen como una alternativa para disminuir las prdidas totales y las
propiedades en algunos productos lcteos producidos por contaminacin con microorganismos
que afectan directamente la economa de productores, comercializadores, sin dejar a un lado la
proteccin de la salud de los consumidores.

El objetivo del siguiente trabajo es hacer una investigacin profunda acerca de las bateriocinas y
sus principales usos en la industria alimentaria, especialmente en la conservacin de productos
lcteos.





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BIOCONSERVACION DE PRODUCTOS LACTEOS

La primera descripcin de actividades relacionadas con las bacteriocinas se public hace ms de
ochenta aos, cuando se descubri un antagonismo entre cepas de Escherichia coli,
originalmente, estas sustancias fueron llamadas colicinas (Riley y Wertz 2002).

Sin embargo las primeras observaciones en BAL comenzaron en 1928, cuando se describi cmo
ciertas cepas de Lactococcus empleadas en la fabricacin de quesos producan un efecto
inhibidor del crecimiento de otras BAL (Rogers y Whittier 1928) y potencialmente podan inhibir el
crecimiento de bacterias patgenas y nocivas para la conservacin del queso.

Nisina

La nisina es un pptido de 34 amin cidos, de bajo peso molecular menor a 5 kDa. La sntesis de
la nisina es compleja, requiere de procesos de transcripcin, traduccin, modificaciones post-
traduccionales, secrecin, procesamiento, y seales de transduccin. Existen dos variantes de
esta bacteriocina, la nisina A y la nisina Z, que difieren solamente en el amino cido de la posicin
27, la histidina en la nisina A cambia por asparagina en la nisina Z (Sangronis y Garca, 2007).

La nisina es acida por naturaleza por lo que es estable en condiciones acidas; su solubilidad
aumenta al aumentar la temperatura y disminuir el pH. Se demostr que la nisina es rpidamente
inactivada en el intestino por las enzimas digestivas y no puede detectarse en la saliva de
humanos diez minutos despus de haber consumido un lquido que la contenga (Simova et
al.,2006).

La nisina, descrita en 1928, fue la primer bacteriocina aislada a partir de la bacteria cido lctica
Lactococcus lactis Subs. Lactis. Es la bacteriocina mejor caracterizada y es utilizada como
conservador de alimentos; es la nica reconocida por la FDA con la categora GRAS (Generally
Recognized As Safe) (Maldonado y Llancas, 2007). Contrariamente, Mattick y Hirsch (1947)
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afirmaron que en 1933 se describi por primera vez esa sustancia de naturaleza peptdica con
actividad antimicrobiana producida por cepas de la especie Lactococcus lactis subsp. Lactis, que
posteriormente se denomin nisina. La bacteriocina nisina en su presentacin comercial ha
demostrado ser efectiva en el control de Cl. tyrobutyricum (Fleming et al. 1985). Se produce de
forma natural en algunos productos lcteos y se utiliza en la produccin de alimentos y como un
aditivo en productos lcteos para prevenir la descomposicin ocasionada por bacterias Gram
positivas, especialmente de los gneros Clostridium, Staphylococcus, Bacillus y Lysteria
(Maldonado y Llancas, 2007).

La nisina es por tanto la bacteriocina que tiene un historial ms largo de uso seguro en
alimentacin y la que ha sido ms estudiada. En 1953 se comercializ por primera vez en
Inglaterra, en 1969 se aprob su uso en alimentacin por la OMS (Joint Food and Agriculture
Organization/World Health Organization Expert Committee on Food Additives) y en 1983 se
incluy en la lista de aditivos de la U.E. con el nmero E234; poco despus, en 1988, fue
aprobada por la FDA (Food and Drug Administration) norteamericana (Cotter et al., 2005). La
nisina se puede adquirir en grado alimentario bajo el nombre de NisaplinR (Danisco) y consiste
bsicamente en un preparado que contiene un 2,5 % de nisina, con NaCl (77,5 %) y leche
descremada en polvo (12 % protena y 6 % carbohidratos). El producto Nisaplin ND (nondairy
nisin) no contiene las protenas lcteas, lo cual favorece su solubilidad en medio acuoso, contiene
un 6,25 % de nisina, NaCl (90 %), carbohidratos (2 %) y protena (aproximadamente un 3 %). Se
utiliza en la reparacin de productos lcteos (especialmente quesos), embutidos, huevo lquido,
zumos y alimentos enlatados. Su actividad cubre un espectro amplio de bacterias Gram positivas,
entre las que cabe destacar Staphylococcus aureus, Listeria monocytogenes (Cintas et al., 2001)
y Clostridium sp. (O'Sullivan et al. 2002).

