DESCUBRIMIENTODE UNA NUEVA ESTRUCTURA ACCESORIA AL ORGANO

RECEPTOR DE INFRAROJOS EN SERPIENTES DEL GENERO CROTALUS

Wilmar Bolvar-G, Marta M. Antoniazzi, Taran Grant *, Carlos Jared*
1 Departamento de Biologa, Programa de Posgrado y Grupo de Investigacin
en Ecologa Animal, Universidad del Valle, Cali, Valle del Cauca, Colombia, 2
Laboratorio de
Biologa Celular, Instituto Butantan, Sao Paulo, Sao Paulo, Brasil, 3
Departamento de Zoologa, Instituto de Biociencias, Universidad de Sao Paulo,
Sao Paulo, Sao Paulo, Brasil.
ABSTRACTO:
Los pozos faciales de las serpientes de cascabel, vboras, puntas de lanza,
lachesis y otras crotalus americanas y asiticas son rganos receptores
infrarrojos (IR) altamente inervados y densamente vascularizados.
Durante ms de un siglo, los estudios se han centrado en una pequea
muestra de especies modelo de Amrica del Norte y Asia. Basado en una
encuesta ampliada de crotalus de Centroamrica y Amrica del Sur.
Reportamos una estructura accesoria sobresaliente compuesta por papilas bien
definida que se proyectan desde la parte anterior anexa a la rbita. Las papilas
son continuas con la cmara interior del rgano receptor IR y los datos
histolgicos ultra estructurales sugieren que poseen una red nerviosa bien
desarrollado y vascularizacin extensa; sin embargo, carecen de las masas
nerviosas caractersticas-IR sensibles terminales que se encuentran en la
membrana IR receptiva. La funcin de las papilar IR papilas es desconocida.
INTRODUCCION:
Las serpientes de cascabel, vboras, puntas de lanza, lachesis y otras crotalus
americanas y asiticas se caracterizan singularmente por poseer una fosa
profunda en la cara en la regin loreal entre el ojo y fosa nasal (Figuras 1A, B)
Desde Noble y Schmidt [1] se ha demostrado la funcin de deteccin de calor
de los pozos faciales de las crotalus, el mecanismo de deteccin de infrarrojos
se ha resuelto con notable precisin, dando lugar a una comprensin compleja
de este y su funcional y evolutiva importancia [2-4].
Internamente, la fosa facial se compone de cmaras externas e internas
separadas por una membrana delgada-IR receptivo [5] (Figura 1C).
La cmara interior llena de aire se extiende a travs de posteriad, un conducto
que se abre dentro de la rbita anterior anexa [5,6] para igualar la presin
atmosfrica dentro de la cmara [2].

La fosa es inervada por los ganglios oftlmico y maxilar del nervio trigmino, y
la membrana de la fosa est incrustada con nicas masas IR-sensibles
terminales nerviosas (TNMS) [7-9].
La deteccin de la radiacin infrarroja ocurre a travs del receptor transitorio
termo sensible de canales potenciales TRPA1 en las fibras nerviosas sensitivas
que inervan la membrana de la fosa
Adems de estar densamente inervada la membrana esta vascularizada por
una densa cama de capilares para cumplir las altas demandas de energa y
oxgeno y permitir el rpido intercambio de calos por receptores para
inmediatamente regresar a T normales. La superficie externa de la membrana
posee pocas fosas o microalveolos que permiten longitudes de ondas largas
que pasan y estimulan receptores mientras que filtran cortas longitudes de
onda visibles del espectro
La superficie de la parte interior de la cmara interior est organizada en
cpulas de diferentes tamaos que ayudan a prevenir los reflejos de los rayos
infrarojos de nuevo en la membrana.
Estudios previos de la estructura del rgano receptor de ir centraron su funcin
en pocas especies de 4 gneros (Gloydius y Trimeresurus de Asia y Agkistrodon
y Crotalus de Amrica del norte) se sabe poco acerca de los rganos receptores
ir de las 200 especies restantes de crotalus
En la realizacin de un estudio amplio del rgano receptor de IR en Amrica
central y del sur se descubri una nueva estructura accesoria ampliamente
inervada, vascularizada y contina con el rgano receptor IR pero que carece
de TNMS IR- sensible presente en el foso de la membrana.
MATERIALES Y METODOS:
Para mayor comodidad, seguimos la taxonoma genrica de Fenwick et al. [13],
que reconoce cinco gneros para Bothrops (para una taxonoma alternativa ver
[14]). Examinamos Bothriechis schlegelii, Bothropoides yarar, Bothrops asper,
Bothrops brazili y Crotalus durissus con la luz y microscopa electrnica. Por
microscopa de luz (LM), tambin muestras fijadas se deshidrataron en etanol y
incrustado en metacrilato de glicol (Leica). Secciones (3-4 mm) eran cortado en
un micrtomo Leica RM 2255 y se tieron con toluidina blue-fucsina [15].
Las imgenes se obtuvieron en un microscopio Olympus BX51 utilizando una
cmara digital Olympus Q-Color 5 y software Pro Image Express 5.0 (Media
Cybernetics). Para electrones microscopia, rganos receptores IR se extrajeron
y se fijaron en 2,5% glutaraldehdo en tampn de fosfato 0,1 M. Para
microscopia electrnica de barrido (SEM), las muestras se deshidrataron
aumentando el etanol, se sec en un secador de punto crtico usando CO2

