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MARCELO RODRIGO PACE

EVOLUO

DA VARIAO CAMBIAL E DO

BIGNONIEAE
(BIGNONIACEAE)

FLOEMA SECUNDRIO EM

SO PAULO
2009

MARCELO RODRIGO PACE

EVOLUO DA VARIAO CAMBIAL E DO


FLOEMA SECUNDRIO EM BIGNONIEAE

(BIGNONIACEAE)

SO PAULO
2009

MARCELO RODRIGO PACE

EVOLUO DA VARIAO CAMBIAL E DO


FLOEMA SECUNDRIO EM BIGNONIEAE

(BIGNONIACEAE)

Dissertao apresentada ao Instituto de Biocincias


da Universidade de So Paulo, para a obteno do
titulo de Mestre em Cincias, na rea de Botnica.
Orientao: Prof. Dr. Veronica Angyalossy

SO PAULO
2009

PACE, MARCELO RODRIGO

2009

EVOLUO DA VARIAO CAMBIAL E DO FLOEMA SECUNDRIO EM


BIGNONIEAE (BIGNONIACEAE)
123 PGINAS
Dissertao (Mestrado) Instituto de Biocincias da Universidade de
So Paulo, Departamento de Botnica.
I. Variao cambial 2. Evoluo 3. Desenvolvimento 4. Caule 5. Floema
secundrio 6. Bignoniaceae

COMISSO JULGADORA

______________
Prof. Dr.

______________

Prof. Dr.

______________
Prof. Dr. Veronica Angyalossy

Nothing in biology makes sense except in the


light of evolution.
Theodosius Dobzhansky
The American Biology Teacher 35

Com muito carinho, admirao e amor dedico este


trabalho minha me, por ter-me transmitido todo o seu
amor pelas plantas e por torcer pelo meu sucesso.

AGRADECIMENTOS
Universidade de So Paulo, ao Instituto de Biocincias
e em especial ao Laboratrio de Anatomia Vegetal e todos
os que nele trabalham, no qual passei os ltimos oito anos
da minha vida, no qual me formei e que me acolheu com
tanto carinho.
Coordenao de Aperfeioamento de Pessoal de Nvel
Superior CAPES, pelos dois anos de bolsa concedida, e
ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e
Tecnolgico - CNPQ, pelo auxlio.
Aos meus pais, to amados e queridos, Adriana De Grandis
Pace e Hctor Eduardo Pace, cujo apoio sentimental,
profissional e financeiro foi crucial para a elaborao desse
trabalho. Sem o esforo e carinho de vocs este trabalho no
existiria.
minha orientadora, Prof. Dr. Veronica Angyalossy,
pessoa que admiro profundamente e que entrou na minha
vida para me ensinar tudo que sei de anatomia vegetal e muito
mais do que isso, mostrando-me o quanto a confiana que
depositamos no prximo lhe permite crescer, a importncia
de sabermos errar e consertar nossos erros e a preciso
cientfica que nosso dever. Agradeo-a ainda pela amizade
e carinho que sempre tivemos em nosso intenso convvio.
Neste trabalho h horas e horas, mais do que conseguimos
contabilizar, de anlises no microscpico, leituras de textos e
revises das quais tive a sorte e honra em ter sua companhia.
Muito obrigado!
nossa colaboradora, Prof. Dr. Lcia G. Lohmann, que
tem bvia influncia no tema dessa dissertao, por criar um
ambiente acadmico constante em suas reunies semanais
de grupo, por ter me transmitido da maneira mais generosa
seus conhecimentos e informaes que foram cruciais para
meu crescimento profissional.
Aos professores de cincias e biologia que passaram pela
minha vida e marcaram-na profundamente. Em especial
Prof. Mnica, que na sexta srie abriu-me as portas para
um mundo pelo qual me apaixonei e continuo apaixonado.
Suas aulas me transportavam a outra dimenso. Agradeo
ainda ao Prof. Carlos Seixa, que aos meus 13 anos me
nomeou auxiliar do laboratrio da escola e me permitiu ter
um contato intenso com a biologia desde cedo. professora
Snia Barra, pela convivncia e ensinamentos dirios
no laboratrio e por apoiar minhas iniciativas. Agradeo
ainda ao Prof. Dan Edesio Pinseta, modelo de professor
que carregarei para sempre, com aulas que s aumentavam
minha certeza do amor biologia. Muito obrigado!

Ao Cassiano Luiz Mecchi, por nossos sete anos juntos e


por acompanhar de perto minha saga na biologia, desde
a graduao quando cursava Taxonomia de Fanergamas
(quantas risadas voc no deu por esse nome), vivendo
comigo cada momento de alegria e estresse, na iniciao
cientfica e no mestrado. Se voc hoje sabe o que um
grupo monofiltico e um terceiro fololo modificado em
gavinhas porque teve muita pacincia em me ouvir e por
isso tem todo o meu amor.
A todas as pessoas que me ajudaram a coletar as mais de
50 espcies estudadas aqui, em especial ao Alexandre
Zuntini, que nunca poupou esforos em me trazer amostras
de Linhares e a quem devo a maioria das amostras,
Mariane de Souza-Baena, cmplice nesse trabalho,
ao Mrdel Lopes, que encontrou Perianthomega em
Viosa, ao Milton Groppo, primeiro a coletar comigo,
aqui na reserva da Mata da biologia, Diana Sampaio,
pela disponibilidade e carinho com que me recebeu em
Uberlndia para coletar os arbustos, Dr. Luzmilla
Arroyo e Daniel Villaboel, pela aventurosa coleta em
Santa Cruz e Chuquisaca (Bolvia). Agradeo ainda ao
Dr. Regis Miller, em Madison (EUA), pelo envio de
amostras estudadas pela Gracielza dos Santos e que esto
depositadas na xiloteca MADw, e ao agrnomo Harri
Lorenzi, pelo carinho e disponibilidade em ajudar com
os quais nos recebeu para coletar em sua propriedade
particular em Nova Odessa.
Aos professores do laboratrio de Anatomia Vegetal, de
hoje e antes, em ordem alfabtica: Prof. Gladys Flvia
Albuquerque de Pinna, Prof. Gregrio Ceccantini,
Prof. Jane Kraus e Prof. Maria Emilia Maranho
Estelita. Com cada qual aprendi um pouco mais sobre
a anatomia das plantas e no s, mas tambm sobre os
caminhos da vida. Meno especial Prof. Nanuza Luiza
de Menezes, por encantar com seu amor botnica e
anatomia vegetal e por tornar o laboratrio de anatomia
um local muito estimulante.
Ao grande companheiro, amigo, Antnio Carlos Franco
Barbosa, cientista das tcnicas, por ter-me transmitido seus
conhecimentos (com trilha sonora variando de Aznavour
msica folclrica), ensinado-me com toda pacincia e
companheirismo a emblocar, cortar e montar lminas
histolgicas. Sem seus ensinamentos teria sido impossvel
desenvolver este trabalho e sem a sua presena este mundo
teria menos cores.
Karel Verbeek, que da Blgica que mandou informaes
sobre o codex Fejrvry-Mayar e pelo interesse nas Bigs.

maravilhosa Dr. Marli Pereira Botnico, que foi quem


primeiro me acolheu e me ajudou, que foi minha primeira
orientadora e me ensinou o b--b da botnica. Amiga, te
adoro e sou eternamente grato por tudo!
queria amiga Susana Alcntara, cuja contribuio para as
reconstrues foi crucial, desde o bsico at a interpretao
dos resultados, no poupando esforos em ajudar, ainda que
a distncia. Tenho certeza que voc despontar como uma
grande botnica.
Mariane de Souza-Baena, grande amiga, companheira
de longa data, por dividir sofrimentos, alegrias, por sempre
torcer por mim com toda sinceridade e por ser uma pessoa
to agradvel, divertida e linda. Eu desejo todo o sucesso
do mundo para voc e que nossas vidas se cruzem muitas
vezes!

Alves, Patrcia Soffiatti, Rosaly Strassburg , Rosani


Arruda, Vera Gomes (Verinha querida) e Vivi Jono. Do
Mesozico a Deusa Deise de Abreu, Cristiane Gonalves,
Emlia Arruda, Giuliano Locosselli, Guilherme Freire,
Paula Elbl, Thas Muntoreano. Do presente o Andr
Lima (companheiro de Bignoniceas), Bianca Brasil,
Cairo Faleiros, Carla Verna, Celina Nakamura, Flvia
Nascimento, Gustavo Burin (Ari), Jos Hernandez, Luiz
Horta, Marlene Luz, Natacha Lorido, Natlia Antonutti,
Renata Lemos, Vanessa Romero Godofredo, Ricardo
Cardim, Tassia dos Santos.
Menes especiais ao Giuliano Locosselli e Ari, que
tanto me ajudaram com fotos e inferncias estatsticas.

Ao professor emrito Ray F. Evert, pelos importantssimos


comentrios e correes no primeiro captulo e por servir
de modelo de que o tempo s nos traz mais sabedoria e de
Ao Andr Lima, pelas vrias revises, pelas idias que nunca devemos segmentar nosso conhecimento, mas
intercambiadas e pelas fotos de Tynanthus.
sempre buscar integrar e congregar diferentes campos do
saber.
Marina Cattai, amiga que compartilhou da mesma
orientao e com quem desenvolvi um convvio maravilhoso Dr. Robyn Burham, por seu interesse na anatomia
e que espero que sempre se mantenha. Te desejo muito das lianas e por ter se voluntariado a revisar o ingls no
sucesso!
primeiro captulo.
Aos meus estagirios Virgnia Martinelli, Tales Ao querido amigo Dewey Litwiller, pelas nossas viagens
Kishimoto e Natacha Lorido, pela grande ajuda e juntos, risadas, e pela correo do ingls no primeiro
companheirismo.
captulo e ao Dr. Hugo Cota-Sanchez, pelas dicas na
preparao da qualificao.
s queridas amigas Juliana Lovo e Viviane Jono, que
foram companheiras de final da dissertao e que me Aos professores Edenise Segala Alves, Nanuza Luiza
ajudaram a entender um monte de coisas e foram excelentes de Menezes e Paulo Takeo Sano, pelos comentrios na
companheiras. Muito sucesso pra vocs!
qualificao.
A todos os alunos do GEEBIC (Grupo de Estudo em
Evoluo e Biologia Comparada) e do GAVUSP (Grupo
de Discusses do Laboratrio de Anatomia Vegetal da
USP) pelos comentrios nos manuscritos, companheirismo
cotidiano e disponibilidade em ajudar.
Gisele Costa, tcnica excepcional, que convive comigo e
me agenta h anos, desde que tentei explodir o laboratrio
lanando cido ntrico no descarte de corantes, pelas risadas,
comilanas, amigos secretos (ainda tenho e uso a toalhinha)
e tudo o mais. Te adoro!
Aos meus colegas e amigos do laboratrio de anatomia
de hoje e ontem. Do Pr-Cambriano (em ordem alfabtica)
a Adriana Costa (Dri), Ana Maria Yoshitake, Cludia Vecchi
(que conseguiu-me o estgio), Dalva Graciano (pra quem
primeiro estagiei), Erika Amano, Hilton Ozrio, Luciana
Witovsk Gussella, Mariane de Souza-Baena, Marina
Blanco Cattai, Marina Milanello, Marli Botnico, Marccus

Juana Gismero Ordoez, minha jefa y compaera


no Colgio Miguel de Cervantes, que sempre me apoiou
e soube entender quando tive que dizer no devido ao
compromisso com a dissertao. Gracias!
minha maravilhosa irm, Gabriella Pace, que
sempre me apoiou, de perto ou de longe, que sempre
esteve presente (apresentao de iniciao cientfica,
qualificao) e que uma amiga para todas as horas e
uma cmplice para todos assuntos.
E s minhas amigas de adolescncia, que estudaram
na escola comigo e que me acompanham desde ento.
Elas conhecem o nome de um monte de gente desses
agradecimentos sem nunca t-las visto, mas por terem
ouvido falar nelas umas quantas vezes: Fernanda
Castanho Pereira dos Santos, Juliana Sette Sabbato e
Marianne Thamm de Aguiar. Adoro-as!

RESUMO

Lianas de Bignoniaceae so reconhecidas por apresentarem uma variao cambial em seus


caules, que promove a formao de cunhas de floema que interrompem o xilema. Uma grande
diversidade de formas anatmicas foram descritas para esta variao, assim como o floema
resultante dela tambm foi descrito como sendo distinto do floema normal presente
concomitantemente nestes caules. Entretanto, nada se sabe sobre a origem, evoluo e
diversificao das caractersticas anatmicas neste grupo. Por essa razo, o presente estudo teve
como objetivo uma anlise anatmica dos caules de Bignonieae num contexto filogentico, com o
intuito de lanar hipteses para a evoluo da diversidade anatmica na tribo. Para tanto, foi
realizada uma anlise anatmica caulinar de 54 espcies de Bignonieae, representantes dos 21
gneros atualmente reconhecidos. Nossos resultados apontam que, no obstante a grande
diversidade anatmica presente nos caules de Bignonieae, todas compartilham estgios comuns de
desenvolvimento, seguidos de adies terminais que promoveram o aumento da complexidade em
seus caules. Alm disso, vimos que as diferenas entre o floema normal e o variante tem
aumentado ao longo da evoluo e est presente em todos os tipos celulares do floema. Vimos
ainda que o floema secundrio em Bignonieae evolui em direes opostas em diferentes linhagens
da tribo, evidenciando que a evoluo do floema no segue uma nica direo, mas vrias. Por fim,
este estudo demonstra que anlises anatmicas dentro de um contexto filogentico so
primordiais por permitirem um maior entendimento dos processos que promoveram a evoluo e
diversificao dos grupos.

ABSTRACT

Lianas in Bignoniaceae are well known for presenting a cambial variant in their stems, which
develops into phloem wedges that deep furrows the xylem. An enormous diversity of anatomical
forms were described as resulting from this cambial variant, as well as the phloem produced by the
cambial variant was described as being distinct from the regular phloem concurrently present in
these stems. However, nothing is known about the origin, evolution, and diversification of the
anatomical traits in this group. Therefore, the present study aimed to provide an anatomical
analysis of the stems of Bignonieae (Bignoniaceae) within a phylogenetic framework, in order to
address questions on the evolution of anatomical diversity in this tribe. For that reason, here we
analyzed the stems of 54 species of Bignonieae, representative of the 21 genera currently known
for the tribe. Our results show that, despite the great anatomical diversity present in the stems of
Bignonieae, all of them share common developmental stages, which are then followed by
subsequent terminal additions that are though to have promoted an augment in the complexity of
these stems. Furthermore, our results indicate that the differences found between regular and
variant phloem is increasing along time and is present in all cell types of the phloem. Moreover, we
found that the secondary phloem in Bignonieae is evolving in opposite directions in distinct
lineages of the tribe, evidencing that the evolution of the phloem is not constraint to a single line
of specialization. In conclusion, this study demonstrates the importance of anatomical analyses
within a phylogenetic framework, allowing for the detection of the processes that have been
involved in the evolution and diversification of plant groups.

NDICE
INTRODUO GERAL ---------------------------------------------------------------------- 12
Referncias Bibliogrficas ----------------------------------------------------------- 16

CAPTULO 1: SURGIMENTO E EVOLUO DA VARIAO CAMBIAL EM BIGNONIEAE


(BIGNONIACEAE) ------------------------------------------------------------------------------- 18
Resumo/Abstract --------------------------------------------------------------------- 20
Introduo ----------------------------------------------------------------------------- 21
Material e Mtodos ------------------------------------------------------------------ 23
Resultados ----------------------------------------------------------------------------- 27
Discusso ------------------------------------------------------------------------------ 37
Referncias Bibliogrficas ----------------------------------------------------------- 43

CAPTULO 2: A EVOLUO DE DIFERENAS ENTRE O FLOEMA NORMAL E O VARIANTE EM


BIGNONIEAE (BIGNONIACEAE) ---------------------------------------------------------------- 46
Resumo/Abstract --------------------------------------------------------------------- 48
Introduo ----------------------------------------------------------------------------- 49
Material e Mtodos ------------------------------------------------------------------ 51
Resultados ----------------------------------------------------------------------------- 55
Discusso ------------------------------------------------------------------------------ 65
Referncias Bibliogrficas ----------------------------------------------------------- 70

CAPTULO 3: DIVERSIDADE E EVOLUO DO FLOEMA SECUNDRIO EM BIGNONIEAE


(BIGNONIACEAE) ------------------------------------------------------------------------------- 74
Resumo/Abstract --------------------------------------------------------------------- 76
Introduo ----------------------------------------------------------------------------- 77
Material e Mtodos ------------------------------------------------------------------ 79
Resultados ----------------------------------------------------------------------------- 82
Discusso ------------------------------------------------------------------------------ 106
Referncias Bibliogrficas ----------------------------------------------------------- 110

CONCLUSO GERAL ----------------------------------------------------------------------- 115

INTRODUO GERAL

12

INTRODUO GERAL
A famlia Bignoniaceae constitui um grupo monofiltico (Spangler & Olmstead 1999, Olmstead
et al. no prelo) formada de rvores (Fig. 1A), lianas (Fig. 1B) e mais raramente arbustos (Fig. 1C) e
ervas, caracterizados pelas folhas geralmente compostas e opostas, com fololos freqentemente
modificados em gavinhas nas espcies lianescentes (Fig.1D).Os profilos da gema axilar (pseudoestpulas)
so freqentemente desenvolvidos (Fig. 1E), podendo adotar diferentes formas em diferentes txons
(Lohmann 2003). O clice e a corola so compostos de cinco peas, sendo que a corola , em geral,
bilabiada (Fig. 1F). Os estames so quatro, didnamos em dois pares, freqentemente com um quinto
estamindio adaxial, raramente com cinco estames frteis ou dois frteis e trs estaminodiais. O
estigma bilobado e o ovrio spero, bicarpelar e bilocular com placentao axilar, em quase todas as
espcies. Discos nectarferos esto geralmente presentes no ovrio (Rivera 2000), mas tambm so
comuns nectrios extra-florais (Fig.1E)(Machado et al. 2008). Os vulos so numerosos, antropos
ou hemtropos. Os frutos so uma cpsula com duas valvas (Fig. 1G), geralmente com um replum,
mais raramente carnosos e indeiscentes (Zjhra et al. 2004). As sementes so em geral achatadas
e aladas, mas eventualmente podem ser espessadas e coriceas, com alas reduzidas ou ausentes,
algumas vezes embebidas em polpa. O endosperma geralmente reduzido (Heywood 1993, Gentry
1980, Fischer et al. 2004, Lohmann 2004).
A famlia foi tradicionalmente dividida em oito tribos: Bignonieae, Tecomeae, Crescentieae,
Torrettieae, Eccremocarpeae, Coleeae, Oroxyleae e Schlegelieae (Gentry 1980). No entanto, a tribo
Schlegelieae foi subsequentemente transformada na famlia Schlegeliaceae (Spangler & Olmstead
1999), estando Bignoniaceae atualmente composta por sete tribos (Fischer et al. 2004).
A tribo Bignonieae monofiltica (Spangler & Olmstead 1999, Lohmann 2006) e representa
a maior tribo da famlia, compreendendo quase metade das espcies da famlia com 383 espcies
distribudas em 21 gneros (Lohmann 2006; Lohmann & Ulloa 2006). um grupo neotropical, quase
exclusivamente composto por lianas (Fig. 1B), com mltiplas evolues para o hbito arbustivo,
sobretudo em espcies que ocupam reas mais secas de campos (Lohmann 2003). As espcies desta
tribo so tradicionalmente reconhecidas por possurem o fololo terminal das folhas modificado em
gavinha (Fig. 1D) e pela deiscncia do fruto paralela ao septo (septicida) (Gentry 1980, Lohmann 2006,
Fischer et al. 2004). Quanto sua anatomia, Schenk (1893) adverte que a presena de crescimento
secundrio anmalo, caracterizado pela formao de cunhas de floema interrompendo o xilema
(Fig. 1H), seria tpico dos gneros da tribo Bignonieae e no estaria presente nas demais espcies
da famlia. Esta opinio foi compartilhada por Gentry (1980), que at mesmo utilizou tal carter
na justificativa para a incluso de Dolichandra tribo, apesar de este no possuir o mesmo tipo de
deiscncia do fruto (Gentry 1980). Aponta-se ainda que as mudanas no padro geral desta variante
cambial representariam importante instrumento na identificao dos gneros e de suas relaes

Pace, M. P.

L. G. Lohmann

M. R. Pace

L. G. Lohmann

V. Angyalossy

M. R. Pace

M. R. Pace

A. Conceio

M. R. Pace & M. Sousa-Baena

L. G. Lohmann

Introduo Geral

Fig. 1 Caractersticas gerais de algumas espcies de Bignoniaceae. (A) Handroanthus vellosoi, uma espcie de hbito arbreo. (B)

Fig.
1 Caractersticas
algumas
espcies
de Bignoniaceae.
(A)
Handroanthus
vellosoi,
uma
Dolichandra
unguis-cati, uma gerais
espcie de
de hbito
lianescente.
(C) Anemopaegma
acutifolium,
uma
espcie de hbito
arbustivo.
(D) espcie
Tynanthus
de
hbito
arbreo.
(B)
Dolichandra
unguis-cati,
uma
espcie
de
hbito
lianescente.
(C)
Anemopaegma
cognatus, ilustrando o terceiro fololo modificado em gavinha trfida. (E) Pachyptera kerere, mostrando a presena de mltiplas gemas
acutifolium,
umaprofilos
espcie
de
cognatus,
ilustrando
terceiro tubular
fololoe
axilares com seus
(
) e hbito
nectrios arbustivo.
extra-florais (D)
( ). Tynanthus
(F) Amphilophium
buccinatorium,
com floro pentmera,
modifi
cado
em
gavinha
trfi
da.
(E)
Pachyptera
kerere,
mostrando
a
presena
de
mltiplas
gemas
axialares
bilabiada. (G) Adenocalymma cladotrichum, ilustrando uma cpsula septicida. (H) Lundia cordata, mostrando um caule com variao
com
seus
profi
los interrompido
( ) e nectrios
orais
( ). (F)
Amphilophium
buccinatorium, flor pentmera,
cambial
do tipo
xilema
por cunhasextra-fl
de floema.
(I) Tabebuia
fluviatilis,
xilema secundrio.
tubular e bilabiada. (G) Adenocalymma cladotrichum, cpsula septicida com sementes aladas. (H) Lundia
cordata, caule com variao cambial do tipo xilema interrompido por cunhas de floema. (I) Handroanthus
sp..
dentro da tribo (Solereder 1908, Metcalfe & Chalk 1950, Gentry 1980, Dos Santos 1995).

Lohmann (2003, 2006), trabalhando com a sistemtica da tribo Bignonieae, reconstruiu a


filogenia da tribo utilizando caracteres moleculares, sobre a qual otimizou dados de morfologia
externa e de anatomia do lenho (dados do lenho retirados da tese de Dos Santos 1995). Este estudo
constatou que tipos de gavinhas, forma dos profilos e diferentes padres de crescimento secundrio
anmalo no caule representam sinapomorfias de clados bem sustentados em Bignonieae (Lohmann
no prelo). A presena de variao cambial com a formao de xilema interrompido por cunhas de

13

Pace, M. P.

Introduo Geral

floema aparece como sinapomorfia da tribo Bignonieae (Lohmann 2006), corroborando estudos
morfolgicos anteriores (Schenk 1893, Solereder 1908, Metcalfe & Chalk 1950, Gentry 1980).
Segundo Dos Santos (1995), h quatro padres de crescimento anmalo em Bignonieae. No
primeiro padro, desenvolvem-se nos caules quatro cunhas de floema, permanecendo nesta condio
por toda a vida da planta. No segundo padro so formadas cunhas de floema mltiplas de quatro,
formando-se inicialmente quatro cunhas de floema, e posteriormente oito, 16, 32 e assim por diante.
No terceiro padro, formam-se cunhas de floema multi-dissectadas, i.e., formam-se inicialmente
quatro cunhas de floema, com posterior formao de outras cunhas, com a peculiaridade de que,
com o crescimento do caule, estas cunhas se dispersam dentro do caule, dando o aspecto de multidissectadas. Finalmente, no ltimo padro, formam-se quatro cunhas de floema descontnuas ao
longo do mesmo raio, interrompidas por parnquima radial, vasos e fibras, gerando pores de
floema incluso no caule.
A tribo Oroxyleae monofiltica, possui quatro gneros e seis espcies. Estava includa em
Bignonieae, por apresentar deiscncia septicida dos frutos, mas foi separada por ser restrita sia,
enquanto todas as Bignonieae so neotropicais (Gentry 1980). composta de rvores, arvoretas
e lianas (Lohmann 2004). Alguns gneros da tribo se distinguem em sua anatomia do lenho por
possurem alguns vasos com placa de perfurao foraminada ou reticulada (Gasson & Dobbins
1991).
A tribo Tecomeae apresenta 43 gneros e aproximadamente 349 espcies (Lohmann & Ulloa
2006) e a mais amplamente distribuda, tendo representantes na frica, Amrica do Norte, Europa
e Sudeste asitico, apesar de ser predominantemente neotropical (Lohmann 2004). representada
por rvores, arvoretas, arbustos e algumas poucas espcies de lianas (e.g. Campsis radicans L. Seem.
e Podranea ricasoliana Sprague), que por sua vez no apresentam crescimento anmalo (Fischer et al.
2004). reconhecida pela deiscncia dos frutos perpendicular ao septo (loculicida) (Gentry 1992,
Lohmann 2004, Fischer et al. 2004). Possui alguns gneros de importncia econmica, sobretudo
pelo lenho (Fig. 1I) (Tabebuia, Handroanthus, Jacaranda)(Mainieri et al. 1983). A tribo emergiu como
parafiltica em estudos filogenticos (Spangler & Olmstead 1999; Olmstead et al. no prelo). Com
base nestes dados foram detectados novos clados e tribos que sero reconhecidos em uma nova
classificao para o grupo (Olmstead et al. no prelo). Entre as novos clados e tribos reconhecidos
esto a tribo Jacarandeae, a tribo Catalpeae, a tribo Tecomeae (que passa a reunir sobretudo as
lianas de Tecomeae s.l.) e dois grandes clados: um neotropical, denominado clado Tabebuia alliance
(Grose & Olmstead 2007a) e outro Paleotropical, denominado clado Paleotropical (Olmstead et al.
no prelo). Dentro do gnero Tabebuia, o maior dentro de Tecomeae (sensu Gentry 1980), polifiltico,
reconhecem-se dois grupos monofilticos (Grose & Olmstead 2007a,b). Ambos grupos podem
ser reconhecidos por caractersticas do lenho, sendo que um deles rene as espcies de madeira

14

Pace, M. P.

Introduo Geral

leve, conhecidas popularmente por caixetas (Mainieri et al. 1983), e o outro congrega as espcies
de madeira dura, pesada, utilizadas na construo civil (Record & Hess 1940, Dos Santos & Miller
1992, Grose & Olmstead 2007a,b). O primeiro grupo mantm o nome genrico Tabebuia, enquanto
membros do segundo foram transferidos para Handroanthus (Grose & Olmstead 2007b).
A tribo Eccremocarpeae monofiltica, de distribuio neotropical, composta por apenas
um gnero (Eccremocarpus) e trs espcies, lianescentes, que ocorrem da Colmbia ao Chile. Seu
caule no apresenta variao cambial e possui crescimento secundrio apenas na base, com a parte
superior do caule permanecendo herbcea (Fischer et al. 2004). Possuem ainda ovrio unilocular e
placentao parietal (Fischer et al. 2004). Foi unida tribo Tourrettieae (Olmstead et al. no prelo),
que tambm neotropical e composta por apenas um gnero monotpico (Tourrettia lappacea). Este
gnero ocorre em altitude (cordilheira dos Andes), do Mxico Argentina, sendo uma trepadeira
anual herbcea (Fischer et al. 2004).
A tribo Coleeae monofiltica, apresenta seis gneros e aproximadamente 52 espcies, que
ocorrem predominantemente em Madagascar, mas com algumas espcies em ilhas no Oceano ndico
(Zjhra et al. 2004). composta por rvores ou arbustos, de ovrio unilocular com duas placentas
parietais ou bilocular com placentao axial. Os frutos so indeiscentes, carnosos ou fibrosos de
crtex duro (Zjhra et al. 2004; Fischer et al. 2004). No ltimo tratamento para Bignoniaceae, esta
tribo emerge conectada ao clado pantropical, junto das demais Tecomeae pantropicais, tal como
Spathodea e Kilegelia (Olmstead et al. no prelo).
A tribo Crescentieae, por sua vez, possui trs gneros e 33 espcies. Ocorre nas Amricas
Central e do Sul e composta por rvores de folhas palmadas ou simples. O ovrio incompletamente
bilocular ou unilocular com placenta parietal. Os frutos so indeiscentes, com exocarpo duro e polpa
carnosa (Fischer et al. 2004). Esta tribo emerge juntamente das Tecomeae neotropicais, prximamente
de Tabebuia s.l. (Grose & Olmstead 2007a, Olmstead et al. no prelo).
Como visto, a famlia Bignoniaceae tem distribuio pantropical, mas predominantemente
neotropical, com 78% das espcies da famlia nos neotrpicos (Gentry 1980, Fischer et al. 2004).
Para a famlia como um todo, o Brasil claramente o centro de diversidade (Gentry 1980, Spangler
& Olmstead 1999) e a anatomia caulinar tem despontado cada vez mais como de grande valor no
reconhecimento de grupos monofilticos (Lohmann 2006, Grose & Olmstead 2007a,b).
Neste contexto, no presente estudo tivemos como objetivo analisar o caule das espcies
da tribo Bignonieae, possuidoras da variao cambial, dentro de um contexto filogentico, afim
de elucidar como as variaes cambiais e o floema secundrio teriam se modificado ao longo da
evoluo do grupo. Para tal, contou-se com uma filogenia bem sustentada para a tribo (Lohmann
2006), fizemos coletas em diversos hbitas e procedemos com estudos anatmicos e ontogenticos
(Apndice A).

15

Pace, M. P.

Introduo Geral

Esta dissertao est subdividida em trs captulos.


No primeiro captulo buscamos desvendar a origem dos diversos padres anatmicos
caulinares encontrados em Bignonieae, por meio de uma anlise ontogentica caulinar de espcies
selecionadas, confrontando com os dados filogenticos. Assim, foi-nos possvel elucidar os mecanismos
de desenvolvimento envolvidos na gerao de novas morfologias e demonstrar que todas as espcies
de Bignonieae partem de um padro comum de desenvolvimento, com subsequentes evolues para
diferentes tipos dentro do grupo.
No segundo captulo nos focamos na diferenciao anatmica do floema produzido pelo
cmbio variante e daquele de origem do cmbio normal, comparando-os entre todos os gneros de
Bignonieae, afim de observar como ambas pores teriam se comportado ao longo da evoluo do
grupo.
Por fim, no terceiro captulo fizemos um estudo detalhado dos caracteres do floema
secundrio, normal e variante, afim de lanar hipteses acerca da evoluo do floema secundrio em
Bignonieae.
O primeiro captulo foi previamente submetido para publicao na revista internacional
Evolution & Development, pela qual foi aceito e sair como artigo de capa na edio de setembro,
de nmero 11(5). O segundo e terceiro captulos j esto redigidos em ingls e sero encaminhados
para publicao aps a defesa da dissertao, seguida das correes pertinentes.

REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS
DOS SANTOS, G. & R. B. MILLER 1992. Wood anatomy of Tecomeae. Flora Neotropica Monograph 25: 336-358.
DOS SANTOS, G. M. A. 1995. Wood anatomy, chloroplast DNA, and flavonoids of the tribe Bignonieae (Bignoniaceae).
Tese de doutorado. University of Reading, Reading, Reino Unido.
FISCHER, E., I. THEISEN & L. G. LOHMANN 2004. Bignoniaceae. In K. Kubitzki & J. W. Kadereit (eds.) The Families
and Genera of Vascular Plants.VII. Flowering plants. Dicotyledons. Lamiales (except Acanthaceae including
Avicenniaceae). Springer-Verlag, Berlim, Alemanha.
GASSON, P. & D. R. DOBBINS 1991. Wood anatomy of the Bignoniaceae, with a comparison of trees and lianas.
IAWA Bulletin n.s. 12: 389-417.
GENTRY, A. H. 1980. Bignoniaceae. Part I (tribes Crescentieae and Tourrettieae). Flora Neotropica Monograph 25(I):
1-150.
GENTRY, A. H. 1992. Bignoniaceae part II (tribe Tecomeae). Flora Neotropica Monograph 25 (II): 1-130.
GROSE, S. O. & R. G. OLMSTEAD 2007a. Evolution of a charismatic Neotropical clade: Molecular phylogeny of Tabebuia
s. l., Crescentieae, and allied genera (Bignoniaceae). Systematic Botany 32: 650-659.

16

Pace, M. P.