Los principales patgenos relacionados con la industria de productos lcteos son Listeria
monocytogenes, Staphylococcus aureus y Escherichia coli (De Buyser et al. 2001), adems el
deterioro en quesos como el Kasseri, Emmental, Gruyre, Grana, Edam, Gouda se debe a la
formacin de gas a partir del Clostridium tyrobutyricum (Bergre y Lenoir 2000).
6


Como aditivo, industrialmente nicamente se emplea la nisina (Medina 2006). Algunos productos
en los cuales se ha implementado el uso de bacteriocinas, especficamente la nisina, son
especialmente productos lcteos como el queso Gouda y queso Emmenthal donde la nisina inhibe
el crecimiento de Cl. Butyricum y Cl. Tyrobutyricum. En el yogurt se da una inhibicin del cultivo
iniciador Lactobacillus delbrueckii, bulgaricus y Streptococcus thermophilus por la nisina (Delves-
Broughton 1991), por lo cual se demuestra que no es aplicable a este tipo de productos lcteos.
Algunos autores han descrito los efectos del uso de la nisina en productos lcteos, especialmente
en quesos, donde al parecer es ms utilizada esta bacteriocina.

Un estudio reciente realizado con ratas colonizadas con microflora intestinal humana ha
demostrado que la ingestin de nisina no altera de forma indeseable el perfil de la microbiota
intestinal. Adems, la nisina administrada por va oral se degradaba o inactivaba durante su
trnsito por el intestino (Bernbom et al., 2006).

Maldonado y Llanca (2007) observaron el efecto de la incorporacin de nisina sobre la
supervivencia del Staphylococcus aureus en queso de mano, siendo este un producto del tipo
pasta hilada, por lo que presenta altos contenidos de humedad. Los investigadores obtuvieron
resultados contundentes, donde se demostr que la bacteriocina ya mencionada inhiba al
microorganismo, mientras que en las muestras de control inoculadas con la misma poblacin
inicial de S. aureus y sin la adicin de la nisina el crecimiento del microorganismo fue notable
hasta el punto de quintuplicarse. Adems de esto se ha logrado comprobar que la adicin de
nisina en estos productos no afecta las caractersticas sensoriales y fisicoqumicas de estos
(Sangronis y Garca 2007).

En 2010, en la 42 reunin del Comit del Codex Alimentarius y el Programa conjunto FAO/OMS
sobre normas alimentarias se destac lo siguiente acerca del uso de nisina en productos lcteos.

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Leche y bebidas lcteas: Los distintos estudios muestran que la adicin de nisina
disminuye la resistencia trmica de las esporas bacterianas termoflicas que normalmente
se encuentran en la leche y facilita una reduccin de los requisitos de tiempo y/o
temperatura necesarios para desactivar las esporas bacterianas y clulas vegetativas
(p.ej., Bacillus stearothermophilus, Bacillus spp., Lactobacillus spp.) durante el procesado
trmico.
Nata y productos anlogos: Los estudios demuestran que la nisina inhibe el desarrollo de
esporas de Bacillus spp. y Bacillus cereus, ayuda a aumentar el perodo de validez del
producto y garantizar la inocuidad del alimento.
Queso no madurado: Informes publicados sobre las incidencias de inocuidad alimentaria
relacionadas con este tipo de productos han demostrado el riesgo que plantea la presencia
de Listeria monocytogenes, que es un agente patgeno ampliamente distribuido en el
medio ambiente, que puede desarrollarse a temperaturas de refrigeracin. Estudios con
queso cottage, queso ricotta y el queso fresco mejicano muestran que la nisina inhibe el
desarrollo de Listeria monocytogenes y se puede utilizar para aumentar la inocuidad del
alimento y ampliar el perodo de validez de este tipo de productos.
Queso madurado: La nisina se utiliz primero en queso madurado, semiduro, Emmenthal y
Gouda, como medio para prevenir la formacin de gas clostridial debido al desarrollo de
Clostridium butyricum y Clostridium tyrobutyricum. No obstante, se demostr que la adicin
directa de nisina inhiba tambin los cultivos lcticos, produciendo retrasos en el
procedimiento de madurado. Por tanto, la concentracin se desplaz a la viabilidad de
utilizar cultivos lcticos del queso que producen nisina de forma natural. Estudios
demuestran que el queso que contiene nisina producida durante el procedimiento de
madurado puede proporcionar proteccin contra el desarrollo de Clostridium spp., Listeria
innocua y Listeria monocytogenes.
Queso elaborado, fundido: Los estudios demuestran que se puede utilizar nisina para
controlar el desarrollo de esporas de Clostridium butyricum, Clostridium tyrobutyricum,
Clostridium sporogenes y Clostridium botulinum. No obstante, las dosis de aplicacin
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necesarias para garantizar la inocuidad del producto dependen en gran medida de la
formulacin del producto.
Postres lcteos: Los estudios demuestran que la nisina inhibe los formadores de esporas
resistentes al calor como Bacillus spp. y Clostridium spp. y evitan el crecimiento de
esporas; esto ayuda a aumentar el perodo de validez del producto y garantizar la
inocuidad del alimento. En algunos postres lcteos fermentados como el yogur, se aade
nisina despus de la produccin para inhibir los cultivos lcteos del yogur (Lactococcus
delbrueckii subsp bulgaricus y Streptococcus thermophilus). Esto evita la acidificacin
excesiva del yogur y ayuda a aumentar el perodo de validez del producto. Mantiene
tambin su aroma y limita la sinresis.

