Artculo

Evaluacin morfomtrica de la corteza de asociacin

heteromodal en la esquizofrenia
Robert W. Buchanan, M.D.
Alan Francis, M. Phil.
Celso Arango, M.D.
Karl Miller, B.S.
David M. Lefkowitz, M.D.
Robert P. McMahon, Ph.D.
Patrick E. Barta, M.D., Ph.D.
Godfrey D. Pearlson, M.D.

Objetivo: Se plante la hiptesis de que la corteza de asociacin heteromodal participa de

forma selectiva en la fisiopatologa de la esquizofrenia. Para examinar esta hiptesis, los autores midieron los volmenes de la corteza prefrontal parietal inferior y de la circunvolucin
temporal superior y examinaron el sistema de
conexiones entre estas regiones.
Mtodo: Se incluyeron en el estudio 44 pacientes con esquizofrenia o trastorno esquizoafectivo
y 34 individuos sanos de control. Para la evaluacin morfomtrica de la corteza de asociacin
heteromodal se utiliz una toma de gradiente
eco tridimensional en la secuencia equilibrada
de imgenes por resonancia magntica.
Am J Psychiatry (Ed Esp) 2004; 7:300-309

a corteza de asociacin heteromodal est formada, bsicamente, por las cortezas prefrontal, temporal superior y parietal inferior (1). Estas regiones integran informacin emocional, motora y sensorial en la evaluacin y produccin de
respuestas comportamentales complejas (1). Se ha sealado
que la corteza de asociacin heteromodal podra estar implicada, de forma selectiva, en la neuroanatoma de la esquizofrenia (2).
Los estudios por la imagen post mortem, funcionales y estructurales han avalado esta hiptesis, indicando los estudios por resonancia magntica (RM) que diversos componentes de la corteza de asociacin heteromodal se caracterizan por importantes cambios estructurales. Existe, en
concreto, acuerdo unnime en que el volumen total de la sustancia gris prefrontal es menor en los pacientes con esquizofrenia que en los individuos sanos de control (3). Las discrepancias surgen, sin embargo, cuando se trata de dilucidar
si este volumen de menor tamao constituye un dficit global o se limita a los subcomponentes prefrontales. Los estudios que examinaron determinadas regiones prefrontales (4,
5) o parcelaron la corteza prefrontal en diferentes subcomponentes (6-12) observaron, de forma dispar, volmenes de
menor tamao de la regiones prefrontal dorsolateral, superior/media, inferior u orbital de los pacientes con esquizofrenia. La discrepancia entre los estudios se debe, en gran
parte, a la variabilidad en cuanto al nmero y la definicin
de las regiones prefrontales.
Tambin existe acuerdo generalizado acerca de que el volumen de la circunvolucin temporal superior es menor en los
pacientes con esquizofrenia (3); algunos estudios obtuvieron,
sin embargo, resultados negativos (8, 13, 14). Varios estudios
han demostrado, adems, que el menor volumen de la circunvolucin temporal superior se relaciona con alucinaciones/ideas delirantes o la presencia de un trastorno del pensamiento formal (3). Tambin se ha comunicado una inversin
de la asimetra normal del plano temporal (3).

300

Resultados: Los pacientes con esquizofrenia se caracterizaron por unos volmenes de la regin prefrontal inferior significativamente menores y una
inversin significativa de la asimetra normal de la
corteza parietal inferior. No se detectaron diferencias de grupo significativas para el volumen de la
circunvolucin temporal superior. Los grupos difirieron, significativamente, en la correlacin entre
los volmenes de la regin prefrontal inferior y los
volmenes de la circunvolucin angular.
Conclusiones: Los resultados indican que los pacientes con esquizofrenia se caracterizan por determinadas anomalas selectivas de las regiones
heteromodales implicadas en la neuroanatoma
del lenguaje.
Am J Psychiatry 2004; 161:322-331

A diferencia del elevado nmero de estudios de la corteza

prefrontal y de la circunvolucin temporal superior, relativamente pocos estudios estructurales por RM han examinado la
corteza parietal inferior, formada por las circunvoluciones
marginal y angular. Los estudios de esta regin demostraron
un menor volumen de sustancia gris de toda la regin parietal inferior o de una de sus circunvoluciones, la inversin de
la asimetra normal de esta regin, o no detectaron anomala
estructural alguna (4, 8, 15, 16).
Los escassimos estudios que han analizado, simultneamente, ms de una regin de la corteza de asociacin heteromodal (4, 5, 16) examinaron si la posible participacin selectiva de la regin en la neuroanatoma de la esquizofrenia
comporta determinadas relaciones entre estas estructuras. Estudios previos de la relacin entre las regiones de la corteza de
asociacin heteromodal dieron resultados contradictorios. En
un estudio analtico factorial, las medidas de la corteza prefrontal dorsolateral y de la circunvolucin temporal superior
responsabilizaron al factor de la corteza de asociacin heteromodal en los pacientes con esquizofrenia y en los individuos
sanos de control (17). La corteza parietal inferior no contribuy a este factor en ninguno de los grupos. En un segundo
estudio, los volmenes del lbulo frontal y de la circunvolucin temporal superior estaban significativamente ms correlacionados entre s en los individuos sanos de control que
en los individuos con esquizofrenia (5). Niznikiewicz y cols.
(16) observaron, por el contrario, que los volmenes de la corteza parietal inferior derecha e izquierda se relacionaban, significativamente, con los volmenes de las regiones prefrontales inferiores y orbitales derecha e izquierda, media izquierda
y superior derecha en los pacientes con esquizofrenia, pero no
en los individuos sanos de control. En los pacientes con esquizofrenia, los volmenes de las regiones parietales inferiores del lado derecho e izquierdo se relacionaron significativamente con el volumen de la circunvolucin temporal enterosuperior izquierda (16).

Am J Psychiatry (Ed Esp) 7:5, Mayo 2004

70

BUCHANAN, FRANCIS, ARANGO Y COLS.