Introduo Geral

GROSE, S. O. & R. G. OLMSTEAD 2007b. Taxonomic revisions in the polyphyletic genus Tabebuia s.l. (Bignoniaceae).
Systematic Botany 32: 660-670.
HEYWOOD,V. H. 1993. Flowering plants of the world. Oxford University Press, New York, EUA.
LOHMANN, L. G. 2003. Phylogeny, classification, morphological diversification and biogeography of Bignonieae
(Bignoniaceae, Lamiales). Tese de Doutorado. University of Missouri - St. Louis, Department of Biology,
Program in ecology, evolution and systematics, EUA.
LOHMANN, L. G. 2004. Bignoniaceae. In N. Smith, S. Mori, A. Henderson, D. Stevenson, S. Held (eds.) Flowering Plants
of the Neotropics. Princeton University Press. Princeton and Oxford in association with the NYBG, Nova
Iorque, EUA.
LOHMANN, L. G. 2006. Untangling the phylogeny of neotropical lianas (Bignonieae, Bignoniaceae). American Journal of
Botany 93: 304-318.
LOHMANN, L. G. no prelo. A new classification of Bignonieae (Bignoniaceae) based on molecular phylogenetic data
and morphological synapomorphies. Annals of the Missouri Botanical Garden.
LOHMANN, L. G. & C. ULLOA. Bignoniaceae in iPlants prototype checklist. www.iplants.org (accessed 02 October
2006 13:32 GMT).
MACHADO, S. R., L. P. C. MORELLATO, M. G. SAJO & P. S. OLIVEIRA 2008. Morphological patterns of extrafloral
nectaries in woody plant species of the Brazilian cerrado. Plant Biology 10: 660-673.
MAINIERI, C., J. P. CHIMELO & V. ANGYALOSSY-ALFONSO 1983. Manual de identificao das principais madeiras
comerciais brasileiras. IPT/ Cia. de promoo de pesquisas cientficas e tecnolgicas do Estado de So Paulo,
So Paulo, Brasil.
METCALFE, C. R. & L. CHALK 1950. Bignoniaceae. In C. R. Metcalfe & L. Chalk (eds. ) Anatomy of the Dicotyledons:
leaves, stem and wood in relation to taxonomy, with notes on economic uses. Clarendon Press, EUA.
OLMSTEAD, R. G., M. J. ZJHRA, S. O. GROSE, L. G. LOHMANN & A. J. ECKERT no prelo. A molecular phylogeny and
classification of Bignoniaceae. American Journal of Botany.
RECORD, S. J. & R. W. HESS 1940. American timbers of the family Bignoniaceae. Tropical Woods 63: 9-38.
RIVERA, G. L. 2000. Nuptial nectary structure of Bignoniaceae from Argentina. Darwiniana 38: 227-239.
SCHENCK, H. 1893. Beitrge zur Biologie und Anatomie der Lianen im Besonderen der in Brasilien einheimischen
Arten. 2. Beltrge zur Anatomie der Lianen, p. 1-271. In A. F. W. Schimper (ed.), Botanische Mittheilungen aus
der Tropens. G. Fischer, Jena, Alemanha.
SOLEREDER, H. 1908. Systematic anatomy of the dicotyledons,Vols. I and II. Charenton Press, Oxford, Reino Unido.
SPANGLER, R. E. & R. G. OLMSTEAD 1999. Phylogenetic analysis of Bignoniaceae based on the cpDNA gene sequences
of rbcL and ndhF. Annals of the Missouri Botanical Garden 86: 33-46.
ZJHRA, M. L., K. J. SYTSMA & R. G. OLMSTEAD 2004. Delimitation of Malagasy tribe Coleeae and implications for fruit
evolution in Bignoniaceae inferred from a chloroplast DNA phylogeny. Plant Systematics and Evolution 245: 5567.

17

CAPTULO I
SURGIMENTO E EVOLUO DA VARIAO CAMBIAL EM
BIGNONIEAE (BIGNONIACEAE)

Die Ontogenese rekapituliert die Phylogenese.


(Generelle Morphologie, Ernst Haeckel, 1866)

I wish to emphasize one other distinction. Evolution occurs when


ontogeny is altered in one of two ways: when new characters are
introduced at any stage of development with varying effects upon
subsequent stages, or when characters already present undergo
changes in developmental timing. Together, these two processes
exhaust the formal content of phyletic change; the second
process is heterochrony.
(Ontogeny and Phylogeny, Stephen J. Gould, 1977)

20

CAPTULO I
SURGIMENTO E EVOLUO DA VARIAO CAMBIAL EM
BIGNONIEAE (BIGNONIACEAE)
RESUMO
Variaes cambiais representam uma forma alternativa de crescimento secundrio que promove grande
diversidade de formas anatmicas nos caules de lianas. Apesar da importncia dessas variaes, nada se sabe
sobre os mecanismos de desenvolvimento responsveis pela evoluo e diversidade anatmica conhecidas
atualmente. Neste estudo foi realizada uma anlise detalhada da anatomia de caules maduros de todos os
gneros de Bignonieae (Bignoniaceae) e um estudo da ontognese de representantes selecionados dentro
contexto filogentico, afim de detectar em quais pontos da ontogenia e filogenia da tribo houve mudanas que
levaram formao de novos padres anatmicos caulinares. Encontramos que todas as espcies partem de
um padro comum de desenvolvimento, com um cmbio contnuo e de iguais produtos em toda sua extenso.
Esse padro inicial seguido pela modificao de quatro pores eqidistantes que reduzem a produo de
xilema e aumentam a produo de floema. Na maioria das espcies, o cmbio inicialmente contnuo torna-se
disjunto, com quatro pores cambiais includas dentro das cunhas de floema e outras quatro entre estas.
Novas modificaes anatmicas ocorrem subsequentemente, como a formao de cunhas de floema em
mltiplos de quatro, cunhas de floema mltiplo-dissectadas e cunhas de floema includas no xilema. O fato
de cada nova caracterstica anatmica aparecer em ancestrais cada vez mais recentes sugere um padro de
recapitulao. Essa recapitulao, entretanto, resulta da adio terminal de novidades evolutivas e no por
um processo verdadeiramente heterocrnico. Processos de fato heterocrnicos so encontrados, contudo,
em espcies arbustivas de Bignonieae, cujos estgios adultos assemelham-se aos estados juvenis de outras
espcies da tribo devido a uma diminuio das taxas de diferenciao de floema pelo cmbio variante. Alm
disso, o padro modular de evoluo do xilema e floema em Bignonieae parece indicar que as modificaes
sofridas pela variante cambial nesse grupo so devidas a alteraes nas iniciais cambiais.
Palavras-chave: Anatomia vegetal, Bignoniaceae, heterocronia, liana, modularidade, novidade evolutiva,
variao cambial, recapitulao.

ABSTRACT
Cambial variants represent a form of secondary growth that creates great stem anatomical diversity in lianas.
Despite the importance of cambial variants, nothing is known about the developmental mechanisms that may
have led to the current diversity seen in these stems. Here, a thorough anatomical analysis of mature stems of
all genera of Bignonieae (Bignoniaceae) and ontogenetic studies of selected members were carried out. These
data were interpreted in a phylogenetic context in order to detect when in their ontogeny and phylogeny there
were shifts leading to different stem anatomical patterns. We found that all species depart from a common
developmental basis, with a continuous, regularly growing cambium. Initial development is then followed by the
modification of four equidistant portions of the cambium that reduce the production of xylem and increase
the production of phloem. In most species, the formerly continuous cambium becomes disjunct, with cambial
portions within phloem wedges and cambial portions between them. Other anatomical modifications such as
the formation of multiples of four phloem wedges, multiple dissected phloem wedges, and included phloem
wedges take place thereafter. The fact that each novel trait raised on the ontogenetic trajectory appeared
in subsequently more recent ancestors suggests a recapitulatory history. This recapitulation is, however,
caused by the terminal addition of evolutionary novelties rather than a truly heterochronic process. Truly
heterochronic processes were only found in shrubby species, which resemble juveniles of their ancestors, as a
result of a decelerated phloem formation by the variant cambia. In addition, the modular evolution of phloem
and xylem in Bignonieae seems to indicate that stem anatomical modifications in this group occurred at the
level of cambial initials.
Keywords: Bignoniaceae, cambial variant, evolutionary novelty, heterochrony, liana, modularity, plant anatomy,
recapitulation.

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 21

INTRODUO
Um dos principais objetivos da biologia evolutiva do desenvolvimento a compreenso dos
mecanismos geradores de diversidade biolgica. Uma das formas de se obter tal entendimento
por meio da comparao da ontogenia de organismos proximamente relacionados em um contexto
filogentico, de maneira a detectar quais mudanas ontogenticas teriam levado gerao de
diferentes morfologias dentro de um grupo (Gould 1977; Guerrant 1988). Uma vez que a variao
entre caracteres morfolgicos de dois organismos distintos est necessariamente ligada ao seu
desenvolvimento, a comparao dos caracteres em um contexto evolutivo nos permite inferir quais
mecanismos de desenvolvimento so responsveis pela origem da diversidade entre clados (Gould
1977; Li & Johnston 2000). Especificamente, esta abordagem nos permite testar se mecanismos
evolutivos como heterocronia, heterotopia, novidade ou homeose (Tabela 1) estiveram envolvidos
na gerao de diversidade morfolgica em um grupo de interesse.
Tabela 1. Mecanismos de desenvolvimento que podem levar formao de novas morfologias.

Mecanismo de
desenvolvimento

Definio

Heterocronia

Mudana no tempo relativo de desenvolvimento de uma estrutura (Gould


1977)

Heterotopia

Mudana no local de expresso de um carter (West-Eberharal 2003)

Novidade

Aparecimento de uma estrutura no homloga a nenhuma outra j existente


no organismo (Mller & Wagner 1991)

Homeose

Substituio de uma estrutura por outra (Sattler 1988)

Estudos comparativos de ontogenia e filogenia em plantas focam principalmente em rgos de


crescimento determinado, como flores ou folhas (Li & Johnston 2000).Apenas recentemente, estudos
dessa natureza passaram a focar no desenvolvimento de rgos de crescimento indeterminados (e.g.,
lenho, Olson 2007). O fato do xilema secundrio ser adicionado pelo cmbio vascular em camadas
concntricas, permanecendo para sempre no centro do caule, permite-nos estudar todos os estgios
ontogenticos de sua formao do centro para a periferia (Olson & Rosell 2006; Olson 2007). Essa
abordagem reduz o problema da determinao de estgios ontogenticos comparveis entre plantas,
organismos de crescimento indeterminado e modular (Guerrant 1988). De fato, toda a histria
ontogentica do caule permanece impressa no xilema secundrio, independentemente do momento
em que o lenho foi coletado, permitindo-nos reconstruir toda sua histria ontogentica (Olson 2007).
Alm disso, caules de dimetros semelhantes demonstraram ser bons pontos de referncia para
estudos comparativos de caule, mesmo em plantas crescendo sob diferentes condies, permitindo
o uso do dimetro dos caules como ponto de referncia para anlises ontogenticas comparativas

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 22

(Rosell & Olson 2007). Contudo, pouco se sabe sobre os mecanismos de desenvolvimento que
promoveram a diversidade de formas anatmicas caulinares encontradas atualmente.
A anatomia caulinar das espcies de Bignonieae extremamente variada devido presena
de variao cambial (atividade cambial no usual que gera um padro diferente do esperado) em
seus caules. A tribo Bignonieae o maior grupo de lianas dos neotrpicos (Gentry 1991) e inclui
383 espcies, aproximadamente metade de todas as espcies da famlia (Fischer et al. 2004; Lohmann
2006). A presena da variao cambial e de caules com diversas morfologias em Bignonieae, somado
presena de uma filogenia robusta para a tribo (Lohmann 2006) torna Bignonieae um grupo
interessante para o estudo de questes associadas aos mecanismos evolutivos (e.g., heterocronia,
novidade evolutiva, heterotopia ou homeose) que teriam promovido a diversificao das formas
anatmicas atualmente encontradas neste grupo.
Variaes cambiais representam uma forma de crescimento secundrio especialmente comum
em lianas das mais diferentes famlias (Carlquist 1988). Durante seu desenvolvimento, o cmbio
altera sua atividade de uma ou vrias maneiras, levando produo de tecidos macios entremeando
tecidos rgidos e assim supostamente conferindo maior flexibilidade aos caules escandentes (Caball
1993, 1998; Rowe & Speck 1996; Gallenmller et al. 2001; Rowe et al. 2004, Isnard & Silk 2009). Tal
flexibilidade permite que os caules se contoram sem danificar o xilema (Carlquist 1988). Alm
disso, essas estruturas tambm parecem atuar no armazenamento de substncias (Carlquist 1988)
e no reparo de injrias (Dobbins & Fisher 1986). Variaes cambiais surgiram mltiplas vezes em
diferentes famlias de plantas, representando caractersticas nicas das espcies que as possuem
e permitindo a identificao das mesmas com base to somente nestas caractersticas (Caball
1993). Por exemplo, as Gnetaceae e Menispermaceae apresentam cmbios sucessivos (Schenck 1983;
Carlquist 1996; Rajput & Rao 2003; Jacques & De Franceschi 2007), as Sapindaceae caules compostos
(Schenck 1983; Carlquist 1988), algumas Fabaceae crescimento assimtrico (Schenck 1983; Fisher
& Ewers 1992), ao passo que as Bignoniaceae exibem o xilema interrompido por cunhas de floema
(Schenck 1893; Solereder 1908; Dobbins 1971; Carlquist 1988).
Apesar da importncia funcional das variaes cambiais para lianas como um todo, pouco se
sabe sobre os mecanismos de desenvolvimento que provocaram a evoluo dessas caractersticas
to comuns em lianas. A grande diversidade de formas anatmicas caulinares presente em Bignonieae
tornam este grupo um excelente modelo para responder esta pergunta. Durante o desenvolvimento
caulinar, o cmbio das espcies de Bignonieae alteram sua atividade em quatro pores eqidistantes;
estas pores reduzem a produo de xilema e aumentam a produo de floema de maneira a
formar quatro cunhas de floema que interrompem o xilema (Dobbins 1971). Alm disso, o floema
formado pelas pores variantes do cmbio apresenta elementos de tubo crivado de calibre muito
superior queles produzidos pelas regies adjacentes (Dobbins 1971).

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 23

Quatro configuraes derivadas da atividade cambial variante so encontradas nos caules de


Bignonieae (Dos Santos 1995): (i) espcies que apresentam quatro cunhas de floema durante toda
a vida, (ii) espcies que desenvolvem novas cunhas entre as quatro cunhas formadas inicialmente,
gerando cunhas em mltiplos de quatro, (iii) espcies cujas cunhas em mltiplos de quatro se dissectam
medida que o caule aumenta em dimetro, formando cunhas mltiplo-dissectadas, e por fim (iv)
espcies que exibem uma srie de cunhas inclusas ao longo de um mesmo raio. Estas caractersticas
foram mapeadas na filogenia molecular de Bignonieae e emergiram como sinapomorfias de clados
bem sustentados molecularmente (Lohmann 2003). O desenvolvimento das cunhas de floema parece
estar associado ao padro vascular primrio do caule, bem como filotaxia oposta cruzada das folhas
(Dobbins 1969, 1970, 1981). Entretanto, ainda no se sabe o que estimularia a formao de mais de
quatro cunhas em um mesmo caule (Dobbins 1970).
Apesar da importncia funcional das variaes cambiais ser amplamente reconhecida, nunca foi
realizado um estudo ontogentico comparativo em um contexto filogentico afim de compreender
quais modificaes no desenvolvimento teriam levado formao das diferentes formas caulinares
hoje existentes. O objetivo do presente estudo foi o de investigar o padro das variaes cambiais
em caules maduros e a ontogenia destes padres em gneros selecionados de Bignonieae afim
de elucidar quais mecanismos de desenvolvimento levaram ao surgimento e evoluo da variao
cambial no grupo como um todo.

MATERIAL E MTODOS
Amostragem
Coletas foram realizadas em populaes naturais no Amazonas, Esprito Santo, Bahia, Minas
Gerais, So Paulo e Santa Cruz (Bolvia). Materiais adicionais foram ainda coletados na coleo viva
do agrnomo Harri Lorenzi (Nova Odessa, So Paulo) e algumas espcies foram obtidas por doao
da Xiloteca do Forest Product Laboratory (Madison, Wisconsin, EUA). Informaes detalhadas das
amostras utilizadas neste estudo incluindo autoridades de espcies, locais de coleta, nmero de
indivduos e espcies amostradas por clado esto disponveis no Apndice A.
No campo, caules de aproximadamente 2 cm de dimetro foram coletados e fixados em
FAA 50 (Formalina 10%, cido Actico 5% e Etanol 50%). Caules de 2 cm so os mais abundantes,
representam lianas adultas de tamanho razovel (Ewers & Fisher 1991; Schnitzer et al. 2006) e que
j apresentam crescimento secundrio bem estabelecido, sobretudo no que diz respeito variao
cambial. Esta padronizao nos permitiu realizar seces anatmicas dos caules inteiros e utilizar o
dimetro como ponto de referncia para comparaes, dado que plantas de um mesmo dimetro

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 24

supostamente apresentam uma quantidade semelhante de xilema produzido (Rosell & Olson 2007).
Adicionalmente, alguns caules de dimetros maiores foram tambm analisados de maneira a garantir
que caules de 2 cm de fato j possuam a ltima fase de diferenciao da variante cambial. Duas
amostragens diferentes foram realizadas neste estudo: uma para as anlises ontogenticas e outra
para a anlise dos caules adultos.
Para as anlises ontogenticas, 10 espcies pertencentes a 10 clados de Bignonieae foram
selecionadas de acordo com sua distribuio na filogenia (Fig. 1) Uma espcie pertencente tribo
Tecomeae foi selecionada como grupo externo.Adotou-se a classificao de Lohmann (no prelo) e as
espcies foram agrupadas de acordo com os clados a que pertencem na filogenia de Bignonieae (Fig.
1). As espcies selecionadas para o estudo ontogentico foram: Podranea ricasoliana (grupo externo),

Perianthomega vellozoi (primeira linhagem que se diversificou em Bignonieae), Adenocalymma


divaricatum (clado Volcano-gland), Stizophyllum riparium (clado Stizophyllum), Tanaecium

pyramidatum (clado Bromeliad), Tynanthus cognatus (clado Cuspidaria s.l. Tynanthus), Fridericia
platyphylla (clado True Arrabidaea extended), Lundia corymbifera (clado Lundia), Pyrostegia venusta
(clado Multiples of four s.s.), Amphilophium crucigerum (clado Pithecoctenieae) e Dolichandra

unguis-cati (clado Cats claw). Para essas espcies seces transversais foram realizadas, desde o

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pice caulinar at o caule totalmente desenvolvido, entren a entren, de maneira a analisar cada
Figura 1
etapa do desenvolvimento do caule e da variao cambial.

Core Bignonieae

Fig. 1. Relaes filogenticas entre os principais clados de Bignonieae segundo Lohmann (2006). Para o estudo anatmico de caules
maduros foram utilizadas amostras de todos os gneros, ao passo que anlises ontogenticas foram realizadas somente com
representantes dos clados indicados por asteriscos.

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 25

Para a anlise dos caules adultos, foram selecionadas 54 espcies de Bignonieae incluindo
representantes de todos os gneros da tribo, segundo classificao de Lohmann (no prelo), e duas
espcies de Tecomeae (Apndice A). Caules adultos foram analisados para garantir que estvamos
amostrando toda a diversidade anatmica caulinar de Bignonieae.

Procedimentos anatmicos
Aps a coleta e fixao, espcimes foram transferidos para uma soluo conservante de
etanol 70%. A obteno de seces anatmicas ntegras e de boa qualidade extremamente difcil em
lianas devido presena de tecidos macios entremeando tecidos rgidos, o que leva ao rompimento
dos tecidos j nas primeiras etapas laboratoriais. Afim de reduzir este problema as amostras foram
submetidas a um amolecimento em etilenodiamina 10% por at quatro dias (Carlquist 1982).
Etilenodiamina amolece apenas a lignina, mas no a celulose e hemicelulose, mantendo inalterada
a forma das clulas e deixando o rgo como um todo mais homogneo (Carlquist 1982, Barbosa
comunicao pessoal). Aps o amolecimento, o material foi lavado em gua destilada e includo em
polietilenoglicol 1500 (PEG 1500), iniciando a incluso em uma soluo de 10% de PEG 1500 diludo
em gua destilada, aumentando-se 10% a cada 24 horas at a incluso em PEG 100%. No ltimo estgio,
os frascos com PEG 100% foram transferidos para uma estufa vcuo com os frascos destampados,
permitindo a evaporao de resqucios de gua (Rupp 1964 modificado). Em seguida, foram efetuados
cortes anatmicos com o auxlio de uma resina feita de isopor, i.e., poliestireno expandido diludo em
acetato de butila, aplicado sobre o material juntamente com um pedao de fita adesiva e seccionado
em micrtomo de deslize (Barbosa et al. em prep.). As seces foram submetidas a dupla colorao
em azul de astra e safranina 9:1 (Bukatsch 1972 modificado) e montadas em lminas permanentes
com blsamo do Canad. Para anlise de pores menores ou detalhes anatmicos, o material foi
emblocado em historresina (Leica Mycrosystem, Alemanha), seccionado em micrtomo rotativo
e posteriormente corado em Azul de Toluidina 0,05 % diludo em um tampo actico de pH 4,7
(OBrien et al. 1964).

Terminologia anatmica adotada


Na descrio das formas da variao cambial foram utilizadas duas terminologias anatmicas:
arcos de floema e cunhas de floema. Estes termos se referem a duas formas homlogas, porm
anatomicamente distintas, que a variao cambial pode assumir. Estas duas formas diferem quanto
continuidade do cmbio. Nos arcos de floema o cmbio contnuo (Fig. 2A), ao passo que nas cunhas
de floema o cmbio disjunto, com pores do cmbio includas dentro das cunhas e pores entre

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 26

as cunhas (Fig. 2B). As pores entre os arcos e entre as cunhas sero denominadas, respectivamente,
interarcos e intercunhas.
Figura 2

Ia

Ic

Fig. 2. Esquemas dos caules de Bignonieae. A. Caule com cmbio contnuo (linha cheia), mas com quatro pores variantes formando
arcos. Regies entre os arcos so chamadas interarcos. B. Caules com quatro cunhas de floema. O cmbio (linha cheia) disjunto, com
pores no interior das cunhas e pores entre as cunhas (intercunhas). As linhas tracejadas correspondem aos raios limitantes. A =
Arcos, C = Cunhas, Ia = Interarcos, Ic = Intercunhas.

Delimitaes dos estados de carter, reconstruo de caracteres ancestrais e inferncias evolutivas


O desenvolvimento das variaes cambiais um processo linear, de forma que uma estrutura
no pode ser formada sem a formao da estrutura precedente. Tal caracterstica facilita a diviso
da ontogenia da variao cambial em diferentes estgios. Considera-se um novo estgio sempre que
uma nova estrutura anatmica surge (e.g., uma nova cunha de floema) ao longo do desenvolvimento
do caule. Entretanto, o desenvolvimento da variao cambial envolve a mudana de mais de um
tecido caulinar simultaneamente. Sendo assim, ao invs de desmembrarmos e tratarmos cada tecido
que sofreu alterao separadamente, preferimos focar no desenvolvimento como um todo, de
maneira que a ontogenia completa, com todas suas etapas, foi tratada como um nico estado de
carter. A equiparao de toda a ontogenia a um estado de carter evita a perda da seqncia de
acontecimentos ontogenticos, cuja ordem de apario das estruturas to importante (Mabee &
Humphries 1993). Alm disso, o tratamento de cada ontogenia como um nico estado de carter
permite o mapeamento de ontogenias inteiras como estados de carter na filogenia. Essa abordagem
foi sugerida por Mabee & Humphries (1993) e foi utilizada com sucesso em comparaes de ontogenia
e filogenia em outros grupos vegetais (e.g., Jaramillo et al. 2004).Tal metodologia envolve a criao de
um matriz de passos que expressa a distncia entre os estados de carter (Tabela 2). Nesta matriz, a
distncia igual ao nmero de passos que tm que ser ganhos ou perdidos para que uma ontogenia
se transforme em outra, expressando a probabilidade de transformao de uma ontogenia em outra.
Portanto, valores mais altos indicam transformaes mais complexas, enquanto valores mais baixos
indicam transformaes mais simples. A reconstruo da ontogenia ancestral foi realizada utilizando

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 27

o algoritmo de parcimnia implementado pelo software MacClade 4.0 (Maddison & Maddison 2000)
e a filogenia molecular incluindo104 espcies de Bignonieae reconstruda por Lohmann (2006).
Combinamos os dados dos caules das 54 espcies analisados para o presente estudo com os dados
de 73 espcies previamente descritos por Dos Santos (1995) para obter uma amostragem mais ampla
para a tribo. Como diversas espcies amostradas para o presente estudo no haviam sido amostradas
por Lohmann (2006), adicionamos todas as espcies no amostradas colapsando a filogenia nos ns
mais internos de cada gnero reconhecido por Lohmann (no prelo). Esta abordagem permitiu que
utilizssemos uma rvore com todas espcies de Bignonieae para mapeamento dos estados de
carter e deteco das ontogenias ancestrais em cada n da filogenia. Desta maneira foi possvel
comparar as ontogenias ao longo de toda a filogenia e determinar quais estados eram comuns a todas
espcies e quais eram exclusivos de determinados clados (sinapomorfias), assim como detectar quais
mecanismos de desenvolvimento estiveram envolvidos na gerao de diversidade nas diferentes
linhagens de Bignonieae. Por fim, todas as modificaes anatmicas encontradas no surgimento
e evoluo da variao cambial em Bignonieae foram sumarizados numa verso simplificada da
filogenia.
Tabela 2. Matriz de passos indicando a probabilidade de transformao ontogentica entre dois
estados de carter, dos ns mais basais aos ns mais apicais da filogenia.
ONT 0
ONT 1
ONT 2
ONT 3
ONT 4
ONT 5
ONT 6
ONT 0
ONT 1
1
ONT 2
2
1
ONT 3
2
1
2
ONT 4
3
2
1
3
ONT 5
4
3
2
4
1
ONT 6
5
4
3
5
4
5

RESULTADOS
Seis diferentes ontogenias esto presentes nos caules de Bignonieae (Fig. 3), cada uma levando
formao de um tipo arquitetnico distinto (Tabela 3, Fig. 4).
Apesar destes tipos arquitetnicos serem bastante distintos nos adultos, vrios estgios
do desenvolvimento so compartilhados entre os diferentes tipos arquitetnicos nas fases iniciais
da ontogenia (Figs. 3, 5). Assim, ser apresentada uma nica descrio para os eventos idnticos,
destacando somente eventos ontogenticos diferentes ou desvios do padro comum.

Figura 3
Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 28

ONT 0 Grupo externo

ONT 1 Perianthomega

ONT 2 A maioria das Bignonieae

ONT 3 Arbustos de vrios clados


ONT 4 Clado Multiples of four s.s.
+ algumas espcies do clado Volcano
gland e do clado Lundia
ONT 5 Clado Cats claw

ONT 6 Clado Pithecoctenieae

Fig. 3. Trajetrias ontogenticas presentes nos caules de Bignonieae e grupo externo (fora de escala).

No incio do desenvolvimento secundrio todas as espcies apresentam um cmbio


concntrico e contnuo, com atividade igual em toda sua extenso (Figs. 5 estgio 1, 6A). Os grupos
externos, Podranea ricasoliana (Figs. 3 ONT 0, 4A, 5A) e Tecoma capensis mantm um crescimento
com esse padro ao longo de todo seu desenvolvimento.
Primeiro estgio da variao cambial. Aps um perodo de crescimento padro todas
as Bignonieae modificam a atividade cambial em quatro pores eqidistantes do caule que passam
a apresentar quatro arcos de floema em seco transversal (Fig. 5 estgio 2). Esses quatro arcos de
floema representam pores do cmbio que reduzem a produo de xilema e aumentam a produo
de floema (Fig. 2A). Durante este estgio ontogentico o cmbio vascular ainda forma um cilindro

Tabela 3

Tipos de variao cambial encontradas nos caules maduros de Bignonieae

Tipo 1

Quatro arcos de floema derivados de uma atividade aumentada do cmbio variante;


cmbio contnuo.

Tipo 2

Quatro cunhas de floema interrompendo o xilema; cmbio disjunto.

Tipo 3

Quatro arcos de floema derivados de uma atividade diminuda do cmbio variante;


cmbio contnuo.

Tipo 4

Cunhas de floema em mltiplos de quatro; cmbio disjunto.

Tipo 5

Cunhas de floema mltiplo-dissectadas; cmbio disjunto.

Tipo 6

Cunhas de floema includas ao longo do mesmo raio; cmbio disjunto.

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 29

contnuo (Figs. 5 estgio 2, 6B), porm o floema que a se diferencia possui elementos de tubo crivado
de maior calibre em relao queles das regies adjacentes que mantm crescimento secundrio
padro (Figs. 6B, 7D-E). Alm disso, enquanto o floema dos interarcos apresentam uma condutividade
restrita a umas poucas clulas depois do cmbio (Fig. 7D), os elementos de tubo crivado dos arcos
Figura 4

Grupo externo

Tipo 1

Tipo 3

Tipo 2

Tipo 4

F
Tipo 5

Tipo 4

Tipo 2

Tipo 6

Fig. 4. Cortes transversais ilustrando a diversidade anatmica resultante das seis trajetrias ontogenticas presentes em Bignonieae. A.
Podranea ricasoliana (grupo externo), crescimento secundrio padro. B. Perianthomega vellozoi (primeira linhagem que divergiu em
Bignonieae), tipo 1 = quatro arcos de floema, cmbio variante com divises anticlinais. C. Tanaecium pyramidatum (clado Bromeliad),
tipo 2 = quatro cunhas de floema. D. Fridericia chica (clado Arrabidaea extended), tipo 2 = quatro cunhas de floema. E. Fridericia
platyphylla (clado true Arrabidaea extended), tipo 3 = quatro arcos de floema, cmbio variante sem divises anticlinais. F. Bignonia
binata (clado Multiples of four s.s.), tipo 4 = cunhas em mltiplos de quatro. G. Adenocalymma divaricatum (clado Volcano gland),
tipo 4 = cunhas em mltiplos de quatro. H. Dolichandra unguis-cati (clado Cats claw), tipo 5 = cunhas mltiplo-dissectadas. I.
Amphilophium crucigerum (clado Pithecoctenieae), tipo 6 = Cunhas de floema inclusas. Escala = 2 mm.

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 30


A

Estgio
1

Estgio
2

Ontogenia

Estgio
3

Estgio
4

Caule
maduro

Filogenia

Recapitulao

Fig. 5. Exemplos de trajetrias ontogenticas encontradas em Bignonieae e grupo externo. As flechas conectam o ltimo evento
ontogentico ao caule maduro das espcies. As espcies esto organizadas dos ns mais basais aos ns mais apicais. A. Podranea
ricasoliana (grupo externo). B. Perianthomega vellozoi (primeira linhagem a divergir em Bignonieae). C. Styzophyllum riparium (clado
Styzophyllum, similar maioria das core Bignonieae). D. Dolichandra unguis-cati (clado Cats claw). Escalas = 500 m (Estgios 1,
2D, 3D); 1 mm (Estgios 2B-D, 3C, 4D); 2 mm (Estgio 2C); 4 mm (Estgio 4); 5 mm (Caule maduro).

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 31

Figura
so condutores por uma poro muito
mais 6extensa, do
cmbio para a periferia (Fig. 7E). Essa concluso baseia-se
em observaes anatmicas: nestas plantas a parada na
condutividade dos elementos de tubo crivado observada

*
*

pela deposio de calose definitiva nas placas crivadas e/ou

por expanso das clulas parenquimticas do floema (Fig.


8). Em alguns casos ocorre ainda colapso dos elementos de
tubo crivado (Fig. 8) e dilatao dos raios floemticos. Um

nico gnero em Bignonieae permanece para sempre nesse


estgio, Perianthomega (primeira linhagem que divergiu em

Bignonieae), na qual encontramos quatro arcos de floema

Pn

e um cmbio contnuo mesmo em caules maduros (Figs. 3

Ca

Pv

Ca

ONT 1, 5B). Todas as demais Bignonieae (i.e., o clado das


Ca

core Bignonieae) incluem uma srie de estgios adicionais B


de desenvolvimento (Figs. 5C-D).

Formao de cunhas de floema (Fig. 3 ONT 2).

Ic

Neste estgio os quatro arcos de floema se transformam

em quatro cunhas de floema (Fig. 2B). Nestes caules o

cmbio se torna descontnuo (disjunto), com pores


*

includas dentro das cunhas e pores entre as cunhas (Figs.


