16 DEL-CLARO, K. et al.

Oecol. Bras., 13(1): 16-26, 2009

ECOLOGIA COMPORTAMENTAL: UMA FERRAMENTA PARA A COMPREENSO
DAS RELAES ANIMAIS-PLANTAS
Kleber Del-Claro
1,*
, Helena Maura Torezan-Silingardi
1
, Ceres Belchior
1
& Estevo Alves-Silva
1
1
Universidade Federal de Uberlndia, Instituto de Biologia. Caixa Postal 593. CEP: 38400-902. Uberlndia, Minas Gerais. Brasil.
(www.leci.ib.ufu.br).
RESUMO
A manipulao experimental e a descrio de repertrios comportamentais so apenas dois exemplos
das muitas ferramentas utilizadas pela ecologia comportamental para incrementar nossa compreenso sobre
as interaes entre animais e plantas. A ecologia comportamental permite avaliar como um determinado
comportamento pode maximizar a aptido dos indivduos que o apresentam e possibilita quantifcar suas
variaes na populao. Permite tambm testar o valor adaptativo de comportamentos exibidos por diferentes
membros de uma rede trfca, fornecendo uma viso sobre a comunidade. Nesse sentido, os mtodos etolgicos
associados s tcnicas clssicas e/ou modernas das reas de botnica, zoologia, gentica e computao,
podem ser empregados na soluo de questes ecolgicas, que se referem principalmente ao signifcado das
interaes animais-plantas. Deste modo, as ferramentas etolgicas empregadas na ecologia comportamental
podem auxiliar na compreenso da natureza das relaes animais-plantas, evidenciando o papel ecolgico
das espcies, os tipos de interaes e seus resultados, a estrutura trfca da teia estabelecida, assim como os
refexos da presso de seleo, a heterogeneidade de habitat e a variao geogrfca. Apresentamos exemplos
envolvendo o uso dessas metodologias e discutimos suas implicaes para a conservao da biodiversidade
de interaes.
Palavras-chave: Ecologia do comportamento, etologia, biodiversidade, cerrado.
ABSTRACT
BEHAVIORAL ECOLOGY: A TOOL TO UNDERSTANDING PLANT-ANIMAL
INTERACTIONS. Experimental manipulation and description of behavioral repertoires are just two
examples of many different tools used in behavioral ecology to increase the knowledge about plant-animal
interactions. Behavioral ecology allows us to evaluate how one behavior can maximize individual ftness and
also makes it possible to quantify variations within populations. Behavioral ecology also allows for testing
the adaptive value of the behaviors exhibited by distinct members in a food web, providing insights to many
aspects of a given community. In this sense, ethological methods associated with modern or traditional
techniques in botany, zoology, genetics and computational analysis can be employed in solving ecological
questions, many of which are related to consequences of plant-animal interactions. Thus, the ethological
tools used in behavioral ecology can help us understand plant-animal interactions in nature, including the
ethological roles of species, types of interactions and their results, the structure of the established food
web, impacts of selective forces, habitat heterogeneity and geographical variations. We illustrate these
methodologies and also discuss their implications for conservation of interaction biodiversity.
Keywords: Behavioral ecology, ethology, biodiversity, Cerrado, Brazilian Savanna.
RESUMEN
ECOLOGIA DEL COMPORTAMIENTO: UNA HERRAMIENTA PARA ENTENDER LAS
INTERACCIONES PLANTAS-ANIMALES. La manipulacin experimental y la descripcin de reperto-
rios de comportamiento son apenas dos ejemplos de las numerosas herramientas utilizadas por la ecologa
del comportamiento para incrementar nuestra comprensin sobre la interaccin entre animales y plantas.
La ecologa del comportamiento permite evaluar como un determinado comportamiento puede maximizar
el xito de los individuos y permite cuantifcar sus variaciones dentro de las poblaciones. Permite tambin
17 ECOLOGIA COMPORTAMENTAL: FERRAMENTA PARA COMPREENSO DAS RELAES ANIMAIS-PLANTAS
Oecol. Bras., 13(1): 16-26, 2009
evaluar el valor adaptativo de los comportamientos exhibidos por diferentes miembros de una red trfca,
proveyendo una visin sobre diversos aspectos de una comunidad. En este sentido, los mtodos etolgicos
asociados a las tcnicas clsicas y/o modernas de las reas de botnica, zoologa, gentica y computacin,
pueden ser empleados para responder a preguntas ecolgicas que se referen principalmente al signifcado
de las interacciones animales-plantas. De este modo las herramientas etolgicas empleadas en la ecologa del
comportamiento pueden ayudar en la comprensin de la naturaleza de las relaciones animales-plantas, eviden-
ciando el papel ecolgico de las especies, los tipos de interacciones y sus resultados, la estructura trfca de
la red establecida, as como el impacto de la presin de seleccin, la heterogeneidad del hbitat y la variacin
geogrfca. Presentamos ejemplos incluyendo el uso de estas metodologas y discutimos sus implicaciones
para la conservacin de la biodiversidad de las interacciones.