FIGURA 1. Lmites de las regiones de estudio de la corteza prefrontal, trazados para un estudio morfomtrico de la corteza de asociacin heteromodal en
la esquizofrenia

Prefrontal superior
Prefrontal medio
Prefrontal inferior
Prefrontal orbital

Con anterioridad comunicamos, en otro artculo, el desarrollo de un procedimiento fiable que permite subdividir la corteza prefrontal en cuatro subcomponentes, comprobando que
los volmenes de la sustancia gris de la regin prefrontal inferior derecha e izquierda eran selectivamente ms pequeos en
los pacientes con esquizofrenia (6). El procedimiento se basa en
el mtodo propuesto por Rademacher y cols. (18) y utiliza seales superficiales del surco, informacin sobre la organizacin
funcional del cerebro y mtodos de evaluacin tridimensionales por RM. El estudio que presentamos aqu fue diseado
para reproducir nuestros resultados anteriores de unos volmenes de menor tamao de la regin prefrontal inferior, ampliar la evaluacin de las regiones heteromodales a la circunvolucin temporal superior y a la corteza parietal inferior y
examinar el sistema de correlaciones entre las diferentes regiones heteromodales. Planteamos la hiptesis de que los pacientes con esquizofrenia se caracterizan por unos volmenes corticales heteromodales ms pequeos que los de los individuos
sanos de control, y que el patrn de correlaciones volumtricas
entre las regiones heteromodales difiere entre ambos grupos.

Mtodo
Individuos
Para participar en el estudio se eligieron 44 pacientes extrahospitalarios con esquizofrenia o trastorno esquizoafectivo segn el DSM-IIIR/DSM-IV. Los diagnsticos de los pacientes se basaron en la Entrevista Clnica Estructurada para el DSM-III-R/DSM-IV (SCID) (19, 20),
en entrevistas con los familiares y en las historias clnicas. De un grupo
de voluntarios comunitarios se reclutaron 34 individuos sanos de control. Se excluyeron los individuos de control que presentaban antecedentes de algn trastorno de los Ejes I o II del DSM-III-R/DSM-IV segn una entrevista SCID. Los pacientes y los individuos de control se
excluyeron si presentaban antecedentes de un trastorno neurolgico,
retraso mental, traumatismos craneoenceflicos seguidos de una prdida de conciencia superior a 30 minutos o un diagnstico de abuso o
dependencia de sustancias durante los ltimos 12 meses. Cuarenta y
un pacientes y 33 individuos de control eran diestros. Quince pacientes reciban antipsicticos tpicos; 7, antipsicticos de nueva generacin diferentes a clozapina, y 16, clozapina. No se dispuso de informacin sobre el tratamiento farmacolgico de 6 pacientes. Todos los
individuos dieron por escrito el consentimiento informado antes de
incorporarse al estudio.

Protocolo de RM
Los estudios por RM se realizaron con un escner 1.5-T Signa GE
(General Electric, Milwaukee). Se explor todo el cerebro en el plano

71

coronal utilizando una secuencia de gradiente eco tridimensional con

los siguientes parmetros de imagen: TR = 35 mseg, TE = 5 mseg, ngulo flip = 45, nmero de estmulos = 1, campo de visin = 24 cm, tamao de la matriz = 256 256 y cortes de 1,5 mm de grosor.

Procedimiento de la toma de imgenes y medicin

Se utiliz el sistema MEASURE para procesar y analizar las imgenes (6, 21). Se elimin todo el tejido no cerebral de las imgenes coronales por RM que se combinaron para obtener una proyeccin tridimensional del cerebro. En la pantalla del ordenador se muestran la
representacin tridimensional y las tres proyecciones ortogonales de
la imagen por RM (coronal, axial y sagital). En la proyeccin tridimensional se identifican y tien las seales de superficie de la circunvolucin (vase figura 1 en referencia bibliogrfica 6). Las regiones delimitadas se tien, entonces, de diferentes colores, cada uno de
los cuales define el grupo de vxels utilizado para calcular el volumen
regional cortical. Los colores se representan en las proyecciones ortogonales. Se utilizan las proyecciones ortogonales teidas y las representaciones cerebrales tridimensionales de forma iterativa para
identificar los vxels de las diferentes regiones cerebrales. Se emplea
un mtodo estereolgico para contar los vxels de la sustancia gris y
de la sustancia blanca (21, 22). En este mtodo se superpone a las imgenes por RM una rejilla tridimensional de tamao predeterminado;
los diferentes puntos de la rejilla estuvieron representados por pequeas figuras en L giradas (vase figura 3 en referencia bibliogrfica 6). El tamao ptimo de la rejilla se basa en el principio de Cavalieri y se calcula a travs de una frmula desarrollada por Gunderson
y cols. (22). El volumen de la sustancia gris se calcula contando el nmero de L que contiene un vxel de sustancia gris a lo largo de la
diagonal definida por el ngulo de la L; el volumen de la sustancia
blanca se calcula contando el nmero de L restantes en la regin objeto de estudio (22).

Lmites anatmicos
Los lmites anatmicos de cada regin se describen en el apndice
1 y se ilustran en las figuras 1 a 3. Los lmites los constituyen las seales de superficie de la cisura (23). El volumen total de sustancia gris de
la regin prefrontal es la suma de los cuatro volmenes de la sustancia gris prefrontal. La sustancia blanca prefrontal total comprende la
sustancia blanca de cada corte coronal identificada por la tincin de
superficie. Si las circunvoluciones representadas en un corte coronal
no forman parte de la corteza prefrontal, entonces la sustancia blanca,
definida por la franja cortical y una lnea recta que conecta el vrtice
de cada cisura, utilizado para delimitar esta regin de la regin prefrontal, no est incluida en la determinacin volumtrica de la sustancia blanca total prefrontal (6). El volumen de sustancia blanca de
la circunvolucin temporal superior incluye toda la sustancia blanca
situada entre la franja cortical y el lmite medial de la regin. El volumen total de sustancia gris parietal inferior es la suma de los volmenes de las circunvoluciones supramarginal y angular. La sustancia

Am J Psychiatry (Ed Esp) 7:5, Mayo 2004

301

CORTEZA DE ASOCIACIN HETEROMODAL

FIGURA 2. Lmites de la circunvolucin temporal superior, trazados para
un estudio morfomtrico de la corteza de asociacin heteromodal en la esquizofrenia

Circunvolucin supramarginal

Circunvolucin temporal superior

TABLA 1. Caractersticas de los pacientes con esquizofrenia y de los individuos sanos de control en un estudi morfomtrico por RM de la corteza de asociacin heteromodal

Caracterstica

Pacientes con
esquizofrenia
(n = 44)
N

Sexo
Masculino
Femenino
Raza
Blanca
Negra
Edad al realizar la RM (aos)
Edad de inicio de la enfermedad (aos)
Duracin de la enfermedad (aos)
Volumen cerebral total (mm3)
Volumen craneal total (mm3)