Pediocina y Pediocina PA-1

Es una bacteriocina producida por Pediococcus acidolactic es utilizada como conservador en
productos vegetales crnicos y se ha observado una elevada actividad contra especies de Listeria.
Dada su alta actividad contra especies de Listeria esta bacteriocina tiene un alto potencial para ser
utilizado como conservador en alimentos lcteos (Fernndez 2004; Wirawan et al. 2007)

La pediocina PA-1 es un pptido de 44 aminocidos sin modificaciones postraduccionales la
cual es activa frente a un amplio espectro de bacterias Gram-positivas, muchas de ellas
alterantes de los alimentos o responsables de intoxicaciones o toxiinfecciones alimentarias,
se trata de una bacteriocina inactiva frente a diversas especies que frecuentemente forman
parte de cultivos iniciadores, como las del gnero Lactococcus. Por otra parte, la pediocina
PA-1 acta sinrgicamente con bacteriocinas de la clase I, como lo son la nisina y la lacticina
481, de igual manera acta con bacteriocinas de la subclase IIb, como la lactacina F y
tambin acta con las de la clase III entre las que se encuentra la lactacina B (Fernndez 2004).

Las primeras referencias a la pediocina PA-1 se remontan a los aos 80, cuando dos grupos de
investigadores describieron, por separado, la produccin de una bacteriocina en dos pediococos
9

de origen crnico, Pediococcus acidilactici PAC1.0 y P. acidilactici H. Su caracterizacin confirm
que se trataba de la misma molcula, que se denomina habitualmente como pediocina PA-1
(Gonzlez y Kunka 1987, Bhunia et al. 1988).

La empresa canadiense Quest fue la primera en comercializar el ALTA 2341, un fermentado que
contena pediocina PA-1. Actualmente los productos ALTA (ALTA 1701, 2351 y 2345),
comercializados por Kerry Bio-Sciences (Irlanda), consisten en fermentados de un cultivo iniciador
de un P. acidilactici productor de pediocina, y estn recomendados especialmente para productos
crnicos y lcteos (Reviriego 2009).

Pucci et al. (1988) fueron los primeros en comprobar la utilidad de la Pediocina PA-1 en un
producto lcteo (queso cottage, nata y crema de queso), motivados por el desarrollo de varios
brotes de listeriosis asociados al consumo de distintos tipos de quesos un tiempo atrs.
Comprobaron que la adicin del fermentado que contena la bacteriocina permita controlar de una
manera eficaz el desarrollo de L. monocytogenes en alimentos cidos mantenidos en
refrigeracin, atribuyndole a la Pediocina PA-1 un efecto bactericida rpido (< 24 h). Esta
rapidez de actuacin de la Pediocina PA-1 frente a Listeria fue corroborada por diversos
investigadores en varios sustratos lcteos y crnicos (carne de ternera, salchichas, queso
Cottage, helado y leche en polvo reconstituida) (Motlagh et al. 1992; Degnan et al. 1993).

En general los experimentos para comprobar la efectividad de esta bacteriocina se han llevado a
cabo ms que todo en productos crnicos.