Palabras clave: Ecologa del comportamiento, ecologa, biodiversidad, cerrado.
IMPORTNCIA E ORIGENS DAS
INTERAES ANIMAL-PLANTA
Desde os primrdios da vida na Terra, a espetacular
radiao dos animais teve como base a enorme
quantidade e variedade de recursos produzidos pelas
plantas. Elas so os maiores produtores primrios,
autotrofcamente energizando nosso planeta. A
partir do Cambriano (500 milhes de anos atrs) e
principalmente na Era Mesozica (125 milhes de
anos atrs), com o surgimento das angiospermas,
as relaes entre animais e plantas se tornaram cada
vez mais evidentes (veja Herrera & Pellmyr 2002,
para vrios exemplos). Numa bela discusso sobre a
evoluo da biodiversidade, Price (2002a) mostra que
a maior parte dos organismos terrestres voa de forma
ativa ou passiva em algum estgio de sua vida. Muitos
animais como insetos, aves e morcego batem asas e do
carona para uma srie de ecto e endoparasitas enquanto
outros como as aranhas podem ser carregadas por um
fo de seda levado pelo vento. J as plantas voam na
forma de plen ou de sementes. De uma forma ou
de outra, o vo de animais e plantas talvez seja um
dos elementos principais para compreendermos a rica
fauna e fora que observamos na Terra, assim como
para que possamos compreender as interaes entre
animais e plantas.
Neste cenrio, os organismos produtores de fores
(angiospermas) parecem ter uma enorme dominncia
quando consideramos as relaes mutualsticas
entre plantas e animais, principalmente devido aos
polinizadores e dispersores de sementes (Regall
1977). Isto pode ser facilmente entendido quando
lembramos que a polinizao por animais que voam
permite s plantas a reproduo cruzada, mesmo
quando estas se encontram em manchas muito
restritas ou quando esto amplamente dispersas
no ambiente. O espalhamento das sementes,
retiradas de suas reas originais e levadas a locais
distantes, pode ser feito por uma ampla diversidade
de mamferos e/ou aves e reduz drasticamente as
chances de predao ps-disperso por granvoros.
Estas novas possibilidades, resultado de disperso a
longas distncias e que refete na ocupao de novos
nichos, desencadearam a evoluo da especializao
das plantas em habitats especfcos. Posteriormente,
comportamentos caractersticos como respostas
induzidas causadas pelos herbvoros, parasitas
e interaes mutualsticas com animais tambm
surgiram. Toda esta nova gama de relaes entre
angiospermas e animais gerou uma impressionante
radiao adaptativa e processos de especiao, devido
a seqncias de mudanas evolucionrias que levaram
divergncia nas linhagens. A ampla diversifcao
vegetal, advinda de suas interaes com animais,
visvel em suas distintas histrias de vida, estratgias
de crescimento, defesas fsicas e qumicas e tambm
na forma de utilizao do habitat. Estes aspectos tm
fascinado eclogos vegetais, que se admiram com
a espantosa riqueza de espcies em muitos biomas
da Terra, assim como eclogos de comunidades e
comportamentais que se surpreendem freqentemente
com as complexas redes de interaes (Herrera &
Pellmyr 2002, Del-Claro 2004a).
Strong et al. (1984) estimaram que 22% de
toda a biota seja composta por plantas, 26% por
insetos herbvoros e 31% por insetos carnvoros ou
saprfagos, que vivem basicamente dos produtores e
seus consumidores primrios. Price (2002a) especula
que mais de 90% de toda a energia nos sistemas
terrestres seja fxada autotrofcamente pelas plantas
(o restante o seria por algas e bactrias) e que quase
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toda a fauna terrestre dependa desta produo, seja
diretamente como alimento, abrigo ou micro-habitat
ou indiretamente quando predadores e parasitas se
utilizam do segundo nvel trfco (herbvoros). Deste
modo, percebe-se claramente a importncia das
relaes entre plantas e animais para a vida no planeta
como um todo.
Para Price (2002b), a biodiversidade deve ser vista
e avaliada de modo a tambm contemplar a riqueza
inerente das interaes entre animais e plantas,
incluindo o papel ecolgico das espcies, os tipos
de interaes e seus resultados, a estrutura trfca da
teia, presso de seleo, heterogeneidade de habitat
e variao geogrfca. A biodiversidade interativa,
entendida como a diversidade de relaes biticas em
uma dada localidade, parece ser a pedra fundamental
para a manuteno da viabilidade das comunidades
naturais (Thompson 2005, Oliveira & Del-Claro
2005). Neste sentido, as ferramentas da ecologia
comportamental tm se mostrado de grande utilidade
na compreenso da natureza dessas relaes biticas.