5 estgio 3, 6C). Uma anlise aprofundada da formao da
variao cambial foi realizada nas espcies possuidoras de
*

cunhas para entender por qu as cunhas se formam em

todas as Bignonieae, exceto em Perianthomega. Nossas


anlises indicaram que a presena das cunhas nas core
Bignonieae se deve aos tipos de divises executadas pelo
cmbio vascular nas regies variantes dessas espcies.
Cunhas se formam nos caules das core Bignonieae
porque o cmbio das regies variantes reduz muito o
nmero de divises anticlinais (Fig. 7B), que o tipo de
diviso que permite o aumento em circunferncia do
cmbio. Como resultado estas quatro regies cambiais
passam a ter uma extenso quase restrita (Fig. 7A). Uma
vez que a variao ocorre somente em quatro pontos e

* *

*
X

Fig. 6. Cortes transversais do caule. A. Perianthomega


vellozoi; estgio 1, cmbio com atividade normal em
toda sua extenso (asteriscos). B. Amphilophium
crucigerum; estgio 2, incio da atividade variante,
com o cmbio produzindo proporcionalmente mais
floema do que xilema, elementos de tubo crivado
(pontos) com maior calibre nas pores variantes
e cmbio contnuo. C. Cuspidaria convoluta; estgio 3,
cmbio disjunto (asteriscos), com pores includas
no interior das cunhas de floema e pores nas
intercunhas. C = Cunha, Ca= Cmbio, Ic = Intercunha
Pn = Poro normal, Pv = Poro variante, X = Xilema.
Escalas = 100m.

Pace,
M.7P.
Figura

Cap. I: Evoluo da variao cambial 32


Tc

Tc

Tc

Ic
Rl

Tc

Rl
*

Ic

Tc

* *

Tc

*
*

Tc

Ca

Ca

Ca

Ca
Ca

Ca
X

*
P

Tc

Tc

Tc
Tc

Tc
Ca

Ca

Tc

Ca
Ca

Tc

Ca

Ca

Fig. 7. A, D - E. Tanaecium pyramidatum. A. O cmbio no interior da cunha apresenta largura praticamente imutvel (barra), algo tambm
evidenciado pelos raios limitantes (
). B e C. Bignonia magnifica. B. Cmbio da intercunha com dois tipos de divises, anticlinais (
) e periclinais. C. Cmbio variante com divises periclinais (
). D. Elementos de tubo crivado na intercunha (
), diminutos e
que logo perdem a condutividade, evidenciado pelo seu colapso (* ) e dilatao das clulas parnquima. E. Elementos de tubo crivado
nas cunhas de floema so mais largos e funcionais por uma rea maior do cmbio para periferia. C = Cunha de floema, Ca = Cmbio,
Ic = Intercunha, P = Parnquima, Tc = Elemento de tubo crivado. Escalas: 1 mm (A), 50 m (B-C), 100 m (D-E).

no em toda extenso cambial, pores variantes se alternam com pores de crescimento padro,
cada qual com taxas diferentes de diferenciao de xilema e floema, criando, consequentemente,
dois movimentos contrrios no caule. O cmbio das regies padro produz xilema em maiores
quantidades para o interior, deslocando-se para fora, ao passo que o cmbio variante produz pouco
xilema, mantendo-se quase esttico e produzindo maiores quantidades de floema para o exterior
(Figs. 6B-C). A co-ocorrncia desses dois movimentos distintos promove a disjuno do cmbio
e a formao de cunhas de floema (Figs. 6B-C). Raios largos se formam nas laterais das cunhas
para acomodar esse crescimento, deixando marcas impressas no xilema que permitem detectar
com preciso quando exatamente na ontogenia do caule ocorreu a disjuno do cmbio (Fig. 7A).
Alm disso, os raios limitantes consitem em evidncia adicional de que o cmbio praticamente no
aumenta em dimetro aps sua incluso (Fig. 7A). Em muitas espcies, as regies adjacentes s cunhas

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 33

passam de um crescimento padro para um crescimento variante, formando um padro semelhante


aFigura
escadas
8 ao lado das primeiras cunhas formadas (Figs. 4G, 6C).
Pd
P

Tc

Tc

Tc

Pd
Tc

Pd

Pd

Tc

Ca

Pd

Tc
Ca

Pd

Pd

Tc

Fig. 8. Perianthomega vellozoi. A-C. Fases da diferenciao do elemento de tubo crivado, desde sua formao at a perda total da
condutividade. A. Elementos de tubo crivado condutores (
) em regies prximas ao cmbio. B. Deposio de calose definitiva nas
placas crivadas (
) e dilatao das clulas parenquimticas ao redor dos elementos de tubo crivado. C. Colapso total dos elementos
de tubo crivado (
) com as clulas parenquimticas dilatadas tomando o espao antes ocupado por eles. Ca = Cmbio, P = Clula
parenquimtica, Pd = Clula parenquimtica dilatada, Tc = Elementos de tubo crivado. Escalas = 50 m.

Atividade cambial desacelerada (Fig. 3 ONT 4). Dois clados aqui analisados, o clado
True Arrabidaea extended e o clado Volcano gland contm espcies arbustivas (Adenocalymma

nodosum, Adenocalymma peregrinum e Fridericia platyphylla) que crescem no cerrado brasileiro.


A ontogenia dessas espcies passa pelos mesmos estgios mencionados anteriormente, inclusive a
interrupo das divises anticlinais nas pores variantes. Entretanto, elas nunca chegam a formar
cunhas, permanecendo como arcos pouco profundos por toda vida (Fig. 4E). Isso se deve ao fato de
seus cmbios variantes apresentarem uma taxa de diferenciao de floema bastante inexpressiva, ao
passo que estas mesmas pores continuam produzindo mais xilema do que floema, de maneira que
a disjuno do cmbio no ocorre e essas plantas permanecem com arcos de floema de pequena
extenso.
Formao de cunhas em mltiplos de quatro (Fig. 3 ONT 4). Dentro do grande clado
das core Bignonieae esto presentes plantas que vo mais alm em sua ontogenia, porm sempre
seguindo os passo descritos anteriormente. Um exemplo a formao de cunhas adicionais quelas
quatro que se formam inicialmente, gerando quatro, oito, 16 e assim por diante numa progresso
geomtrica (Figs. 4F-G).
Cunhas mltiplo-dissectadas (Fig. 3 ONT 5). Este tipo de configurao da cunha
exclusivo das espcies pertencentes ao clado Cats claw. Durante a ontogenia destas espcies

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 34

seus caules se desenvolvem de maneira muito semelhante s espcies do clado Multiples of four
s.s.. No entanto, ao contrrio das demais Bignonieae, as espcies do clado Cats claw apresentam
raios limitantes e pores do parnquima axial que no se lignificam. Essa pores no lignificadas
subsequentemente se dividem em todos os planos e acabam comprimindo as cunhas de floema em
vrias pores, por fim dissectando-as e incluindo-as no xilema (Fig. 9). Tal situao gera um mosaico
de cunhas, pores de xilema e ilhas de floema incluso margeadas radialmente por parnquima no
lignificado
Figura 9 (Figs. 4H, 5D, 9).

Fig. 9. Dolichandra unguis-cati. A. Parnquima no lignificado nos raios e parnquima axial (


). B. Divises do parnquima comprimem
as cunhas de floema (
). C. Divises aleatrias das clulas parenquimticas incluem as cunhas de floema e dissectam o xilema.
Escalas: A e B = 300m, e C = 1 mm.

Formao de cunhas de floema inclusas (Fig. 3 ONT 6). Esse ltimo tipo de arquitetura
da cunha exclusivo das espcies do clado Pithecoctenieae. Nessas espcies, aps a formao de
quatro cunhas de floema, o cmbio da intercunha que se localiza ao lado da poro exterior da
cunha comea a se projetar em direo cunha por meio de divises anticlinais das iniciais radiais
do cmbio, gradualmente recobrando sua continuidade e incluindo as cunhas de floema (Figs. 4I e
10A). Aps um tempo, novas cunhas de floema voltam a se diferenciar na mesma direo das cunhas
includas, e algumas espcies do clado desenvolvem cunhas adicionais, em mltiplos de quatro ao lado
das quatro cunhas iniciais; em algumas espcies essas cunhas tambm se tornam inclusas medida
que o crescimento da planta progride. Outro carter distintivo desse clado refere-se condutividade
do floema da cunha. Ao contrario dos demais gneros, o floema dessas espcies deixam de conduzir
em uma posio ainda prxima ao cmbio (Fig. 10B), com a maior parte do floema da cunha nocondutor (Fig. 10A).

Figure
Pace,
M. P. 10

Cap. I: Evoluo da variao cambial 35

Ic

Ic

Rl

Rl

Tc
Tc

Ca

Tc

Ca

Ca

Fig. 10. Amphilophium crucigerum. A. Incluso da cunha de floema na regio do parnquima no condutor colapsado (
).
B. Detalhe dos elementos de tubo crivado ilustrando a rpida perda de condutividade, evidenciado pela deposio de calose
definitiva (
) em regies prximas ao cmbio. C = Cunha de floema, Ca = Cmbio, Ic = Intercunha, Rl = Raio limitante, Tc =
Elemento de tubo crivado, X = Xilema. Escalas: A = 200 m, B = 50 m.

Distncia entre as ontogenias e reconstruo das ontogenias ancestrais


Cada uma das seis ontogenias diferentes encontradas nas espcies de Bignonieae foram
transformadas em estados de carter, de ONT 0 ONT 6 (Fig. 3). Alm disso, uma matriz de passos
foi elaborada para indicar a distncia entre estas ontogenias (Tabela 2). Os resultados extrados da
matriz de passos indicam um aumento em complexidade do grupo externo em direo aos ramos
mais apicais da filogenia de Bignonieae (Tabela 2). Cada nmero da matriz representa o nmero de
passos necessrios para que uma ontogenia se transforme em outra. Enquanto algumas ontogenias
esto separadas por um nmero menor de passos, outras ontogenias requerem uma transformao
muito mais complexa, com um nmero maior de passos. Por exemplo, a ontogenia 2 dista da ontogenia
4 por somente um passo, enquanto a ontogenia 1 dista da ontogenia 6 por cinco passos (Tabela 2).
O mapeamento das ontogenias na filogenia indica que a ontogenia ancestral para as core
Bignonieae a ontogenia 2, uma ontogenia que leva formao de quatro cunhas de floema nos

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 36

caules maduros. A ontogenia ancestral de todas as Bignonieae, contudo, permanece incerta, uma
vez que Perianthomega apresenta quatro arcos de floema e as core Bignonieae, seu grupo irmo,
apresenta quatro cunhas de floema, resultando numa reconstruo ambgua do carter ancestral,
com 50% de chance de qualquer uma das ontogenias representar a condio ancestral da tribo.
Dentro do clado core Bignonieae esto presentes duas evolues independentes para uma
atividade cambial desacelerada (Fig. 3 ONT 3), uma dentro do clado Volcano gland e outra dentro
do clado True Arrabidaea expanded. Alm disso, foram registradas trs evolues independentes
para a formao de cunhas de floema em mltiplos de quatro (Fig. 3 ONT 4): uma no clado Multiples
of four s.s. + Cats claw + Pithecoctenieae, outra no clado Volcano gland e por fim uma no
clado Lundia (Fig. 11). No clado Multiples of fours s.s. +Cats claw + Pithecoctenieae um ancestral
com quatro cunhas de floema reconstrudo, com trs evolues independentes de trs tipos de
formao de cunhas de floema partindo dele (tipos 4, 5 e 6).
As transformaes anatmicas que ocorreram ao longo da evoluo da variao cambial em
Bignonieae esto apresentadas na Figura 11. Essa figura ilustra que o primeiro evento ocorrido na
evoluo da anatomia caulinar da tribo corresponde diminuio da produo de xilema e aumento

Figura 11

Evoluo de cunhas
adicionais em algumas
espcies

.l.Ty
n

on

uco

Cla

do
Cla

do

Le

nd
Lu

Cla

do
Cla

Ple

ia

cal

ia s
dar
spi
Cu
do
Cla

ant
ha
o
t
o
do
m
a-M
Ma
rtin
ana
Cla
ell
ose
do
a
lla
Sti
zop
Cla
hy
do
llu
Pe
m
ria
nth
om
ega

s
ant

hu

end
ext

ea
ida
Ar
T
rue
do
Cla

rom

eli

rab

ad

do
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C
do
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hec
Pit
do
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at
sc

oct

ipl
ult
M
do

law

eni

of
es

do
ero
Cla

rdn
Ga
do
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eae

fou

Ne
xa-

nd
gla
ano
V
olc
do
Cla

Espcies arbustivas
com diferenciao
desacelerada de floema

ojo

s.s

ber

tia

ed

Espcies arbustivas
com diferenciao
desacelerada de floema

Incluso das cunhas


de floema

Parnquima no lignificado

Evoluo de cunhas
adicionais em algumas
espcies

Evoluo de cunhas adicionais

Reduo do nmero de divises anticlinais


nos cmbios variantes, incluindo-os

4 pores do cmbio passam a produzir


menos xilema e mais de um floema distinto

Fig. 11. Modificaes anatmicas que ocorreram ao longo da evoluo da variao cambial em Bignonieae. Os retngulos indicam
sinapomorfias anatmicas dos clados e as flechas indicam modificaes que ocorreram em somente algumas espcies dentro de um
clado, com as demais espcies mantendo as caractersticas plesiomrficas.

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 37

da produo de floema, formando quatro arcos de floema eqidistantes, cujos elementos de tubo
crivado possuem dimenses maiores do que aqueles da intercunha e tambm maior longevidade. No
n seguinte da filogenia ocorre uma grande diminuio das divises anticlinais e conseqente incluso
do cmbio, transformando os arcos de floema em cunhas. Posteriormente, a evoluo de cunhas em
mltiplos de quatro ocorre independentemente no clado Multiples of four s.s. + Pithecoctenieae
+ Cats claw, no clado Volcano gland e no clado Lundia. No clado Cats claw, a presena de
parnquima no lignificado leva formao de cunhas mltiplo-dissectadas e por fim, a incluso das
cunhas e reduo da condutividade do floema ocorre no clado Pithecoctenieae.

DISCUSSO
O presente estudo elucida a natureza das transformaes ontogenticas que esto por trs
das mudanas anatmicas que ocorreram durante o surgimento e ao longo da evoluo da variante
cambial em Bignonieae.

Transformaes ontogenticas levando a um aumento de complexidade anatmica


Este estudo demonstra que embora exista uma grande diversidade de anatomias caulinares
nos adultos de Bignonieae (Dos Santos 1995), essas vrias anatomias tm uma base comum de
desenvolvimento. De maneira geral, observa-se um aumento na complexidade das anatomias
caulinares dos grupos mais basais para os grupos mais apicais da filogenia, com formas anatmicas
com configurao quase normal, como a de Perianthomega, a anatomias caulinares semelhantes a
um mosaico de estrelas, como o observado nas espcies do clado Cats claw. Este aumento na
complexidade refletido no aumento do nmero de passos ontogenticos, que pode ser visto na
matriz de passos, e no mapeamento das ontogenias na filogenia (Fig. 11).
Se considerarmos que os vrios tipos de variao cambial que evoluram dentro de Bignonieae
so caracteres no homlogos a nenhuma outra estrutura existente fora da tribo Bignonieae, fica
evidente que esses caracteres representam novidades evolutivas que evoluram dentro desse grupo
(sensu Mller & Wagner 1991). A primeira novidade evolutiva foi a formao de quatro regies do
cmbio que reduzem a produo de xilema e aumentam a produo de floema, esse ltimo com
elementos de tubo crivado de maior dimetro e maior longevidade. A diferena de dimetro entre
os elementos de tubo crivado, sua longevidade e freqncia so to diferentes entre as pores
variantes e as pores de crescimento padro que muito provvel que quase toda a conduo de
fotoassimilados seja restrita aos arcos/cunhas de floema, similarmente ao que foi proposto para as
ilhas de floema incluso presente nos caules de Strychnos millepunctata (Veenendaal & Den Outer

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 38

1993). Essa novidade evolutiva, compartilhada por todas as espcies de Bignonieae (sinapomorfia),
confere uma rea maior e mais eficiente para a conduo de fotossintetatos. sabido que apesar das
lianas possurem caules estreitos, suas copas podem ser to amplas quanto aquelas de uma rvore
(Ewers & Fisher 1991), contribuindo em at 20% da biomassa total de uma floresta (Prez-Salicrup et

al. 2001). O xilema das lianas demonstrou ser mais eficiente na conduo de gua (Ewers 1985; Ewers
et al. 1990), com elementos de vaso de at 500 m de dimetro (Carlquist 1985). Similarmente,
esperado que o floema das lianas tambm apresente caractersticas que lhe permitam uma melhor
condutividade de fotossintetatos. De fato, o cmbio variante gera elementos de tubo crivado de
maior dimetro no s em Bignoniaceae, mas tambm em Hippocrateaceae (Obaton 1960), Fabaceae
(Ewers & Fisher 1991), Loganiaceae (Veenendaal & Den Outer 1993) e Icacinaceae (veja figuras em
Lens et al. 2008).
A diminuio das divises anticlinais do cmbio variante, transformando os arcos de floema
em cunhas de floema, a segunda novidade evolutiva a aparecer dentro do grupo. Neste momento a
variao se torna mais evidente e alm da funo de melhor conduo dos fotossintetatos, a variao
cambial tambm ganha uma nova funo: a de conferir maior flexibilidade aos caules escandentes,
uma vez que intercala tecidos macios a tecidos rgidos do caule. A formao de cunhas de floema
comum a todas as espcies do clado das core Bignonieae. A formao das cunhas de floema
foi, ademais, acompanhada pela disjuno do cmbio, como resultado dos movimentos contrrios
gerados pela coexistncia de pores variantes alternadas a pores de crescimento normal. Tal
disjuno faz com que partes do cmbio fiquem isoladas no interior das cunhas e com que o cmbio
deixe de apresentar uma forma cilndrica e contnua. A razo pela qual o cmbio no recobra sua
continuidade, entretanto, anatomicamente intrigante. Inmeros experimentos demonstraram que
quando o cmbio perde uma parte ou at mesmo metade do caule removida, sua tendncia
sempre a de retomar sua continuidade, paralelamente superfcie do caule (Lang 1965). De fato,
a disjuno do cmbio tambm ocorre em Loganiaceae devido atividade assimtrica de pores
variantes crescendo junto a pores com desenvolvimento padro, mas neste caso logo as pores
variantes so includas pelo cmbio padro que cresce ao lado das pores variantes, incluindo o
floema e o cmbio variante, de maneira que o cmbio padro recobra sua continuidade e forma
ilhas de floema dentro do xilema secundrio (Boureau 1957;Veenendaal & Den Outer 1993). No
obstante, em 19 dos 20 gneros que possuem cunhas de floema em Bignonieae, o cmbio nunca
restaura sua continuidade, exceto por um nico clado, o clado Pithecoctenieae, cujos membros
possuem cunhas que se tornam includas pelo cmbio das pores padro que avanam em direo
s cunhas, encerrando-as, similarmente ao que ocorre em Loganiaceae.
A razo pela qual isso ocorre ainda incerta, mas possvel que a rpida perda de condutividade
dos elementos de tubo crivado nas espcies do clado Pithecoctenieae esteja de alguma maneira

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 39

relacionada, uma vez que todas as outras Bignonieae tendem a apresentar uma faixa bastante extensa
de floema condutor.Alm disso, a restaurao da continuidade do cmbio em Pithecoctenieae ocorre
justamente nas regies do floema no condutor que esto colapsadas, por meio da converso de
clulas de parnquima axial do floema, em iniciais cambiais. A incluso das cunhas de floema pela
atividade de um cmbio originado no floema no condutor segue um padro j visto na formao
de outros meristemas, que tambm se formam nessa poro, como por exemplo o felognio ou o
meristema de dilatao do raio (Evert 2006). Alm disso, os cmbios sucessivos tpicos de Dalbergia

paniculata tambm se formam no floema no condutor (Nair & Ram 1990), assim como a incluso do
floema variante em Strychnos ocorre ao nvel das clulas parenquimticas deste floema (Veenendaal
& Den Outer 1993).
Dadas s evidncias apresentadas acima possvel que as cunhas de floema tenham tido grande
importncia na diversificao de Bignonieae. Sobretudo se ponderamos que Perianthomega e as core
Bignonieae representam duas linhagens que descendem de um ancestral comum, porm com uma
diferena marcante: enquanto Perianthomega contm somente uma espcie, as core Bignonieae
incluem mais de 300 espcies em 20 gneros diferentes. Outros caracteres tambm diferem entre
as duas linhagem. Por exemplo, as gavinhas representam um pecolo modificado em Perianthomega,
mas representam um fololo terminal modificado nas core Bignonieae (Gentry 1991; Lohmann
2006). O mais provvel que os vrios caracteres conjuntamente tenham atuado como inovaes
chave que favoreceram a maior diversificao do clado das core Bignonieae (Gentry 1980), como
tambm sugerido para as Cactaceae e famlias relacionadas (Ogburn & Edwards 2009).Descendendo
de um ancestral com quatro cunhas de floema, outras arquiteturas anatmicas evoluram dentro
das core Bignonieae: o tipo arbustivo, o tipo mltiplos de quatro, o tipo mltiplo-dissectado e o
tipo cunhas includas ao longo de um mesmo raio. provvel que cada um desses tipos anatmicos
tenha evoludo em resposta a diferentes presses evolutivas. Esta possibilidade melhor explorada
abaixo.
O tipo arbustivo se destaca por possuir reduzida produo de floema secundrio nas pores
variantes e, alm disso, por seu cmbio variante produzir quase tanto xilema quanto as pores
com atividade normal, o que leva a formao de arcos de floema bastante reduzidos. Tais arcos
de floema so to inconspcuos que Gentry (1980) chega a afirmar que os tipos arbustivos em
Bignonieae careceriam de variao cambial. As cunhas de floema nas lianas ocupam amplas pores
do xilema secundrio, pores estas que estariam envolvidas na conduo de gua e sustentao
da planta. Quanto sua sustentao, as lianas se apiam em outras plantas para crescer (Stevens
1987), e quanto a conduo de gua, os vasos de grande calibre atuam para garanti-la, de maneira
que a variao cambial se desenvolve conferindo-lhes flexibilidade (Ewers et al. 1990) sem maiores
prejuzos planta, algo que em plantas eretas (arbustos e rvores) no seria verdade e a flexibilidade

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 40

muito provavelmente teria menor relevncia que a conduo de gua e sua sustentao (Gartner
1991). De fato, o xilema de plantas que se auto sustentam possui vasos de menor calibre e em menor
freqncia do que as lianas (Ewers 1985), o que implica que uma maior rea envolvida em conduo
de gua e tecido de sustentao deva ser de extrema importncia para essas plantas. A arquitetura
anatmica de tipo arbustivo est presente em todos os arbustos analisados em Bignonieae, tanto do
clado Volcano gland quanto do clado True Arrabidaea extended, duas linhagens distantes dentro
da tribo, mas que apresentam uma convergncia para a reduo na produo de floema secundrio
nos locais da variao cambial.
As cunhas de floema em mltiplos de quatro e as mltiplo-dissectadas, por sua vez, so
provavelmente novidades evolutivas que evoluram tornando os caules das espcies que possuem
esses tipos mais especializados para a escalada. Nessas plantas, muito mais tecido macio est
entremeando o xilema, conferindo ainda mais flexibilidade a estas espcies. A formao de cunhas
adicionais em mltiplos de quatro uma sinapomorfia do clado Multiples of four s.s. + Cats claw
+ Pithecoctenieae, mas tambm evoluiu independentemente no clado Lundia e no clado Volcano
gland. Evolues mltiplas para esse carter no so de surpreender, j que apenas um passo
necessrio para que caules com quatro cunhas de floema passem a produzir cunhas em mltiplos de
quatro. A formao de novas cunhas entre as quatro cunhas formadas inicialmente, numa progresso
geomtrica e em disposio eqidistante, indicam que o padro vascular primrio e a filotaxia oposta
cruzada das folhas provavelmente no representariam os nicos fatores associados formao das
cunhas de floema, como postulado por Dobbins (1970), mas um controle posicional da distribuio
das cunhas tambm deve estar envolvido.
Os caules de tipo mltiplo-dissectado, por sua vez, derivam de divises aleatrias do
parnquima axial no lignificado que parenquimatiza o xilema secundrio. A parenquimatizao do
xilema representa uma novidade evolutiva exclusiva do clado Cats claw e aumentaria ainda mais
a flexibilidade dos caules, j que essas plantas foram registradas como as mais flexveis dentro de
Bignoniaceae (Gentry 1980). A formao de parnquima axial no lignificado no xilema um carter
pouco comum nas espcies vegetais como um todo, mas tem sido freqentemente reportado em
dois grupos de plantas: suculentas e lianas (Carlquist 1988). Nas suculentas o parnquima axial no
lignificado atuaria como tecido de armazenamento (Gibson 1973, 1975), ao passo que em lianas
estaria relacionado com a flexibilidade, reparo de injrias (Dobbins & Fisher 1986) e reserva de gua
(Carlquist 1988). Dentro de Bignonieae, entretanto, esse carter encontrado exclusivamente nas
oito espcies que formam o clado Cats claw. O parnquima axial no lignificado ocupa um espao
que seria ocupado por fibras, vasos e parnquima axial lignificado. Essa substituio de caracteres foi
interpretada como um caso de homeose no xilema secundrio em Caricaceae (Olson 2007).

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 41

Heterocronia na evoluo das cunhas de floema


Dois tipos de heterocronia existem: pedomorfose e recapitulao (tambm denominada peramorfose)
(De Beer 1940; Alberch et al. 1979). A palavra recapitulao nos remete imediatamente s idias
de Ernst Haeckel (como discutido em Gould 1977), que sugere que a ontogenia dos organismos
recapitularia a forma adulta de seus ancestrais. Recapitulao nestes moldes demonstrou ser equivoca
(Gould 1977), embora a semelhana entre um estgio ontogentico de uma espcie e o adulto de
um de seus ancestrais possa simplesmente indicar que a espcie ancestral no se desviou muito de
um estgio ontogentico comum a ambas (De Beer 1940). Em Bignonieae vemos claramente um
exemplo de recapitulao (mais especificamente, de hipermorfose, sensu De Beer 1940) quando
a ontogenia de uma espcie do clado Cats claw, por exemplo, comparada com a ontogenia de
uma espcie prxima a um dos ns basais da filogenia (veja Fig. 5). Esse resultado recapitulatrio to
claro, contudo, deriva de um processo no heterocrnico. Ao contrrio, o que ocorreu foi a adio
terminal de novidades evolutivas nas diferentes ontogenias, levando, consequentemente, a um cenrio
recapitulatrio. Raff & Wray (1989) demonstraram com clareza como processos no heterocrnicos
podem levar a resultados heterocrnicos, expondo que at o exemplo principal de desenvolvimento
pedomrfico, o axolotle (Ambystoma mexicanum, Amphibia; De Beer 1940) deriva de um processo
no heterocrnico (supresso hormonal e no uma mudana no tempo de desenvolvimento).
Por outro lado, Bignonieae tambm possui um exemplo de resultado heterocrnico derivado
de um processo heterocrnico de fato no desenvolvimento da variao cambial em espcies arbustivas.
Estas espcies demonstraram ser derivadas de ancestrais com formao de cunhas de floema bem
desenvolvidas, e seus arcos de floema possuem cmbios variantes com as mesmas caractersticas do
ancestral, exceto pela baixa taxa de formao de floema. O retardo no desenvolvimento do floema
variante gera adultos com caractersticas juvenis e, portanto, pedomrficos.

Evoluo modular do xilema e floema


Um mdulo representa um complexo de caracteres integrados de maneira a formar uma
unidade evolutiva, de forma que a modificao de um carter pertencente ao complexo leva
modificao dos demais caracteres de maneira integrada (Wagner 1996). A maioria das pesquisas
nessa rea se concentram em flores e na integrao dos apndices florais (Armbruster et al. 2004).
Nada se sabe sobre a existncia de integrao anatmica na evoluo de caracteres vegetativos
como um todo.
O xilema e o floema secundrio so tecidos derivados de um mesmo meristema, o cmbio.
Assim, seria de se esperar que ambos evolussem como parte de um mesmo mdulo (Olson & Rosell

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 42

2006).Trabalhos recentes com o crescimento secundrio de Moringaceae demonstraram, entretanto,


que trajetrias ontogenticas diferentes podem ser tomadas por esses tecidos. Mais especificamente,
pedomorfose pode estar presente no xilema e ausente no floema, demonstrando que estes tecidos
evoluiriam separadamente (Olson & Rosell 2006). Nossos resultados indicam, contudo, um cenrio
evolutivo diferente, com a reduo da diferenciao de xilema sempre acompanhado pelo aumento
na diferenciao de floema. Por conseguinte, podemos supor que floema e xilema secundrio
pertenam de fato a um mesmo modulo em Bignonieae, ao passo que pertenam a dois mdulos
em Moringaceae. Outra possibilidade seria a presena de trs mdulos relacionados diferenciao
celular secundria, um especfico para as iniciais cambiais, outro especfico para as derivadas do
floema e por fim outro relacionado s derivadas do xilema. Neste caso, ao passo que as modificaes
teriam ocorrido no nvel das derivadas xilematicas em Moringaceae, em Bignonieae elas teriam
ocorrido no nvel das iniciais cambiais.

CONCLUSES
Nossos resultados apontam que poucas modificaes anatmicas podem conectar uma planta
com crescimento secundrio padro a uma planta com crescimento secundrio variante. Mudanas
no desenvolvimento geradas por novidades evolutivas levam a diferentes arquiteturas anatmicas em
Bignonieae, provavelmente melhorando a condutividade e a flexibilidade dos caules e influenciando
tremendamente a evoluo morfolgica em Bignonieae. Outros mecanismos de desenvolvimento
como heterocronia tambm tiveram um papel importante na diversificao desse grupo. Estes
resultados indicam a importncia de estudos que integram ontogenia e filogenia em grupos vegetais
e seu potencial para testar hipteses associadas aos mecanismos de desenvolvimento que levaram
diversidade anatmica presente atualmente.

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 43

REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS
ALBERCH, P., GOULD, S. J., OSTER, G. F., & WAKE, D. B. 1979. Size and shape in ontogeny and phylogeny. Paleobiology 5:
296-317.
ARMBRUSTER, W. S., PLABON, C., HANSEN, T. F., & MULDER, C. P. H. 2004. Floral integration, modularity, and
accuracy: distinguishing complex adaptations from genetic constraints. In M. Pigliucci & K. A. Preston (eds).
Phenotypic integration: studying the ecology and evolution of complex phenotypes. Oxford University Press,
Oxford, pp. 23-41.
BOUREAU, E. 1957. Structures libro-ligneuses anormales. In. E. Boureau (ed.) Anatomie vgtale: lappareil vgtatif
des phanrogames. Presses Universitaires de France, Paris, pp. 633-651.
BUKATSCH, F. 1972. Bemerkungen zur Doppelfrbung Astrablau-Safranin. Mikrokosmos 61: 255.
CABALL, G. 1993. Liana structure, function and selection: a comparative study of xylem cylinders of tropical
rainforest species in Africa and America. Botanical Journal of the Linnean Society 113: 41-60.
CABALL, G. 1998. Le port autoportant des lianes tropicales: une synthse des stratgies de croissance. Canadian
Journal of Botany 76: 1703-1716.
CARLQUIST, S. 1982. The use of ethylenediamine in softening hard plant structures for paraffin sectioning. Stain
Technology 57: 311-317.
CARLQUIST, S. 1985. Observations on functional wood histology of vines and lianas: vessel dimorphism, tracheids,
vasicentric tracheids, narrow vessels, and parenchyma. Aliso 11: 139-157.
CARLQUIST, S. 1988. Comparative wood anatomy systematic, ecological, and evolutionary aspects of dicotyledon
wood. Springer-Verlag, Berlin.
CARLQUIST, S. 1996. Wood, bark, and stem anatomy of Gnetales: a summary. International Journal of Plant Sciences
157: S58-S76.
DE BEER, G. R. 1940. Embryos and ancestors. Clarenton Press, Oxford.
DOBBINS, D. R. 1969. Studies on the anomalous cambial activity in Doxantha unguis-cati (Bignoniaceae). I.
Development of the vascular pattern. Canadian Journal of Botany 47: 2101-2106.
DOBBINS, D. R. 1970. The influence of the leaves on anomalous cambial activity in the cross-vine. American Journal
of Botany 57: 735.
DOBBINS, D. R. 1971. Studies on the anomalous cambial activity in Doxantha unguis-cati (Bignoniaceae). II. a case of
differential production of secondary tissues. American Journal of Botany 58: 697-705.
DOBBINS, D. R. 1981. Anomalous secondary growth in lianas of the Bignoniaceae is correlated with the vascular
pattern. American Journal of Botany 68: 142-144.
DOBBINS, D. R., & FISHER, J. B. 1986. Wound responses in girdled stems of lianas. Botanical Gazette 147: 278-289.