Combinaciones entre bacteriocinas y otros tratamientos

Se ha estudiado los efectos que traen la combinacin de bacteriocinas sobre la inhibicin de
algunos microorganismos patgenos y alterantes, as por ejemplo, Hanlin et al. (1992) lograron
demostrar que la combinacin de pediocina PA-1 y nisina aumentaba la capacidad de inhibicin
sobre L. monocytogenes y Clostridum. El uso de curvaticina 13 y nisina mostr un efecto sinrgico
10

al inhibir totalmente L. monocytogenes (Bouttefroy y Millire 2000). Y de esta misma forma se ha
observado que la combinacin entre bacteriocinas con otros tratamientos conservantes es muy
til. As por ejemplo, en la primera aplicacin de la pediocina PA-1 a sustratos alimentarios se
indic que el cido lctico, que se encontraba de forma natural en los productos lcteos que se
estaban ensayando, tena un efecto sinrgico con la bacteriocina (Pucci et al., 1988). Se ha
podido observar que diversas bacterias patgenas Gram-negativas resistentes a pediocina y
nisina se convirtieron en sensibles despus de tratarlas con cido o someterlas a un proceso de
calentamiento suave, altas presiones hidrostticas, electroporacin o congelacin (Kalchayanand
et al. 1992, 1994).

Arqus (2003) estudi el efecto de la aplicacin de tratamientos inhibitorios frente a bacterias
patgenas en leche y productos lcteos. En leche, combin la accin de las bacteriocinas
(lacticina 481, enterocina I, enterocina AS-48 y bacteriocinas no caracterizadas) junto con el
sistema lactoperoxidasa (LP) para mirar su efecto sobre L. monocytogenes Ohio y S. aureus
CECT 976; el efecto sobre estos mismos microorganismos de la combinacin de nisina y el
sistema LP en leche refrigerada; el efecto conjunto de la nisina, el sistema LP y citrato en
refrigeracin; nisina y reuterina; nisina, reuterina y el sistema LP en refrigeracin. Estos resultados
demostraron que existe un efecto sinrgico entre bacteriocinas y sistema LP que permitieron una
reduccin de la carga microbiana de la leche, as mismo en refrigeracin, la nisina y el sistema LP
actuaron de forma eficaz sobre los microorganismos mencionados, en general todos los
tratamiento aplicados mostraron buenos resultados.

En cuajadas se investig el efecto de la combinacin de nisina, reuterina y el sistema LP, sobre
bacterias patgenas gram-positivas. Los estudios demostraron que la aplicacin en forma
individual no afect el crecimiento de L. monocytogenes y S. aureus en la cuajada, ms el efecto
conjunto de nisina, reuterina y sistema LP si logr inhibir los patgenos (Arqus 2003).

De igual manera se observ el efecto sobre la inhibicin de patgenos como L. monocytogenes,
S. aureus, E. coli O157:H7 y B. cereus, durante la elaboracin y maduracin de queso tipo
11

Hispnico fabricado a partir de leche cruda de vaca, del tratamiento con combinaciones de
bacterias lcticas productoras de bacteriocinas y a su vez de la combinacin de estas con
tratamientos de alta presiones, presentando ambos tratamientos resultados favorables, debido a
que inhiben de manera significativa los microorganismos anteriormente mencionados (Arqus
2003).

CONCLUSIONES

Luego de haber llevado a cabo una revisin detallada correspondiente a las bacteriocinas utilizada
en lcteos y sus derivados se da a conocer la importancia que estas juegan en la conservacin
de dichos productos las cuales se ven altamente influenciadas por diferentes factores como los
son composicin de los alimentos, interaccin con los componentes, estabilidad de la bacteriocina,
pH, temperatura de almacenamiento por ello es muy importante identificar la bacteriocina que
realmente puede ejercer un efecto preservante en un alimento y las condiciones bajo las cuales
puede tener actividad antimicrobiana. El tipo de microorganismo es un factor muy importante para
tener en cuenta ya que Algunos microorganismos pueden ser sensibles; mientras que, otros, son
resistentes a la accin de las bacteriocinas, inclusive una cepa que parece ser sensible puede
tener clulas que presenten resistencia a la accin de la bacteriocina,

De estos mismos microorganismos algunos pueden ser sensibles a una bacteriocina y resistentes
a otra, las mismas bacterias productoras de bacteriocinas pueden ser sensibles a la accin de otra
bacteriocina y por ltimo, clulas de esporas que presentan resistencia a la bacteriocina, pueden
volverse sensibles despus de la esporulacin