Individuos
sanos de
control
(n = 34)
N

32
12

73
27

17
17

50
50

33
11

75
25

23
11

68
32

Media

DE

Media

39,0
21,6
17,3
1273,2
1413,4

5,6
6,2
7,6
19,0
22,7

34,7

DE
7,2

1286,1 20,5
1403,0 23,2

n = 38.

blanca parietal inferior incluye toda la sustancia blanca de la franja

cortical y de los mrgenes de cada circunvolucin.
El volumen craneal total incluye el cerebro, el cerebelo, el LCR de las
cisuras y de los ventrculos y el tronco cerebral. El lmite inferior del
tronco cerebral lo define una lnea recta que procede del margen posterior del agujero occipital (el punto situado en el lmite inferior y anterior del hueso occipital) y del margen anterior de dicho agujero (el
punto situado en el lmite posterior e inferior del occipucio basal). El
volumen cerebral total incluye todas las estructuras cerebrales que definen el volumen craneal total, con excepcin del LCR de las cisuras y
de los ventrculos.
La fiabilidad entre examinadores correspondiente a la regin prefrontal, la circunvolucin temporal superior y la regin parietal inferior se bas en la medicin independiente de cada regin en cinco
cerebros. Los coeficientes de correlacin interclase fueron 0,95 para
la regin prefrontal superior, 0,93 para la regin prefrontal media,
0,91 para la regin prefrontal inferior, 0,93 para la regin prefrontal
orbital, 0,89 para la circunvolucin temporal superior, 0,93 para la
circunvolucin supramarginal, 0,86 para la circunvolucin angular,

302

FIGURA 3. Lmites de las regiones de estudio de la corteza parietal inferior,

trazadas para un estudio morfomtrico de la corteza de asociacin heteromodal en la esquizofrenia

Circunvolucin angular

0,99 para el volumen cerebral total y 0,99 para el volumen craneal total.

Anlisis estadsticos
Para examinar los efectos del diagnstico, el sexo y el hemisferio, establecimos un anlisis combinado del modelo de la covariancia para
medidas repetidas en cada regin cerebral utilizando el procedimiento
PROC MIXED en SAS Versin 8.2 (SAS, Inc., Cary, N.C.) con los volmenes de ambos hemisferios como medida repetida en los individuos.
Todos los modelos fueron ajustados a la edad. Utilizamos la seleccin
jerrquica retroactiva para eliminar las condiciones de interaccin no
significativas (p > 0,05) comenzando con el siguiente modelo inicial
para el volumen:
Volumen = edad + diagnstico + sexo + hemisferio + diagnstico segn sexo + diagnstico segn hemisferio + sexo segn hemisferio +
sexo segn diagnstico segn hemisferio.
En este procedimiento, la seleccin comenz analizando la interaccin trilateral, omitiendo esta condicin en caso de no ser significativa para excluir despus, de forma ordenada, las interacciones
bilaterales menos significativas, hasta que quedaban slo las interacciones significativas y los efectos principales. Todos los efectos principales se mantuvieron en el modelo final. Se calcularon las medias de
los mnimos cuadrados y sus errores estndar para los volmenes cerebrales dentro de los niveles de un factor, promediando las dems
condiciones en el modelo; cuando se observaron interacciones significativas, se calcularon las medias de los mnimos cuadrados para las
diferentes combinaciones de niveles de los factores implicados en la
interaccin. Los valores p no se corrigieron para las comparaciones
mltiples. Ni el volumen cerebral total ni el volumen craneal total se
incluyeron en estos modelos, al no existir efectos significativos para
estas medidas que no fueran las diferencias de sexo.
Para examinar los patrones de asociacin entre las regiones heteromodales de cada hemisferio, se calcularon las correlaciones parciales
de Pearson entre los diferentes volmenes de sustancia gris. Cada correlacin emparejada se corrigi para todos los volmenes analizados
con el objetivo de examinar la asociacin independiente de ambos volmenes. Estas correlaciones se calcularon independientemente para
los individuos de control y para los pacientes con esquizofrenia. Para
comparar la magnitud de las correlaciones entre ambos grupos, se
aplic la transformacin de Fisher, z(r) = 0,5 log [(1 + r)/(1 r)], a cada
una de las correlaciones comparadas. A continuacin se analiz el alcance de la diferencia entre las correlaciones utilizando la T estads-

Am J Psychiatry (Ed Esp) 7:5, Mayo 2004

72

BUCHANAN, FRANCIS, ARANGO Y COLS.

TABLA 2. Volumen de las regiones de la corteza de asociacin heteromodal en pacientes con esquizofrenia y en individuos sanos de controla
Volumen (mm3)
Pacientes con
esquizofrenia (n = 44)
Regin, hemisferio y grupo
Corteza prefrontal
Sustancia gris total
Sustancia blanca total
Regin superiorb
Izquierda
Derecha
Regin inferiorc
Mujeres
Varones
Media
Orbital
Circunvolucin temporal superior
Sustancia gris total
Sustancia blanca total
Corteza parietal inferior
Sustancia gris totald
Izquierda
Derecha
Sustancia blanca totale
Izquierda
Derecha
Circunvolucin angular
Circunvolucin supramarginalf
Izquierda
Derecha

Individuos sanos de
control (n = 34)

Anlisis

Media

EE

Media

EE

59,6
44,3

1,1
1,0

61,3
44,8

1,2
1,1

22,9
23,0

0,6
0,5

22,8
24,1

9,5
9,9
16,0
11,2

0,5
0,3
0,6
0,2

14,2
6,0

gl

1,05
0,33

74
73

0,30
0,74

0,6
0,5

0,06
1,43

74
74

0,95
0,16

9,4
11,5
16,1
11,1

0,4
0,4
0,6
0,2

0,16
3,10
0,10
0,24

73
73
74
74

0,87
0,003
0,92
0,81

0,4
0,2

14,3
5,5

0,4
0,3

0,35
1,45

74
74

0,73
0,15

9,4
10,5

0,3
0,4

10,5
10,0

0,4
0,4

2,10
0,78

74
74

0,04
0,44

6,1
6,6
4,3

0,2
0,2
0,2

6,4
6,1
4,7

0,2
0,3
0,2

0,91
1,34
1,38

74
74
74

0,36
0,18
0,17

5,3
5,9

0,2
0,3

6,0
5,1

0,3
0,3

1,82
2,06

74
74

0,07
0,04

Medias de mnimos cuadrados del siguiente modelo: volumen = edad + sexo + hemisferio + diagnstico + (interacciones bilaterales significativas entre diagnstico, sexo y hemisferio).
b
Interaccin significativa diagnstico segn hemisferio (F = 4,22, gl = 1, 74, p < 0,05).
c
Interaccin significativa diagnstico segn sexo (F = 4,67, gl = 1, 73, p < 0,04).
d
Interaccin significativa diagnstico segn hemisferio (F = 9,28, gl = 1, 74, p = 0,003).
e
Interaccin significativa diagnstico segn hemisferio (F = 5,19, gl = 1, 74, p = 0,03).
f
Interaccin significativa diagnstico segn hemisferio (F = 14,04, gl = 1, 74, p = 0,0004).

tica asintticamente normal = (zpacientes zindividuos de control)/[(1/npacientes

3) + (1/nindividuos de control 3)]2 (24).