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 44

DOS SANTOS, G. M. A. 1995. Wood anatomy, chloroplast DNA, and flavonoids of the tribe Bignonieae (Bignoniaceae).
Ph.D. Dissertation. University of Reading, Reading.
EVERT, R. F. 2006. Esaus plant anatomy: meristems, cells, and tissues of the plant body their structure, function, and
developmental. John Wiley and Sons, New Jersey.
EWERS, F. W. 1985. Xylem structure and water conduction in conifer trees, dicot trees, and lianas. IAWA Bulletin n.s. 6:
309-317.
EWERS, F.W., FISHER, J.B., & CHIU, S.T. 1990. A survey of vessel dimensions in stems of tropical lianas and other
growth forms. Oecologia 84: 544-552.
EWERS, F. W., & FISHER, J. B. 1991. Why vines have narrow stems: histological trends in Bauhinia (Fabaceae).
Oecologia 88: 223-237.
FISCHER, E., THEISEN, I., & LOHMANN, L. G. 2004. Bignoniaceae. In K. Kubitzki & J. W. Kadereit (eds.). The
families and genera of vascular plants. VII. Dicotyledons. Lamiales (except Acanthaceae including Avicenniaceae),
Springer-Verlag, Heidelberg, pp. 9-38.
FISHER, J. B., & EWERS, F. W. 1992. Xylem pathways in liana stems with variant secondary growth. Botanical Journal
of the Linnean Society 108: 181-202.
GALLENMLLER, F. MLLER, U., ROWE, N., & SPECK, T. 2001.The growth form of Croton pullei (Euphorbiaceae) Functional morphology and biomechanics of a neotropical liana. Plant Biology 3: 50-61.
GARTNER, B. L. 1991. Structural stability and architecture of vines vs. shrubs of poison oak, Toxicodendron

diversilobum. Ecology 72: 2005-2015.


GENTRY, A. H. 1980. Bignoniaceae Part I Tribes Crescentieae and Tourretieae. Flora Neotropica Monograph 25.
GENTRY, A. H. 1991. The distribution and evolution of climbing plants. In F. E. Putz & H. A. Mooney (eds.). The biology
of vines. Cambridge University Press, Cambridge, pp. 3-49.
GIBSON, A. C. 1973. Comparative anatomy of secondary xylem in Cactoideae (Cactaceae). Biotropica 5: 29-65.
GIBSON, A. C. 1975. Another look at the cactus research of Irving Widmer Bailey. Supplement Volume of the Cactus
and Succulent Journal: 76-85.
GOULD, S. J. 1977. Ontogeny and phylogeny. Harvard University Press, Cambridge.
GUERRANT, E. O. JR. 1988. Heterochrony in plants: the intersection of evolution, ecology and ontogeny. In McKinney
(ed.). Heterochrony in evolution. Plenum Press. New York and London, pp. 111-133.
ISNARD, S. & SILK W. K. 2009. Moving with climbing plants from Charles Darwins time into the 21st century. American
Journal of Botany 96: 1205-1221.
JACQUES, F. M. B., & DE FRANCESCHI, D. 2007. Menispermaceae wood anatomy and cambial variant. IAWA
Journal 28: 139-172.
JARAMILLO, M. A., MANOS, P. S., & ZIMMER, E. A. 2004. Phylogenetic relationships of the perianthless Piperales:
reconstructing the evolution of floral development. International Journal of Plant Sciences 165: 403-416.

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 45

LANG, A. 1965. Progressiveness and contagiousness in plant differentiation and development. In W. Ruhland (ed.).
Handbuch der Pflanzenphysiologie XV/1. Berlin, Heidelberg and New York, Spriger-Verlag, pp. 409-423.
LENS, F., KREHED, J., BAAS, P., JANSEN, S., RABAEY, D., HUYSMANS, S., HAMANN, T., AND SMETS, E. 2008.
The wood anatomy of polyphyletic Icacinaceae s.l., and their relationship within asterids. Taxon 57: 525-552.
LI, P., & JOHNSTON, M. O. 2000. Heterochrony in plant evolutionary studies through the twentieth century. The
Botanical Review 66: 57-88.
LOHMANN, L. G. 2003. Phylogeny, classification, morphological diversification and biogeography of Bignonieae
(Bignoniaceae, Lamiales). Ph.D. dissertation, University of MissouriSt. Louis, St. Louis.
LOHMANN, L. G. 2006. Untangling the phylogeny of neotropical lianas (Bignonieae, Bignoniaceae). American Journal of
Botany 93: 304-318.
LOHMANN, L. G. No prelo. A new generic classification of Bignonieae (Bignoniaceae) based on molecular phylogenetic
data and morphological synapomorphies. Annals of the Missouri Botanical Garden.
MABEE, P. M., & HUMPHRIES, J. 1993. Coding polymorphic data: examples from allozymes and ontogeny. Systematic
Biology 42: 166-181.
MADDISON W. P., & MADDISON, D. R. 2000. MacClade: analysis of phylogeny and character evolution, version 4.0
PPC. Sinauer, Sunderland, Massachussets.
MLLER, G. B., & WAGNER, G. P. 1991. Novelty in evolution: restructuring the concept. Annual Review of Ecology
and Systematics 22: 229-256.
NAIR, M. N. B., & RAM, H. Y. M. 1990. Structure of wood and cambial variant in the stem of Dalbergia paniculata
Roxb. IAWA Bulletin n.s. 11: 379-391.
OBATON, M. 1960. Les lianes ligneuses a structure anormale des forts denses dAfrique Occidentale. Annales des
Sciences Naturelles Botanique et Biologie Vgtale 12: 1-220.
OBRIEN T. P., FEDER N., & MCCULLY M. E. 1964. Polychromatic staining of plant cell walls by toluidine blue O.
Protoplasma 59: 368373.
OGBURN, R. M., & EDWARDS, E. J. 2009. Anatomical variation in Cactaceae and relatives: trait lability and
evolutionary innovation. American Journal of Botany 96: 391-408.
OLSON, M. E., & ROSELL, J. A. 2006. Using heterochrony to detect modularity in the evolution of stem diversity in
the plant family Moringaceae. Evolution 60: 724-734.
OLSON, M. E. 2007. Wood ontogeny as a model for studying heterochrony, with an example of paedomorphosis in
Moringa (Moringaceae). Systematics and Biodiversity 5: 145-158.
PREZ-SALICRUP, D. R., SORK, V. L., & PUTZ, F. E. 2001. Lianas and trees in a liana forest of Amazonian Bolivia.
Biotropica 33: 3447.
RAFF, R. A., & WRAY, G. A. 1989. Heterochrony: developmental mechanisms and evolutionary results. Journal of
Evolutionary Biology 2: 409-434.

Pace, M. P.

Cap. I: Evoluo da variao cambial 46

RAJPUT, K. S., & RAO, K. S. 2003. Cambial variant and xylem structure in the stem of Cocculus hirsutus
(Menispermaceae). IAWA Journal 24: 411-420.
ROSELL, J. A., & OLSON, M. E. 2007. Testing implicit assumptions regarding the age vs. size dependence of stem
biomechanics using Pittocaulon (~ Senecio) praecox (Asteraceae). American Journal of Botany 94: 161-172.
ROWE, N., & SPECK, T. 1996. Biomechanical characteristics of the ontogeny and growth habit of the tropical liana

Condylocarpon guianense (Apocynaceae). International Journal of Plant Sciences 157: 406-417.


ROWE, N., ISNARD, S., & SPECK, T. 2004. Diversity of mechanical architectures in climbing plants: an evolutionary
perspective. Journal of Plant Growth and Regulation 23: 108-128.
RUPP, P. 1964. Polyglykol als Einbettungsmedium zum Schneiden botanischer Prparate. Mikrokosmos 53: 123-128.
SATTLER, R. 1988. Homeosis in plants. American Journal of Botany 75: 1606-1617.
SCHENCK, H. 1893. Beitrge zur Biologie und Anatomie der Lianen im Besonderen der in Brasilien einheimischen
Arten. II. Theil. Beitrge zur Anatomie der Lianen. In A. F. W. Schimper (ed.). Botanische Mittheilungen aus den
Tropen. Gustav Fisher, Jena.
SCHNITZER, S. A., DEWALT, S. J. & CHAVE, J. 2006. Censuring and measuring lianas: a quantitative comparison of the
common methods. Biotropica 38: 581-591.
SOLEREDER, H. 1908. Systematic anatomy of the dicotyledons, Vols. I and II. Clarenton Press, Oxford.
STEVENS, G. C. 1987. Lianas as structural parasites: the Bursera simaruba example. Ecology 68(1): 77-81.
VEENENDAAL, W. L. H. VAN, & DEN OUTER, R. W. 1993. Development of included phloem and organization of the
phloem network in the stem of Strychnos millepunctata (Loganiaceae). IAWA Journal 14: 253-265.
WAGNER, G. P. 1996. Homologues, natural kinds and the evolution of modularity. American Zoologist 36: 36-43.
WEST-EBERHARAL, M. J. 2003. Developmental plasticity and evolution. Oxford University Press, Oxford.

CAPTULO 2
A EVOLUO DE DIFERENAS ENTRE O FLOEMA NORMAL
E O VARIANTE EM BIGNONIEAE (BIGNONIACEAE)

Homologous features (or states of features) in two or more


organisms are those that can be traced back to the same feature
(or state) in the common ancestor of those organisms.
Ernst Mayr, 1969
Principles of Systematic Zoology

Truth, except as a figure of speech, does not exist in empirical


science.
Brower, 2000
Homology and Systematics

CAPTULO 2

48

A EVOLUO DE DIFERENAS ENTRE O FLOEMA NORMAL E O


VARIANTE EM BIGNONIEAE (BIGNONIACEAE)
RESUMO
Dois tipos distintos de floema esto presentes nos caules de Bignonieae: um normal e um variante, resultante da
presena de uma variao cambial nestes caules. Estudos anteriores mostraram que o floema normal e o variante
apresentam diversas diferenas, desde o dimetro dos elementos de tubo crivado, ao nmero e tipos de divises sofridas
pelas iniciais e derivadas cambiais. Entretanto, desconhece-se como tais diferenas evoluram ao longo do tempo. Assim,
no presente estudo objetivou-se investigar as diferenas entre o floema normal e o variante em todos os gneros de
Bignonieae dentro de um contexto filogentico, de forma a detectar como as caractersticas de ambas partes mudaram
ao longo do tempo e, mais especificamente, investigar a existncia de tendncia manuteno, diminuio ou aumento
das diferenas ao longo da evoluo da tribo. Coletas de caules foram realizadas sobretudo em populaes naturais,
amostras foram preparadas para anlises anatmicas e as caractersticas foram mapeadas na filogenia de Bignonieae para
observar como as diferenas se alteraram ao longo da evoluo. Nossos resultados indicam que existem diferenas entre
o floema normal e o variante em todas as espcies analisadas e em todos os tipos celulares do floema. Primeiramente,
os elementos de tubo crivado do floema variante demonstraram tender a aumentar ao longo da evoluo. A diferena
entre as reas dos elementos de tubo crivado da poro normal e da variante tambm esto aumentando com o tempo,
mostrando que o floema variante est provavelmente assumindo um papel maior na conduo dos fotossintatos. A forma
e arranjo dos elementos de tubo tambm so diferentes, com os elementos de tubo do floema normal parecendose muito com os elementos de tubo do floema terminal de plantas com formao sazonal de tecidos secundrios e,
portanto, provavelmente atuando pouco na conduo. O parnquima axial, por sua vez, mostrou ser mais abundante no
floema normal em relao ao variante. Diferenas no arranjo das fibras indicam que as mltiplas evolues de espcies
com maior concentrao de fibras no floema variante teriam ocorrido para prover uma maior proteo mecnica
clulas mais frgeis do floema. Por fim, os raios tambm mostraram-se diferentes entre o floema normal e o variante,
sendo altos e largos no floema normal, curtos e estreitos no floema variante. Essa diferena foi relacionada presena
de pedomorfose, mantendo os raios com a caracterstica juvenil, e uma possvel especializao, diminuindo de tamanho
ao longo do tempo. Nossos resultados indicam, por fim, que o floema variante deve estar se tornando cada vez mais
importante na conduo de fotossintatos e que as diferenas entre floema normal e variante esto aumentando ao longo
do tempo.
Palavras-chave: Anatomia vegetal, Bignoniaceae, evoluo, elementos de tubo crivado, fibras, pedomorfose, raios.
parnquima.

ABSTRACT
Two distinct types of phloem are present in the stems of Bignonieae: a regular and a variant phloem, resulting from the
activity of a cambial variant in these stems. Previous studies have shown that both phloems present several differences,
from the sieve tube diameter to the number of divisions suffered by the cambial initials and derivatives. However, it is
unknown how such differences evolved along time.Therefore, our goal was to investigate the differences between regular
and variant phloem in all genera of Bignonieae within a phylogenetic framework, in order to detect how the features of
both parts changed along evolution and, more specifically, if they tended to be maintained, decreased or increased during
the course of evolutions of the tribe. Stem collections were made mostly in natural populations, material was prepared
for anatomical analyses and the collected features were mapped onto the phylogeny of Bignonieae in order to detect
how the differences between both parts would have evolved along time. Our results indicate that there are differences
between regular and variant phloem in all species and regarding all cell types present in the phloem. For instance, the sieve
tubes tend to get wider along evolution. Furthermore, the difference in sieve tube between regular and variant phloem is
also increasing getting bigger, showing that the variant phloem may be specializing in the conduction of photosynthates.
The shape and arrangement of sieve tubes is also different, with the sieve tubes of the regular phloem greatly resembling
the sieve tubes of terminal phloem of plants with seasonal formations of vascular tissues, indicating that they may conduct
very little. Parenchyma is, in addition, much more abundant in the regular than in the variant phloem. Differences in the
fiber arrangement indicate that the multiple evolutions for a greater concentration of fibers in the variant phloem may
help guaranteeing mechanical protection for the phloem fragile cells. Rays are also different between regular and variant
phloem, being long and wide in the regular phloem, while short and narrow in the variant phloem. This different may be
due to paedomorphosis, maintaining the rays with a juvenile appearance, and specialization, making the rays shorter along
time. Our results indicate that the variant phloem may be getting more important in the conduction of photosynthates
along evolutionary time and that regular and variant phloems in Bignonieae are getting more distinct in the course of
evolution of the tribe.
Keywords: Bignoniaceae, evolution, fibers, paedomorphosis, parenchyma, plant anatomy, rays, sieve tube element.

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Pace, M. P.

INTRODUO
Dois tipos distintos de floema secundrio esto presentes nos caules de Bignonieae
(Bignoniaceae): um normal* (presente nas intercunhas) e um variante (presente nas cunhas, ver
Fig. 1), caracterstica nica dentre as plantas em geral, resultante da presena de uma variao
cambial nestes caules. Variao cambial um tipo no usual de crescimento secundrio que pode se
expressar de vrias maneiras, desde a presena de cmbios mltiplos, presena de taxas diferentes
de formao de xilema e floema ao longo do cmbio, at a formao de floema incluso no xilema
(Schenck 1893; Carlquist 1988). Uma vez que os diferentes tipos de variao cambial costumam ser
tpicos de determinados txons, comum que muitas famlias de plantas possam ser identificadas
exclusivamente a partir de uma anlise anatmica caulinar (Schenck 1893; Caball 1993). Alm disso,
as variaes cambiais parecem ter contribudo para a diversificao de algumas famlias de plantas,
como sugerido para Bignoniaceae (Pace et al. no prelo).
Cunha de
floema

FN

FV

FV
Intercunha

FN

Fig. 1 Pyrostegia
venusta
transverse
thenormal
position
theintercunhas
variant phloem
(VP)variante
within(FV)
the nas
phloem
Fig. 1. Pyrostegia
venusta, seco
transversal.
Posiosection,
do floema
(FN)ofnas
e do floema
cunhas de
floema.wedges, and the position of the regular phloem (RP) in the interwedges, regions between the phloem
wedges.

A presena de variao cambial uma sinapomorfia de Bignonieae (Lohmann 2006), que


constitui o grupo mais abundante de lianas nos neotrpicos (Gentry 1991). Alm disso, as diferentes
formas que a variao cambial de Bignonieae podem adotar emergiram como sinapomorfias de clados
bem sustentados dentro da tribo (Lohmann 2006; Pace et al. no prelo).A presena de variao cambial
* Nota: Aqui o termo floema normal utilizado em aluso a norma, caracterstica mais comum. Refere-se ao floema
derivado do cmbio com atividade padro, situado na intercunha. O termo que recomendamos para o ingls, entretanto
regular phloem.

49

Pace, M. P.

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

muito mais comum em lianas que em qualquer outra forma de vida, fato que frequentemente
atribudo conferencia de maior flexibilidade aos caules escandentes, uma vez que mescla tecidos
macios, como parnquima e floema, em meio ao rgido xilema secundrio (Fisher & Ewers 1992;
Rowe et al. 2004, Isnard & Silk 2009). Alm disso, as variaes cambiais tambm contribuem no
reparo de injrias (Dobbins & Fisher 1986) e armazenamento de gua (Carquist 1988). A evoluo de
variaes cambiais ocorreu mltiplas vezes ao longo da evoluo das plantas, desde pteridospermas
fsseis, como Medullosa steinii (Dunn et al. 2003) s core Eudicots viventes (Bignoniaceae, Fabaceae,
Malpighiaceae, Sapindaceae, entre outras; Schenck 1893; Carlquist 1988), demonstrando que tal forma
de crescimento provavelmente confere grande vantagem ao hbito de liana.
Em Bignonieae, o cmbio de quatro regies a mltiplas de quatro regies altera sua atividade,
passando a produzir menos xilema e mais floema, criando ento um padro de cunhas de floema
que interrompem o xilema (Dobbins 1971, Pace et al. no prelo, Fig. 1). A maior peculiaridade dessa
variao cambial, entretanto, advm do fato de que essas quatro regies cambiais com atividade
alterada coexistem com pores cambiais de crescimento padro (Solereder 1908, Dobbins 1971),
uma caracterstica nica, mesmo dentre as plantas com variao cambial. De fato, para o nosso
conhecimento, situao similar somente encontrada em Bignoniaceae (Dobbins 1971), Celastraceae
(Hippocrateaceae em Obaton 1960) e Icacinaceae (Lens et al. 2008).
Outra caracterstica nica vem do fato de que o floema produzido pelo cmbio variante no
idntico quele produzido pelo cmbio normal. De fato, no somente as taxas de produo de xilema
e floema divergem em Bignonieae, mas pelo menos trs outras diferenas so conhecidas: i. tipo
de divises cambiais; o cmbio variante praticamente no se divide anticlinalmente, permanecendo
com um tamanho constante (Pace et al. no prelo); ii. nmero de divises das derivadas floemticas
que se diferenciaro em elementos de tubo crivado; as derivadas se dividem mais vezes na poro
normal (Dobbins 1971) e iii. dimetro dos elementos de tubo crivado, que superior no floema
variante em relao ao floema normal (Dobbins 1971; Pace et al. no prelo). Apesar destas diferenas
entre o floema normal e o variante terem sido descritas na literatura, permanece obscuro como tais
diferenas apareceram, se modificaram ou se mantiveram ao longo da evoluo.
O objetivo deste estudo , portanto, comparar em detalhe o floema normal e o variante
de Bignonieae afim de elucidar os padres de divergncia entre ambos floemas num contexto
filogentico. Tal abordagem nos permitir detectar quando as diferenas surgiram, como mudaram
ao longo da filogenia, se mudaram de maneira correlacionada ou no e, mais especificamente, se
apresentam uma tendncia em aumentar ou diminuir ao longo do tempo evolutivo.

50

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Pace, M. P.

MATERIAL E MTODOS
Amostragem e procedimentos anatmicos
Neste estudo foram amostradas 54 espcies dos 21 gneros atualmente reconhecidos em
Bignonieae (Lohmann no prelo, Fig. 2). As espcies foram preferencialmente coletadas em populaes
naturais ou em colees vivas, com somente algumas espcies provenientes de xilotecas (Apndice
A). A relao das espcies analisadas e detalhes da coleta encontram-se no Apndice A. Todos os
caules estudados foram padronizados para possurem um dimetro de 2 cm, uma vez que estudos
recentes demonstraram que o dimetro caulinar representa um melhor parmetro para anlises
comparativas do que a idade absoluta da planta, tanto para aspectos mecnicos quanto estruturais
(Rosell & Olson 2007). Alm disso, caule de 2 cm de dimetro representam lianas adultas de um
tamanho razovel (Ewers & Fisher 1991), alm de serem os dimetros mais facilmente encontrveis
Figure 2

ega
om

lum

Pe

ria

nth

hyl

ell

zop

rtin

Ma

on

Ple

Sti

lla
oto
ma

ra

ose

pte

na

chy
Pa

Ma

nd
Lu

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Cu

ia

ria

-X
ia
ric
ide
Fr

nd
ra
hla
my
s
Tan
aec
ium
Ca

ha

ph
ilo

lic
Do

ph
Am

nso

llic

ium

ma
aeg
Ma

op
em
An

nia

ros
t
Py

no
Big

egi

tia
ber
ojo
Ne

Ad

eno

cal

ym

ma

ylo

-T
yna

ph

nth

rag

us

ma

em populaes naturais (Schnitzer et al. 2006).

Clado Multiples of four


Clado Arrabidaea and allies

core Bignonieae

Fig. 2.Fig.
Sumrio
das relaes
filogenticas
entre os
21 gneros debetween
Bignonieae
acordo
com
(2006)
2 Summary
of the
phylogenetic
relationships
thede21
genera
ofLohmann
Bignonieae
as proposed by

Lohmann (2006).

Como o floema um tecido extremamente frgil, facilmente colapsando, sua anlise exige
que o material seja fixado imediatamente e conservado em meio lquido. Assim, ainda no campo os
caules foram reduzidos para um comprimento de 5 cm, tiveram sua superfcie transversal polida e
foram fixados em Karnovsky (Karnovsky 1965) ou Formaldedo-cido actico-lcool etlico 70%

51

Pace, M. P.

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

(Berlyn & Miksche 1976), permanecendo nesta soluo por 10 dias sob vcuo. Subsequentemente, as
amostras foram transferidas para uma soluo conservante de etanol 70%.
Para obter seces anatmicas de boa qualidade, os caules foram amolecidos em etilenodiamina
10% por at quatro dias (Carlquist 1982) e posteriormente impregnados com polietilenoglicol 1500
(Rupp 1964 modificado), conforme Pace et al. (no prelo). Uma vez includos em polietilenoglicol, os
caules foram seccionadas em micrtomo de deslize com o auxlio de uma resina de poliestireno
expandido dissolvido em acetato de butila (Barbosa et al. em prep.). Essa resina foi ento aplicada
sobre as amostras imediatamente antes do seccionamento, impedindo que os tecidos caulinares se
rompessem. Eventualmente, uma fita adesiva foi colocada sobre a resina j seca, como um suporte
adicional para evitar o rompimento dos tecidos (Barbosa et al. em prep.). As seces foram coradas
em azul de astra e safranina (Bukatsch 1972) e montadas em uma resina sinttica para a confeces
de lminas permanentes. Alm disso, em algumas espcies foram preparados corpos de prova de 3
mm3, incluindo floema, cmbio e xilema, que foram subsequentemente includos em Historresina
(Leica Mycrosystem), para a obteno de cortes com menos de 10 m, adequados para anlises mais
detalhadas. Nestes casos, as seces foram realizadas em micrtomo rotativo e coradas em uma
soluo de azul de toluidina 0,05% em tampo actico glacial de pH 4,7 (OBrien et al. 1964).
Anlises quantitativas
Das 54 espcies estudadas, 46 foram mensuradas em seco transversal. Todas as mensuraes
foram realizadas utilizando-se o software livre ImageJ verso 1.39d (http://rsb.info.nih.gov/ij/). Os
caracteres quantitativos analisados para os elementos de tubo foram: freqncia (nmero total de
clulas por rea transversal), rea total ocupada (quanto da rea total corresponde a elementos de
tubo), rea individual (valor mdio da rea de um elemento de tubo) e dimetro individual. Para
o parnquima os caracteres analisados foram: freqncia e rea total ocupada. Freqncias foram
calculadas a partir de grades de 50 mm2 em pores aleatrias do floema variante, com ao menos
quatro repeties para cada espcime. Um processo similar foi executado para o floema normal,
porm com grades de 10 mm2, uma vez que o floema variante est representado por uma poro
menor de tecidos. Entretanto, os dados para o floema normal foram posteriormente multiplicados
por cinco para a obteno de nmeros comparveis entre as pores normal e variante. Os valores
de rea total ocupada foram calculados utilizando-se a mesma abordagem.
O clculo da rea celular individual, entretanto, utilizou outra abordagem. Ao menos 30
clulas foram selecionadas aleatoriamente e foi calculado um valor mdio para representar a espcie.
A escolha de calcular as reas celulares e no os dimetros foi motivada devido a que os elementos
de tubo crivado e outras clulas do floema no so perfeitamente circulares. Por outro lado, uma

52

Pace, M. P.

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

vez que na literatura so comuns dados de dimetro, freqentemente apresentamos ao lado das
reas um valor aproximado de dimetro obtido por meio da raiz quadrada dos valores das reas.
Um teste t pareado com alfa = 0,05 foi empregado para testar se a diferena entre as mdias era
estatisticamente significativa.
Todos os dados numricos obtidos para o floema normal e o variante esto reunidos na
Tabela 1. Quando algum valor no pode ser obtido, um ponto de interrogao foi utilizado para
indicar um dado no amostrado. Grficos e testes estatsticos foram realizados no Excel (Microsoft
word) e no R (http://www.R-project.org).
Delimitao de caracteres, anlise de contrastes independentes e reconstruo dos caracteres ancestrais
Todos os caracteres delimitados neste estudo representam caracteres que possuem algum
grau de variao, discreto ou contnuo, entre o floema normal e o variante. Caracteres discretos
foram reconstrudos pela mxima parcimnia no software MacClade 4.06 (Maddison & Maddison
2003) e pela mxima verossimilhana no software Mesquite 2.06 (Maddison & Maddison 2009).
Caracteres contnuos, por sua vez, foram reconstrudos na mxima parcimnia no software Mesquite
2.06 (Maddison & Maddison 2009). Alm disso, uma anlise de contrastes independentes da filogenia
foi realizada utilizando o programa de Anlise de Diversidade Fenotpica (PDAP, Phenotypic Diversity
Analysis Program) implementado no Mesquite 2.06 (Mildford et al. 2003). A anlise de contrastes
independentes calcula o valor do n em relao sua posio na filogenia e estima se h alguma
tendncia de diminuio ou aumento dos dados contnuos independente da histria filogentica dos
terminais da anlise.
Uma filogenia robusta contendo 104 espcies de Bignonieae foi utilizada como base para todas
as anlises (Lohmann 2006). Entretanto, uma vez que esta filogenia no continha todas as 383 espcies
de Bignonieae, colapsamos os ramos referentes a espcies no n mais inclusivo que representasse
um gnero, de acordo com a classificao mais recente para o grupo (Lohmann no prelo). Assim,
obtivemos uma filogenia com todas as espcies da tribo, sendo que em seguida exclumos os ramos
terminais no amostrados para obter uma rvore de mais fcil visualizao dos dados. Contudo,
todos os caracteres foram reconstrudos na rvore com todas as espcies e naquela com somente
os caracteres amostrados. Uma vez que as reconstrues inferiam os mesmos resultados para os
ns, decidiu-se apresentar somente a rvore com as espcies amostradas.

53

Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Arbusto
Arbusto
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Arbusto
Liana
Liana
Liana
Liana
Arbusto
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana
Liana

Adenocalymma bracteatum
Adenocalymma comosum
Adenocalymma divaricatum
Adenocalymma flaviflorum
Adenocalymma neoflavidum
Adenocalymma nodosum
Adenocalymma peregrinum
Adenocalymma salmoneum
Amphilophium crucigerum
Amphilophium elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Amphilophium paniculatum
Anemopaegma chamberlaynii
Bignonia binata
Bignonia campanulata
Bignonia magnifica
Callichlamys latifolia
Cuspidaria convoluta
Cuspidaria pulchra
Dolichandra unguiculata
Dolichandra unguis-cati
Fridericia chica
Fridericia conjugata
Fridericia platyphylla
Fridericia samydoides
Fridericia speciosa
Lundia cordata
Lundia corymbifera
Lundia damazii
Lundia glazioviana
Manaosella cordifolia
Mansoa difficilis
Mansoa onohualcoides
Mansoa standley
Martinella obovata
Neojobertia mirabilis
Pachyptera kerere
Perianthomega vellozoi 1
Perianthomega vellozoi 2
Pleonotoma stichadenia
Pleonotoma tetraqueta
Pyrostegia venusta
Stizophyllum riparium 1
Stizophyllum riparium 2
Stizophyllum riparium 3
Tanaecium bilabiatum
Tanaecium pyramidatum 1
Tanaecium pyramidatum 2
Tynanthus cognatus
Tynanthus elegans
Xylophragma myrianthum

rea individual (m2)


Normal
Variante
61 22
339 94
84 35
527 160
31 8
559 111
63 20
432 169
62 18
401 69
48 17
129 60
42 13
163 54
31 10
438 140
85 51
289 250
122 59
712 261
228 117
417 138
539 233
1375 272
126 57
397 122
20 14
314 145
37 15
329 118
75 34
180 69
132 130
548 189
31 13
835 262
45 29
93 57
150 50
575 146
69 38
179 118
82 95
344 266
123 68
896 236
39 23
318 176
50 37
1043 320
55 19
655 136
19 11
603 197
15 6
257 242
41 32
502 239
18 13
375 223
112 40
476 178
42 16
604 163
45 20
477 105
39 16
258 97
65 12
451 62
79 53
894 278
28 10
185 45
452 182
700 218
41 30
320 230
24 17
240 196
81 19
621 182
81 17
547 238
56 15
352 195
38 9
400 50
24 18
620 221
23 8
439 154
49 28
708 399
32 30
334 242
24 7
984 500
20 7
928 330
24 11
1176 580

Elementos de tubo crivado

Freqncia
rea total ocupada (%)
Normal
Variante
Normal
Variante
?
?
?
?
48 18
34 5
4,1
45,6
46 19
24 5
1,5
26,9
31 9
36 4
2,8
37,5
57 17
38 3
5,9
31,5
95 45
57 10
6,6
23,4
35 18
61 4
3,1
24,9
46 14
39 7
3,0
33,0
86 12
32 7
16,5
20,6
63 22
61 15
14,9
71,9
?
?
?
?
58 18
29 8
46,5
70,4
49 13
34 3
9,4
29,4
61 25
60 5
6,3
42,1
53 37
59 1
3,1
46,5
61 25
59 17
9,7
33,5
35 15
34 3
8,0
44,1
19 14
21 4
1,2
37,2
25 16
27 9
2,1
8,3
48 22
41 11
12,4
54,7
73 19
49 10
13,2
36,5
43 5
31 2
6,7
25,0
30 24
24 10
6,6
37,4
19 6
36 5
1,6
25,7
39 7
20 3
3,6
31,3
38 7
35 7
3,9
39,5
46 16
17 5
1,6
23,8
88 38
30 5
1,6
16,6
60 13
28 3
4,1
30,0
36 16
18 2
1,0
17,6
46 15
33 3
10,7
45,0
74 21
24 5
7,6
32,9
?
?
?
?
83 19
48 6
6,6
30,8
?
?
?
?
44 18
17 8
5,9
28,8
?
?
?
?
33 10
36 5
19,1
48,3
35 4
42 3
2,2
29,0
40 12
25 4
1,7
18,3
25 14
15 6
4,0
27,3
74 16
34 4
9,5
40,4
101 25
60 12
8,0
39,6
98 15
40 10
5,7
28,5
111 50
29 2
5,0
35,6
36 13
32 4
1,9
17,8
55 9
21 2
5,3
31,1
46 9
25 5
5,0
13,1
65 19
16 2
2,7
35,6
69 17
24 3
2,3
38,5
53 31
12 3
2,2
28,8

Dimetro individual (m)


Normal
Variante
41
18 2
92
23 6
61
23 5
81
21 4
81
20 2
71
11 17
61
13 2
61
21 4
92
17 6
92
27 5
10 4
20 3
23 5
37 4
11 2
20 3
41
18 4
62
18 3
92
13 2
11 4
23 4
61
29 5
72
10 2
12 2
24 3
82
13 4
94
19 7
11 3
30 4
52
18 5
72
32 4
72
26 3
41
25 4
41
16 7
62
22 5
41
19 6
11 2
22 4
61
25 4
71
22 2
61
16 3
81
21 2
93
30 3
51
17 2
16 5
26 3
62
18 5
51
15 5
91
25 4
91
23 3
71
19 4
61
20 3
52
25 3
51
21 4
75
27 9
63
18 8
51
31 9
41
30 6
51
34 9

rea total ocupada (%)


Normal
Variante
?
?
56,3
29,7
40,8
10,6
42,5
32,2
52,7
20,9
44,8
42,1
47,6
32,3
41,9
21,2
78,7
66,3
73,9
17,2
?
?
48,5
25,2
47,8
29,9
49,6
26,5
65,8
22,5
66,3
43,0
57,1
28,0
64,7
18,0
91,4
16,7
54,2
29,3
56,2
40,1
63,3
25,9
56,2
35,3
51,8
16,8
61,5
23,4
59,1
19,0
67,5
11,6
47,0
31,4
82,5
18,9
63,3
25,1
66,1
30,6
56,5
37,4
?
?
74,3
36,1
45,6
30,5
52,6
18,8
38,6
37,4
55,2
33,3
66,6
37,4
79,2
22,2
67,8
32,5
65,8
37,6
71,9
11,9
65,8
11,9
77,3
9,6
61,0
21,0
68,6
28,4
55,2
31,6
40,9
22,6
39,2
20,6
57,2
16,4

Parnquima
Freqncia
Normal
Variante
?
?
198 52
64 15
274 15
57 7
210 35
73 8
245 60
80 10
215 37
98 19
190 17
120 12
168 14
64 2
150 16
120 9
136 26
68 10
?
?
156 25
78 4
170 19
102 6
195 39
122 15
218 116
81 14
161 30
88 13
115 29
63 6
211 25
76 7
165 31
91 6
101 10
77 7
263 18
109 21
268 49
74 11
223 23
78 7
119 19
56 9
150 18
66 8
160 37
70 6
214 56
46 17
135 78
67 18
280 45
81 21
170 18
66 8
156 27
92 10
219 16
101 19
?
?
290 46
142 23
?
?
146 38
55 6
?
?
101 12
71 10
119 28
68 9
215 21
67 12
125 14
61 23
258 64
73 9
243 23
64 9
195 32
54 12
209 32
30 6
184 50
79 12
141 39
60 9
136 45
79 18
150 23
67 12
171 22
86 11
220 38
86 12

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

? = dado no coletado

Hbito

Txons

Tabela 1. Dados numricos para os elementos de tubo crivado e as clulas parenquimticas do floema normal e variante.