OS PROPSITOS DA ECOLOGIA
COMPORTAMENTAL
Para entendermos como as ferramentas da
ecologia comportamental so teis para decifrarmos
os cdigos e os resultados das relaes animais-
plantas, fundamental que compreendamos seus
propsitos atuais. Quando Krebs & Davies (1978)
publicaram a primeira edio de seu livro Ecologia
comportamental: uma perspectiva evolutiva,
uma nova maneira de estudar o comportamento
animal estava se sedimentando. Aquela era uma
nova tendncia emprica para a investigao do
comportamento, o elemento chave era o uso da
adaptao como um conceito central, o qual dava aos
eclogos comportamentais uma precisa linha mestra:
avaliar como um comportamento poderia maximizar
a aptido dos indivduos que o apresentassem em seu
genoma. Estes autores enfatizaram ainda a importncia
de dois outros princpios: o primeiro, a necessidade
de se quantifcar a variao no comportamento
com acuidade; o segundo, o uso da variao entre
os indivduos em testes de hipteses adaptativas
(Del-Claro 2004b, Owens 2006). Estas diretrizes
nortearam os estudos da ecologia comportamental
desde ento. Entretanto, desde a dcada de 1990,
eclogos comportamentais tm abandonado
algumas reas de seu interesse tradicional, como
a teoria do forrageamento timo, e vm assumindo
novos desafos. Estes novos caminhos incluem o
desenvolvimento de modelos adaptativos simples
para investigar fenmenos biolgicos complexos
que comeam a ser aplicados em muitas reas fora
do comportamento. Dentre elas podemos destacar
anlises sofsticadas que incluem modernas tcnicas
de gentica e de computao que permitem testar o
papel do comportamento na determinao de padres
de especiao e extino em larga escala (Owens
2006). Assim sendo, a ecologia comportamental
no incio do sculo XXI se apresenta como uma
ferramenta til para a ecologia da conservao,
pois nos proporciona um melhor entendimento e
a possibilidade de testarmos o valor adaptativo de
comportamentos exibidos por diferentes membros de
uma mesma rede trfca. Este fato essencial para a
manuteno da viabilidade de comunidades naturais
ainda bem preservadas (Thompson 2005).
EXEMPLOS DA IMPORTNCIA DO
ESTUDO DO COMPORTAMENTO PARA
A COMPREENSO CORRETA DO
SIGNIFICADO DAS INTERAES ENTRE
ANIMAIS E PLANTAS
A manipulao experimental uma ferramenta
bsica da ecologia comportamental que objetiva o
entendimento da funo e do signifcado adaptativo de
um determinado conjunto de atos (Del-Claro 2004b).
As tcnicas de polinizao manual, emasculaes
e anlises de crescimento de tubo polnico,
aliadas clssica observao e quantifcao de
comportamentos dos visitantes forais, talvez sejam
dos mais claros exemplos da utilizao das ferramentas
etolgicas adaptadas ao interesse ecolgico, botnico
e zoolgico, no estudo das relaes animais-plantas.
Como um primeiro exemplo, vamos ressaltar
um estudo sobre a biologia reprodutiva da famlia
Myrtaceae no cerrado. Torezan-Silingardi & Del-Claro
(1998) notaram que a espcie Campomanesia
pubescens era muito visitada por Apis mellifera, que
coletava ativamente o plem das anteras deixando-as
praticamente limpas. Os gros de plem removidos
das anteras com deiscncia longitudinal eram
armazenados nas corbculas das abelhas. Estes autores
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Oecol. Bras., 13(1): 16-26, 2009
notaram tambm que ao fnal do perodo de maior
atividade de A. mellifera, por volta das 0730 h, outra
espcie de abelha surgia no sistema, a mamangava
Eulaema nigrita. Estas grandes abelhas nativas no
removiam o plen por raspagem como faziam as
pequenas Apis, mas exibiam o comportamento de
vibrao (buzz pollination), tipicamente executado
em anteras poricidas para a remoo dos gros de
plen. Como explicar o que estaria ocorrendo nesta
relao? Qual o papel de cada abelha no sistema?
Atravs das tcnicas clssicas de manipulao
foral, empregadas pela biologia reprodutiva de
plantas, foi demonstrado que estas mirtceas eram
primariamente xengamas, ou seja, produziam mais
frutos por polinizao cruzada (Torezan-Silingardi
& Del-Claro 1998). Assim, dependiam da ao de
polinizadores, neste caso as abelhas, para seu sucesso
reprodutivo. Manipulando experimentalmente o
acesso das diferentes espcies de abelhas s fores,
alm de utilizar a observao comportamental
direta (Altmann 1974, Del-Claro 2004b), os autores
concluram que A. mellifera agia como um ladro do
plen, enquanto que a abelha nativa era o polinizador
efetivo da planta. De fato, com os primeiros raios de
sol, as abelhas europias chegavam em grande nmero
nas plantas, muitas vezes forando as ptalas em
botes ainda semi-abertos para remover o plen antes
mesmo que este estivesse pulverulento, apto a ser
depositado sobre os estigmas forais. Adicionalmente,
como as Apis eram incapazes de contatar os estigmas
forais devido a limitaes morfolgicas (Figura 1A),
as fores visitadas exclusivamente por essas abelhas
no formaram frutos. Por outro lado, quando E.