Resultados
En la tabla 1 se muestran las caractersticas demogrficas
y clnicas y las medidas generales del cerebro. El grupo de
control comprendi un porcentaje mayor de individuos de
sexo femenino (2 = 4,24, gl = 1, p = 0,04) y fue significativamente ms joven (t = 2,88, gl = 76, p = 0,005) que el grupo
con esquizofrenia. El principal efecto diagnstico no fue significativo para el volumen cerebral total (F = 0,20, gl = 1, 74,
p = 0,65) o para el volumen craneal total (F = 0,11, gl = 1, 74,
p = 0,74). Los individuos de sexo masculino se caracterizaron por un mayor volumen cerebral total medio (F = 38,2, gl
= 1, 74, p = 0,0001) y un mayor volumen craneal total (F =
37,7, gl = 1, 74, p = 0,0001). El principal efecto de la edad y
las interacciones entre el sexo y el diagnstico no fueron significativos.

Comparaciones de los volmenes regionales

cerebrales entre los grupos
Los volmenes medios de cada grupo se presentan en la tabla 2. Si exista una interaccin diagnstico segn sexo o diagnstico segn hemisferio estadsticamente significativa (p <
0,05), entonces las medias de mnimos cuadrados segn el
73

diagnstico se comunican independientemente para cada nivel del factor implicado en la interaccin.
Regin prefrontal. No se observaron diferencias de grupo significativas para las sustancias gris y blanca totales de la corteza
prefrontal, la corteza prefrontal media y la corteza prefrontal
orbital. Hubo una interaccin diagnstico segn hemisferio estadsticamente significativa para los volmenes de la sustancia gris de la corteza prefrontal superior (F = 4,22, gl = 1, 74, p
< 0,05). Las diferencias de grupo no fueron, sin embargo, significativas para ninguno de los hemisferios. Tambin se observ una interaccin diagnstico segn sexo estadsticamente
significativa para el volumen de la sustancia gris de la corteza
prefrontal inferior (F = 4,67, gl = 1, 73, p < 0,04). El volumen de
la corteza prefrontal inferior de los individuos de control de
sexo masculino fue significativamente mayor que el de los pacientes de sexo masculino con esquizofrenia. No hubo diferencias significativas entre los individuos de control de sexo femenino y los pacientes de sexo femenino con esquizofrenia.
Circunvolucin temporal superior. No hubo diferencias de
grupo significativas, interacciones diagnstico segn hemisferio o diagnstico segn sexo para el volumen de la sustancia gris o blanca temporal superior.
Corteza parietal inferior.Se constataron interacciones diagnstico segn hemisferio estadsticamente significativas para la sustancia gris total de la corteza parietal inferior (F = 9,28, gl = 1, 74,

Am J Psychiatry (Ed Esp) 7:5, Mayo 2004

303

CORTEZA DE ASOCIACIN HETEROMODAL

TABLA 3. Volumen de las regiones de la corteza de asociacin heteromodal en individuos de ambos sexos procedentes del grupo mixto de pacientes con esquizofrenia e individuos sanos de controla
Volumen (mm3)
Mujeres (n = 29)
Regin y grupo
Corteza prefrontal
Sustancia gris total
Sustancia blanca total
Regin superior
Regin inferiorb
Individuos sanos de control (n = 34)
Pacientes con esquizofrenia (n = 44)
Regin media
Regin orbital
Circunvolucin temporal superior
Sustancia gris total
Sustancia blanca total
Corteza parietal inferior
Sustancia gris total
Sustancia blanca total
Circunvolucin angular
Circunvolucin supramarginal

Varones (n = 49)

Anlisis

Media

EE

Media

EE

gl

57,2
41,2
21,7

1,3
1,2
0,6

63,7
47,9
24,7

1,0
0,9
0,4

3,90
4,55
4,05

74
73
74

< 0,0002
< 0,0001
< 0,0001

9,4
9,5
15,2
10,7

0,4
0,5
0,6
0,2

11,5
9,9
17,0
11,5

0,4
0,3
0,5
0,2

3,67
0,64
2,33
2,63

73
73
74
74

< 0,0005
< 0,52
< 0,02
< 0,01

13,4
5,3

0,4
0,3

15,1
6,2

0,3
0,2

3,26
2,45

74
74

< 0,002
< 0,02

9,7
6,1
4,3
5,4

0,4
0,2
0,2
0,2

10,5
6,5
4,8
5,7

0,3
0,2
0,2
0,2

1,58
1,22
1,83
0,76

74
74
74
74

< 0,12
< 0,23
< 0,07
< 0,45

Medias de mnimos cuadrados del siguiente modelo: volumen = edad + sexo + hemisferio + diagnstico + (interacciones bilaterales significativas entre diagnstico, sexo y hemisferio).
b
Interaccin significativa diagnstico segn sexo (F = 4,67, gl = 1, 74, p < 0,04).

p = 0,003), la sustancia blanca total de la corteza parietal inferior

(F = 5,19, gl = 1, 74, p = 0,03) y la circunvolucin supramarginal
(F = 14,0, gl = 1, 74, p = 0,0004). El volumen de sustancia gris de
la corteza parietal inferior izquierda fue significativamente mayor en los individuos de control que en los pacientes con esquizofrenia. No se observ una diferencia de grupo significativa
para el volumen de sustancia gris de la corteza parietal inferior
derecha. No se observaron diferencias de grupo significativas
para el volumen de sustancia blanca de la corteza parietal inferior derecha o izquierda. La circunvolucin supramarginal derecha fue significativamente mayor en los pacientes con esquizofrenia. Los individuos de control mostraron unos volmenes
superiores de la circunvolucin supramarginal izquierda, pero
la diferencia entre grupos no alcanz valores significativos. No
hubo diferencias de grupo significativas ni tampoco interacciones diagnstico segn hemisferio o diagnstico segn sexo significativas para la circunvolucin angular.