Pace, M. P.
54

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Pace, M. P.

RESULTADOS
Posio do floema normal e do floema variante no caule
As quatro cunhas de floema presentes nos caules de Bignonieae so sempre formadas entre
as ortsticas foliares (Fig. 3A-B). Uma vez que a filotaxia oposta cruzada, as quatro cunhas de floema
rotacionam no caule de maneira espiralada, caracterstica muitas vezes visvel na parte exterior do
caule (Fig. 3C).
Figure 3

C
Fig. 3 Position of the phloem wedges (variant phloem) in alternation with the leaves and branches.
3. Posio dasunidentifi
cunhas deed
floema
(floema
entre aswedges
folhas e alternating
ramos. A. Bignonieae
identificada
seco transversal (ST)
AFig.
, Bignonieae
species
withvariante)
four phloem
with theno
decussate
leaves.
caule
adulto
com
quatro
cunhas
de
floema
em
alternncia
com
as
folhas
opostas
cruzadas.
B.
Dolichandra
unguis-cati
ST, caule jovem
B, Dolichandra unguis cati at the beginning of secondary growth, with four phloem wedges
no incio do crescimento secundrio, com quatro cunhas de floema alternando com as folhas. Linhas pontuadas: uma gema axilar com
alternating
with the
leaves.
Dotted
anpartindo
axilarydo
bud
with
primordia,
dashed lines:
a petiole
primordios foliares,
linhas
tracejadas:
umlines:
pecolo
caule.
C. leaf
Bignonieae
no identificada,
caule com
xilema preservado, mas
departing
from
the
stem.
C,
Bignonieae
unidentifi
ed,
a
dead
branch
with
furrows
left
after
com o floema variante decomposto, evidenciando o padro espiralado percorrido pelas cunhas de floemathe
no caule. Escala: 500 m.
decomposition of the phloem wedges showing that they exhibit a spiralled pattern along the stem.
Scale bar: 500 !m.

55

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Pace, M. P.
Figure 4

FN
FN

FV
FV
* *

Fig. 4 Cambial dissection and inclusion. A, Adenocalymma divaricatum, the continuous cambium
is about
to dissect
at theA.level
of the raydivaricatum
initials (arrows).
B, Tynanthus
variant cambium
Fig. 4. Disseco
e incluso
do cmbio.
Adenocalymma
seco transversal
(ST),cognatus
o cmbio, contnuo
em vias de se romper
no nvel das iniciais
radiais
(setas).in
B. the
Tynanthus
cmbio
incluso
dentro
da cunha
de floema.
(asterisks)
included
variantcognatus
phloem.ST,
Scale
bar:variante
A = 100(asteriscos)
!m, B = 500
!m, VP
= variant
phloem,
RP Escalas: A
= 100 m, B == 500
m,phloem,
FN = Floema
normal,
FV = Floema
variante. Asteriscos = cmbio variante.
regular
Asterisks:
Variant
cambium.

As pores normais do cmbio prosseguem produzindo mais xilema para o interior que
floema para o exterior, ao passo que o oposto ocorre nas pores variantes, onde a produo de
floema superior de xilema. Como resultado, dois movimentos opostos se estabelecem levando
disseco do cmbio (Fig. 4A) e sua incluso no interior das cunhas de floema (Fig. 4B). Contudo,
mesmo possuindo taxas diferentes de produo de xilema e floema, tanto o cmbio normal quanto
o variante formam xilema e floema ao longo de toda sua existncia, como pode ser evidenciado ao
se comparar diferentes estgios de desenvolvimento de um mesmo ramo (Fig. 5).

F
X
X
X

Fig.
5 Different
developmental
stagesdeofum
a mesmo
branchramo
fromdeTynanthus
cognatus
showing
the amount
of xylem
Fig.
5. Diferentes
estgios
de desenvolvimento
Tynanthus cognatus
em seco
transversal
mostrando
a quantidade
de
xilema with
(traobars)
com bordas)
e floema
(trao simples)
(stroke
and phloem
(simple
stroke)produzidos.
produced.F = Floema, X = Xilema. Escala: 1 cm.

56

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Pace, M. P.

Diferenas entre o floema normal e o variante


Os quatro tipos celulares presentes no floema secundrio: elementos de tubo crivado,
parnquima, fibras e raios apresentam diferenas entre o floema normal e o variante. Cada tipo
celular ser tratado individualmente a seguir.
Elementos de tubo crivado
rea dos elementos de tubo crivado. Em todas as espcies analisadas os elementos de tubo
apresentaram diferenas significativas entre as reas dos elementos de tubo do floema normal em
relao ao variante (Tabela 1, Fig. 6-7), com os elementos de tubo do floema normal apresentando
reas muito inferiores quelas do floema variante (Tabela 1). De fato, a mdia da rea dos elementos
de tubo do floema normal de 49 m2 (7 m de dimetro), enquanto na poro variante de 439
m2 (21 m de dimetro). Quanto variao encontrada, os elementos de tubo crivado do floema
normal variam entre 15 a 539 m2 (4 a 23 m de dimetro), ao passo que variam de 93 a 1375 m2
(10 a 37 m de dimetro) na poro variante (Tabela 1).

N V

N V

N V

Xylophragma

Tynanthus
Pyrostegia

N V

Tanaecium

Perianthomega
N V

Pachyptera

N V

Stizophyllum

N V

Martinella

Fridericia

Dolichandra
N V

Mansoa

N V

Manaosella

N V

Cuspidaria

N V

Callichlamys

N V

Lundia

N V

Bignonia

N V

Anemopaegma

Adenocalymma

Amphilophium

Figure 6

N V

N V

N V

N V

N V

Fig. 6. Comparao das reas dos elementos de tubo crivado da poro normal e da variante em todos os gneros de Bignonieae.

Fig. 6 Comparison of the sieve tube areas between variant and regular phloem in all
genera analyzed.

57

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Pace,Figure
M. P. 7

ETC
P

R
P

R
ETC

ETC
P
P

Ca
B

Fig.
Regular
and
variantemphloem
of riparium
Styzophyllum
AFloema
, Regular
phloem,
with narrow
sieve
Fig. 7.7Floema
normal
e variante
Stizophyllum
em seco riparium
transversal.. A.
normal,
com elementos
de tubo crivado
pequenos
(
), achatados
radialmente,
arranjados
em agrupamentos
emgroups
mltiplosof
radiais
de duas acells,
trs clulas.
a relativa
tubes
(arrows),
rectangular
shaped,
arranged
in clustesou
and
two-three
note Note
the relative
abundncia de parnquima axial e a presena de raios multisseriados. B. Floema variante, com elementos de tubo crivado arredondados
abundance
of
phloem
parenchyma,
and
the
presence
of
multiseriate
rays.
B,
Variant
phloem,
with
e em mltiplos de trs a quatro clulas, parnquima escasso e raios predominantemente unisseriados (
). Ca = Cmbio, ETC =
wide
round
shaped
tubes, and
in multiples
Elemento
de tubo
crivado,sieve
P = Parnquima,
R = Raios.
Escala 50 m.of two-three cells, scanty parenchyma, and rays
predominantly uniseriate (arrow). CZ = cambial zone, Pc = parenchyma cell, R, rays, ST = sieve tube.
Figure 8
Scale = 50 !m.
A diferena entre as reas da poro variante e normal est presente tanto em espcies

lianescentes quanto arbustivas. Entretanto, na poro variante dos arbustos encontram-se alguns
dos elementos de tubo de menor rea em Bignonieae, variando entre 93 a 318 m2 (10 a 18 m de
dimetro). Em relao aos elementos de tubo crivado da intercunha, a mesma variao no vista e
os dados da poro normal e variante so semelhantes (Tabela 1).
Quando as reas so consideradas separadamente tanto para o floema normal quanto para
o variante, um grau de variao grande encontrado entre as espcies dentro dessas pores. Esta
variao, por sua vez, contnua, sem qualquer evidncia de lacunas em sua distribuio (Fig. 8).
Figure 8

Floema normal

Floema variante

Fig. 8. Distribuio dos valores de reas dos elementos de tubo crivado para as 46 espcies amostradas quantitativamente neste
estudo.

Reconstrues de caracteres ancestrais foram realizadas para ambos tipos de floema. A


reconstruo feita para as reas dos elementos de tubo da poro normal revelou que a maioria
das espcies de Bignonieae tende a possuir elementos de tubo que variam entre 40-90 m2, um
intervalo prximo ao valor encontrado como ancestral dentro da tribo (50m2) (Fig. 9). Ainda assim,
dois clados dentro de Bignonieae demonstraram estar evoluindo de maneira antagnica, com dois

58

Modified from UNTITLED

616 !m

500 !m2

459 !m2

Cuspidaria.convoluta

650 !m2

Fridericia.platyphylla

Fridericia.samydoides

Tanaecium.bilabiatum

Tanaecium.pyramidatum

Callichlamys.latifolia

Dolichandra.unguis.cati

Dolichandra.unguiculata

Bignonia.prieurei

Bignonia.corymbosa

Bignonia.binata

Bignonia.campanulata

Bignonia.magnifica

Character: Wedge areas

Squared
length: (
Parsimony
reconstruction
Squared)
[Squared length:
2027734.0539463

2027734.05394631]
1]

Fridericia.chica

Wedge areas
Parsimony
reconstruction (

Squared) [

93.0 to 221.2

221.2 to 349.4

1375.0
to
1118.6
to 1246.8

Fridericia.conjugata

Fridericia.chica

Fridericia.platyphylla

Fridericia.samydoides

Tanaecium.bilabiatum

Tanaecium.pyramidatum

Callichlamys.latifolia

Dolichandra.unguis.cati

Dolichandra.unguiculata

Bignonia.prieurei

Bignonia.corymbosa

Bignonia.binata

Bignonia.campanulata

Bignonia.magnifica

Mansoa.difficilis

Mansoa.onohualcoides

Mansoa.standleyi

Cuspidaria.convoluta

Lundia.damazii

Tynanthus.elegans

Pleonotoma.tetraquetra

Manaosella.cordifolia

Character: Interwedge area


145851.61270499]
Parsimony15.0
reconstruction
to 67.4 (

Squared) [Squared length:

Mansoa.difficilis

Mansoa.onohualcoides

Mansoa.standleyi

Pyrostegia.venusta

Squared) [
Squared length:

Bignonia.campanulata

Bignonia.magnifica

145851.61270499]

67.4 to 119.8

1246.8 to 1375.0

1375.0 to 1503.2

404 !m2

Fig. 9 Parsimony reconstruction of the areas of the sieve tubes. A, Regular phloem, B, Variant phloem.
Modified from UNTITLED
Fig. 9. Reconstruo das reas dos elementos de tubo crivado (dado
contnuo, parcimnia). A. Floema normal B. Floema variante
224.6 to 277.0

Modified from UNTITLED

clado Arrabidaea and allies

Character:

to
349.4734.0
to 477.6

862.2

to
477.6862.2
to 605.8

990.4

605.8990.4
to 734.0
to

1118.6

221.2 to 349.4

93.0 to 221.2

349.4 to 477.6

477.6 to 605.8

605.8 to 734.0

734.0 to 862.2

862.2 to 990.4

1118.6 to 1246.8

990.4 to 1118.6

1246.8 to 1375.0

1503.2

Tynanthus.cognatus

Cuspidaria.convoluta

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Xylophragma.myrianthum

Fridericia.speciosa

539.0 to 591.4

Fridericia.conjugata

486.6 to 539.0

Fridericia.chica

50 !m2

Stizophyllum.riparium

539.0 to 591.4

Fridericia.platyphylla

434.2 to 486.6

Martinella.obovata

381.8 to 434.2

Fridericia.samydoides

486.6 to 539.0

Pleonotoma.stichadenia

329.4 to 381.8

Tanaecium.bilabiatum

277.0 to 329.4

Pleonotoma.tetraquetra

119.8381.8
to 172.2
to 434.2
172.2434.2
to 224.6
to 486.6

Tanaecium.pyramidatum

to 381.8
67.4 329.4
to 119.8

Manaosella.cordifolia

224.6 to 277.0

Callichlamys.latifolia

15.0 277.0
to 67.4 to 329.4

Pachyptera.kerere

172.2 to 224.6

Lundia.corymbifera

119.8 to 172.2

Lundia.cordata

Dolichandra.unguis.cati

Dolichandra.unguiculata

Bignonia.prieurei

Bignonia.corymbosa

Bignonia.binata

Stizophyllum.riparium

Anemopaegma.chamberlayniiMartinella.obovata

Amphilophium magnoliifoliumPleonotoma.stichadenia

Amphilophium.elongatum

Amphilophium.crucigerum

Amphilophium.dolichoides

Pachyptera.kerere

Lundia.cordata
Amphilophium.paniculatum Lundia.corymbifera
Amphilophium.bracteatum

Neojobertia.mirabilis

Adenocalymma.divaricatum Lundia.glazioviana

Adenocalymma.comosum

Adenocalymna.salmoneum

Adenocalymma.neoflavidum Tynanthus.cognatus
Adenocalymna.bracteatum

Adenocalymma.nodosum

Adenocalymma.peregrinum Xylophragma.myrianthum

Fridericia.speciosa
Adenocalymma.tanaecicarpum

Adenocalymma.flaviflorum

Perianthomega.vellozoi

Tecomaria.capensis

Podranea.ricasoliana

Interwedge area
Parsimony
reconstruction (

Lundia.glazioviana

Lundia.damazii

Tynanthus.elegans

Tynanthus.cognatus

200 !m2

Cuspidaria.convoluta

33 !m2

Xylophragma.myrianthum

84 !m2

Fridericia.speciosa

38 !m2

Fridericia.conjugata

Stizophyllum.riparium

Martinella.obovata

Pleonotoma.stichadenia

Pleonotoma.tetraquetra

Manaosella.cordifolia

Pachyptera.kerere

Lundia.corymbifera

Lundia.cordata

Lundia.glazioviana

Lundia.damazii

Tynanthus.elegans

63 !m2

Mansoa.difficilis

Mansoa.onohualcoides

Mansoa.standleyi

Tynanthus.cognatus

Xylophragma.myrianthum

Pyrostegia.venusta

Anemopaegma.chamberlaynii

Fridericia.speciosa

Fridericia.conjugata

Fridericia.chica

Fridericia.platyphylla

Amphilophium magnoliifolium

Amphilophium.elongatum

Amphilophium.crucigerum

Amphilophium.dolichoides

Amphilophium.bracteatum

Amphilophium.paniculatum

Fridericia.samydoides

clado Multiples of four

Neojobertia.mirabilis

Tanaecium.bilabiatum

Tanaecium.pyramidatum

Callichlamys.latifolia

Dolichandra.unguis.cati

Dolichandra.unguiculata

Bignonia.prieurei

Bignonia.corymbosa

Bignonia.binata

Bignonia.campanulata

Bignonia.magnifica

Mansoa.difficilis

Mansoa.onohualcoides

Pyrostegia.venusta

Anemopaegma.chamberlaynii

Amphilophium magnoliifolium

Amphilophium.elongatum

Amphilophium.crucigerum

Amphilophium.dolichoides

Amphilophium.bracteatum

Amphilophium.paniculatum

Neojobertia.mirabilis

Adenocalymma.divaricatum

Adenocalymma.comosum

Adenocalymna.salmoneum

Adenocalymna.bracteatum

Adenocalymma.neoflavidum

Adenocalymma.nodosum

Adenocalymma.peregrinum

Adenocalymma.tanaecicarpum

Adenocalymma.flaviflorum

Perianthomega.vellozoi

Tecomaria.capensis

Podranea.ricasoliana

clado Multiples of four

Adenocalymma.divaricatum

Adenocalymma.comosum

Adenocalymna.salmoneum

Adenocalymna.bracteatum

Adenocalymma.neoflavidum

Adenocalymma.nodosum

Adenocalymma.peregrinum

Adenocalymma.tanaecicarpum

Adenocalymma.flaviflorum

Perianthomega.vellozoi

Tecomaria.capensis

Podranea.ricasoliana

612 !m2

Mansoa.standleyi

Pyrostegia.venusta

Anemopaegma.chamberlaynii

Modified from UNTITLED

Amphilophium magnoliifolium

Amphilophium.elongatum

Amphilophium.crucigerum

Amphilophium.dolichoides

Amphilophium.bracteatum

Amphilophium.paniculatum

Neojobertia.mirabilis

Adenocalymma.divaricatum

Adenocalymma.comosum

Adenocalymna.salmoneum

Adenocalymna.bracteatum

Adenocalymma.neoflavidum

Adenocalymma.nodosum

Adenocalymma.peregrinum

Adenocalymma.tanaecicarpum

Adenocalymma.flaviflorum

Perianthomega.vellozoi

Tecomaria.capensis

Podranea.ricasoliana

Pace, M. P.
59

cenrios opostos: o gnero Amphilophium e espcies relacionadas dentro do clado Multiples of four

possuem os maiores elementos de tubo do floema normal (200 m2), um valor significativamente

superior quele inferido como ancestral na tribo (Fig. 9A). Por outro lado, no clado Arrabidaea and

allies observa-se um cenrio oposto, com os elementos de tubo crivado diminuindo em direo

aos ancestrais mais recentes da filogenia, com algumas espcies com elementos de tubos de 33

m2. Quando os valores para as reas dos elementos de tubo so submetidos a uma anlise de

contrastes independentes, nenhuma tendncia para a tribo como um todo encontrada, com P >

0,05, provavelmente devido coexistncia de dois cenrios distintos em seu interior.


Figure 9

clado Arrabidaea and allies

Character:

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Pace, M. P.

60

Entretanto, a reconstruo de caracteres ancestrais para os dimetros dos elementos de


tubo do floema variante revelam um cenrio bastante distinto. Neste, h um aumento gradual
da rea dos elementos inferidas para os ancestrais (ns) mais antigos em direo aos ancestrais
(ns) mais recentes, fenmeno observado em toda a tribo (Fig. 9B). Os maiores valores de rea
ancestral encontrados para os elementos de tubo crivado esto no clado Arrabidaea and allies, com
outros valores altos distribudos ao longo de todos os ns apicais. Essa observao foi, por sua vez,
corroborada pela anlise de contrastes filogenticos (P < 0,05), revelando que de fato os ns apicais
tendem a possuir valores de rea mais altos, independentemente da histria filogentica das espcies.
O valor de rea ancestral para as Bignonieae como um todo foi de 404 m2.
Adicionalmente, afim de detectar se as diferenas entre os valores de rea dos elementos de
tubo crivado do floema normal e variante aumentavam ao longo da evoluo, ns reconstrumos a
diferena entre os valores na filogenia (Fig. 10). Essa anlise indicou que as diferenas entre as reas
tendem a um aumento gradual em direo aos ns mais apicais, observao esta corroborada pela
anlise de contrastes filogenticos (P < 0,05).

Squared length:
1558214.3637069
7]

414 !m2
555!m2

620!m
470 !m2

48.0
to to
158.4
48.0
158.4
158.4
to to
268.8
158.4
268.8
268.8
to to
379.20
268.8
379.20
379.20
489.6
379.20
to to
489.6
489.6
600.0
489.6
to to
600.0

381!m2

600.0
710.40
600.0
to to
710.40
710.40
820.80
710.40
to to
820.80
820.80
931.2
820.80
to to
931.2
931.2
1041.6
931.2
to to
1041.6

1041.6 to 1152.0
1041.6 to 1152.0
1152.0 to 1262.4
1152.0 to 1262.4
Modified from UNTITLED

359!m2
Modified from UNTITLED

Fig. 10. Reconstruo das diferenas entre os valores de rea dos elementos de tubo crivado do floema normal e do floema variante
(dado contnuo, parcimnia).
Fig. 10 Ancestral character state reconstructions of the difference between sieve tube areas under a
parsimony inference.

Forma e arranjo dos elementos de tubo crivado. Alm de diferirem em suas reas, os
elementos de tubo do floema normal e variante tambm diferem em relao sua forma e arranjo,
como visto em seco transversal (Fig. 7). Nas pores de floema normal os elementos de tubo
crivado so em geral achatados radialmente, com formato retangular (Fig. 7A). Alm disso, so
geralmente encontrados em agrupamentos ou em mltiplos radiais de 2-3 clulas (Fig. 7A), mais
raramente podendo estar solitrios.

Lundia.cordata

Lundia.glazioviana

Lundia.damazii

Tynanthus.elegans

Tynanthus.cognatus

Cuspidaria.convoluta

Xylophragma.myrianthum

Character:
Character: Diferena entre
Diferena entre
reas
reas
Parsimony
reconstruction (
Parsimony
Squared)
[Squared( length:
reconstruction
1558214.36370697]
Squared) [

Fridericia.speciosa

Fridericia.conjugata

Fridericia.chica

Fridericia.platyphylla

Fridericia.samydoides

Tanaecium.bilabiatum

Tanaecium.pyramidatum

Callichlamys.latifolia

Dolichandra.unguis.cati

Pachyptera.kerere
Bignonia.magnifica
Manaosella.cordifolia
Bignonia.campanulata
Pleonotoma.tetraquetra
Bignonia.binata
Pleonotoma.stichadenia
Bignonia.corymbosa
Martinella.obovata
Bignonia.prieurei
Stizophyllum.riparium
Dolichandra.unguiculata

Lundia.cordata
Mansoa.onohualcoides
Lundia.corymbifera
Mansoa.difficilis

Lundia.damazii
Pyrostegia.venusta
Lundia.glazioviana
Mansoa.standleyi

Tynanthus.cognatus
Amphilophium
magnoliifolium
Tynanthus.elegans
Anemopaegma.chamberlaynii

Amphilophium.elongatum
Cuspidaria.convoluta

Amphilophium.dolichoides
Fridericia.speciosa
Amphilophium.crucigerum
Xylophragma.myrianthum

Amphilophium.paniculatum
Fridericia.chica
Amphilophium.bracteatum
Fridericia.conjugata

Bignonia.binata
Adenocalymma.tanaecicarpum
Bignonia.corymbosa
Adenocalymma.peregrinum
Bignonia.prieurei
Adenocalymma.nodosum
Dolichandra.unguiculata
Adenocalymma.neoflavidum
Dolichandra.unguis.cati
Adenocalymna.bracteatum
Callichlamys.latifolia
Adenocalymna.salmoneum
Tanaecium.pyramidatum
Adenocalymma.comosum
Tanaecium.bilabiatum
Adenocalymma.divaricatum
Fridericia.samydoides
Neojobertia.mirabilis
Fridericia.platyphylla

Bignonia.magnifica
Perianthomega.vellozoi
Bignonia.campanulata
Adenocalymma.flaviflorum

Mansoa.standleyi

Mansoa.onohualcoides
Podranea.ricasoliana
Mansoa.difficilis
Tecomaria.capensis

Pyrostegia.venusta

Anemopaegma.chamberlaynii

Amphilophium magnoliifolium

Amphilophium.elongatum

Amphilophium.crucigerum

Amphilophium.dolichoides

Amphilophium.bracteatum

Amphilophium.paniculatum

Neojobertia.mirabilis

Adenocalymma.divaricatum

Adenocalymma.comosum

Adenocalymna.salmoneum

Adenocalymna.bracteatum

Adenocalymma.neoflavidum

Adenocalymma.nodosum

Adenocalymma.peregrinum

Adenocalymma.tanaecicarpum

Adenocalymma.flaviflorum

Perianthomega.vellozoi

Tecomaria.capensis

Podranea.ricasoliana

Figure 10

Pace, M. P.

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Alm disso, em algumas espcies esto presentes elementos de tubo de dimetro muito
diminuto, associados s suas clulas companheiras e a pequenas clulas parenquimticas, todos
compondo um assemblage (Fig. 11). Assemblages geralmente possuem as mesmas dimenses de uma
nica clula do parnquima axial encontrada ao lado (Fig. 11), indicando uma origem a partir de uma
Figure 11
nica derivada fusiforme floemtica que sofreu vrias divises.

Fig.Fig.
11. Tynanthus
cognatus. A.cognatus
Floema normal
uma reunio
de diminutos
elementos
de tubo
clulas companheiras
11 Tynanthus
. A, com
Regular
phloem
exhibiting
several
sievecrivado,
tubessuas
arranged
in
e pequenas clulas parenquimticas, todas compondo um assemblage. B. Detalhe de um assemblage. Note que um assemblage tem o
assemblages
(arrows)
B, Detail
of an assemblage.
Note
that the
assemblage
the exact
same
mesmo
dimetro de uma
clula inteira
do parnquima
axial, evidenciando
sua origem
a partir
de uma nicahas
derivada
floemtica.
Escala:
A =shape
100 m,of
B =an30entire
m. parenchyma cells, showing that they derive from the division of a single

fusiform phloem derivative. Scale bars = A, 100 !m, B, 30 !m.


No floema variante, por sua vez, a maioria dos elementos de tubo crivado so grandes e
arredondados (Fig. 7B) e esto em geral arranjados em mltiplos de duas a trs clulas (Fig. 7B).
Freqncia dos elementos de tubo crivado x rea total ocupada. O nmero de elementos
de tubo por milmetro quadrado superior na poro normal em relao poro variante (Tabela
1). Entretanto, a rea total ocupada pelos elementos de tubo muito inferior na poro normal em
relao poro variante.
Parnquima
Freqncia do parnquima axial x rea total ocupada. No floema normal o parnquima
muito mais abundante, cobrindo em geral mais de 50% da rea total ocupada por todas as clulas
(Tabela 1, Fig. 7). No floema variante, contudo, o parnquima contribui com normalmente menos de
30% da rea total ocupada por todas as clulas (Tabela 1, Fig. 7).

61

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Pace, M. P.

Esclernquima
Fibras x escleredes. Praticamente todos os gneros da tribo apresentam fibras do floema tanto
no floema normal quanto no variante, com exceo de um nico gnero, Pleonotoma, cujo floema
normal apresenta somente escleredes (Fig. 12A), ao passo que possui fibras do floema em sua
Figure 12
poro variante (Fig. 12B).

ETC

ETC

F
F

ETC
ETC

Fig. 12. Floema normal e variante de Pleonotoma tetraquetra. A. Seco transversal (ST) com floema normal apresentando somente
escleredes.
Floema variante
apresentando
somente
fibras do floema
(ST). C. Floema
sob phloem
luz polarizada,
Fig. 12B.Regular
and variant
phloem
of Pleonotoma
tetraquetra
. A, normal
Regular
withevidenciando
sclereids a
presena de cristais (ST). D. Seco longitudinal tangencial mostrando clulas do parnquima axial do floema normal com cristais
exclusively, B, Variant phloem with phloem fibers exclusively. C, Regular phloem under polyrized
aciculares. E. Floema variante sob luz polarizada evidenciando cristais prismticos (ST). E = Escleredes, ETC = Elemento de tubo
lighFshowing
crystals
= Longitudinal
section
the acicular crystals present in the regular
crivado,
= Fibras. Escalas:
A-BD
= 100
m, C,E = 50 m,
D = 25illustrating
m.

phloem E, Variant phloem under polarized light showing prismatic crystals. Scale bars: A-B = 100
!m, C-E = 50 !m D = 25 !m. ST = Sieve tube, SC = Sclereids, F = Fibers.

Diferena no arranjo das fibras. Em relao sua forma e dimenses, as fibras no apresentam
diferenas entre o floema normal e o variante. Contudo, h diferenas em relao ao padro de
distribuio das fibras entre ambos floemas. De fato, dois arranjos distintos podem ser encontrados:
no primeiro tipo h a presena de bandas de fibras tanto no floema normal quanto no variante, com
igual distribuio (Fig. 13A), ao passo que no segundo tipo a distribuio das fibras diferente entre
ambos floemas, permanecendo em bandas bem distribudas na poro normal, mas com um padro
de fibras que formam um pano de fundo nos quais as outras clulas do floema esto imersas na
poro variante (Fig. 13B).

62

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Pace, M. P.Figure 13

Fig. 13. Padres de distribuio das fibras no floema normal e variante em seco transversal. A. Adenocalymma bracteatum, padro de
distribuio
fibras idntico,
no floemainnormal
quanto
no variante.
B. Stizophyllum
padro depattern
distribuio
Fig. 13das
Patterns
of fibertanto
distribution
regular
and variant
phloem.
A, Sameriparium,
distributional
in das fibras
diferente
entre
floema
normal
e floema
variante. Escala =
2 mm.
Adenocalymma
bracteatum
B, Distinct distributional pattern in regular
regular
and
variant
phloem,

riparium
. Scale bar
= 2a mm
and variant
phloem, Stizophyllum
A reconstruo
deste carter
evidencia
que
diferena entre o padro de distribuio das

fibras entre ambos floemas evoluiu independentemente pelo menos quatro vezes em Bignonieae
(Fig. 14), pelo menos uma vez em Adenocalymma, uma vez no clado Arrabidaea and allies (com uma
reverso), uma vez em Pleonotoma, e uma vez em Stizophyllum (Fig. 14). A condio ancestral para
Bignonieae como um todo, entretanto, equvoca na parcimnia (Fig. 14A). A mesma reconstruo na
mxima verossimilhana, entretanto, indica que h uma probabilidade de 81% de que o ancestral das
Bignonieae possua igual distribuio das fibras no floema normal e variante, ao passo que a condio
ancestral para as core Bignonieae inferida como sendo de 65% de que ambos floemas possuam
igual distribuio de fibras (Fig. 14B). Em relao a Adenocalymma, um dos gneros mais plsticos
quanto distribuio das fibras entre o floema normal e variante, sugerida como condio ancestral
do clado uma probabilidade de 53% de que as fibras apresentem mesmo padro de distribuio. (Fig.
14B).
Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.tanaecicarpum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Anemopaegma.chamberlaynii
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata
Bignonia.corymbosa
Bignonia.prieurei
Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum
Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii
Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Character: Fiber comparison

wedge x interwedge
Marginal prob. recon. with

model Mk1 (est.) [rate

0.13138729 [est.]] -log L.:


25.54848718 (Opt.: width

0.0) Reporting likelihoods as


Equal
Proportional Likelihoods;
Different
Threshold when decisions

made: 2.0 Calc. by Maximum

likelihood reconstruct (
Generic categorical) (id# 986)

Perianthomega.vellozoi

Modified from UNTITLED

Igual
Diferente
Equvoco

Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.tanaecicarpum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Anemopaegma.chamberlaynii
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata
Bignonia.corymbosa
Bignonia.prieurei
Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum
Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii
Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Fig. 14. Reconstruo do padro de distribuio entre o floema normal e o variante. A. Reconstruo pela parcimnia. B. Reconstruo
Fig. 14 Reconstruction the fiber distribution in regular and variant phloem A, Parsimony reconstruction B,
pela mxima verossimilhana.
Maximum Likelihood reconstruction.

63

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Pace, M. P.

Figure 15

Fig. 15 Reconstruction the ray cells, showing to be equal in the regular and variant phloems of Perianthomega
and unequal in the rests of the tribe, the core Bignonieae clade

Raios
Se por um lado todas as diferenas presentes

entre o floema normal e o variante j estavam presentes


desde o ancestral de Bignonieae, as diferenas entre a

Igual
Diferente
Equvoco

largura e altura dos raios um carter presente somente


a partir das core Bignonieae (Fig. 15).