Por otro lado es importante mencionar que las bacteriocinas ejercen su poder antimicrobiano ante
microorganismos relacionados o presentes en su ambiente esto hace que los microorganismos de
deterioro o patgenos puedan presentar distintos comportamientos ante la presencia de la
bacteriocina, el uso de mezclas de bacteriocinas reduce la frecuencia con la que los
microorganismos desarrollan resistencia. Esto evidencia la necesidad de realizar investigaciones
12

sobre la accin y la mejor mezcla de bacteriocinas, con el mayor espectro de accin posible tanto
a nivel de variedad de microorganismos como a nivel de tipos de productos alimenticios.
A pesar de que todos los esfuerzos han sido hacia un grupo reducido de bacterias productoras de
bacteriocinas, se pueden reforzar investigaciones para demostrar que la produccin de
bacteriocinas es una cualidad no solo de bacterias lcticas y que con estudio se puede determinar
los factores importantes en el producto alimenticio y en la bacteriocina para lograr la aplicacin de
estas de manera exitosa y ser el sustituto de preservantes qumicos a un futuro cercano.

BIBLIOGRAFIA

Arqus, J. 2003. Tratamientos combinados de bacteriocinas y otros sistemas inhibitorios
para la mejora de la seguridad de los productos lcteos. Tesis doctoral, Universidad
Complutense de Madrid, Espaa.
Bergre, J. y Lenoir, J. 2000. Cheese manufacturing accidents and cheese defects. En
Cheesemaking: From Science to Quality Assurance, 2
nd
ed., 477518. Eck, A., and Gillis,
J. C., eds., Intercept Ltd., London.
Bernbom, N., Licht, T., Brogren, C., Jelle, B., Johansen, A., Badiola, I., Vogensen, F. y
Nrrung, B. 2006. Effects of Lactococcus lactis on composition of intestinal microbiota:
role of nisin. Appl. Environ. Microbiol. 72: 239-244.
Bhunia, A., Johnson M. y Ray B. 1988. Purification, characterization and antimicrobial
spectrum of a bacteriocin produced by Pediococcus acidilactici. J. Appl. Bacteriol. 65: 261-
268.
Bouttefroy, A. y Millire, J. 2000. Nisin-curvaticin 13 combinations for avoiding the
regrowth of bacteriocin resistant cells of Listeria monocytogenes ATCC 15313. Int. J. Food
Microbiol. 62: 65-75.
Cintas, L., Casaus, M., Herranz, C., Nes, I. y Hernndez, P. 2001. Review: Bacteriocins
of Lactic Acid Bacteria, F. Scn, Tech. Inter., 74, 281- 305.
13

Cotter, P., Hill, C. y Ross, R. 2005. Bacteriocins: Developing innate immunity for food,
Nat. Rev.Microbiol. p 777-788.
De Buyser, M., Dufour, B., Maire, M. y Lafarge, V. 2001. Implication of milk and milk
products in food-borne diseases in France and in different industrialised countries. Int. J.
Food Microbiol. 67:117.
Degnan, A., Buyong, N. y Luchansky, J. 1993. Antilisterial activity of pediocin AcH in
model food systems in the presence of an emulsifier or encapsulated within liposomes. Int.
J. Food Microbiol.18: 127-138.
Delves-Broughton, J. 1991. Nisin and its use as a food preservative. Food Technlogy. 44:
110-117.
Fernndez, D. 2004. Produccin inducible de lactococina a, pediocina pa-1, colicina v e
interleuquina-2 en cepas de Lactococcus lactis productoras de nisina. Memoria presentada
para optar al grado de doctor. Universidad Complutense de Madrid, Madrid.
Fleming, D., Cochi, S., MacDonald, K., Brondum, J., Hayes, P., Plikaytis, B., Holmes,
M., Audurier, A., Broome, C. y Reingold, A. 1985. Pasteurized milk as a vehicle of
infection in an outbreak of listeriosis. New England Journal Medical 312: 404-7.
Gonzlez, C. y Kunka, B. 1987. Plasmid associated bacteriocin production and sucrose
fermentation in Pediococcus acidilactici. Appl. Environ. Microbiol. 53: 2534-2538
Hanlin, M., Kalchayanand, N., Ray, P. y Ray, B. 1992. Bacteriocins of lactic acid bacteria
in combination have greater antibacterial activity. J. Food Protect. 56: 252-255.
Joerger, R. 2003. Alternatives to Antibiotics: Bacteriocins, Antimicrobial Peptides and
Bacteriop-hages, Poult. Sci., 82, p 640-647.
Kalchayanand, N., Hanlin, M.B. y Ray, B. 1992. Sublethal injury makes Gram-negative
and resistant Gram-positive bacteria sensitive to the bacteriocins, pediocin AcH and nisin.
Lett. Appl. Microbiol. 15: 239-243.
Kalchayanand, N., Sikes, T., Dunne, C.P. y Ray, B. 1994. Hydrostatic pressure and
electroporation have increased bactericidal efficiency in combination with bacteriocins.
Appl. Environ. Microbiol. 60: 4174-4177.
14