nigrita chegava s plantas, uma quantidade mnima
de plen estava disponvel. As anteras at mesmo
j tinham perdido sua colorao esbranquiada que
sinaliza a presena dos gros de plen e estavam agora
amareladas, pardacentas. A remoo desta pequena
quantidade de plen por raspagem das anteras parece
no ser economicamente vivel para as abelhas
nativas em seu balano custo/benefcio. Assim sendo,
E. nigrita produzia vibrao em fores de uma espcie
que no possui anteras poricidas, fazendo com que
o pouco plen restante fosse liberado rapidamente
das anteras e aderisse na pelagem ventral da abelha.
Ao fnalizar a vibrao, a abelha parava por algum
tempo sobre as fores, armazenando com suas pernas
o plen coletado para a escopa. Tanto no processo
de vibrao quanto durante a passagem do plen para
a escopa, estas abelhas podiam contatar o estigma e
efetivamente realizar a polinizao (Figura 1B).
Ainda no campo das relaes harmnicas entre
animais e plantas podemos encontrar diversos
outros exemplos, onde mtodos etolgicos tm sido
empregados na soluo de questes claramente
ecolgicas. Sabemos que a maioria das rvores e
arbustos das forestas tropicais depende de vertebrados
frugvoros, como pssaros, morcegos e macacos para
a disperso de suas sementes (J ordano 1993). Estudos
sobre a disperso de sementes tm freqentemente
recorrido a observaes comportamentais, em sua
maioria simples, buscando explicar apenas a forma
Figura 1. Abelhas em fores de Campomanesia pubescens (Myrtaceae). Abelha europia, Apis mellifera, coletando plen atravs da raspagem das
anteras, sem contatar o estigma foral (A). Abelha indgena, Eulaema nigrita que coleta plen por vibrao (buzz-pollination) nas mesmas fores (B).
Figure 1. Bees on Campomanesia pubescens(Myrtaceae). An European honey bee, Apis mellifera, collecting pollen from the anthers by scraping
without touching the foral stigma (A). An indigenous bee, Eulaema nigrita, collecting pollen by body vibration (buzz pollination) (B).
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de disperso das sementes, usando algumas vezes a
abordagem comportamental apenas para diferir entre
predao de sementes e sua disperso efetiva (Fleming
& Estrada 1993). O uso de manipulao experimental
aprimorada e de ferramentas mais modernas da anlise
comportamental nesta rea da ecologia de interaes
tem ocorrido apenas mais recentemente.
Uma grande quantidade das sementes produzidas
pelas plantas cai diretamente no solo, sem que
seja manipulada pelos seus dispersores. Outras
tm o mesmo destino, ou por acidente do agente
dispersor, que as derrubam durante a manipulao,
ou na tentativa de captura do fruto. H ainda uma boa
quantidade de sementes que so removidas dos frutos
pelos animais e lanadas ao solo ou que passam pelo
trato digestivo de vertebrados sendo depositadas com
as fezes (J ordano 1993). A ecologia de populaes
vegetais tem mostrado que os eventos ps-disperso
so fundamentais para o destino fnal das sementes
e para a demografa vegetal (Forget et al. 2005).
Percebendo que frutos e sementes (disporos
carnosos) constituem uma poro expressiva da
serrapilheira forestal e que formigas so organismos
dominantes neste ambiente (Kaspari 1993), alguns
eclogos comportamentais tm se aventurado com
muito sucesso neste universo, conseguindo decifrar os
mecanismos envolvidos nas relaes entre formigas
e plantas zoocricas nas forestas tropicais. Em uma
srie de experimentos de manipulao de frutos e
observaes comportamentais diretamente no campo,
Oliveira (2007) mostrou que formigas podem direta
ou indiretamente benefciar as plantas atravs da
reduo de dano por fungos e aumento no sucesso
da germinao das sementes. Alm disso, podem
dispersar as sementes para microstios favorveis
garantindo uma maior sobrevivncia para plntulas.
Seriam ento as formigas, sempre benfcas para as
sementes e suas respectivas plantas? O que dizer das
formigas ceifeiras, que no se interessam apenas pelo
arilo, mas pelo gro como um todo e suas relaes
com as plantas?
Dentre os vrios itens carregados pelas formigas
para seus ninhos, como folhas, gravetos, plen, fores,
fezes de vertebrados e partes de vrios artrpodes
(Kugler 1984, Hlldobler & Wilson 1990, Pirk &
Lopez-de-Casenave 2006), as sementes ganham
importncia, pois so ricas em lipdeos e protenas
e possuem elevado valor nutricional (J anzen 1971).