como un medio intermedio, y revestida con oro en un dispositivo de

pulverizacin catdica. Las muestras fueron examinadas en un microscopio FEI
Quanta 250 Electrnica de Barrido, operando a 10-12.5 kV.
Para microscopia electrnica de transmisin (TEM) las muestras fueron
posteriores a la fijada en el 1% de osmio tetrxido, se deshidrataron y se
embebieron en resina epoxi. Se cortaron secciones en un ultramicrtomo Leica
UC7, contrastado en 2% de acetato de uranilo y citrato de plomo y se
examinaron en un microscopio electronico LEO 906E que funciona a 80 kV.
La diseccin de los microscopios fue utilizada para el examen macroscpico
aberturas de los conductos de los siguientes especmenes:
(MZUSP: Museu de Zoologia da Universidade de Sa~o Paulo; UV-C: Coleccio'n
de Anfibios y Reptiles de la Universidad del Valle; CD: Coleccio'n de
Vertebrados de Docencia de la Universidad del Valle): Atropoides nummifer
(MZUSP 2030, 8231); Agkistrodon piscivorus (MZUSP 3020-3022, 9348);
Bothriechis schlegelii (UV-C 6665, 5433; CD 334 a 338, 340, 343-345, 347, 349350, 743-744, 2433, 2493, 2496, 2499, 2500); Bothriopsis bilineata (MZUSP
1436, 3722, 4398, 4456, 8253, 10371 hasta 10372, 13248, 15173, 19033);
Bothriopsis taeniata (MZUSP 11234-35, 11253, 11575); Bothrocophias hyoprora
(MZUSP 5293); Bothropoides alcatraz (MZUSP 1.453); Bothropoides yarar
(MZUSP 5252); Bothrops asper (UV-C 10755, 10762, 10764, 10804, 11328,
13016, 13310, 13825, 15266, 15273, 15276, 15593, 15630, 16268; CD 2434,
2501); Bothrops brazili (MZUSP 4260, 4895, 10534, 11719, 18128, 1929519298); Bothrops jararacussu (MZUSP 14923); Crotalus durissus (MZUSP 7308;
CD 1813, 2344- 2351, 2492, 2494-2495, 2497-2498); Lachesis muta (MZUSP
5330, 5719); Ovophis okinavensis (MZUSP 2278, 7701); Porthidium lansbergi
(MZUSP 7733, 7769, 7795); P. nasutum (MZUSP 7480; CD 322, 1665);
Rhinocerophis alternatus (MZUSP 1458); R. cotiara (MZUSP 2504).
ESTATUTOS ETICOS:
El permiso se obtuvo de todos los museos pertinentes / instituciones para
acceder a las colecciones y especmenes era prestados o examinado en el
museo / institucin.
RESULTADOS
Se examin la morfologa de los rganos receptores IR de 18 especies de
Crotalus que representan la diversidad filogentica de Linajes neotropicales y
un gnero asitico.
En todas las especies examinadas de los gneros neotropicales Bothriopsis,
Bothrocophias, Bothropoides, Bothrops, Lachesis, Porthidum y Rhinocerophis la
apertura orbital del conducto de la cmara interior se encuentra por debajo de