Katikou, P. 2005. Effect of Lactobacillus-protective cultures with bacteriocin-like inhibitory
substances producing ability on microbiological, chemical and sensory changes during
storage of refrigerated vacuum-packaged sliced beef, J. Appl Microbiol, 99, p 1303-1313.
Maldonado, R. y Llanca, L. 2007. Efecto de la incorporacin de nisina sobre la
supervivencia del Staphylococcus aureus en queso de mano. Rev. Fac. Agron. (Maracay)
33:147- 163.
Martnez, B. 1996. Bacteriocinas de lactococcus lactis aislados de quesos asturianos:
nisina z y lactococina 972, biloga del Instituto de productos Lcteos de Austria.
Mattic, A. y Hirsh, A. 1947. Further observations on an inhibitory substance (nisin) from
lactic streptococci. Lancet2, p 5-7.
Medina, M. 2006. Bacteriocinas de bacterias lcticas: bioconservantes naturales.
http://www.informacionconsumidor.com/Opinioacuten/ArticuloOpinion/tabid/72/ItemID/81/D
efault.aspx [28 junio 2013].
Motlagh, A., Bhunia, A., Szosteck, F., Hansen, T., Johnson, M. y Ray, B. 1992.
Nucleotide and amino acid sequence of pap-gene (pediocin AcH production) in
Pediococcus acidilactici H. Lett. Appl. Microbiol. 15: 45-48.
Motta, S. 2008. Evaluation of environmental conditions for production of bacteriocin-like
substance by Bacillus sp. Strain P34, World J. Microbiol Biotechnol. 24, p 641 646.
O'Sullivan, L., Ross, R. y Hill, C. 2002. Potential of bacteriocina producing lactic acid
bacteria for improvements in food safety and quality. Biochimie84: p 593-604.
Papagianni, M. 2003. Ribosomally synthesized peptides and antimicrobial properties:
Biosynthesis, structure, function, and applications. Biotechnol. AdV., 21, p 465-499.
Pucci, M., Vedamuthu, R., Kunka, B. y Vandenbergh, P. 1988. Inhibition of Listeria
monocytogenes by using bacteriocin PA-1 produced by Pediococcus acidilactici PAC1.0.
Appl. Environ.Microbiol. 54: 2349-2353.
Reviriego, C. 2009. Lactococcus lactis productores de Pediocina PA-1 y enterococos
aislados de leche materna como agentes bioconservantes en quesos. Tesis Doctoral,
Universidad Complutense de Madrid, Espaa.
15

Riley, M. y Wertz, J. 2002. Bacteriocins: Evolution, Ecology, and Application, Annu. Rev.
Microbiol., 56, p 117-137.
Rogers, L. y Whittier, E. 1928. Limiting factors in lactic fermentation. J. Bacteriol. 16: p
211229.
Sangronis, E. y Garca, J. 2007. Efecto de la adicin de nisina en los parmetros fsicos,
qumicos y sensoriales del queso telita. An Venez Nutr 20(1): 12-16.
Svetoch, E., Eruslanov, B., Perelygin, V., Mitsevich, E., Mitsevich, P., Borzenkov, V.,
Levchuk, N., Kovalev, Y., Stepanshin, Y., Siragusa, N., Bruce, R. y Norman, S. 2008.
Diverse Antimicrobial Killing by Enterococcus faecium E 50-52 Bacteriocin., J. Agric. Food
Chem. 56, p 1942-1948.
Wirawan. R., Swanson, M., Kleffmann, T., Jack, W. y Tagg, J. 2007. Uberolysin: a novel
cyclic bacteriocin produced by Streptococcus uberis Yousef AE, JB Luchansky, AJ Degnan
and MP Doyle, 1991, Behavior of Lysteria monocytogenes in wiener exudades in the
presence of Pediococcus acidilactici H or pediocin AcH during storage at 4 or 25C. Appl.
Environ. Microbiol., 57, p 1461-1467.