Em busca de sementes para consumo, armazenagem
ou alimentao de larvas, as formigas ceifeiras
regularmente forrageiam no cho (e raramente nas
plantas) ou em defecaes de frugvoros (Rico-
Gray & Oliveira 2007). Apesar de tais atividades
envolverem basicamente a predao de sementes, as
plantas podem ser benefciadas atravs da disperso,
que pode ocorrer de vrios modos. As sementes
coletadas, ao serem descartadas ao longo do caminho
para os ninhos (Levey & Byrne 1993), podem ser
abandonadas em locais favorveis germinao e ao
crescimento (Rissing 1986). Quando interiorizadas,
podem posteriormente ser descartadas em montes
de esterco (Rissing 1981) ou em pilhas de itens
recusados pelas formigas, onde esto protegidas
do fogo e/ou de outros predadores (Levey & Byrne
1993). Finalmente, as sementes carregadas para os
ninhos podem germinar e crescer aps o abandono
dos mesmos, especialmente se forem armazenadas
em celeiros superfciais (Coffn & Lauenroth 1990).
Dentre as formigas ceifeiras, Pogonomyrmex
o gnero que mais apresenta dados disponveis e
compreende 60 espcies encontradas nas Amricas
do Norte, Central e do Sul. Esse nmero corresponde
praticamente metade de todas as espcies do grupo
conhecidas mundialmente (ver MacMahon et al.
2000 e referncias includas). Apesar de sua ampla
distribuio e do enorme impacto que pode ter
sobre as plantas tropicais, nada conhecido sobre o
comportamento e interaes com plantas e sementes
para as Pogonomyrmex das forestas e savanas tropicais
da Amrica do Sul (Hlldobler & Wilson 1990).
Assim sendo, este parece ser um interessante modelo
de estudo para investigarmos os reais resultados das
interaes entre um grupo animal e vegetal, onde a
ecologia comportamental pode ter um papel central.
Como? Por exemplo, na determinao de quais
espcies vegetais so transportadas e efetivamente
consumidas por essas formigas, tanto a observao
comportamental direta no campo quanto a escavao
e transporte de ninhos para condies laboratoriais
sero necessrias. Ferramentas bsicas, tais como a
elaborao de repertrios comportamentais (Del-Claro
2004b), permitiro conhecer o modo, o tempo e o tipo
de manipulao produzida nas diferentes sementes
pelas formigas. O conhecimento da estrutura do
ninho possibilita avaliar a capacidade de germinao
das sementes transportadas tanto para o interior da
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colnia quanto para suas proximidades. Manipulaes
experimentais com aproximao e distanciamento
de colnias podem fornecer dados interessantes
sobre a ocorrncia ou no de territorialidade nas
colnias e o quanto isto pode interferir em um maior
ou menor consumo e/ou disperso acidental de
sementes. Ferramentas da ecologia vegetal, como
testes de germinao, se fazem importantes tanto na
verifcao da viabilidade das sementes transportadas
quanto armazenadas e mesmo para o conhecimento
das espcies vegetais preferencialmente utilizadas.
Estas tcnicas tm sido empregadas com efcincia
em estudos recentes (Belchior et al. comunicao
pessoal), resultando em dados promissores sobre o
impacto de formigas ceifeiras sobre a populao de
algumas espcies vegetais do cerrado. Ferramentas
da gentica molecular, que permitam verifcar o
parentesco entre colnias prximas, podem ajudar na
compreenso da existncia ou no de territorialidade
ou espao individual simples entre as colnias, o que
tambm pode ser relevante no entendimento do tipo
de distribuio das plantas utilizadas para forrageio.
As possibilidades do uso das ferramentas da ecologia
comportamental em estudos de ecologia de populaes
e comunidades (interaes) tm se ampliado a cada
dia e inclusive botnicos e entomlogos tm tomado
conscincia disto. Embora sejam as partes mais
atraentes dos vegetais aos olhos humanos, as fores
(e os botes forais) foram praticamente inexploradas
at hoje do ponto de vista das interaes ecolgicas
desarmnicas, como a herbivoria, onde a ecologia
comportamental tambm pode fornecer uma enorme
contribuio. Por exemplo, a famlia Malpighiaceae
muito diversa nos trpicos, apresentando espcies de
arbustos, rvores e trepadeiras com grande diversidade
morfolgica. Torezan-Silingardi (2007) estudou os
herbvoros das estruturas reprodutivas dessa famlia
na vegetao de cerrado. Os resultados principais
indicam que a diversidade de herbvoros alta (mais
de 320 espcies de insetos, principalmente Coleoptera
e Lepidoptera) embora a abundncia da maior parte
das espcies seja baixa, como observado por Price
et al. (1995) para os herbvoros foliares do cerrado.