la rbita y est rodeada por papilas cuneiforme bien definidas que varan en
longitud, las proyecciones visibles externamente emergen desde la esquina
anterior de la rbita (Figura 1). En contraste, la apertura de la rbita del
conducto interior de la cmara de Agkistrodon piscivorus, Nummifer
Atropoides, schlegelii Bothriechis, Crotalus durissus y ovophis okinavensis es
una simple apertura preocular en la rbita superficial anexa debajo de las
escalas pre oculares que es consecuente con las observaciones anteriores.
LM y SEM revel que la superficie de las papilas es plana (Figuras 2A, E, F), con
el epitelio gradualmente plegable en la base papilar para formar la misma
superficie en forma de cpula como la del conducto adyacente y el fondo de
ojo (Figura 2B) La superficie epitelial de la papilas (Figura 2C) es casi
indistinguible del foso de la membrana receptora de IR (Figura 2D). En ambos
las clulas epiteliales son poligonales y poseen las mismas diferencias poros o
microalveolos distribuidos uniformemente por lneas anchas y lisas. LM y TEM
de las papilas de Bothrops asper mostraron que la papilas estn cubiertos por
un epitelio formado por dos capas de clulas y una capa superficial cornificada
(Figuras 2E, 3A). El interior de las papilas est compuesto de tejido conectivo a
travs del cual corren capilares y vasos sanguneos (Figura 2e) y una extensa
red nerviosa.
Fibras terminales libres no mielinisadas se distribuyen a travs de toda la
papila penetrando las clulas epiteliales y casi llegando a la capa cornea
(figura 3A, B) los melanforos son comunes en el tejido conjuntivo
El receptor ir de la fosa de la membrana de una B.asper mostro el mismo
patrn general descrito anteriormente (2,9) con una gruesa capa cornea
exterior, un sobresaliente TNMs distribuido por debajo de la capa epitelial
externa y muchas fibras nerviosas especialmente mielinisadas se concentran
alrededor de los vasos sanguneos (figuras 3C, D) , aunque un gran nmero de
fibras terminales libres pasan a travs de la papilas del rgano receptor IR, de
manera similar no se observaron estructuras nerviosas en la papila.
DISCUSIN:
La funcin de las papilas del rgano receptor de IR es desconocida, en general
las estructuras de la papila y la papila aumentan el rea de la superficie para
realizar una variedad de funciones sensoriales y fisiolgicas. A pesar de un
aumento considerable en la superficie del rea epitelial, no hay evidencia de
que tejidos o clulas epiteliales se utilicen para la absorcin. Adems no hay
ninguna indicacin de una funcin secretora asociada con otras clulas
aisladas o grupos de clulas o de cualquier depsito de compuestos secretores.
Funciones principalmente quimioreceptoras y mecanoreceptoras tctiles son
posibles pero parecen poco probables dada la localizacin de las papilas en la
esquina anterior de la rbita. Dada la posicin alrededor de la abertura de la

rbita del conducto de la cmara interior, las papilas podran servir como una
barrera fsica para evitar que los desechos o ectoparsitos entren en la cmara
interior e interfieran con la deteccin de IR al mismo tiempo permite igualar la
presin de la cmara interior. Sin embargo esta hiptesis es incompatible
debido a su amplia vascularizacin y epitelio delgado. El hecho de que las
papilas son proyecciones del rgano receptor de IR en el entorno de la rbita,
sugiere que podra ser relacionados de alguna manera con el receptor IR,
posiblemente funcionando como un segundo detector de IR que proporciona un
punto de referencia independiente para complementar la informacin obtenida
por la membrana de la fosa. La extensa vascularizacin de las papilas que es
necesaria para la demanda de energa y oxgeno y de intercambio de calor
rpido en la membrana de la fosa receptora de IR (10,11), tambin es
consistente con esta ltima hiptesis. Sin embargo la recepcin de infrarrojos
en la membrana ocurre con los TNMs (2) que estan ausentes en las papilas.
Una hiptesis alternativa es que las papilas altamente vascularisadas cumplan
una funcin en el intercambio de calor, aunque las comparaciones
cuantitativas con estructuras de referencia son necesarias para determinar la
significacin de la vascularizacin observada
Claramente el descubrimiento de esta estructura accesoria plantea ms
preguntas, suponemos que si las papilas del rgano receptor de IR estn
directamente involucrados en su recepcin cmo lograr esa funcin sin el
sensible IR TNMs? Y si no estn directamente involucrados en la recepcin de
IR entonces qu funcin desempean? Estudios anteriores de esta estructura
se concentraron en solo unas pocas especies de los gneros asiticos Gloydius
y Trimeresurus y de Amrica del norte Agkistrodon y Crotalus ninguno de los
cuales posee papilas. En qu se diferencia la recepcin de IR entre las
especies que poseen y carecen de papilas en el rgano receptor de IR? A pesar
de los recientes esfuerzos para dilucidar la filogenia de las viperidae (13-14,
16-18) las relaciones an no estn suficientemente claras para determinar con
precisin la historia evolutiva de las papilas del rgano receptor IR , sin
embargo en casi todas las especies de Amrica del sur se encuentran estas
papilas y, por lo tanto, caracterizar una gran proporcin de la diversidad de
Crotalus Qu papel de esta estructura en la evolucin de las crotalus
neotropicales, y cules son los correlatos ecolgicos de la presencia y ausencia
de la papilas y variaciones en el tamao y la forma papilar?
Para responder a estas y muchas ms preguntas, amplias encuestas,
filogenticamente informados de diversidad crotalus deben combinarse con los
tipos de intensos estudios, incluidos los estudios electrofisiolgicos y de
comportamiento, de organismos modelo que han caracterizado el ltimo siglo
de la investigacin sobre la recepcin de infrarrojos.