Volmenes de la regin cerebral segn la edad

y el sexo
En el grupo mixto formado por pacientes e individuos de
control se constataron efectos significativos de la edad para la
sustancia gris total de la corteza prefrontal (F = 5,05, gl = 1, 74,
p = 0,03) y para la corteza prefrontal superior (F = 9,71, gl = 1,
74, p = 0,003) (tabla 3). Todos los dems efectos atribuibles a la
edad no fueron significativos (p > 0,10). Los volmenes de la
regin cerebral fueron, en general, significativamente mayores
en los individuos de sexo masculino que en los de sexo femenino, aunque esta diferencia no fue estadsticamente significativa para la corteza prefrontal inferior, la sustancia gris total
de la corteza parietal inferior, la sustancia blanca total de la corteza parietal inferior o las regiones supramarginales.

Volmenes de la regin cerebral segn

el hemisferio
En el grupo mixto de pacientes y de individuos de control,
las diferencias volumtricas de la regin cerebral entre ambos

304

hemisferios fueron similares en ambos sexos para todas las regiones examinadas (valor p mnimo > 0,085 para las interacciones sexo segn hemisferio).
Regin prefrontal.Se constat una interaccin diagnstico segn hemisferio significativa para la corteza prefrontal superior (vase antes). En los individuos de control, los volmenes
de la corteza prefrontal superior derecha fueron superiores a
los del lado izquierdo (derecha: media = 24,1, DE = 0,5; izquierda: media = 22,8, DE = 0,6) (t = 3,67, gl = 73, p = 0,0005),
mientras que los pacientes con esquizofrenia no mostraron diferencias hemisfricas (t = 0,26, gl = 74, p = 0,80). En el grupo
mixto formado por pacientes e individuos de control, se constat un efecto principal significativo del hemisferio para el
volumen cortical prefrontal orbital (derecha: media = 11,3,
DE = 0,3; izquierda: media = 11,0, DE = 0,2) (t = 2,57, gl = 74,
p < 0,02). No hubo efectos principales hemisfricos para las
otras dos regiones prefrontales (p > 0,12).
Circunvolucin temporal superior. En el grupo mixto formado
por pacientes e individuos de control no se detect un efecto
principal del hemisferio para el volumen de sustancia gris de la
circunvolucin temporal superior. Se constat un efecto principal significativo del hemisferio para el volumen de la sustancia blanca de la circunvolucin temporal superior, siendo el volumen de la sustancia blanca del lado derecho superior al de la
sustancia blanca del lado izquierdo (derecha: media = 5,6, DE =
0,4; izquierda: media = 5,5, DE = 0,2) (t = 2,04, gl = 74, p = 0,04).
Corteza parietal inferior. Se detectaron interacciones diagnstico segn hemisferio significativas para la sustancia gris
total de la corteza parietal inferior, la sustancia blanca total de
la corteza parietal inferior y el volumen de la circunvolucin
supramarginal (vase antes). En los pacientes con esquizofrenia, el volumen de la sustancia gris total de la corteza parietal
inferior fue superior en el hemisferio derecho que en el hemisferio izquierda (derecha: media = 10,5, DE = 0,4; izquierdo:
media = 9,4, DE = 0,3) (t = 3,10, gl = 74, p = 0,003) y el volumen de la sustancia blanca total de la corteza parietal inferior

Am J Psychiatry (Ed Esp) 7:5, Mayo 2004

74

BUCHANAN, FRANCIS, ARANGO Y COLS.

fue superior en el hemisferio derecho que en el hemisferio izquierdo (derecha: media = 6,6, DE = 0,2; izquierda: media = 6,1,
DE = 0,2) (t = 2,05, gl = 74, p = 0,04). El efecto hemisfrico no
fue significativo en los individuos de control para el volumen
de la sustancia gris total de la corteza parietal inferior (derecha: media = 10,0, DE = 0,4; izquierda: media = 10,5, DE = 0,4)
(t = 1,33, gl = 74, p = 0,18) y para el volumen de la sustancia
blanca total de la corteza parietal inferior (derecha: media =
6,1, DE = 0,3; izquierda: media = 6,4, DE = 0,2) (t = 1,23, gl = 74,
p = 0,22). En la figura 4 se muestra para todos los individuos
del estudio el ndice de lateralidad para los volmenes combinados totales de las sustancias gris y blanca de la corteza parietal inferior.
En los individuos de control, el volumen supramarginal del
lado izquierdo fue superior al del lado derecho (derecha: media = 5,1, DE = 0,3; izquierda: media = 6,0, DE = 0,3) (t = 3,14,
gl = 74, p = 0,002), mientras que los pacientes con esquizofrenia tenan un volumen supramarginal derecho superior al del
lado izquierdo (derecha: media = 5,9, DE = 0,3; izquierda: media = 5,3, DE = 0,2) (t = 2,10, gl = 74, p = 0,04).
Se constat un efecto principal significativo del hemisferio
para el volumen de la circunvolucin angular, siendo el volumen del hemisferio derecho superior al volumen del hemisferio izquierdo en el grupo mixto formado por pacientes e individuos de control (derecha: media = 4,8, DE = 0,2; izquierda:
media = 4,3, DE = 0,1) (t = 3,21, gl = 74, p = 0,002).

FIGURA 4. ndice de lateralidad para el volumen de la corteza parietal inferior en pacientes con esquizofrenia y en individuos sanos de control, segn el sexoa

Relaciones entre las regiones heteromodales

cial = 0,42, gl = 76, p < 0,01), los volmenes de la corteza prefrontal inferior y de la corteza prefrontal media (r parcial = 0,33,
gl = 76, p < 0,05) y los volmenes de las circunvoluciones supramarginal y angular (r parcial = 0,34, gl = 76, p < 0,05) se correlacionaron significativamente. Ninguna de estas correlaciones difiri, significativamente, de las observadas en los
individuos de control.
La relacin entre los volmenes de la corteza prefrontal inferior y la circunvolucin angular no fue significativa en los individuos de control (r parcial = 0,35, gl = 76, p < 0,10) o en los
pacientes con esquizofrenia (r parcial = 0,26, gl = 76, p > 0,10).
Para analizar la especificidad hemisfrica de la relacin diferencial entre los volmenes de la corteza prefrontal inferior izquierda y la circunvolucin angular, comparamos las correlaciones entre los volmenes de ambas estructuras. Las dos
correlaciones fueron significativamente diferentes (z = 2,64,
p = 0,008).