A diversidade de comportamentos observados para
subjugar as defesas fsicas (como tricomas e fbras),
qumicas (como compostos vegetais) ou biticas
(como a presena de formigas em plantas detentoras
de nectrios extraforais) de algumas malpighiceas
foi surpreendente. H espcies de besouros
(Curculionidae) que se alimentam e completam todo
seu desenvolvimento dentro de botes forais. Viver
dentro de um tecido vegetal pode representar no
somente proteo contra restries fsicas do cerrado,
como ventos, chuvas ou o ar tipicamente quente e seco
na maior parte do ano, mas tambm proteo contra a
predao por vespas e formigas, ou o ataque de micro-
himenpteros parasitides. Lagartas de lepidpteros
Lycaenidae assumem a colorao e o aspecto dos botes
forais dos quais se alimentam, fcando camufadas
contra predadores visualmente orientados, como aves
insetvoras (Figura 2A e B). Alm disto, se benefciam
da presena de formigas em plantas com nectrios
extra-forais, atraindo e alimentando estas formigas que
a protegem contra a ao de outros inimigos naturais,
como aranhas, vespas e parasitides. Adicionalmente,
em seus estudos Torezan-Silingardi (2007) investigou
a interferncia das formigas sobre a polinizao das
plantas. As espcies de Malpighiaceae estudadas
foram visitadas por 14 a 23 espcies de formigas e
duas (2) a 41 espcies de abelhas, principalmente
das tribos Centridini (Centris e Epicharis) e
Tapinotaspidini (Paratetrapedia). Os resultados
das anlises comportamentais nestas interaes
sugerem que as formigas podem visitar no apenas
os nectrios extraforais, mas tambm os hompteros
membracdeos presentes nas inforescncias das
Malpighiaceae. Del-Claro (1998) mostrou que as
formigas podem reduzir o impacto de herbvoros
foliares e alguns forais nessas plantas, sendo, portanto,
uma relao positiva para a planta e seus visitantes.
Porm, tendo em vista o comportamento agressivo e o
hbito carnvoro das formigas, somado sua presena
prxima das fores, qual seria seu impacto sobre os
polinizadores das Malpighiaceae do cerrado?
Em geral, a despeito da abundncia de mutual-
ismos entre animais e plantas (na maioria faculta-
tivos), a maior parte dos estudos considera as rela-
es trfcas at seu terceiro nvel. A infuncia de
outras espcies e outros nveis trfcos sobre os mutu-
alismos tem recebido pouca ateno, particularmente
quando comparada com outros tipos de interaes
(Bronstein & Barbosa 2002). Portanto, o impacto do
comportamento de formigas e dos demais predadores
de herbvoros forais sobre os polinizadores prati-
camente desconhecido, tanto nas regies tropicais
quanto temperadas. Mesmo a ao de parasitides
22 DEL-CLARO, K. et al.
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sobre herbvoros forais, o que pode indiretamente
benefciar os polinizadores, pouco discutida. O
besouro Chlamisus minax, um Chrysomelidae,
capaz de devorar praticamente todos os botes forais
de Heteropterys pteropetala (Malpighiaceae, Figura
2C), sem ser incomodado pelas formigas que visitam
os nectrios extraforais dessa planta (Ru & Del-Claro
2005). As larvas desse besouro mantm a cpsula do
ovo sobre seu abdome e conforme se alimentam dos
tecidos forais vo acumulando bolotas de fezes que
compem uma estrutura no formato de um capuz que
as protegem das formigas. Os nicos inimigos naturais
capazes de vencer essas defesas comportamentais das
larvas parecem ser parasitides que perfuram o capuz
de fezes e introduzem seus ovos no corpo das lagartas.
O impacto do comportamento dessas lagartas sobre o
potencial reprodutivo das plantas signifcativo, mas
a importncia dos parasitides e seu refexo indireto
sobre a rede trfca ainda permanecem inexplorados
(Ru & Del-Claro 2005).