Largura e altura dos raios. Como visto em seco


tangencial, os raios floemticos de Perianthomega so

idnticos tanto no floema normal quanto no variante,

core
Bignonieae

todos largos e altos (Figs. 16A-B). Nas core Bignonieae,


entretanto, os raios do floema normal so multisseriados

e altos, com mais de 1mm (Fig. 16C), enquanto no floema


variante so unisseriados a bisseriados e curtos, com
menos de 1 mm (Fig. 16D).

Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.tanaecicarpum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Anemopaegma.chamberlaynii
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata
Bignonia.corymbosa
Bignonia.prieurei
Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum
Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii
Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Fig. 15. Reconstruo da altura e largura dos raios, se


igual ou diferente entre floema normal e variante.

Figura 16
Floema normal

Floema variante

A
Floema normal

64

Floema variante

Fig. 16. Largura e altura dos raios em seco longitudinal tangencial. A-B, Perianthomega vellozoi, raios idnticos (
) entre o floema
normal e o variante. C-D, Amphilophium crucigerum, com raios altos e multisseriados (
) na poro normal e raios curtos e
Fig. 16 Ray width and heigh. A-B, Rays are identical in the regular and variant phloem of Perianthomega
unisseriados (
) no floema variante. Escalas: 200 m.
(arrows) C-D, Rays high and multiseriate in the regular phloem, while short and uniseriate in the variant
phloem (arrows) of all the core Bignonieae clade, Amphilophium crucigerum. Scale bar: 200 !m

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Pace, M. P.

Cristais
Diferenas entre os cristais. Trs diferentes tipos de cristais esto presentes nos raios e
parnquima axial em Bignonieae: prismticos(Fig. 17A), aciculares (Fig. 17B) e estiloidais (Fig. 17C).
Praticamente todas as espcies analisadas apresentam o mesmo tipo de cristal tanto no floema
normal quanto no variante, com exceo de Pleonotoma, cujo floema normal apresenta apenas cristais
aciculares (Figs 12C-D), enquanto o floema variante apresenta apenas cristais prismticos (Fig. 12E).
Figura 17

Fig. 17. Tipos de cristais presentes no floema de Bignonieae (setas). A. Amphilophium crucigerum, cristais prismticos. B. Perianthomega
vellozoi, cristais aciculares. C. Amphilophium paniculatum, cristais estiloidais. Escala: 50 m.

Fig. 17 Types of crystals present in the phloem of Bignonieae (arrows). A, Prismatic crystals in
Amphilophium crucigerum, B, Acicular crystals in Perianthomega vellozoi, C, Styloid crystals in
Amphilophium paniculatum. Scale bar: 50 !m.

DISCUSSO
Este estudo ilustra as diferenas entre o floema secundrio normal e variante de Bignonieae
e as compara dentro de um contexto filogentico, afim de elucidar como ocorreu a evoluo de
diferenas entre ambas pores.
Posio do floema normal e variante
O padro vascular primrio e filotaxia oposta cruzada das folhas foram sugeridos como
de primordial importncia na formao e regulao da variao cambial em Bignonieae (Dobbins
1970, 1981, 2005). Nossos resultados apontam que de fato as cunhas de floema e as folhas esto
relacionadas, j que as cunhas se encontram sempre entre as folhas e nunca abaixo delas. Dado que
a filotaxia em Bignoniaceae oposta cruzada, as cunhas descrevem um percurso espiralado ao longo
do caule. A alternncia entre folhas e cunhas de floema corrobora as primeiras observaes feitas
com essas plantas (Schenck 1893; Solereder 1908).

65

Pace, M. P.

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

As folhas so centros de produo de auxinas,hormnio diretamente envolvido na diferenciao


e formao do padro vascular (Ye 2002). Consequentemente, no de se surpreender que de fato
as folhas estejam diretamente correlacionadas com o controle da variao cambial (Dobbins 2005),
apesar de desconhecermos como exatamente ocorre esse controle e o que levaria a formao de
mais de quatro cunhas no caule.
Por outro lado, a sugesto de que o cmbio variante de Bignonieae seria unidirecional, i.e.,
em alguns casos interrompendo totalmente a produo de xilema (Boureau 1957; Philipson & Ward
1965; Dobbins 1971; Philipson et al. 1971; Philipson 1990; Carlquist 1991, Gabrielli 1992; Dickison
2000; Ozrio-Filho 2002) jamais foi observada neste estudo. Ainda que de fato o cmbio variante
reduza sensivelmente a produo de xilema, ele jamais cessa totalmente sua produo.
Diferenas entre o floema normal e o variante
Todos os tipos celulares presentes no floema secundrio apresentam algum grau de variao
entre o floema normal e o variante, que sumarizado na Figura 18.
O primeiro tipo celular analisado neste estudo, os elementos de tubo crivado, apresentam
diferenas entre o floema normal e o variante entre todas as espcies amostradas. A reduzida rea
dos elementos de tubo crivado no floema normal provavelmente est associada ao nmero maior
de divises celulares sofridas pelas derivadas fusiformes nesta poro, como sugerido previamente
por Dobbins (1971) em Dolichandra unguis-cati. De fato, ao contrrio das derivadas fusiformes do
floema variante, as derivadas floemticas da poro normal sofrem um nmero superior de divises
celulares ainda junto zona cambial que, consequentemente, reduzem o calibre dos elementos de
tubo no floema normal. Este padro foi observado em todas as espcies amostradas.
O estudo da variao dos elementos de tubo crivado ao longo da filogenia revelou alguns
resultados interessantes. Primeiramente, os elementos de tubo do floema normal revelam tendncias
evolutivas que caminham em duas direes opostas: no clado Multiples of four, sobretudo o gnero
Amphilophium, os elementos de tubo apontaram um aumento da rea em direo aos ns mais apicais
da filogenia, ao passo que no clado Arrabidaea and allies o oposto foi encontrado, com uma reduo
gradual na rea dos elementos de tubo crivado em direo aos ns mais apicais. O aumento na rea
dos elementos de tubo em Amphilophium extremamente interessante, dado que Amphilophium
o nico gnero em Bignonieae cujas cunhas de floema se tornam inclusas medida que o caule
aumenta em dimetro, com o floema precocemente perdendo a sua condutividade (Pace et al. no
prelo). Sendo assim, possvel que em Amphilophium tenha havido seleo favorecendo o aumento

66

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Pace, M. P.Figura 18
Floema normal

Floema variante
Forma

Elementos de
tubo crivado

Forma

Arranjo

Arranjo

Fibras

Parnquima

Ocupam uma rea


menor

Ocupam uma rea


maior

Ocupa menos de 50% da


rea total

Ocupa mais de 50% da


rea total

Com um nico tipo


de distribuio

Tendncias filogenticas

Com dois tipos


de distribuio

Raios

Aumento gradual na rea dos elementos de tubo da


poro variante

Aumento da diferena entre as reas dos elementos de


tubo ao longo da evoluo

Fig. 18. Comparao


entre o floema
o variante
Bignonieae
e tendncias
filogenticas.
Fig. 18. Comparao
entre onormal
floemaenormal
e o em
variante
em Bignonieae
e tendncias
filogenticas.

dos elementos de tubo crivado no floema normal, compensando a falta de condutividade do floema
variante. Por outro lado, a reduo nas reas dos elementos da poro normal visto em Arrabidaea
and allies indicaria que o floema variante neste clado pode estar ganhando maior importncia na
conduo de fotossintatos, um cenrio que ser melhor discutido a seguir.
Os resultados de reas para os elementos de tubo do floema variante, entretanto, revelam
uma tendncia geral para um aumento gradual dos elementos de tubo nesta poro. Esse resultado
indica que o floema variante provavelmente est se especializando na conduo de fotossintatos no

67

Pace, M. P.

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

floema variante. Assim, alm de conferir flexibilidade (Carlquist 1988; Rowe et al. 2004, Isnard & Silk
2009), atuar no reparo de injrias (Dobbins & Fisher 1986) e estar envolvido com armazenamento
de gua (Carlquist 1988), uma especializao em conduo demonstra que o floema variante tambm
deve estar sujeito a presses seletivas para melhor conduzir fotossintatos. Essa especializao em
conduo algo j conhecido para o xilema de lianas, nos quais esto normalmente presentes
vasos de calibres muito grandes (Carlquist 1985), capazes de conduzir grandes quantidades de gua.
Uma excelente conduo vital para suprir o grande nmero de ramos e folhas que uma liana
costuma possuir (Ewers & Fisher 1991). A evoluo de elementos de tubo de maior calibre, portanto,
representaria uma especializao para o hbito lianescente. Essa sugesto , ademais, corroborada
pela anlise dos arbustos de Bignonieae, cujos elementos de tubo da poro variante apresentam
calibres significativamente inferiores aos das lianas.
Estudos anteriores que investigaram os dimetros dos elementos de tubo em Loganiaceae
(Veenendaal & Den Outer 1993) e Bignoniaceae (Pace et al. no prelo) j haviam sugerido que o
floema variante deve assumir o papel principal na conduo de fotossintatos; entretanto, esta a
primeira vez que tais sugestes so testadas numericamente em um contexto filogentico. Alm
disso, o aumento entre as diferenas de rea do floema normal e variante indicam que os elementos
da poro variante esto aumentando e aqueles da poro normal esto diminuindo. Assim,
possvel que a conduo de fotossintatos esteja restringindo-se ao floema variante.
Da mesma maneira que as reas sempre foram diferentes entre o floema normal e o variante,
a forma e o arranjo dos elementos de tubo crivado tambm sempre foram diferentes entre o floema
normal e o variante. De fato, os elementos de tubo do floema normal so geralmente diminutos e
achatados radialmente, muito semelhantes, curiosamente, aos elementos de tubo encontrados na
poro terminal de camadas de crescimento presentes no floema de espcies com formao sazonal
de tecidos secundrios. Mais especificamente, essa semelhana advm da forma achatada radialmente
dos elementos de tubo crivado (Schneider 1945; Deer & Evert 1967; Deshpande & Rajendrababu
1985; Rajput & Rao 1998; Angyalossy et al. 2005) e seu arranjo radial (Angyalossy et al. 2005).
Por outro lado, a maior freqncia de elementos de tubo no floema normal no contradiz a
afirmao de que o floema variante seria o principal condutor dos fotossintatos, j que os elementos
desse floema so muito menores e, portanto, ocupam uma rea inferior dentro do tecido. De fato,
os elementos de tubo do floema normal esto geralmente dispersos em uma matriz de parnquima
axial, de maneira similar ao floema terminal de plantas com crescimento sazonal, reforando que
estariam envolvidos em uma menor conduo de fotossintatos.
Outros caracteres tambm demonstraram ser diferentes entre o floema normal e o variante,
como a distribuio das fibras e os raios floemticos. Em ambos casos, essas diferenas no so
gerais para a tribo, mas so restritas a clados em particular. No caso das fibras, estas podem ter igual
distribuio entre o floema normal e o variante, ou podem estar distribudas de maneira distinta,

68

Pace, M. P.

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

com as fibras na poro variante mais proximamente relacionadas. Diferenas no arranjo das fibras
parece ter evoludo independentemente em pelo menos quatro clados de Bignonieae: Adenocalymma,
o clado Arrabidaea and allies, Pleonotoma e Stizophyllum. possvel que a evoluo desse carter
esteja relacionada conferncia de proteo mecnica das cunhas de floema, tanto contra tores
quanto a agentes externos, como herbvoros.
Em relao aos raios, estes so idnticos entre o floema normal e o variante em Perianthomega
e so diferentes no grupo irmo (i.e., nas core Bignonieae). Essa caracterstica representa uma
sinapomorfia deste clado. A presena de exclusivamente raios unisseriados dentro das cunhas uma
caracterstica intrigante, j que em todo o restante do caule os raios so multisseriados. Uma vez
que estudos com o xilema secundrio apontam que os raios so em geral mais estreitos no incio
do crescimento secundrio (Barghoorn 1940; Chattaway 1951), possvel que a manuteno dessa
caracterstica representasse um caso de reteno do carter juvenil no floema variante, ou seja, um
caso de pedomorfose no floema secundrio. Esse carter pedomrfico, por sua vez, derivaria do
fato de que o cmbio variante praticamente no sofre novas divises anticlinais quando inicia sua
atividade, ainda cedo na formao do caule (Pace et al. no prelo), momento em que as cunhas iniciam
seu desenvolvimento e o cmbio se torna incluso. Uma vez que as cunhas de floema so formadas
ainda cedo na ontogenia do caule e o cmbio variante praticamente interrompe as divises anticlinais,
a caracterstica juvenil de possuir raios unisseriados permanece na cunha devido a uma reteno do
padro de desenvolvimento inicial.
Outro carter varivel entre o floema normal e o variante est relacionado altura dos raios.
Como esperado em lianas (Carlquist 1984; Gasson & Dobbins 1991; Dias-Leme 1999), os raios so
bastante altos e largos na poro normal. Ao contrario, os raios so curtos e estreitos na poro
variante. A razo pela qual os raios da cunha seriam mais curtos pode representar uma reteno
do carter plesiomrfico da famlia (Dos Santos & Miller 1992; Dos Santos & Miller 1997), j que
nas demais Bignoniaceae os raios so geralmente curtos, ou ainda pode representar uma evoluo
semelhante sugerida na especializao dos raios em dicotiledneas (Kribs 1935), de raios altos
a raios curtos. Essa sugesto, entretanto, deve ser interpretada com cautela, j que as linhas de
evoluo dos raios como proposta por Kribs (1935) parecem ser mais complexas do que uma nica
converso de raios altos e multisseriados para raios curtos e unisseriados (Barghoorn 1941).
Cristais de oxalato de clcio de trs tipos distintos foram encontrados nos raios e parnquima
axial de Bignonieae: prismticos, aciculares e estiloidais. O clcio sabidamente crucial para a diviso,
crescimento e manuteno celular (Arnott 1976; Franceschi 1989) elucidando, assim, porqu cristais
de oxalato de clcio abundam no floema normal e variante de Bignonieae. Alm disso, os cristais so
em geral do mesmo tipo entre a poro normal e variante, exceto em Pleonotoma, no qual cristais
aciculares esto presentes no floema normal, ao passo que cristais prismticos so encontrados no

69

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

Pace, M. P.

floema variante. Outro carter distintivo de Pleonotoma a ausncia de fibras no floema normal,
no qual se encontram somente escleredes, ao passo que no floema variante h fibras do floema.
Diferenas to marcantes entre o floema normal e variante como estas registradas para Pleonotoma
indicam que ambos floemas provavelmente evoluem de maneira no correlacionada e, portanto,
pertencem a mdulos evolutivos distintos (sensu Wagner 1996) em Bignoniaceae.

CONCLUSES
Nossos resultados indicam que o floema normal e o variante esto se tornando cada vez
mais diferentes em Bignonieae. Adicionalmente, muitas das caractersticas apontadas para as espcies
decorrem do hbito lianescente ou da presena de variao cambial. Primeiramente, no floema variante
os elementos de tubo crivado esto ficando cada vez maiores e ocupando uma maior rea em todas
as espcies da tribo, provavelmente aumentando a importncia do floema variante na conduo de
fotossintatos. Um maior poder de conduo pelo floema variante em Bignonieae prov, alm do mais,
outra importncia nunca antes sugerida para a evoluo e manuteno da variao cambial no grupo.
Secundariamente, as fibras do floema variante esto em muito grupos evoluindo para um arranjo
mais proximamente relacionado, provavelmente aumentando a proteo mecnica do tecido. Em
terceiro lugar, os raios teriam se diferenciado devido a mudanas na ontognese (pedomorfose) ou
filognese (especializao), tornando-se mais estreitos e curtos no floema variante. Estes resultados
evidenciam a importncia de estudos anatmicos comparativos dentro de um contexto filogentico,
permitindo reconhecer a presena de tendncias evolutivas que podem ter tido um papel crucial na
diversificao dos grupos.

REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS
ANGYALOSSY V., C. R. MARCATI & R. F. EVERT 2005. Aspects of the seasonal development of the secondary phloem
in two Brazilian semi-ring porous trees. XVII IBC Book of Abstracts, Vienna, ustria.
ARNOTT H. J. 1976. Calcification in higher plants. Pages 55-78 In N Watanabe, KM Wilbur (eds.) The mechanisms of
mineralization in the invertebrates and plants. The Belle W. Baruch Library in Marine Science 5. University of
South Carolina Press, Columbia, EUA.
BARGHOORN E. S. J. 1940. The ontogenetic development and phylogenetic specialization of rays in the xylem of
dicotyledons. I. The primitive ray structure. American Journal of Botany 27:918-928.
BARGHOORN E. S. J. 1941. The ontogenetic development and phylogenetic specialization of rays in the xylem of
dicotyledons. II. Modification of the multiseriate and uniseriate rays. American Journal of Botany 28:273-282.

70

Pace, M. P.

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

BERLYN G. P. & J. P. MIKSCHE 1976. Botanical microtechnique and cytochemistry. The Iowa State University Press,
Ames.
BOUREAU E. 1957. Anatomie Vgtale: Lappareil vgtatif des phanrogames. Musum National dHistoire Naturelle.
Tome troisime. Presses Universitaires de France, Paris, Frana.
BUKATCH F. 1972. Bemerkungen zur Doppelfrbung Astrablau-Safranin. Mikrokosmos 61:255.
CABALL G. 1993. Liana structure, function and selection: a comparative study of xylem cylinders of tropical rainforest
species in Africa and America. Botanical Journal of the Linnean Society 113:41-60.
CARLQUIST S. 1982. The use of ethylenediamine in softening hard plant structures for paraffin sectioning. Stain
Technology 57:311-317.
CARLQUIST S. 1985. Observations on functional wood histology of vines and lianas: vessel dimorphism, tracheids,
vasicentric tracheids, narrow vessels, and parenchyma. Aliso 11:139-157.
CARLQUIST S. 1988. Comparative wood anatomy - systematic, ecological, and evolutionary aspects of dicotyledon
wood. Springer-Verlag, Berlim, Alemanha.
CARLQUIST, S. 1991. Anatomy of vine and liana stems: a review and synthesis In F. E. Putz & H. A. Mooney (eds.) The
biology of vines. Cambridge University Press. Cambridge, Reino Unido.
CHATTAWAY M. M. 1951. Morphological and functional variations in the rays of pored timbers. Australian Journal of
Scientific Research series B 4:12-27.
DERR W. F. & R. F. EVERT 1967. The cambium and seasonal development of phloem in Robinia pseudoacacia. American
Journal of Botany 54:147-157.
DESHPANDE B. P. & T. RAJENDRABABU 1985. Seasonal changes in the structure of the secondary phloem of Grewia
tiliaefolia, a deciduous tree from India. Annals of Botany 56:61-71.
DICKISON, W. C. 2000. Integrative plant anatomy. Elsevier Science Academic Press, San Diego, EUA.
DOBBINS D. R. 1970. The influence of the leaves on anomalous cambial activity in the cross-vine. American Journal of
Botany 57:735.
DOBBINS D. R. 1971. Studies on the anomalous cambial activity in Doxantha unguis-cati

(Bignoniaceae). II. a case of

differential production of secondary tissues. American Journal of Botany 58:697-705.


DOBBINS D. R. 1981 Anomalous secondary growth in lianas of the Bignoniaceae is correlated with the vascular
pattern. American Journal of Botany 68:142-144.
DOBBINS D. R. 2005 Development and function of included phloem in woody lianas of the Bignoniaceae. XVII IBC
Book of Abstracts, Vienna, ustria.
DOBBINS D. R. & J. B. FISHER 1986. Wound responses in girdled stems of lianas. Botanical Gazette 147:278-289.
DOS SANTOS G. & R. B. MILLER 1992. Wood anatomy of Tecomeae. Flora Neotropica Monograph 25:336-358.
DOS SANTOS G. & R. B. MILLER 1997. Wood anatomy of Jacaranda (Bignoniaceae): systematic relationships in sections
monolobos and dilobos as suggested by twig and stem wood rays. IAWA Journal 184: 369-383.
DUNN M. T., M. KRINGS, G. MAPES, G. W. ROTHWELL, R. H. MAPES & S. KEQIN 2003. Medullosa steinii sp nov., a seed

71

Pace, M. P.

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

fern vine from the Upper Mississippian. Review of Paleobotany and Palynology 124:307-324.
EWERS F. W. & J. B. FISHER 1991. Why vines have narrow stems: histological trends in Bauhinia (Fabaceae). Oecologia
88:223-237.
FISHER J. B. & F. W. EWERS 1992. Xylem pathways in liana with variant secondary growth. Botanical Journal of the Linnean
Society 108:181-202.
FRANCESCHI V. R. 1989. Calcium oxalate formation is a rapid and reversible process in Lemna minor L. Protoplasma
148:130137.
GABRIELLI A. C. 1993. Estrutura caulinar secundria em Pyrostegia venusta (Ker.) Miers Bignoniaceae. Revista
Brasileira de Botnica 16: 167-173.
GENTRY A. H. 1991. The distribution and evolution of climbing plants. Pages 3-49 in F. E. Putz, H. A. Mooney, eds. The
biology of vines. Cambridge University Press, Cambridge.
ISNARD, S. & W. K. SILK 2009. Moving with climbing plants from Charles Darwins time into the 21st century. American
Journal of Botany 96: 1205-1221.
KARNOVSKY M. J. 1965. A formaldehyde-glutaraldehyde fixative of high osmolality for use in electron microscopy.
Journal of Cell Biology 27:137-138.
KRIBS D. A. 1935. Salient lines of structural specialization in the wood rays of dicotyledons. Botanical Gazette 96:547557.
LENS F., J. KREHED, P. BAAS, S. JANSEN, D. RABAEY, S. HUYSMANS, T. HAMANN & E. SMETS 2008. The wood
anatomy of polyphyletic Icacinaceae s.l. and their relationship within asterids. Taxon 57:525-552.
LOHMANN L. G. 2006. Untangling the phylogeny of neotropical lianas (Bignonieae, Bignoniaceae). American Journal of
Botany 93:304-318.
LOHMANN L. G. no prelo. A new generic classification of Bignonieae (Bignoniaceae) based on molecular phylogenetic
data and morphological synapomorphies. Annals of the Missouri Botanical Garden.
MADDISON, W. P. & D. R. MADDISON 2003. MacClade: analysis of phylogeny and character evolution, version 4.06 for
Mac OSX. PPC Sinauer, Sunderland, Massachussets, EUA.
MADDISON W. P. & D. R. MADDISON 2009. Mesquite: A modular system for evolutionary analysis. Version 2.6. http://
mesquiteproject.org
MIDFORD P. E., T. GARLAND Jr & W. P. MADDISON 2003. PDAP Package.
OBATON M. 1960. Les lianes ligneuses a structure anormale des forts denses dAfrique Occidentale. Annales des
Sciences Naturelle Botanic et Biologie Vgtale 12: 1-220.
OBRIEN T. P., N. FEDER & M. E. MACCULLY 1964. Polychromatic staining of plant cell walls by toluidine blue O.
Protoplasma 59:368-373.
OZRIO-FILHO, H. L. 2002. Variao cambial em Bignoniaceae: padro anatmico e desenvolvimento do caule. Master
dissertation, University of So Paulo, So Paulo, Brasil.
PACE M. R., L. G. LOHMANN & V. ANGYALOSSY no prelo. The rise and evolution of the cambial variant in Bignonieae

72

Pace, M. P.

Cap. 2: Diferenas entre floema normal e variante

(Bignoniaceae). Evolution and Development 11.


PHILIPSON W. R. 1990. Anomalous cambia. Pages 201-212 in M. Iqbal, ed. The vascular cambium. John Wiley & Sons Inc,
New York, England, Research Studies Press Ltd. Tauton, Somerset.
PHILIPSON W. R. & J. M. WARD 1965. The ontogeny of the vascular cambium in the stem of seed plants. Biology Review
40: 534-579.
PHILIPSON W. R. , J. M. WARD & B. G. BUTTERFIELD 1971 The vascular cambium: its development and activity.
Chapman and Hall Ltd. London, Inglaterra.
RAJPUT K. S. & K. S. RAO 1997. Seasonal anatomy of secondary phloem of teak (Tectona grandis L.
Verbenaceae) growing in dry and moist deciduous forests. Phyton 38:251-258.
ROSELL J. A. & M. E. OLSON 2007. Testing implicit assumptions regarding the age vs size dependence of stem
biomechanics using Pittocaulon (~ Senecio) praecox (Asteraceae). American Journal of Botany 94:161- 172.
ROWE N., S. ISNARD & T. SPECK 2004. Diversity of mechanical architectures in climbing plants: an evolutionary
perspective. Journal of Plant Growth and Regulation 23:102-128.
RUPP P. 1964. Polyglycol als Einbettungsmedium zum Schneiden botanischer Prparate. Mikrokosmos 53:123-128.
SCHENCK H. 1893 Beitrge zur Biologie und Anatomie der Lianen im Besonderen der in Brasilien einheimischen
Arten. II Theil. Beitrge zur Anatomie der Lianen. Pages 1-271 In AFW Schimper, ed. Botanische Mittheilungen
aus den Tropen. Gustav Fisher, Jena, Alemanha.
SCHNEIDER H. 1945 The anatomy of Peach and Cherry phloem. Bulletin of the Torrey Botanical Club 72:137-156
SCHNITZER, S. A., S. J. DEWALT & J. CHAVE 2006. Censuring and measuring lianas: a quantitative comparison of the
common methods. Biotropica38: 581-591.
SOLEREDER H. 1908. Systematic anatomy of the dicotyledons, Vols. I and II. Charenton Press, Oxford, Reino Unido.
VAN VEENENDAAL W. L. H. & R. W. DEN OUTER 1993. Development of included phloem and organization of the
phloem network in the stem of Strychnos millepunctata (Loganiaceae). IAWA Journal 14:253-265.
WAGNER G. P. 1996. Homologues, natural kinds and the evolution of modularity. American Zoologist 36:36-43.
YE, Z. H. 2002 Vascular tissue differentiation and pattern formation in plants. Annual Review of Plant Biology 53:183202.

73

CAPTULO 3
DIVERSIDADE E EVOLUO DO FLOEMA SECUNDRIO EM
BIGNONIEAE (BIGNONIACEAE)

I know it will be difficult to make observations of this kind upon


the Organical Parts of Plants, severally . . . . For what we obtain
of Nature, we must not do it by commanding, but by courting at
Her . . . I mean, that where ever Men will go beyond Phansie
and Imagination, . . . they must Labour, Hope and Persevere . . .
And as the means propounded, are all necessary, so they may in
some measure, prove effectual. How far, I promise not; the Way
is long and dark . . . I but little should be effected, yet to desire
more, can do us no harm: For although a Man shall never be
able to hit Stars by shooting at them; yet he shall come much
nearer to them, than another that throws at Apples.
(The Anatomy of Plants, Nehemiah Grew, 1682)

76

CAPTULO 3
DIVERSIDADE E EVOLUO DO
FLOEMA SECUNDRIO EM BIGNONIEAE (BIGNONIACEAE)
RESUMO
A evoluo do floema at hoje um dos temas mais controversos em anatomia vegetal, uma vez que o
padro de evoluo proposto para os seus tipos celulares: elementos de tubo, parnquima, fibras e raios,
no encontrou correspondncia com a filogenia das plantas, com grupos basais apresentando caracteres
considerados derivados e grupos apicais apresentando caracteres primitivos. Entretanto, nunca foi realizado
um estudo que analisasse o floema dentro de uma filogenia, acessando informaes mais precisas sobre a
evoluo deste tecido. Sendo assim, o objetivo do presente estudo foi investigar o floema secundrio presente
nos caules de Bignonieae (Bignoniaceae) dentro de um contexto filogentico, com a finalidade de elucidar
aspectos evolutivos de todos os tipos celulares do floema. Para tanto, analisamos a anatomia do floema de 54
espcies de Bignonieae pertencentes a todos os gneros da tribo. Caracteres do floema foram delimitados de
acordo com seu padro de variao e seus estados de carter foram reconstrudos na filogenia de Bignonieae,
afim de detectar quando e em que consistiam as mudanas que ocorreram ao longo de sua evoluo. Nossos
resultados apontam que em Bignonieae diferentes linhagens esto seguindo padres opostos na evoluo do
floema. Em algumas linhagens os elementos de tubo crivado tendem a diminuir de comprimento e nmero
de reas crivadas na placa crivada, reduzir na abundncia de fibras e aumentar na abundncia de parnquima.
Contudo, em outras linhagens os elementos de tubo se tornam mais longos, suas placas crivadas com maior
nmero de reas crivadas, maior abundncia de fibras e menor abundncia de parnquima. Sendo assim, fica
evidente que a evoluo do floema no est restrita a uma nica ordem de especializao, tomando diferentes
direes em diferentes linhagens ao longo do tempo.
Palavras-chave: Anatomia vegetal, Bignoniaceae, elemento de tubo crivado, evoluo, floema, liana, variao
cambial.

ABSTRACT
Phloem evolution has always been a rather controversial topic, as the lines of evolution proposed for its
cell types: sieve tubes, parenchyma, fibers and rays, would not find correspondence in plants phylogeny, with
most basal groups presenting advanced characters and most recent groups presenting primitive characters.
However, studies correlating phloem traits and a phylogenetic frame have never been done, something that
would allow the obtention of more specific data on phloem evolution. Therefore, the aim of this study was to
investigate the secondary phloem in the stems Bignonieae (Bignoniaceae) within a phylogenetic framework
in order to address questions on the evolution of all cell types in the phloem. For this purpose, we analyzed
the phloem anatomy of 54 species of Bignonieae distributed in all genera of the tribe. Phloem characters
were delimited according to their pattern of variation and their character states were reconstructed onto
the phylogeny of Bignonieae, in order to detect when exactly there has been changes and in what they qould
consist along their evolution. Our results illustrate that in Bignonieae different lineages are following opposite
directions on phloem evolution. In fact, in some lineages the sieve tubes decrease in length and in number of
sieve areas per sieve plate, reduce in the fibers abundance, and augment in parenchyma abundance. In contrast,
in other lineages the sieve tubes increase in length and in number of sieve areas per sieve plate, have their
fibers more abundant, and their parenchyma more scarce. Consequently, it becomes evident that phloem
evolution is not constraint to a single order of specialization, taking different directions in different lineages
along evolution.
Keywords: Bignoniaceae, cambial variant, evolution, liana, phloem, plant anatomy, sieve tube element.

Pace, M. P.

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

INTRODUO
A evoluo do floema at hoje um dos temas mais controversos em anatomia vegetal. A
maioria dos estudos com essa nfase focam na evoluo dos elementos de tubo crivado e, ainda
assim, h poucas informaes disponveis. Hemenway (1911,1913) foi um dos primeiros autores
desde a descoberta dos elementos de tubo crivado (Hartig 1837) a sugerir tendncias evolutivas para
o floema, seguindo tendncias similares s propostas para os elementos traqueais. Dessa maneira,
os elementos de tubo crivado derivariam de uma clula crivada, com uma diminuio gradual de
seu comprimento, reduo da inclinao das paredes terminais, concentrao das reas crivadas
nestas pores e aumento dos poros, formando assim as placas crivadas. Estas, por sua vez, teriam
emergido como placas crivadas compostas com muitas reas crivadas, evoluindo para placas simples
(Hemenway 1913). Consequentemente, dentro das angiospermas, Hemenway reconheceu trs tipos
distintos de elementos de tubo crivado, o primeiro tipo sendo o mais primitivo, com elementos de
tubo longos, apresentando placas crivadas inclinadas e compostas com mais de dez reas crivadas; o
segundo sendo intermedirio, apresentando placas crivadas com cinco a dez reas crivadas; e por
fim o terceiro sendo o mais derivado, com elementos de tubo curtos, apresentando placas crivadas
simples, transversais a levemente inclinadas (Hemenway 1911, 1913). As tendncias evolutivas
propostas por Hemenway (1911, 1913) e fortemente reforadas por estudos com monocotiledneas
(Cheadle & Witford 1941; Cheadle 1948) foram, entretanto, objeto de debate de outros estudos que
no encontraram um modo de evoluo linear e gradual ao analisar comparativamente o floema de
diversas famlias de plantas (MacDaniels 1918). De fato, as caractersticas encontradas nos elementos
de tubo das espcies estudadas no seguiriam a ordem esperada quando confrontadas com as
classificaes vegetais, tanto em relao s classificaes passadas (Engler & Prantl 1907; Cronquist
1981) quanto em relao s presentes (APG II 2003). De fato, algumas Magnoliales (angiospermas
basais, APG II 2003) possuem elementos de tubo com placas crivadas simples (Zahur 1959), ao passo
que muitas Fagales (core Eudicotilednias, APG II 2003) possuem elementos de tubo com placas
crivadas tidas como dentre as mais primitivas nas angiospermas (Hemenway 1913; MacDaniels 1918).
Como resultado, ainda hoje o padro de evoluo dos elementos de tubo permanece incerto (Evert
2006), e a diversidade de formas e tamanhos dos elementos de tubo ao longo da filogenia indicariam
que estes estariam mais suscetveis a presses fisiolgicas do que filogenticas (MacDaniels 1918)
ou, ainda, que os grupos mais basais no reteriam caracteres mais primitivos, ao contrario do xilema
(Esau 1969).
Por outro lado, apesar de muito debate, parece haver um consenso geral de que os elementos
de tubo teriam derivado de uma clula condutora similar s clulas crivadas das gimnospermas
(Esau 1969; Roth 1981). Sendo assim, dadas as caractersticas das clulas crivadas, os elementos

77

Pace, M. P.