En las tablas 4 y 5 se presentan las correlaciones entre los

volmenes de la regin heteromodal en los individuos de control y en los pacientes con esquizofrenia.
Hemisferio izquierdo. Los volmenes de la corteza prefrontal
superior y de la corteza prefrontal orbital se correlacionaron
significativamente en los individuos sanos de control (r parcial = 0,39, gl = 76, p < 0,05) y en los pacientes con esquizofrenia (r parcial = 0,36, gl = 76, p < 0,05) (tabla 4). En los individuos de control se constat una relacin significativa entre la
corteza prefrontal orbital y los volmenes de la circunvolucin
temporal superior (r parcial = 0,50, gl = 76, p < 0,01). La correlacin no fue significativamente diferente de la observada en
los pacientes con esquizofrenia.
En los pacientes con esquizofrenia se detectaron correlaciones significativas entre los volmenes de la corteza prefrontal inferior y la circunvolucin angular (r parcial = 0,34, gl
= 76, p < 0,05) y entre los volmenes de las circunvoluciones
supramarginal y angular (r parcial = 0,34, gl = 76, p < 0,05). En
los pacientes con esquizofrenia, la correlacin entre los volmenes de la corteza prefrontal inferior y la circunvolucin angular fue significativamente diferente de la observada en los
individuos de control (r parcial = 0,14) (z = 2,08, p < 0,04).
Hemisferio derecho. Los volmenes de la corteza prefrontal
superior y de la corteza prefrontal orbital (r parcial = 0,44, gl =
76, p < 0,05) y los volmenes de la circunvolucin temporal superior y de la corteza prefrontal orbital (r parcial = 0,38, gl = 76,
p < 0,05) se correlacionaron significativamente en los individuos de control (tabla 5). Ninguna de las correlaciones fue significativamente diferente de la observada en los pacientes con
esquizofrenia.
En los pacientes con esquizofrenia, los volmenes de la corteza prefrontal superior y de la corteza prefrontal media (r par75

Pacientes con esquizofrenia

Individuos de control

ndice de lateralidad

30

20

10

10

20
Varones

Mujeres

ndice de lateralidad = [(volumen total de la corteza parietal inferior izquierda

volumen total de la corteza parietal inferior derecha)/(volumen total de la
corteza parietal inferior izquierda + volumen total de la corteza parietal inferior derecha)] 100. Los valores positivos indican una asimetra izquierda, y
los valores negativos, una asimetra derecha.

Comentario
En el estudio presentado, se observ que los pacientes con
esquizofrenia tenan anomalas estructurales selectivas de la
corteza heteromodal prefrontal y parietal inferior en comparacin con los individuos sanos de control. Los pacientes de
sexo masculino mostraron en ambos hemisferios unos volmenes significativamente menores en la corteza prefrontal inferior. En nuestro estudio anterior comprobamos, igualmente,
que el volumen de esta regin diferenciaba a ambos grupos,
pero no constatamos el efecto atribuible al sexo debido al nmero escaso de mujeres (6). Ningn otro volumen de la regin
prefrontal diferenci a ambos grupos.
Varios estudios han examinado previamente la regin prefrontal inferior. A pesar de las diferencias metodolgicas evidentes, estos estudios confirmaron, de forma sistemtica, la
presencia de alteraciones estructurales en los pacientes con

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305

CORTEZA DE ASOCIACIN HETEROMODAL

TABLA 4. Correlaciones parciales de Pearson entre los volmenes de la sustancia gris de la regin cerebral del hemisferio izquierdo en pacientes
con esquizofrenia y en individuos sanos de controla
r parcial
Corteza prefrontal
Regin
Corteza prefrontal
Regin superior
Regin media
Regin orbital
Regin inferior
Circunvolucin temporal superior
Circunvolucin angular
Circunvolucin supramarginal

Regin
superior

Regin
media
0,10

0,28
0,36*
0,19
0,28
0,03
0,28

0,02
0,02
0,03
0,03
0,20

Regin
orbital
0,39*
0,01
0,08
0,12
0,14
0,04

Regin
inferior

Circunvolucin
temporal
superior

0,18
0,33
0,04

0,05
0,25
0,50**
0,08

0,16
0,34*
0,24

0,21
0,07

Circonvolucin
angular

Circonvolucin
supramarginal

0,05
0,15
0,21
0,14
0,02

0,03
0,07
0,21
0,03
0,02
0,16

0,34*

Individuos sanos de control (n = 34) por encima de la diagonal, pacientes con esquizofrenia (n = 44) por debajo de la diagonal. Los volmenes han sido ajustados a
los volmenes de otras regiones recogidas en la tabla.
* p < 0,05. ** p < 0,01.

TABLA 5. Correlaciones parciales de Pearson entre los volmenes de la sustancia gris de la regin cerebral del hemisferio derecho en pacientes con
esquizofrenia y en individuos sanos de controla
r parcial
Corteza prefrontal
Regin
Corteza prefrontal
Regin superior
Regin media
Regin orbital
Regin inferior
Circunvolucin temporal superior
Circunvolucin angular
Circunvolucin supramarginal

Regin
superior

Regin
media
0,26

0,42**
0,28
0,08
0,12
0,17
0,11

0,30
0,33*
0,18
0,16
0,07

Regin
orbital
0,44*
0,04
0,00
0,07
0,08
0,20

Regin
inferior

Circunvolucin
temporal
superior

0,15
0,33
0,10
0,02
0,26
0,09

0,15
0,04
0,38*
0,29
0,03
0,19

Circonvolucin
angular

Circonvolucin
supramarginal

0,15
0,32
0,03
0,35
0,13

0,10
0,08
0,14
0,05
0,07
0,16

0,34*

Individuos sanos de control (n = 34) por encima de la diagonal, pacientes con esquizofrenia (n = 44) por debajo de la diagonal. Los volmenes han sido ajustados a
los volmenes de otras regiones recogidas en la tabla.
* p < 0,05. ** p < 0,01.