Outro exemplo de como a acuidade na obser-
vao comportamental primordial para nosso
entendimento dos resultados das interaes animais-
plantas o caso dos tripes, pequenos insetos prati-
camente desconhecidos do pblico geral, mas que
exibem hbitos variados e ocupam uma vasta gama
de habitats, podendo ser facilmente encontrados em
fores, folhas e ramos apesar de seu pequeno tamanho
(Mound 1996). Thysanpteros so insetos ftfagos,
micfagos ou predadores e no Brasil so conhecidas
cerca de 520 espcies de tripes, distribudas em 139
gneros e seis famlias, compreendendo 10% da
fauna mundial (Mound 2005). Algumas espcies so
reconhecidamente pragas em vrios agroecossistemas
economicamente importantes, devido herbivoria e
transmisso de vrus. Tripes tambm exibem outras
interaes ecolgicas como predao, ectoparasit-
ismo, mimetismo e formao de galhas (Mound
2005). Muitas espcies de tripes que vivem em fores
se alimentam de plen ou raspam a superfcie das
estruturas da for. Seria fcil pensar nessas associaes
como uma simples herbivoria, porm, adultos podem
ser observados freqentemente carregando plen em
seus corpos e voando ativamente entre fores (Annand
1926). No h dvida de que tripes transportam plen
entre plantas, mas a demonstrao da signifcncia
destes pequenos insetos na polinizao raramente tem
sido feita de forma inequvoca e utilizando as ferra-
mentas etolgicas e da biologia vegetal de forma apro-
priada (Mound & Terry 2001). Apesar das queixas
de Charles Darwin de que tripes interferiam em seus
experimentos de polinizao, sabe-se hoje que estes
insetos podem atuar como polinizadores principais
ou secundrios de vrias espcies de plantas (Mound
2005). Entretanto, a maioria dos tripes realmente
danifca suas plantas hospedeiras. Quando no inte-
rior de fores do cerrado (Figura 2D) eles podem ser
devastadores para a reproduo vegetal e ao mesmo
tempo presas fceis de muitas espcies de formigas e
aranhas (Del-Claro et al. 1997).
O COMPORTAMENTO ANIMAL COMO
FERRAMENTA BSICA NA COMPREENSO
DA BIODIVERSIDADE DAS INTERAES
ANIMAIS E PLANTAS
Como compreender os resultados reais das
interaes animais e plantas, ou seja, quais so
as foras que controlam esses sistemas? Como a
variao no tempo e no espao afeta essas foras
ecolgicas que atuam em relaes mutualsticas
(denominadas mutualismo condicional, sensu Herre
et al. 1999)? Como esses processos variam em escala
local e regional? Essas so hoje questes centrais
na ecologia de interaes animais e plantas, cujas
respostas tm impacto direto sobre a conservao
da biodiversidade em comunidades naturais. Assim
sendo, fca claro que as relaes envolvendo animais
e plantas so importantes modelos para o estudo de
mutualismos condicionais (Bronstein & Barbosa
2002) e que o uso de todas as ferramentas modernas
da ecologia comportamental, gentica molecular,
ferramentas estatsticas e computacionais, podem
e devem ser usados ( Owens 2006). Del-Claro &
Oliveira (2000) exemplifcaram isto para a vegetao
de cerrado, demonstrando a clara importncia de uma
abordagem comportamental e do uso de manipulao
experimental nesses estudos. Estes autores mostraram
que relaes multitrfcas animais-plantas (planta-
formigas-herbvoros) em sistemas naturais, podem
variar dependendo do clima, da variao temporal,
alm de caractersticas comportamentais especfcas
dos organismos envolvidos. Mostram ainda que esses
sistemas no esto isolados e que podem afetar e ser
afetados pelos outros sua volta. A biodiversidade
deve ser vista e avaliada de modo a tambm contemplar
23 ECOLOGIA COMPORTAMENTAL: FERRAMENTA PARA COMPREENSO DAS RELAES ANIMAIS-PLANTAS
Oecol. Bras., 13(1): 16-26, 2009
a riqueza inerente das interaes entre animais e
plantas, incluindo o papel ecolgico das espcies,
os tipos de interaes e seus resultados, a estrutura
trfca da teia, presso de seleo, heterogeneidade
de habitat e variao geogrfca (Figura 3, Oliveira &
Del-Claro 2005).
Vejamos um exemplo fnal, os engenheiros dos
ecossistemas. Insetos que se alimentam de plantas e
constroem abrigos sobre essas plantas, como folhas
enroladas (Figura 4) ou aderidas umas as outras,
fazem isso por diversas razes: conseguem abrigo
contra predadores e parasitides; para reduzir o
impacto da ao de fatores abiticos negativos, como
dessecao pelo sol ou vento; e diminuem as defesas
qumicas nas folhas onde se alimentam, dentre outros
(veja Lill & Marquis 2007, para uma reviso). De
fato, esses insetos so considerados engenheiros dos
ecossistemas, pois seu comportamento modifca as
caractersticas estruturais do ambiente (plantas no
caso), criando novos micro-habitats, que permitem
um aumento rpido e vigoroso da diversidade
e abundncia de outros artrpodes que vm se
utilizar desses abrigos, tais como formigas, aranhas,
besouros, e hempteros (Lill & Marquis 2007). As
possibilidades de estudo nesses sistemas so imensas,
pois o comportamento de construir abrigos com
folhas permite uma ampla gama de manipulaes
experimentais. Possibilita testar, por exemplo, se o
comportamento de criar abrigos foliares: realmente
reduz a predao e o parasitismo sobre as lagartas;
diminui a concentrao de defesas qumicas nas folhas
que sero comidas; provoca aumento signifcativo
na diversidade e abundncia de artrpodes sobre
as plantas; amplia a rede de conectividade neste
Figura 2. Herbvoros de fores e botes forais do cerrado. A e B - Lagartas de borboletas Lycaenidae (camufadas), devorando partes forais
(forivoria) de Banisteriopsis campestris (A) e Byrsonima intermedia (B). C- Besouros (Chlamisus minax; Chlamisinae) atacando botes forais de
Heteropterys pteropetala. D - Tripes (Phlaeothripidae) sugando a base de estruturas reprodutivas de Banisteriopsis laevifolia.