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

de tubo crivado de fato teriam seguido uma ordem de especializao semelhante quela proposta
por Hemenway (Esau 1969; Roth 1981). Alm disso, dado que os elementos de tubo derivam dos
mesmos meristemas que os elementos traqueais, alguma semelhana entre os padres de evoluo
de ambos seria de se esperar, ao menos para os caracteres que derivam de modificaes nas iniciais
meristemticas (Esau 1969; Evert 2006). De fato, a reduo em tamanho sofrida pelos elementos
de vaso ao longo da evoluo resultam da diminuio nas iniciais fusiformes do cmbio, algo que
por conseguinte afetaria o floema (Evert 2006). Entretanto, o fato de as derivadas do floema
frequentemente sofrerem divises transversais (septao) aps deixarem o cmbio (Esau & Cheadle
1955; Zahur 1959) traz mais controvrsia ao tema e pode indicar que a diferena no tamanho dos
elementos de tubo crivado no carregam o mesmo significado filogentico que para elementos de
vaso (Bailey 1944; Evert 2006).
Quando outros tipos celulares do floema so considerados, ainda menos informaes
evolutivas existem. Zahur (1959) foi um dos poucos a propor tendncias evolutivas para o
parnquima e o esclernquima floemticos no corpo secundrio, sendo o parnquima escasso e
a presena de fibras uma condio mais primitiva, enquanto a presena de muito parnquima e
escleredes seriam uma condio mais derivada. Em relao s clulas companheiras, sobretudo em
relao ao seu tamanho e forma, as mais primitivas seriam aquelas subdivididas, formando uma srie
longitudinal ao lado do elemento de tubo, uma vez que so normalmente encontradas associadas
a elementos longos e com placas compostas (Chavan et al. 1983; Chavan 2000). Por outro lado, as
clulas companheiras mais derivadas seriam inteiras e do mesmo comprimento que o elemento de
tubo crivado, uma vez que so geralmente encontradas associadas a elementos de tubo curtos e
com placas simples (Chavan et al. 1983, 2000). Roth (1981), alm disso, fornece uma tabela (pgina
558) onde sumariza todas as tendncias evolutivas encontradas para as clulas do floema, incluindo
dados novos e de outros autores. Dentre as novas tendncias propostas, ela adiciona que os raios
homogneos, tanto multisseriados quanto unisseriados, representariam uma condio mais derivada,
assim como a presena de meristemas de dilatao nos raios. Da mesma forma, a passagem de um
cmbio no-estratificado para um cmbio estratificado representaria uma especializao (Esau 1969;
Roth 1981). Essas sugestes, novamente, seguem as tendncias sugeridas para o xilema (Kribs 1935),
apesar de no se sustentarem na ordem filtica de evoluo de muitos txons (Roth 1981; Iqbal &
Zahur 1995).
Entretanto, para o nosso conhecimento a evoluo e diversidade do floema secundrio e
todos seus tipos celulares nunca foram investigados tendo como base uma filogenia. A anlise das
modificaes anatmicas sofridas pelas clulas do floema num contexto filogentico permitiria
testar hipteses acerca da evoluo do floema secundrio, trazendo novas informaes para este

78

Pace, M. P.

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

campo. Sendo assim, o objetivo do presente estudo analisar a anatomia do floema secundrio de
Bignonieae (Bignoniaceae) dentro de um contexto filogentico.
A tribo Bignonieae forma um grupo monofiltico (Spangler & Olmstead 1999; Lohmann
2006; Olmstead et al. no prelo) e rene aproximadamente metade de todas as espcies da famlia,
representando ainda o grupo mais abundante de lianas nos neotrpicos (Gentry 1991; Lohmann
2006). Seus representantes so especialmente interessantes por possurem uma variao cambial
(Schenck 1893; Dobbins 1971; Pace et al. no prelo) sinapomrfica para a tribo (Lohmann 2006), que
resulta na formao de dois tipos distintos de floemas secundrios (Solereder 1908; Dobbins 1971),
um normal e um variante. Ambos floemas so anatomicamente diferentes por vrios caracteres,
como rea total dos elementos de tubo crivado, abundancia de parnquima, distribuio das fibras
e tipos de raios, indicando que ambos provavelmente evoluram de maneira no modular (Pace
captulo 2). Portanto, possvel estudar a evoluo de ambos os floemas e testar as hipteses j
sugeridas pelos autores supra-citados (Hemenway 1913, Zahur 1959, Esau 1969, Roth 1981).
O objetivo deste estudo analisar os caracteres do floema, visando avaliar sua histria
evolutiva dentro de um contexto filogentico. Mais especificamente, investigamos duas questes
principais: (1) qual a diversidade dos caracteres anatmicos presentes no floema secundrio de
Bignonieae? e (2) quais os padres evolutivos encontrados para estes caracteres em Bignonieae?

MATERIAL E MTODOS
Amostragem
Neste estudo foi analisado o floema de 54 espcies pertencentes aos 21 gneros atualmente
reconhecidos em Bignonieae (Lohmann no prelo, Apndice A). As coletas, fixao, padronizaes e
procedimentos anatmicos foram feitos seguindo Pace et al. (no prelo e captulo 1)
Terminologia anatmica adotada
A terminologia adotada para o floema neste estudo seguem as sugestes de Trockenbrodt
(1990), Angyalossy-Alfonso & Richter (1991) e Richter et al. (1996), exceto pelas seguintes:
Cunhas de floema e intercunhas (floema normal e variante). De acordo com a terminologia
previamente proposta para os caules de Bignonieae (Pace et al. no prelo), cunhas de floema so as
regies resultantes da atividade variante do cmbio de algumas pores do caule, que passam a

79

Pace, M. P.

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

80

produzir mais floema e menos xilema, dando ao caule um aspecto de cruz, ao passo que intercunhas
so as regies situadas entre as cunhas, nas quais o cmbio possui uma atividade padro (Fig. 1). Alm
disso, como resultado da variao cambial produz-se um floema variante (Fig. 1), ao passo que nas
intercunhas permanece um floema normal (Fig. 1).
Parnquima crivocntrico. Em muitas das espcies analisadas, o floema variante caracterizado
por uma grande quantidade de fibras que entremeiam os outros tipos celulares do floema. Nestes
casos, freqente a presena de uma bainha de parnquima axial ao redor dos grupos de elementos
de tubo crivado; a este parnquima deu-se o nome de parnquima crivocntrico, similarmente ao
termo proposto para os vasos (parnquima vasicntrico) no xilema secundrio (IAWA Committee
1989).
Reconstruo dos estados de carter ancestrais e anlise de contrates independentes da filogenia
Toda a variao encontrada no floema foi delimitada em caracteres qualitativos ou quantitativos,
de acordo com sua natureza. O percentual de parnquima axial e fibras do floema foi calculado
utilizando o software ImageJ verso 1.39d (http://rsb.info.nih.gov/ij/), a partir da rea ocupada por
estas clulas em uma grade de 50 m2. Pelos menos quatro medies aleatrias foram realizadas
por espcime. Uma mdia obtida a partir destas medidas foi utilizada para representar cada espcie.
Neste estudo discutimos somente os dados extrados para a abundancia de parnquima e fibras
(Tabela 1). Dados de rea ocupada por elementos de tubo foram tratados em outro estudo (Pace
captulo 2). O nmero de reas crivadas presente em 20 placas crivadas por espcie foram contadas
a partir de seces longitudinais. Novamente, uma mdia foi calculada para representar a espcie.
A reconstruo dos caracteres ancestrais foi realizada utilizando a parcimnia e a mxima
verossimilhana, implementados respectivamente no MacClade 4.06 (Maddison & Maddison 2003)
e Mesquite 2.06 (Maddison & Maddison 2009), com os caracteres no ordenados. Alm disso, os
caracteres contnuos foram reconstrudos utilizando a parcimnia no Mesquite 2.06. Sempre que
um carter no era aplicvel em alguma espcie, adicionou-se o estado ausente, de maneira
a evitar que o programa interpretasse um carter inaplicvel como um carter no amostrado
(Maddison 1993). Quando os resultados em ambas inferncias foram iguais, uma nica reconstruo
foi apresentada. Por outro lado, quando os diferentes algoritmos apresentavam resultados diferentes,
ambas reconstrues foram apresentadas.
Anlises de contrastes filogenticos independentes foram realizadas utilizando o pacote
PDAP (Phylogenetic Diversity Analysis Program) implementado no Mesquite 2.06 (Mildford et al. 2003)
para testar a presena de tendncias evolutivas independentes das relaes filogenticas entre as

Pace, M. P.

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

espcies, calculando a tendncia em aumentar ou diminuir os valores quantitativos a medida que se


ascende em direo aos ns ancestrais mais recentes da filogenia.
Para tanto, uma filogenia robusta de Bignonieae foi usada como base (Lohmann 2006).
Entretanto, dado que muitas das espcies aqui estudadas no foram amostradas por Lohmann
(2006), colapsamos todas as espcies nos ns mais internos correspondentes a gneros na ltima
classificao do grupo (Lohmann no prelo). Posteriormente, editamos a rvore eliminando todos os
txons no amostrados. Reconstrues foram sempre realizadas na rvore com todos os terminais
e naquela editada com somente as espcies estudadas e, como ambas apresentaram sempre as
mesmas reconstrues, decidimos apresentar somente as reconstrues feitas em cima da rvore
com as espcies amostradas.

81

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

RESULTADOS
CARACTERES POR TIPO CELULAR OU INCLUSES ENCONTRADOS NO
FLOEMA SECUNDRIO DE BIGNONIEAE
Este estudo apresenta as modificaes anatmicas sofridas por tipos celulares no floema
normal e no variante de Bignonieae ao longo da diversificao do grupo. Todos os caracteres
anatmicos delimitados esto sintetizados na Tabela 1. Uma descrio detalhada de cada carter
apresentada no texto abaixo.
FLOEMA NORMAL
Elementos de tubo crivado
Como visto em seco transversal, os elementos de tubo crivado do floema normal so
geralmente achatados radialmente (Figs. 1A-B), mas eventualmente podem ser arredondados (Fig. 1B),
com uma clula companheira. Os elementos de tubo esto normalmente arranjados radialmente, em
mltiplos de 2-3 clulas (Fig. 1B), raramente solitrios (Fig. 1A) ou em agrupamentos, e todos os tipos
podem ser encontrados ocorrendo concomitantemente. Como visto em seco longitudinal, os
elementos de tubo so geralmente menores que 500 m. Um nico carter apresentou variao:
1 Presena de assemblages. Assemblages representam uma reunio de pequenos elementos
de tubo, clulas companheiras e clulas parenquimticas que ocorrem conjuntamente (Fig. 1A). Um
assemblage inteiro costuma ter o mesmo tamanho de uma clula de parnquima axial (Fig. 1A),
indicando que derivam de uma nica clula me.
Assemblages ausentes (Fig. 1A)
Assemblages presentes (Fig. 1B)

A reconstruo de caracteres ancestrais revela que h mltiplas evolues para assemblages


no floema normal (Fig. 1C), tendo evoluido pelo menos 8 vezes em Bignonieae, com o ancestral
tendo sido reconstrudo como no possuidor de assemblages.

82

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

83

P
P

P
P
P

Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Anemopaegma.chamberlaynii
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata
Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum
Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii
Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Ausente
Presente
Equvoco

Fig.
tubes
thecrivado
regular
phloem.
(A)A.Tynanthus
cognatus
transverse
(TS),de
sieve
radially
Fig.11.Sieve
Elementos
de in
tubo
no floema
normal.
Tynanthus cognatus,
seco
transversal section
(ST), elementos
tubo tubes
achatados
radialmente,
em
mltiplos
de
dois
(
)
ou
ocorrendo
juntos
de
clulas
parenquimticas
compondo
um
assemblage
(
).
Um
flattened, in multiples of two ( ), occurring together with many assemblages (
). The entire assemblage
assemblage tem as mesmas dimenses de uma nica clula parenquimtica vizinha. Elementos de tubo podem ser ainda solitrios
has(crculo).
the same
size
of
a
neighboring
parenchyma
cell.
Sieve
tubes
may
sometimes
be
solitary
(circled)
B. Bignonia magnifica ST, floema sem assemblages, elementos de tubo achatados radialmente ( found
) e elemento
de tubo
(B)arredondado
Bignonia(magnifi
ca TS, a phloem
devoid
of assemblages,
sieve tubes
radiallyaxial.
flattened
( m.), a sieve tube
). C. Reconstruo
da ocorrncia
de assemblages
no floema normal.
P = Parnquima
Escala: 100
round shaped ( ). (C) Character state reconstruction of the occurrence of assemblages in the regular phloem.
Pc = parenchyma cell, Scale bars: 100 !m.

Parnquima
O parnquima axial abundante, ocupando geralmente mais de 50% da rea total de floema
(Tabela 1), e com um arranjo radial partindo do cmbio para a periferia (Fig. 2A). Essa disposio
radiada s interrompida por elementos de tubo e pelas faixas de fibra do floema. Os raios so
geralmente multisseriados no floema normal (Figs. 2A-B).

2 Abundncia de parnquima axial. A rea total ocupada por parnquima axial foi calculada
(Tabela 1) e mapeada como um carter contnuo (Fig. 2C).

Ca

Ca

Stizophyllum.riparium

Martinella.obovata

Pleonotoma.stichadenia

Pleonotoma.tetraquetra

Manaosella.cordifolia

Pachyptera.kerere

Lundia.corymbifera

Lundia.cordata

Lundia.glazioviana

Lundia.damazii

Tynanthus.elegans

Tynanthus.cognatus

Cuspidaria.convoluta

Xylophragma.myrianthum
Stizophyllum.riparium

Fridericia.conjugata

Fridericia.chica

Martinella.obovata
Fridericia.speciosa

Fridericia.platyphylla

Pleonotoma.stichadenia

Pleonotoma.tetraquetra

Tanaecium.bilabiatum

Fridericia.samydoides
Manaosella.cordifolia

Tanaecium.pyramidatum

Pachyptera.kerere

Callichlamys.latifolia

Lundia.corymbifera

Dolichandra.unguis.cati
Lundia.cordata

Bignonia.prieurei

Bignonia.corymbosa

Lundia.glazioviana
Dolichandra.unguiculata

Lundia.damazii

Bignonia.binata
Tynanthus.elegans

Bignonia.magnifica

Tynanthus.cognatus
Bignonia.campanulata

Mansoa.difficilis

Cuspidaria.convoluta

Mansoa.onohualcoides
Xylophragma.myrianthum

Pyrostegia.venusta

Fridericia.speciosa
Mansoa.standleyi

Anemopaegma.chamberlaynii

Fridericia.conjugata

Amphilophium magnoliifolium
Fridericia.chica

Amphilophium.crucigerum

Amphilophium.dolichoides

Fridericia.platyphylla
Amphilophium.elongatum

Fridericia.samydoides

Amphilophium.bracteatum
Tanaecium.bilabiatum

Neojobertia.mirabilis

Adenocalymma.divaricatum

Tanaecium.pyramidatum
Amphilophium.paniculatum

Callichlamys.latifolia

Adenocalymma.comosum
Dolichandra.unguis.cati

Adenocalymna.bracteatum

Dolichandra.unguiculata
Adenocalymna.salmoneum

Adenocalymma.neoflavidum

Bignonia.prieurei

Character: Parenchyma regular


Parsimony reconstruction (Squared) [
Squared length: 3112.72270151]

Adenocalymma.nodosum
Bignonia.corymbosa

Adenocalymma.tanaecicarpum

Bignonia.binata
Adenocalymma.peregrinum

Adenocalymma.flaviflorum

Perianthomega.vellozoi

Bignonia.campanulata

Bignonia.magnifica

Mansoa.difficilis

Mansoa.onohualcoides

Mansoa.standleyi

Pyrostegia.venusta

Anemopaegma.chamberlaynii

Amphilophium magnoliifolium

Amphilophium.elongatum

Amphilophium.crucigerum

Amphilophium.dolichoides

Amphilophium.bracteatum

Amphilophium.paniculatum

Neojobertia.mirabilis

84

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

Character:
Parenchyma
regular
Parsimony
reconstruction (
Squared) [Squared
length:
3112.72270151]
38.6 to 43.88
43.88 to 49.160

38.6 to 43.88

49.160 to 54.44

43.88 to 49.160

54.44 to 59.72

49.160 to 54.44

59.72 to 65.0
65.0 to 70.28

54.44 to 59.72

70.28 to 75.56

59.72 to 65.0

75.56 to 80.84

65.0 to 70.28

80.84 to 86.12

70.28 to 75.56

86.12 to 91.4

75.56 to 80.84

91.4 to 96.68

80.84 to 86.12
86.12 to 91.4
91.4 to 96.68

Modified from UNTITLED

Fig. 2. Parnquima axial. A. Fridericia chica seco transversal (ST), parnquima axial (
) representa o tipo celular mais abundante do
floema normal e est arranjado radialmente a partir da zona cambial. B. Perianthomega vellozoi seco tangencial, raios multisseriados.
C. Reconstruo do percentual de parnquima por rea total no floema normal. Ca = Cmbio, R = Raios, Escala: 100 m.

Fig. 3 Phloem parenchyma. (A) Fridericia chica transverse section, the phloem parenchyma ( ) is the most
abundant cell type in the regular phloem and form radially organized rows departing from the cambial zone.
(B) Perianthomega
vellozoidos
tangential
section,
rays are usually
(C)tendncia
Character state
A reconstruo
caracteres
ancestrais
revelamultiseriate.
que h uma
geralreconstruction
em aumentar a
of the percentage of phloem parenchyma per transactional area in the regular phloem. CZ = cambial zone, R
abundncia
parnquima
axial dos ns mais basais para os ns mais apicais da filogenia (Fig. 2C).
= rays, Scale de
bars:
100 !m.

Essa tendncia confirmada pela anlise de contrastes filogenticos independentes, com P < 0,05.
Fibras
Faixas de fibras sempre esto presentes no floema normal, alternando com parnquima axial
e elementos de tubo crivado e sendo tangencialmente interrompidas por raios (Figs. 3A-B). As fibras
presentes nas bandas de fibras so geralmente mais espessas que aquelas encontradas no xilema,
como visto em seco transversal (Figs. 3A-B).

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

3 Espessura das faixas de fibras. As faixas de fibras no floema normal podem apresentar
diferentes espessuras, sendo divididas em trs grupos:
Estreitas: faixas de fibras ! 3 clulas de largura (Fig. 3A)
Largas: faixas de fibras " 4 clulas de largura (Fig. 3B)
Ausentes: no h fibras no floema normal (Fig. 3C)

Estreitas
Largas
Ausentes
Equvoco

Stizophyllum.riparium

Martinella.obovata

Pleonotoma.stichadenia

Pleonotoma.tetraquetra

Manaosella.cordifolia

Pachyptera.kerere

Lundia.corymbifera

Lundia.cordata

Lundia.glazioviana

Lundia.damazii

Tynanthus.elegans

Tynanthus.cognatus

Cuspidaria.convoluta

C
Xylophragma.myrianthum

Fridericia.speciosa

Fridericia.conjugata

Fridericia.chica

Fridericia.platyphylla

Fridericia.samydoides

Tanaecium.bilabiatum

Tanaecium.pyramidatum

Callichlamys.latifolia

Dolichandra.unguis.cati

Dolichandra.unguiculata

Bignonia.binata

Bignonia.campanulata

Bignonia.magnifica

Mansoa.difficilis

Mansoa.onohualcoides

Mansoa.standleyi

Pyrostegia.venusta

Anemopaegma.chamberlaynii

Amphilophium magnoliifolium

Amphilophium.elongatum

Amphilophium.crucigerum

B
Amphilophium.paniculatum

Neojobertia.mirabilis

Adenocalymma.divaricatum

Adenocalymma.comosum

Adenocalymna.salmoneum

Adenocalymna.bracteatum

Adenocalymma.neoflavidum

Adenocalymma.nodosum

Adenocalymma.peregrinum

Adenocalymma.flaviflorum

Perianthomega.vellozoi

Fig. 3.Fig.
Esclernquima
A. Lundiaphloem.
corymbifera
seco
transversal
(ST), espcie
com faixas
de fibras(TS),
estreitas.
B. Stizophyllum
4 Phloemnofifloema
bers innormal.
the regular
(A)
Lundia
corymbifera
transverse
section
species
with
riparium
ST,
espcie
com
faixas
de
fibras
largas.
Fibras
do
floema
(
)
so
mais
espessas
que
as
fibras
do
xilema
(
).
C. Pleonotoma
narrow fiber bands, with one to three cells of width. (B) Stizophyllum riparium TS, species with
wide
tetraquetra ST, espcie sem fibras do floema, apresentando um floema com apenas escleredes. D. Reconstruo da espessura das fibras
fiber normal.
bands,Escala:
with 100
more
no floema
m.than four cells of width. Phloem fibers ( ) are thicker than the xylem fibers (

). (C) Pleonotoma tetraqueta TS, species devoid of fibers, presenting sclereids instead. (D) Character
state reconstruction of the fiber band width in the regular phloem. Scale bars: 100 !m.

Otimizao do carter sobre a filogenia (Fig. 3D) revela que a condio ancestral da tribo a
presena de faixas de fibras estreitas, com mltiplas evolues de espcies com faixas de fibras mais
largas (Fig. 3D) e Pleonotoma que no possui fibras (Fig. 3D), apresentando escleredes em seu lugar
(Fig. 3C).

85

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.
FLOEMA VARIANTE

1 Degraus ao lado das cunha de floema. Em todas as espcies, degraus laterais se formam
em ambos lados das cunhas de floema (Fig. 4). Estes degraus representam partes do cmbio normal
ao lado das cunhas que muda de uma atividade normal para uma atividade variante. De acordo com
o padro que estes degraus assumem, dois estados de carter so reconhecidos:
Simtricos: cada lado da cunha de floema possuir praticamente o mesmo padro de

degraus (Fig. 4A)


Assimtricos: degraus de um dos lados da cunha so distintos dos degraus presentes

do outro lado da cunha. Essa diferena se deve a que um dos lados


inicia sua formao antes do outro (Fig. 4B)

Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.tanaecicarpum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Anemopaegma.chamberlaynii
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata
Bignonia.corymbosa
Bignonia.prieurei
Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum
Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii
Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Assimtricos
Simtricos

C
Fig. 5laterais
Lateraldas
steps
in the
wedges.
(A)cognatus
Tynanthus
elegans
transverse
(TS), um
presenting
a
Fig. 4. Degraus
cunhas
de phloem
floema. A.
Tynanthus
seco
transversal
(ST), section
apresentando
padro simtrico
de
pattern of
(B) Fridericia
samydoides
TS, presenting
of lateral
degraus. B.symmetrical
Fridericia samydoides
ST,steps.
apresentando
um padro
assimtrico
de degraus.an
C.assymetrical
Reconstruopattern
do padro
de simetria dos
degraus lateriais
nas cunhas
de floema.
Escala: A = 2 mm,
B =phloem
1,5 mm.wedges lateral step symmetry. Scale bars: A = 2
steps. (C)
Character
state reconstruction
of the
mm, B = 1.5 mm

A reconstruo dos caracteres ancestrais (Fig. 4C) revela que degraus assimtricos
correspondem condio plesiomrfica da tribo, com duas evolues independentes para cunhas
com padro simtrico de degraus (Fig. 4C).

86

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

2 Raios limitantes. Em cada um dos lados das cunhas de floema e seus degraus, raios
multisseriados, denominados raios limitantes, esto presentes (Fig. 5). Os raios limitantes cruzam
todo floema variante (Fig. 5). Alm disso, apesar de aparecerem como uma estrutura nica, derivam
em parte do cmbio normal, que se situa junto cunha, e em parte do cmbio variante, no interior da
cunha de floema. A parte derivada do cmbio normal origina a poro xilemtica do raio e a poro
derivada do cmbio variante origina sua poro floemtica. Sendo assim, de acordo com seu padro
de lignificao, trs grupos podem ser reconhecidos:
Raios limitantes possuem apenas poro xilemtica lignificada (Fig. 5A)
Raios limitantes possuem poro xilemtica e floemtica lignificadas,
porm com um grupos de clulas no lignificadas entre ambas (Fig. 5B)
Raios limitantes no se lignificam em nenhuma poro (Fig. 5C)

CV

X
CV

CV
CV

Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.tanaecicarpum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Anemopaegma.chamberlaynii
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata
Bignonia.corymbosa
Bignonia.prieurei
Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum
Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii
Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Em sua poro xilemtica


Em sua poro xilemtica e floemtica
Lignificao ausente
Equvoco

Fig. 5. Lignificao dos raios limitantes (floema variante). A. Pyrostegia venusta seco transversal (ST), raios limitantes lignificados apenas
em sua poro xilemtica (
), com poro floemtica no lignificada ( ). B. Tynanthus elegans ST, raios limitantes lignificados em
sua poro xilemtica e floemtica (
), com um grupo de clulas no lignificadas no meio ( ). C. Dolichandra unguiculata ST, raios
Fig.no
6 Limiting
rays lignifi
cation
(variant portion).
(A) Pyrostegia
venusta
section CV
(TS),= limiting
lignifyX = xilema.
limitantes
se lignificam
(
). D. Reconstruo
do tipo
de lignificao
dostransverse
raios limitantes.
Cmbiorays
variante,
only
to
the
xylem
face
(
),
with
its
phloem
portion
nonlignifi
ed
(
)
(B)
Tynanthus
elegans
TS,
limiting
rays
are
Escala: 200 m.
lignified to the xylem and phloem faces ( ), with a row of cells not lignified on the middle ( ) (C) Dolichandra
unguiculata TS, limiting rays do not lignify, not even inside the xylem ( ). VC = variant cambium, X = xylem. Scale
bars: 200 !m.

Reconstruo dos caracteres ancestrais revela que a condio ancestral para a tribo a

presena de raios limitantes que se lignificam apenas em sua poro xilemtica (Fig. 5D), com pelo

87

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

menos trs evolues para uma lignificao tanto da poro xilemtica quanto floemtica (Fig. 5D) e
uma nica evoluo para a presena de raios limitantes no lignificados em Dolichandra (Fig. 5D).
3 Estrutura estratificada. Um tecido considerado estratificado quando suas clulas se
encontram camadas horizontais, com a poro final das clulas no mesmo nvel, quando visto em
seco tangencial. Trs configuraes diferentes existem em Bignonieae:
Ausente (Fig. 6A)
Presente no parnquima axial (Fig. 6B)
Presente no parnquima axial e radial (Fig. 6C)

Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.tanaecicarpum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Anemopaegma.chamberlaynii
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata
Bignonia.corymbosa
Bignonia.prieurei
Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum
Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii
Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Ausente
Presente no parnquima axial
Presente no parnquima axial e radial
Equvoco

D
core Bignonieae

Fig. 6. Estratificao do floema variante. A. Callichlamys latifolia seco tangencial (ST), sem estratificao. B. Amphilophium elongatum
ST, parnquima axial estratificado. C. Dolichandra unguis-cati ST, parnquima axial e radial estratificados. D. Reconstruo do tipo de
Fig. 7 Storied structure in the variant phloem. (A) Callichlamys latifolia tangential section (TG),
estratificao do floema variante. Escala: 200 m.

without a storied structure. (B) Amphilophium elongatum TG, phloem parenchyma storied. (C)
Dolichandra unguis-cati TG, rays and phloem parenchyma storied. Scale bars = 200 !m.

Reconstruo dos caracteres ancestrais revela que a condio ancestral para a tribo
ambgua, dado que Perianthomega possui estrutura estratificada do parnquima axial e o ancestral
de Bignonieae no (Fig. 6D). Dentro das core Bignonieae h uma nica evoluo para a presena de

88

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

estratificao do parnquima axial e outra para a evoluo de estratificao dos raios e parnquima
axial (Fig. 6D).
Elementos de tubo crivado
Como visto em seco transversal, os elementos de tubo crivado da poro variante so
geralmente arredondados, arranjados em mltiplos e mais raramente em agrupamentos ou solitrios.
Como visto em seco longitudinal, os elementos de tubo crivado so normalmente maiores que
500 m. Clulas crivadas de raio so raras, mas foram encontradas em algumas espcies (Fig. 7), e
provavelmente esto presentes em todas as espcies da tribo.

Fig.radial
8 Stizophyllum
Fig. 7. Stizophyllum riparium seco
mostrando uma riparium,
clula crivadaradial
de raio longitudinal
(
) no floema variante. Note a placa crivada simples
(detalhe acima direita). Escala:section
100 m, showing
detalhe: = 20a m.
radial sieve tube (
) in the
variant phloem, bearing a simple sieve plate
on topde
right).
bar =dois
100caracteres
!m, detail foram
=
Em relao aos(detail
elementos
tuboScale
crivado,
delimitados no floema
20 !m.
variante: o arranjo dos elementos de tubo e o tipo de placa crivada.
4 Arranjo dos elementos de tubo. A maneira em que os elementos de tubo esto arranjados
variada e podem ser reconhecidos trs estados de carter:
Difusos (Fig. 8A)
Com uma tendncia radial (Fig. 8B)
Como uma tendncia tangencial (Fig. 8C)

89

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

C
Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.flaviflorum

Adenocalymma.flaviflorum

Adenocalymma.tanaecicarpum
Modified from UNTITLED

Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum

Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis

Neojobertia.mirabilis

Amphilophium.paniculatum

Amphilophium.paniculatum

Amphilophium.bracteatum

Amphilophium.crucigerum

Amphilophium.dolichoides

Amphilophium.elongatum

Amphilophium.crucigerum

Amphilophium magnoliifolium

Amphilophium.elongatum

Anemopaegma.chamberlaynii

Amphilophium magnoliifolium

Pyrostegia.venusta

Anemopaegma.chamberlaynii

Mansoa.standleyi

Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi

Mansoa.onohualcoides

Mansoa.onohualcoides

Mansoa.difficilis

Mansoa.difficilis

Bignonia.magnifica

Bignonia.magnifica

Bignonia.campanulata

Bignonia.campanulata

Bignonia.binata

Bignonia.binata

Dolichandra.unguiculata

Bignonia.corymbosa

Dolichandra.unguis.cati

Bignonia.prieurei

Callichlamys.latifolia

Dolichandra.unguiculata

Tanaecium.pyramidatum

Dolichandra.unguis.cati

Tanaecium.bilabiatum

Callichlamys.latifolia

Fridericia.samydoides

Tanaecium.pyramidatum

Fridericia.platyphylla

Tanaecium.bilabiatum

Fridericia.chica

Fridericia.samydoides

Fridericia.conjugata

Fridericia.platyphylla

Fridericia.speciosa

Fridericia.chica
Fridericia.conjugata

Xylophragma.myrianthum

Fridericia.speciosa

Cuspidaria.convoluta

Xylophragma.myrianthum

Tynanthus.cognatus

Cuspidaria.convoluta

Tynanthus.elegans

Tynanthus.cognatus

Lundia.damazii

Tynanthus.elegans

Lundia.glazioviana

Lundia.damazii

Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Character: Sieve tube


arrangement

Pleonotoma.stichadenia

Marginal prob. recon. with


model Mk1 (est.) [rate

Pleonotoma.tetraquetra

0.07474824 [est.]] -log L.:


34.58880997 (Opt.: width

Difuso
Tendncia radial
Tendncia tangencial
Equvoco

Manaosella.cordifolia

0.0) Reporting likelihoods as


Diffuse
Proportional Likelihoods;
Radial tendency
Threshold when decisions

Pachyptera.kerere

Tangential
tendency
made:
2.0 Calc. by
Maximum
likelihood reconstruct (

Lundia.corymbifera

Generic categorical) (id# 883)

Lundia.cordata

Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Fig. 8. Arranjo
dos elementos
de tubo crivado
no floema
variante.
Amphilophium crucigerum
transversal
(ST),
elementos
Fig. 9 Sieve
tube arrangement
in the variant
phloem.
(A)A.
Amphilophium
crucigerumseco
transverse
section
(TS),
with de
tubo difusos (
). B. Mansoa difficilis ST, elementos de tubo dispostos radialmente (
). C. Cuspidaria convoluta ST, com elementos
sieve tube elements diffuse ( ). (B) Mansoa difficilis TS, with sieve tubes radially arranged ( ). (C) Cuspidaria
de tubo dispostos tangencialmente (
). D. Reconstruo do tipo de arranjo dos elementos de tubo no floema variante. Escala: 100
convoluta TS, with sieve tubes tangentially arranged (
). (D) Parsimony character state reconstruction of the
m.

sieve tube arrangement. (E) Maximum likelihood character state reconstruction of the sieve tube arrangement.
Scale bars = 100 !m.