esquizofrenia en comparacin con los individuos sanos de

control (7-11). Dos estudios constataron volmenes de menor
tamao de esta regin en los pacientes varones con esquizofrenia. Wible y cols. (7) detectaron volmenes de menor tamao en la circunvolucin frontal inferior derecha e izquierda.
El alcance de las diferencias de grupo fue similar al del presente estudio: los volmenes de la circunvolucin frontal
inferior izquierda y derecha fueron un 10,5 % y un 8,3 %, respectivamente, ms pequeos en los pacientes con esquizofrenia. En el estudio de Sanfilipo y cols. (11), la regin lateral
inferior que correspondera, en parte, a la regin prefrontal inferior examinada en nuestro estudio, fue inferior en ambos hemisferios en los pacientes varones con esquizofrenia. Ninguno
de estos dos estudios anteriores inclua a individuos de sexo
femenino. Por otro lado, Crespo-Facorro y cols. (9) no detectaron diferencias volumtricas de la corteza prefrontal inferior
derecha e izquierda en los pacientes con un primer episodio
de esquizofrenia y los individuos sanos de control. Goldstein
y cols. (8) no constataron diferencias de grupo en el volumen
de la circunvolucin frontal inferior, aunque no diferenciaron
los datos segn el hemisferio estudiado. Tres estudios utilizaron procedimientos analticos basados en vxels tomando
como referencia las imgenes normalizadas y reformateadas.
Dos estudios detectaron una menor intensidad de seal en la
circunvolucin prefrontal inferior izquierda de los pacientes
con esquizofrenia (25, 26), mientras que un estudio detect
una menor intensidad de seal en la circunvolucin prefrontal inferior derecha de los pacientes con esquizofrenia (26). En

306

un grupo de individuos con esquizofrenia predominantemente masculino, Sigmundsson y cols. (27) observaron un
rea de menor intensidad de seal en la regin perisilviana izquierda, que abarca parte de la regin prefrontal inferior (es
decir, el rea 44 de Brodmann).
En este estudio, los pacientes con esquizofrenia mostraron
una inversin significativa de la asimetra normal de la corteza
parietal inferior. Los individuos sanos de control se caracterizaron por un aumento del volumen total de las sustancias gris
y blanca de la corteza parietal inferior izquierda, explicndose
esta diferencia, en gran parte, por un acusado efecto de lateralidad de la circunvolucin supramarginal. La inversin de la
asimetra se observ en pacientes con esquizofrenia de ambos sexos. El patrn constatado en los individuos de control
concuerda con las anteriores observaciones post mortem o por
RM de un mayor tamao de esta regin en los individuos diestros de poblaciones no psiquitricas (28, 29). En un estudio
por RM de 148 individuos sanos (el 55 % de los cuales eran mujeres), Raz y cols. (29) observaron una asimetra altamente significativa, decantada hacia el lado izquierdo, de la corteza parietal inferior, junto con la ausencia de cualquier diferencia
atribuible al sexo. No obstante, en un grupo de 30 individuos,
Frederikse y cols. (30) slo hallaron la asimetra izquierda en
los individuos sanos de control de sexo masculino.
Dos estudios anteriores constataron la inversin de la asimetra izquierda normal de la corteza parietal inferior. Frederikse y cols. (15) utilizaron un procedimiento analtico por la
imagen similar al que empleamos en nuestro estudio. En con-

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BUCHANAN, FRANCIS, ARANGO Y COLS.

sonancia con los resultados de nuestro estudio, observaron que

los pacientes de ambos sexos con esquizofrenia mostraban una
asimetra izquierda de la corteza parietal inferior. No obstante,
en su estudio slo los individuos de control de sexo masculino
mostraron la asimetra izquierda normal. Los individuos de
control de sexo femenino presentaban una asimetra derecha
de esta regin. La observacin de una asimetra derecha de la
corteza parietal inferior en los individuos de control de sexo
femenino contrasta con los resultados que acabamos de presentar y con los de Raz y cols. (29). En el otro estudio, Niznikiewicz y cols. (16) tambin hallaron una inversin de la asimetra normal de la corteza parietal inferior en los pacientes
con esquizofrenia. Su estudio slo incluy a pacientes varones.
En los pacientes con esquizofrenia, la asimetra derecha se debi a las diferencias hemisfricas volumtricas de las circunvoluciones supramarginal y angular, mientras que la asimetra
izquierda de los individuos sanos de control se debi, casi enteramente, a la acusada asimetra izquierda de la circunvolucin angular. En el presente estudio se observ un patrn similar en los pacientes con esquizofrenia, pero la asimetra
izquierda de los individuos de control se debi a una importante asimetra izquierda de la circunvolucin supramarginal.
Otros estudios de la corteza parietal inferior no evaluaron, directamente, el factor de la asimetra atpica de la corteza parietal inferior. Schlaepfer y cols. (4) comunicaron unos volmenes de menor tamao de esta regin en los pacientes con
esquizofrenia en comparacin con los individuos sanos de
control, siendo las diferencias de grupo espacialmente acusadas en las mujeres (4), aunque no se describieron diferencias
hemisfricas. Goldstein y cols. (8) no detectaron diferencias de
grupo relacionadas con los volmenes de la sustancia gris total de la corteza parietal inferior o de la circunvolucin angular, aunque s constataron, bilateralmente, unos volmenes de
menor tamao en la parte posterior de la circunvolucin supramarginal de los pacientes con esquizofrenia.
Nosotros no detectamos diferencias de grupo significativas
relacionadas con un mayor tamao de los volmenes de la sustancia gris o blanca de la circunvolucin temporal superior. Estos resultados contrastan con nuestro estudio anterior, que utiliz los mismos indicadores anatmicos para esta regin (31), y
con la mayora de los estudios que analizaron los volmenes de
la circunvolucin temporal superior (3). Algunos estudios no
pudieron confirmar, sin embargo, una diferencia de grupo significativa para esta regin (8, 13, 14). La imposibilidad de reproducir estos resultados se ha atribuido a la utilizacin de unas
medidas mixtas de las sustancias gris y blanca de la circunvolucin temporal superior, en lugar de una evaluacin independiente del volumen de la sustancia gris de la circunvolucin
temporal superior (3). Al igual que nuestro estudio, el de Goldstein y cols. (8) utiliz una medida independiente para el volumen de la sustancia gris de la circunvolucin temporal superior
y no detect diferencia alguna entre los grupos. No existe una
opinin unnime sobre las caractersticas de los pacientes que
podran explicar la variabilidad de los resultados.
Hay algunas correlaciones volumtricas significativas entre
las diferentes regiones heteromodales en los individuos sanos
de control o en los pacientes con esquizofrenia. En lo que respecta a las correlaciones, las nicas diferencias significativas
entre grupos fueron para la correlacin entre el volumen de la
regin prefrontal inferior izquierda y el volumen de la circunvolucin angular, y para la correlacin entre el volumen de la
regin prefrontal inferior derecha y el volumen de la circunvolucin angular.
77