Figure 2. Herbivorous insects on fowers and fower buds of the Brazilian cerrado. A and B Lycaenidae caterpillars camoufaged over
Banisteriopsis campestris fowers while feeding on fower parts (A) and also on Byrsonima intermedia fowers (B). Chlamisus minax beetles
(Chlamisinae) feeding in fower buds of Heteropterys pteropetala. D Thrips (Phlaeothripidae) feeding from the base of reproductive structures on
Banisteriopsis laevifolia.
24 DEL-CLARO, K. et al.
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sistema multitrfco (Figura 3). Mais interessante
ainda, por ser um sistema comum, com ocorrncia
em vrios biomas distintos, tanto tropicais quanto
temperados, esse modelo permite avaliar o quanto
podem ser condicionais os resultados das interaes
entre animais e plantas dependendo de variao
sazonal e espacial. A anlise em distintos gradientes
geogrfcos pode tambm revelar se essas relaes
animais-plantas so flogeneticamente conservativas,
ou seja, o grau de modifcao na diversidade de
espcies interagindo e a semelhana taxonmica
entre os grupos. A variao na diversidade poderia
interferir nos resultados fnais das relaes ecolgicas
estabelecidas (Thompson 2005). Estudos como esses
envolvem uma enorme multidisciplinaridade, pois
usam ferramentas da geografa, geologia, botnica,
zoologia, gentica, estatstica e ecologia. Entretanto,
revelam o quo importantes so os estudos de histria
natural e comportamento animal.
A ecologia comportamental hoje uma
tendncia agregadora que, a partir de exemplos
simples e do estudo do comportamento, busca
indicar diretrizes consistentes para a manuteno
de comunidades ecolgicas viveis, ou seja, ainda
com chances de terem sua biodiversidade de inte-
raes preservada.
Figura 3. A Relaes iniciais em um sistema trfco comum em interaes animais-plantas; onde o produtor afeta os seus consumidores seja por
seu valor nutricional ou defesas contra a ao de herbvoros, seja por oferecer ou reduzir as chances de ocorrncia de microhabitats. B Numa viso
mais ampla notamos que as foras topo-base (predadores e parasitides), sempre presentes, iro afetar as relaes inicialmente observadas (em A),
podendo ter impacto at mesmo sobre as defesas induzidas das plantas contra a ao de herbvoros. C Em uma perspectiva mais realista admite-se
que cada sistema multitrfco pontual (como em B) afeta e afetado por outros sistemas em seu habitat, caracterizando uma rede de interaes que
pode contar com maior ou menor conectividade, ao que se convencionou chamar de biodiversidade interativa. Em cada uma das conexes (setas),
a compreenso da funo do comportamento dos animais relacionados fundamental para que possamos entender o resultado fnal (valor adaptativo)
das interaes sobre cada agente conectado.
Figure 3. Initial relationships in a typical food web between plants and animals. The producers affect the consumers by nutritional value or by
adopted defenses against herbivores, while offering or preempting microhabitats. B From a more general standpoint, it can be noticed that
top-bottom forces (predators and parasitoids) are always present and will infuence the initial relationships (presented in A) with possible impacts
over plant defenses against herbivores. C From a realistic standpoint, one can presume that each punctual multitrophic system (like B) directly
affects or is affected by other systems in the same habitat, thus structuring a web of interactions which may present greater or lesser degree of
connectivity, referred to as interaction biodiversity. In each connection (represented by arrows) understanding the behaviors of animal participants
is crucial to understanding the fnal outcome (adaptative value) of each interaction over the connected agents.
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Oecol. Bras., 13(1): 16-26, 2009
AGRADECIMENTOS: Os autores agradecem a Maria Alice S. Alves,
Regina H.F. Macedo, Erli S. Costa e Natalie Freret-Meurer pelo convite
para escrever este artigo. K. Del-Claro agradece apoio fnanceiro do
CNPq (PQ) e Fapemig. H.M. Torezan-Silingardi bolsista Ps-doutorado
J r-Fapemig. C. Belchior e E. Alves-Silva so bolsistas Capes, mestrado
em Ecologia e Conservao de Recursos Naturais, Universidade Federal
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Figura 4. Lagarta de Lepidoptera (Oecophoridae) que enrola folhas de Croton (Euphorbiaceae) para se alimentar e proteger.
Exemplo de engenheiro de ecossistemas.
Figure 4. An Oecophoridan caterpillar that rolls leaves of Croton(Euphorbiaceae) for protection and food: an example of an ecosystems engineer.
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