Los pacientes con esquizofrenia se caracterizan por abundantes anomalas relacionadas con el lenguaje y la lateralizacin hemisfrica (3, 32, 33). Crow (34) plante la hiptesis
de que estas anomalas podran constituir las caractersticas
centrales de la esquizofrenia. Nuestro estudio indica que estas anomalas podran reflejar las alteraciones estructurales de las reas corticales heteromodales que engloban el
circuito neuronal del lenguaje (1). Los pacientes de sexo
masculino con esquizofrenia mostraron unos volmenes de
menor tamao de la regin prefrontal inferior izquierda formada, bsicamente, por el rea de Broca. Los pacientes de
ambos sexos mostraron una asimetra anormal de la corteza
parietal inferior. En los individuos diestros no psiquitricos,
cuyas habilidades lingsticas se localizan en el hemisferio
izquierdo, la corteza parietal inferior izquierda es de mayor
tamao que la corteza parietal inferior derecha. Aunque se
desconoce la localizacin exacta del rea de Wernicke, se cree
que incluye las zonas inferiores de las circunvoluciones supramarginal y angular (1). Las nicas correlaciones para las
que existan diferencias de grupo significativas fueron, adems, las correlaciones entre la regin prefrontal inferior y la
circunvolucin angular. Analizados conjuntamente, estos
resultados indican que los pacientes con esquizofrenia se caracterizan por una lateralizacin anmala, estructural y funcional de los hemisferios cerebrales, que comporta anomalas en la produccin lingstica a la vez que refleja un
problema diferencial en el desarrollo normal de las reas del
lenguaje heteromodales.
Este estudio presenta algunas limitaciones. En primer lugar,
el procedimiento analtico por la imagen MEASURE depende
de la utilizacin de definiciones anatmicas estipuladas,
adaptadas a la anatoma local/individual y no a unos planos
de corte anatmicos arbitrarios. Si la neuroanatoma individual presenta una mayor variabilidad debido a las distorsiones evolutivas de los patrones habituales de las cisuras y circunvoluciones en los pacientes con esquizofrenia que en los
individuos sanos de control (35), esta variabilidad podra explicar las diferencias de medicin entre ambos grupos. La elevada fiabilidad entre examinadores en cuanto a la regin de
estudio de mximo inters indica que esta posible limitacin
no constituye un problema grave. En segundo lugar, el hecho
de utilizar un mtodo de tincin para delimitar las regiones
cerebrales podra ser objeto de posibles imprecisiones, especialmente en los casos de atrofia, donde los lmites entre las
sustancias gris y blanca y entre la sustancia gris y el LCR representan una cantidad proporcionalmente mayor de sustancia gris total. En tercer lugar, las regiones corticales prefrontales, excepto la regin prefrontal inferior, son relativamente grandes y podran minimizar las diferencias de las
subregiones de menor tamao. En cuarto lugar, no evaluamos
el plano temporal que forma parte del rea de Wernicke. La
imposibilidad de medir esta regin impide evaluar en su totalidad las regiones corticales heteromodales que forman parte
del circuito neural del lenguaje. Por ltimo, no dispusimos de
las medidas del lenguaje que nos hubieran permitido examinar si las anomalas estructurales observadas se acompaaban de alteraciones en la capacidad lingstica.
En resumen, hemos podido demostrar la desorganizacin
selectiva de las reas corticales asociativas heteromodales implicadas en la neuroanatoma del lenguaje en los pacientes con
esquizofrenia. Se requieren ms estudios para describir los
procesos fisiopatolgicos que subyacen a los cambios estructurales de estas regiones cerebrales.

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307

CORTEZA DE ASOCIACIN HETEROMODAL

APNDICE 1. Indicadores anatmicos de las subregiones de la corteza prefrontal
Subregin

Seal anatmica

Corteza prefrontal
Regin superior (incluye la circunvolucin frontal superior
y las circunvoluciones frontopolares transversas)
Margen inferior
Margen medial
Margen posterior
Regin media (incluye la circunvolucin frontal media)
Margen superior
Margen inferior
Margen posterior
Regin inferior (incluye la circunvolucin frontal inferior/rea de Broca)
Margen superior
Margen inferior
Margen posterior
Regin orbital (incluye las circunvoluciones recta, orbital y
frontomarginal)
Margen superior (en direccin anteroposterior)
Margen medial
Margen posterior
Circunvolucin temporal superior (figura 2)
Margen superior
Margen inferior
Margen posterior

Cisura frontal superior

Cisura cingular
Cisura precentral en la superficie lateral y cisura paracentral en la superficie
medial
Cisura frontal superior
Cisura frontal inferior
Cisura precentral (partes superior e inferior)
Rama horizontal del surco silviano/cisura frontoorbital (cisura orbital lateral)/
cisura frontomarginal
Cisura precentral (parte inferior)
Rama horizontal del surco silviano/cisura frontoorbital (cisura orbital lateral)/
cisura frontomarginal
Cisura rostral superior (cisura suborbital) se une, hacia delante, con la cisura
frontomarginal
Cisura olfatoria anterior (cisura paraolfatoria anterior) (slo se detecta en el
corte sagital medio)
Surco silviano
Lnea que une la cisura temporal superior con la cisura insular circular
Lnea paralela a la rama ascendente y perpendicular a la cisura temporal
superior o eje largo de la circunvolucin que conecta la bifurcacin del
surco silviano y la cisura temporal superior

Corteza parietal inferior (figura 3)

Circunvolucin supramarginal
Margen anterior
Margen superior
Margen inferior

Cisura poscentral
Cisura intraparietal
Surco silviano/lnea horizontal trazada entre los puntos de bifurcacin del
surco silviano y de la cisura temporal superior
Primera cisura o cisura principal de Jensen

Margen posterior
Circunvolucin angular
Margen anterior
Margen superior
Margen inferior

Primera cisura o cisura principal de Jensen

Cisura intraparietal
Lnea horizontal trazada entre los puntos de bifurcacin de la cisura temporal
superior y una extensin de la cisura secundaria de Jensen
Cisura secundaria de Jensen

Margen posterior

Recibido el 21 de febrero de 2003; revisin recibida el 3 de julio de 2003; aceptado

el 10 de julio de 2003. Procedente de Maryland Psychiatric Research Center; Department of Psychiatry, Hospital G.U. Gregorio Maran, Madrid, Espaa, Department of
Radiology, University of Maryland School of Medicine, Baltimore; Division of Psychiatric Neuroimaging, Department of Psychiatry, Johns Hopkins University School of
Medicine, Baltimore, y Department of Psychiatry, Yale University, New Haven, Conn.
Financiado, en parte, por las subvenciones MH-48225 y MH-40279 del NIMH.

Bibliografa

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