A reconstruo dos caracteres ancestrais a partir da parcimnia (Fig. 8D) sugere mltiplas

evolues de todos os estados de carter, com uma condio ambgua para o ancestral de Bignonieae
(Fig. 8D). A reconstruo pela mxima verossimilhana (Fig. 8D), por sua vez, confere uma probabilidade
de 60% de que o ancestral das Bignonieae possua um arranjo radial dos elementos de tubo (Fig. 8E).
O ancestral de Adenocalymma, que na parcimnia tambm reconstrudo com ambigidade (Fig. 8D),
na mxima verossimilhana tem atribuda uma probabilidade de 96% de que seu ancestral possua
arranjo tangencial dos elementos de tubo (Fig. 8E). Ambas reconstrues concordam em que houve
mltiplas evolues de todos os estados de carter na tribo.

90

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

5 Tipo de placa crivada. Como visto em seco radial, dois tipos de placas crivadas podem
ser encontradas:
Maioria simples (Fig. 9A)
Compostas (Figs. 9B-C)

Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.tanaecicarpum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Anemopaegma.chamberlaynii
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata
Bignonia.corymbosa

Multiples of four + Dolichandra

Bignonia.prieurei
Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum

core Bignonieae

Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii

Arrabidaea and allies

Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.tanaecicarpum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Anemopaegma.chamberlaynii
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata
Bignonia.corymbosa
Bignonia.prieurei
Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum
Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii
Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Modified from UNTITLED

Simples
Composta
Polimrfico

Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra

Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata

Stizophyllum.riparium
Character: Number
of sieve areas
Parsimony
reconstruction (
Squared) [Squared
length:
598.33162991]
0.0 to 3.7

3.7 to 7.4

7.4 to 11.10

11.10 to 14.8

14.8 to 18.5

18.5 to 22.20

22.20 to 25.90

25.90 to 29.6

29.6 to 33.30

33.30 to 37.0

37.0 to 40.7

Fig. 9.Tipo de placa crivada. A. Amphilophium crucigerum seco radial (SR), elementos de tubo com placas simples. Detalhe de uma palca
Fig. 10 Sieve plate type. (A) Amphilophium crucigerum radial section (RS), sieve tubes bearing simple
simples em seco transversal (acima direita). B. Bignonia campanulata SR, elementos de tubo com placas compostas com poucas
sieve
plates.
Detail
of a simple
sieve plate
seen
in placa
transverse
section.
Bignonia
campanulata
RS,
reas crivadas. C.
Fridericia
samydoides
SR, elementos
de as
tubo
com
compostas
com(B)
muitas
reas crivadas.
D. Reconstruo
do
sieve
tubes
bearing
compound
sieve
plates
with
few
sieve
areas
(C)
Fridericia
samydoides
RS,
sieve
tipo de placa. E. Reconstruo do nmero mdio de reas crivadas por placa. Escalas: 50 m, detalhe = 15 m.

tubes bearing compound sieve plates with many sieve areas. (D) Character state reconstruction of the
sieve plate types. (E) Character state reconstruction of the average number of sieve areas per sieve plate.
Scale
bar: 50 !m, detail
!m.
A reconstruo
dos= 15
caracteres
ancestrais (Fig. 9D) revelam que a condio ancestral

em

Bignonieae incerta, com iguais probabilidades de a placa ser simples ou composta, dado que
Perianthomega apresenta placa simples e seu grupo irmo apresenta placas compostas (Fig. 9D). A

91

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

condio ancestral inferida para as core Bignonieae, entretanto, a presena de placa composta,
com uma nica evoluo para placas simples dentro de Amphilophium (Fig. 9D). Elementos de tubo
crivado de placa composta, ademais, esto sempre presentes em elementos mais longos que aqueles
nos quais esto presentes placas simples (Fig. 9A-C)
Dentro de placas crivadas compostas, entretanto, no todas possuem o mesmo nmero de
reas crivadas. Quando mapeamos o nmero de reas crivadas por placa (carter contnuo,Tabela 1)
para cada uma das espcies, obtemos que a condio ancestral da tribo apresentar cerca de trs
reas crivadas por placa, ao passo que dentro da tribo os elementos de tubo esto evoluindo em duas
direes opostas (Fig. 9E). Por um lado, no clado que contm as Multiples of four + Dolichandra h
uma tendncia para a diminuio do nmero de reas crivadas a medidas que ascendemos nos ns
da filogenia (Fig.9E), com Amphilophium apresentando praticamente somente elementos com placa
simples e com um ancestral inferido como possuindo duas reas crivadas (Fig. 9E). Por outro lado, no
clado Arrabidaea and allies e nos gneros Manaosella e Pleonotoma um cenrio oposto est presente
(Fig. 9E), com uma clara tendncia para o aumento do nmero de placas crivadas a medida que nos
aproximamos dos ns ancestrais mais recentes da filogenia, com um nmero mximo reconstrudo
para o ancestral de Pleonotoma e Manaosella , com aproximadamente 20 reas crivadas por placa e
Pleonotoma tetraquetra com mais de 30 reas crivadas por placa (Tabela 1).

Clulas companheiras
6 Nmero de clulas companheiras e sua posio. Elementos de tubo crivado esto
sempre acompanhados por clulas companheiras. Como visto em seco longitudinal, em Bignonieae
as clulas companheiras so subdivididas, estando em fileiras de 3-4 clulas, to longas quanto os
elementos. Quando vistas em seco transversal, trs diferentes configuraes relativas s clulas
companheiras podem ser encontradas:
Uma clula companheira por elemento de tubo (Fig. 10A)
Duas a trs clulas companheiras por elemento de tubo, posicionadas
em um mesmo lado do elemento (Fig. 10B)
Duas clulas companheiras por elemento de tubo, uma de cada lado do
elemento (Fig. 10C)

92

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.tanaecicarpum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Anemopaegma.chamberlaynii
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata
Bignonia.corymbosa
Bignonia.prieurei
Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum
Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii
Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

93

Uma por elementos de tubo


Duas a trs por elemento de tubo, do mesmo lado
Duas por elemento de tubo em lados diferentes
Polimrfico
Equvoco

Fig. 11 Number of companion cells per sieve tube. (A) Perianthomega vellozoi, with sieve tubes
accompanied
byclulas
one companion
cellelemento
(
). de
(B)tubo
Tynanthus
cognatus,
sieve
tubes
accompanied
by
Fig. 10. Nmero de
companheiras por
crivado e sua
posio nowith
floema
variante.
A. Perianthomega
vellozoi
seco
transversal
(ST),
uma
clula
companheira
por
elemento
de
tubo
(
).
B.
Tynanthus
cognatus
ST,
duas
a
trs
clulas
companheiras
two companion cells lying at the same side of the sieve tube (
). (C) Adenocalymma flaviflorum, with
posicionadas do mesmo lado do elemento de tubo (
). C. Adenocalymma flaviflorum ST, com duas clulas companheiras por elemento
sieve
accompanied
by two do
companion
atReconstruo
one cornerdoofnmero
the sieve
tubecompanheiras
element ( e sua).
de tubo,tubes
posicionadas
em lados diferentes
elemento decells,
tubo (each
). D.
de clulas
posio
no floemastate
variante.
Escala: 50 m. of the number of companion cells per sieve tube elementScale bar =
(D)
Character
reconstruction
50 !m.

A reconstruo dos caracteres ancestrais (Fig. 10D) revela que a condio ancestral para
a tribo possuir apenas uma clula companheira por elemento de tubo, com trs evolues em
paralelo de elementos de tubo com duas a trs clulas companheiras posicionadas em um mesmo
lado do elemento de tubo e duas evolues para elementos de tubo com duas clulas companheiras
posicionadas em lados diferentes do elemento de tubo, uma em Perianthomega (polimrfica) e uma
em Adenocalymma (Fig. 10D).

Character: Parenchyma variant


Parsimony reconstruction (Squared) [
Squared length: 2826.31294453]

66.3 to 71.87

radial rows of phloem parenchyma (


parenchyma. Scale bar: 50 !m.
60.73 to 66.3

Modified from UNTITLED

anlise de contrastes independentes (P > 0,05).


Stizophyllum.riparium

Martinella.obovata

Pleonotoma.stichadenia

Pleonotoma.tetraquetra

Manaosella.cordifolia

Pachyptera.kerere

Lundia.corymbifera

Lundia.cordata

Lundia.glazioviana

Lundia.damazii

Tynanthus.elegans

Tynanthus.cognatus

Cuspidaria.convoluta

Xylophragma.myrianthum

Fridericia.speciosa

Fridericia.conjugata
Stizophyllum.riparium

Martinella.obovata
Fridericia.chica

Pleonotoma.stichadenia
Fridericia.platyphylla

Fridericia.samydoides

Pleonotoma.tetraquetra

Tanaecium.bilabiatum

Manaosella.cordifolia

Tanaecium.pyramidatum

Callichlamys.latifolia
Pachyptera.kerere

Lundia.corymbifera
Dolichandra.unguis.cati

Dolichandra.unguiculata

Lundia.cordata

Bignonia.prieurei

Lundia.glazioviana

Bignonia.corymbosa

Bignonia.binata
Lundia.damazii

Bignonia.campanulata
Tynanthus.elegans

Tynanthus.cognatus
Bignonia.magnifica

Mansoa.difficilis

Cuspidaria.convoluta

Mansoa.onohualcoides

Xylophragma.myrianthum

Mansoa.standleyi

Pyrostegia.venusta
Fridericia.speciosa

Fridericia.conjugata
Anemopaegma.chamberlaynii

Fridericia.chica
Amphilophium magnoliifolium

Amphilophium.elongatum

Fridericia.platyphylla

Amphilophium.crucigerum

Fridericia.samydoides

Amphilophium.dolichoides

Amphilophium.bracteatum
Tanaecium.bilabiatum

Tanaecium.pyramidatum
Amphilophium.paniculatum

Neojobertia.mirabilis

Callichlamys.latifolia

Adenocalymma.divaricatum

Dolichandra.unguis.cati

Adenocalymma.comosum

Dolichandra.unguiculata

Adenocalymna.salmoneum

Adenocalymna.bracteatum
Bignonia.prieurei

Bignonia.corymbosa
Adenocalymma.neoflavidum

Adenocalymma.nodosum

Bignonia.binata

Adenocalymma.peregrinum

Bignonia.campanulata

Adenocalymma.tanaecicarpum

Adenocalymma.flaviflorum
Bignonia.magnifica

Perianthomega.vellozoi
Mansoa.difficilis

Mansoa.onohualcoides

Mansoa.standleyi

Pyrostegia.venusta

Anemopaegma.chamberlaynii

Amphilophium magnoliifolium

Amphilophium.elongatum

Amphilophium.crucigerum

Amphilophium.dolichoides

Amphilophium.bracteatum

Amphilophium.paniculatum

Neojobertia.mirabilis

Pace, M. P.
Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae
94

Parnquima

7 Abundncia do parnquima axial. O parnquima axial geralmente ocupa menos de 50%

da rea total no floema variante (Tabela 1). Fileiras radiais de 4-7 clulas so comuns em todas as

espcies, intercaladas com elementos de tubo crivado (Fig. 11A). O percentual da rea ocupada no

floema variante foi calculado e mapeado como um carter contnuo na filogenia de Bignonieae.

Character:
Parenchyma
variant
Parsimony
reconstruction (
Squared) [Squared
length:
2826.31294453]
10.6 to 16.17

10.6 to 16.17
16.17 to 21.74

27.31 to 32.88

16.17 to 21.74
21.74 to 27.31

32.88 to 38.45

21.74 to 27.31
38.45 to 44.02

27.31 to 32.88

32.88 to 38.45
44.02 to 49.59

38.45 to 44.02
49.59 to 55.16

44.02 to 49.59
55.16 to 60.73

49.59 to 55.16
60.73 to 66.3

55.16 to 60.73
66.3 to 71.87

Fig. 11. Parnquima axial no floema variante. A. Manaosella cordifolia seco transversal, fileiras radiais de parnquima axial (
). B.
Reconstruo
do percentual
de parnquima
rea total
do floema
Escala: 50 cordifolia
m.
Fig. 12 Phloem
parenchyma
in axial
the por
variant
phloem.
(A)variante.
Manaosella
transverse section,

). (B) Character state reconstruction of the amount of phloem

A reconstruo dos caracteres ancestrais (Fig. 11B) revela que o parnquima axial varia

aleatoriamente no floema variante, com txons de valores altos ao lado de txons de valores baixos

ao longo de toda a filogenia (Fig. 11B). A ausncia de tendncias evolutivas , ademais, confirmada pela

95

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

8 Tipo de parnquima. Alm das fileiras radiais de parnquima axial comum a todas as espcies,
outros tipos de parnquima axial podem ser encontrados no floema variante:
Difuso: clulas entremeadas em meio aos elementos de tubo crivado (Fig. 12A)
Crivocntrico: formando uma bainha ao redor dos elementos de tubo crivado

(Fig. 12B)
P
P
P

P
P

P
P

Perianthomega.vellozoi

Perianthomega.vellozoi

Adenocalymma.flaviflorum

Adenocalymma.flaviflorum

Adenocalymma.peregrinum

Adenocalymma.tanaecicarpum
Modified from UNTITLED

Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis

Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis

Amphilophium.paniculatum

Amphilophium.paniculatum

Amphilophium.crucigerum

Amphilophium.bracteatum

Amphilophium.elongatum

Amphilophium.dolichoides

Amphilophium magnoliifolium

Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum

Anemopaegma.chamberlaynii

Amphilophium magnoliifolium

Pyrostegia.venusta

Anemopaegma.chamberlaynii

Mansoa.standleyi

Pyrostegia.venusta

Mansoa.onohualcoides

Mansoa.standleyi

Mansoa.difficilis

Mansoa.onohualcoides

Bignonia.magnifica

Mansoa.difficilis

Bignonia.campanulata

Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata

Bignonia.binata

Bignonia.binata

Dolichandra.unguiculata

Bignonia.corymbosa

Dolichandra.unguis.cati

Bignonia.prieurei

Callichlamys.latifolia

Dolichandra.unguiculata

Tanaecium.pyramidatum

Dolichandra.unguis.cati

Tanaecium.bilabiatum

Callichlamys.latifolia

Fridericia.samydoides

Tanaecium.pyramidatum

Fridericia.platyphylla

Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides

Fridericia.chica

Fridericia.platyphylla

Fridericia.conjugata

Fridericia.chica

Fridericia.speciosa

Fridericia.conjugata

Xylophragma.myrianthum

Fridericia.speciosa

Cuspidaria.convoluta

Xylophragma.myrianthum

Tynanthus.cognatus

Cuspidaria.convoluta

Tynanthus.elegans

Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans

Lundia.damazii

Lundia.damazii

Lundia.glazioviana

Lundia.glazioviana

Lundia.cordata

Lundia.cordata

Lundia.corymbifera

Lundia.corymbifera
Character: Phloem

parenchyma type
Marginal prob. recon. with

Stizophyllum.riparium

model Mk1 (est.) [rate

Martinella.obovata

0.11067415 [est.]] -log L.:


23.54148344 (Opt.: width

Pleonotoma.stichadenia

0.0) Reporting likelihoods as


Diffuse
Proportional Likelihoods;
Sievecentric
Threshold when decisions

Difuso
Crivocntrico
Equvoco

Pleonotoma.tetraquetra

made: 2.0 Calc. by Maximum


likelihood reconstruct (

Manaosella.cordifolia

Generic categorical) (id# 986)

Pachyptera.kerere

Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Fig. 12. Tipo de parnquima no floema variante. A. Perianthomega vellozoi seco transversal (ST), parnquima difuso. B. Neojobertia sp.
nov. ST, parnquima
crivocntrico.
C. Reconstruo
do variant
tipo de phloem.
parnquima
floema variante
usandotransverse
a parcimnia.
D. Reconstruo
Fig. 13
Phloem parenchyma
type in the
(A)no
Perianthomega
vellozoi
section
(TS),
do tipo de parnquima usando a mxima verossimilhana. Escala: 50 m.

with a diffuse phloem parenchyma. (B) Neojobertia sp. nov. TS, with a sievecentric phloem parenchyma.
(C) Parsimony character state reconstruction of the phloem parenchyma type. (D) Maximum likelihood
reconstruo
dos caracteres
ancestrais
utilizando
(Fig. 12C)
indica
character state reconstruction
of the phloem
parenchyma
type. Pca =parcimnia
phloem parenchyma
cell, ST
= sieveque
tube. Scale bar = 50 !m.

parnquima crivocntrico teria evoludo independentemente ao menos cinco vezes na tribo (Fig.
12C). Uma condio ambgua reconstruda para o ancestral da tribo. A reconstruo utilizando
mxima verossimilhana, por outro lado, indica uma probabilidade maior de 50% para que o ancestral
de Bignonieae possua um parnquima difuso (Fig. 12D).

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

9 Lignificao dos raios floemticos. Raios floemticos so unisseriados e ao cruzarem o


floema variante podem ser reconhecidos trs estados de carter, de acordo com seu padro de
lignificao:
Ausente (Fig. 13A)
Presente somente ao cruzar as faixas de fibras (Figs. 13B)
Presente em pores aleatrias: as clulas radiais lignificam-se aleatoriamente;
algumas clulas no se lignificam quando cruzam as faixas de fibras, enquanto outras se

lignificam longe das faixas de fibras ou mesmo prximas ao cmbio (Fig. 13C)

Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata

Multiples of four s.s.

Anemopaegma.chamberlaynii

Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum
Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii
Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Character: Rays lignification

Marginal prob. recon. with


model Mk1 (est.) [rate
0.09866627 [est.]] -log L.:

38.88172621 (Opt.: width


0.0) Reporting likelihoods as

Perianthomega.vellozoi

Proportional Likelihoods;
Absent
Threshold when decisions
Present when touching the fibers
made: 2.0 Calc. by Maximum
Present
in random( portions
likelihood
reconstruct
Generic categorical) (id# 986)

Ausente
Presente quando atravessando as fibras
Presente em pores aleatrias

Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Anemopaegma.chamberlaynii
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata
Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum
Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii
Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Modified from UNTITLED

core Bignonieae

Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Fig. 14 Raydos
lignifi
on thevariante.
variantA.phloem.
(A) Amphilophium
crucigerum
Fig. 13. Lignificao
raioscation
no floema
Amphilophium
crucigerum seco
transversaltransverse
(ST), raiossection
no se lignificam ( ). B.
(TS), whose
raysST,
never
( ). (B)
Adenocalymma
peregrinum
TS, whose
lignify only
Adenocalymma
peregrinum
raioslignify
se lignificam
quando
tocam as fibras
(
), mantendo-se
norays
lignificados
em outras pores (
). C. Tanaecium
pyramidatum
clulas
(
) e no lignificadas
( portions
) distribudas
D. Reconstruo
when touching
the fiTS,
bercom
bands
( lignificadas
), maintaining
nonlignifi
ed in other
( ).aleatoriamente.
(C) Tanaecium
da lignificao
dos raiosTS,
usando
parcimnia.
do tipoed
de( lignificao
dos raios
utilizandoportions.
a mxima verossimilhana.
) and nonlignifi
) in randomly
distributed
pyramidatum
witharays
lignifiedE. (Reconstruo
Escala: A(D)
= 200
m, B-C =character
50 m. state reconstruction of the ray lignification. (E) Maximum likelihood state
Parsimony
reconstruction of the rays lignification. Scale bars: A = 200 !m, B-C = 50 !m.

96

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

A reconstruo dos caracteres ancestrais usando a parcimnia (Fig. 13D) revela que houve
mltiplas evolues dos diferentes tipos de lignificao ao longo da tribo, sem reconstruir um carter
ancestral nem para Bignonieae nem para as core Bignonieae (Fig. 13D). A mesma reconstruo
usando a mxima verossimilhana (Fig. 13E), por sua vez, encontra uma probabilidade de 76% de
que o ancestral de Bignonieae possua raios que no se lignificam, nem mesmo ao cruzar as faixas de
fibras. Outros ns que tambm so reconstrudos como ambguos na parcimnia, como o ancestral
de Pleonotoma e Manaosella, inferido com uma probabilidade de 54% de possuir raios que se
lignificam ao cruzar as faixas de fibras, ao passo que o ancestral do clado Multiples of four s.s.
inferido com uma probabilidade de 96% de que possua raios que no se lignificam (Fig. 13E).
Fibras
As fibras do floema so em geral mais espessas que as do xilema, como visto em seco
transversal (Figs. 13A-B, 14A).
10 Abundncia de fibras. De acordo com a abundncia de fibras possvel distinguir
qualitativamente o floema variante em trs grupos:
No fibroso: marcado pela presena de faixas de fibras com de trs a cinco clulas

de espessura, alternando-se radialmente por mais de 10 clulas de parnquima axial e


elementos de tubo crivado entre elas (Fig. 14A)
Semi-fibroso: apresentando faixas de fibras onduladas, geralmente com um formato

em U, gerado pela presena de mais clulas nas bordas da faixa do que no centro. Estas
faixas de fibras se alternam com menos de 10 clulas de parnquima axial e elementos de
tubo entre elas (Fig. 14B)
Fibroso: as fibras formam um pano de fundo no qual os demais tipos celulares se

encontram dispersos. difcil o reconhecimento de faixas de fibras (Fig. 14C).


A reconstruo dos caracteres ancestrais (Fig. 14D) mostra que houve mltiplas evolues
dos estados de carter delimitados para a abundncia de fibras em Bignonieae (Fig. 14D), com o
estado no fibroso sendo reconstrudo como ancestral na tribo (Fig. 14D)
Quando utilizados os dados quantitativos da abundncia de fibra por rea total (Tabela 1,
Fig. 14E) vemos que pelo menos cinco clados em Bignonieae esto evoluindo gradualmente para
uma maior abundncia de fibras (Fig. 14E), com os grupos mais fibrosos sendo o clado Arrabidaea
and allies, o clado Manaosella e Pleonotoma e os gneros Stizophyllum e Adenocalymma. O ancestral
do clado Arrabidaea and allies inferido como possuindo 32% do floema ocupado por fibras (Fig.
14E), com duas espcies: Lundia cordata e Lundia glazioviana apresentando floemas com mais de 50%

97

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

98

da rea total ocupada por fibras (Tabela 1). Um cenrio oposto encontrado no clado Multiples of
four + Dolichandra, no qual observa-se uma tendncia gradual diminuio do percentual de fibras
medida que se aproximam os ns mais recentes da filogenia (Fig. 14E), chegando a um mnimo em
Amphilophium, cujo ancestral reconstrudo como possuindo menos de 5% da rea total do floema
ocupada por fibras (Fig. 14E). Uma espcie em particular, Amphilophium elongatum, possui menos de
2% de fibras por rea total no floema secundrio (Tabela 1). O ancestral de Bignonieae inferido
como possuindo 17% da rea total do floema ocupada por fibras.

C
Perianthomega.vellozoi

Adenocalymma.flaviflorum

Adenocalymma.flaviflorum

Adenocalymma.peregrinum

Adenocalymma.tanaecicarpum

Modified from UNTITLED

Modified from UNTITLED

Perianthomega.vellozoi

Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum

Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum

Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis

Adenocalymma.divaricatum

17%

Amphilophium.paniculatum

Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum

Amphilophium.bracteatum

Amphilophium.bracteatum

Amphilophium.dolichoides

5%

Amphilophium.elongatum

Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum

Amphilophium magnoliifolium

Amphilophium magnoliifolium

Anemopaegma.chamberlaynii

Anemopaegma.chamberlaynii

Pyrostegia.venusta

Pyrostegia.venusta

Mansoa.standleyi

Mansoa.standleyi

Mansoa.onohualcoides

Mansoa.onohualcoides

Mansoa.difficilis

Mansoa.difficilis

Bignonia.magnifica

Bignonia.magnifica

Bignonia.campanulata

Bignonia.campanulata

Bignonia.binata

Bignonia.binata

Dolichandra.unguiculata

Bignonia.corymbosa

Dolichandra.unguis.cati

Bignonia.prieurei

Callichlamys.latifolia

Dolichandra.unguiculata

Tanaecium.pyramidatum

Dolichandra.unguis.cati

Tanaecium.bilabiatum

Callichlamys.latifolia

Fridericia.samydoides

Tanaecium.pyramidatum

Fridericia.platyphylla

Tanaecium.bilabiatum

32%

Fridericia.chica

Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla

Fridericia.speciosa

Fridericia.chica

Xylophragma.myrianthum

Fridericia.conjugata

Cuspidaria.convoluta

Fridericia.speciosa

Tynanthus.cognatus

Xylophragma.myrianthum

Tynanthus.elegans

Cuspidaria.convoluta

Lundia.damazii

Tynanthus.cognatus

Lundia.glazioviana

Tynanthus.elegans

Lundia.cordata

Lundia.damazii

Lundia.corymbifera

Lundia.glazioviana

Pachyptera.kerere

Lundia.cordata

Manaosella.cordifolia

Lundia.corymbifera

Pleonotoma.tetraquetra

Pachyptera.kerere

Pleonotoma.stichadenia

Manaosella.cordifolia

Martinella.obovata

Pleonotoma.tetraquetra

Stizophyllum.riparium

Pleonotoma.stichadenia

Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Arrabidaea and allies

Fridericia.conjugata

Character:

Percentage of
fibers in the

wedge
Parsimony

reconstruction (
Squared) [

Squared
length:
1.9 to
7.58
3447.72271670]
7.58 to 13.260

Character: Percentage of fibers in the


wedge
Parsimony reconstruction (Unordered) [

Steps: 15]

Non_fibrous_(4-19%)

Semi_fibrous_(20-44%)

Fibrous_(45-70%)

No fibroso
Semi-fibroso
Fibroso

Multiples of four + Dolichandra

Amphilophium.dolichoides

Amphilophium.crucigerum

13.260 to 18.94

18.94 to 24.62

24.62 to 30.3

30.3 to 35.980

35.980 to 41.660

41.660 to 47.34

47.34 to 53.02

between fiber bands (

53.02 to 58.7

58.7 to 64.380

Fig. 14. Tipos de floema de acordo com a abundncia de fibras (floema variante). A. Callichlamys latifolia seco transversal (ST), floema
no fibroso, com mais de 10 clulas de parnquima axial e elementos de tubo entre bandas de fibras (
). Note que as fibras do
Fig. )15
Types of phloem according to the fiber arrangement. (A) Callichlamys latifolia transverse section
floema (
so mais espessas que as fibras do xilema ( ). B. Adenocalymma comosum ST, floema semi-fibroso, com menos de 10
(TS),
a nonfiaxial
brous
species, de
with
more
10de
cells
of Note
phloem
parenchyma
sieve
between
fiber
clula de
parnquima
e elementos
tubo
entrethan
bandas
fibras.
o formato
em U dasand
bandas
de tubes
fibras. C.
Xylophragma
myrianthum
ST, (floema
fibroso,
comthe
as phloem
fibras entremeando
demais than
clulas.
Reconstuo
fibra no floema
bands
). Note
that
fibers ( todas
) areasthicker
theD.xylem
fibersdos
( tipos
). (B)deAdenocalymma
variante.
E. Reconstruo
percentual
de fibras
por rea
floema10
variante.
A-B = 200
m, C = 120 and
m. sieve tubes
comosum
TS, adosemifi
brous
species,
withtotal
lessnothan
cells Escala:
of phloem
parenchyma

). Note the nearly U-shaped arrangement of the fiber bands. (C) Xylophragma

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

INCLUSES ENCONTRADAS TANTO NO FLOEMA NORMAL QUANTO NO


VARIANTE
Cristais
1 Cristais no parnquima axial e radial.
Ausentes
Presentes exclusivamente nas clulas no lignificadas (Fig. 15A)
Presentes exclusivamente nas clulas lignificadas (Fig. 15B)
Presentes tanto nas clulas lignificadas quanto no lignificadas

Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.tanaecicarpum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Anemopaegma.chamberlaynii
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata
Bignonia.corymbosa
Bignonia.prieurei
Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum
Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii
Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Ausente
Presente em clulas no lignificadas
Presente em clulas lignificadas
Presente em clulas no lignificadas e lignificadas
Equvoco

Fig.
16 (A) axial
Pleonotoma
transverse
section
(TS), (ST),
prismatic
crystals present
Fig. 15. Cristais no
parnquima
e radial. A. tetraqueta
Pleonotoma tetraquetra
seco
transversal
cristais prismticos
presentes nas clulas
no lignificadas (in the
). B.nonlignifi
Adenocalymma
divaricatum
prismticos nas
clulas lignificadas
(
). C. Reconstruo
ed cells
( ).ST,
(B)cristais
Adenocalymma
divaricatum
TS, prismatic
crystals in da presena
e local de ocorrncia
das fibras
no floema
Escala: A-B
= 45reconstruction
m.
(C) Character
state
of the presence and place of
the lignifi
ed cells
( ).variante.
occurrence of the fibers in the phloem.

A reconstruo dos caracteres ancestrais (Fig. 15C) revela que o estado de carter
plesiomrfico reconstrudo para a tribo a presena de cristais nas clulas parenquimticas no
lignificadas (Fig. 15C), com uma nica evoluo em Adenocalymma para cristais exclusivamente nas
clulas parenquimticas lignificadas (Fig. 15C) e pelo menos quatro evolues independentes para

99

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

cristais tanto nas clulas lignificadas quanto no lignificadas (Fig. 15C).


2 Tipo de cristal no parnquima axial e radial. Trs estados de carter distintos podem
ser delimitados:
Ausentes
Aciculares (Fig. 17A)
Prismticos (Fig. 17B)
Estiloidais (Fig. 17C)

Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.tanaecicarpum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Anemopaegma.chamberlaynii
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata
Bignonia.corymbosa
Bignonia.prieurei
Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum
Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii
Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Acicular
Prismtico
Acicular
Ausente
Polimrfico
Equvoco

17 Crystals
in the phloem
ray parenchyma.
(A) Perianthomega
transverse
sectionaciculares
(TS), (
Fig. 16. Tipo Fig.
de cristal
no parnquima
axialand
e radial.
A. Perianthomega
vellozoi secovellozoi
transversal
(ST), cristais
).
crystals
( ). (B)
Pleonotoma
tetraqueta,
prysmatic
crystals
( )estiloidais
(C) Neojobertia
B. Plleonotomaacicular
tetraquetra
ST, cristais
prismticos
(
).
C. Neojobertia
mirabilis
ST, cristais
(
) emirabilis,
aciculares ( ). D.
crystal
( presentes
) and acicular
crystals
( ).Escala:
(D) Character
reconstruction
of the crustal type in
Reconstruostyloid
dos tipos
de crital
no floema
variante.
A-B = 30state
m, C
= 20 m.
the phloem and ray parenchyma. Scale bars= A-B = 30 !m,C = 20 !m.

A reconstruo dos caracteres ancestrais (Fig. 16D) revela que o estado plesiomrfico
para a tribo possuir cristais aciculares (Fig. 16D), com duas evolues independentes para cristais
prismticos, uma em Adenocalymma e outra em Pleonotoma (Fig. 16D). Cristais estiloidais foram
encontrados em somente quatro espcies: Adenocalymma comosum, Adenocalymma neoflavidum,

100

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

101

Bignonia campanulata e Neojobertia mirabilis. Entretanto, todas estas espcies so polimrficas (Figs.
16C-D), estando os cristais estiloidais associados aos cristais aciculares. Sendo assim, esse carter
no reconstrudo.
3 Bainha cristalfera. Parnquima cristalfero pode estar presente formando uma bainha ao
redor das faixas de fibras
Ausente
Presente (Figs. 17A-B)

Perianthomega.vellozoi
Adenocalymma.flaviflorum
Adenocalymma.tanaecicarpum
Adenocalymma.peregrinum
Adenocalymma.nodosum
Adenocalymma.neoflavidum
Adenocalymna.bracteatum
Adenocalymna.salmoneum
Adenocalymma.comosum
Adenocalymma.divaricatum
Neojobertia.mirabilis
Amphilophium.paniculatum
Amphilophium.bracteatum
Amphilophium.dolichoides
Amphilophium.crucigerum
Amphilophium.elongatum
Amphilophium magnoliifolium
Anemopaegma.chamberlaynii
Pyrostegia.venusta
Mansoa.standleyi
Mansoa.onohualcoides
Mansoa.difficilis
Bignonia.magnifica
Bignonia.campanulata
Bignonia.binata
Bignonia.corymbosa
Bignonia.prieurei
Dolichandra.unguiculata
Dolichandra.unguis.cati
Callichlamys.latifolia
Tanaecium.pyramidatum
Tanaecium.bilabiatum
Fridericia.samydoides
Fridericia.platyphylla
Fridericia.chica
Fridericia.conjugata
Fridericia.speciosa
Xylophragma.myrianthum
Cuspidaria.convoluta
Tynanthus.cognatus
Tynanthus.elegans
Lundia.damazii
Lundia.glazioviana
Lundia.cordata
Lundia.corymbifera
Pachyptera.kerere
Manaosella.cordifolia
Pleonotoma.tetraquetra
Pleonotoma.stichadenia
Martinella.obovata
Stizophyllum.riparium

Multiples of four+ Dolichandra

Ausente
Acicular
Prismtico
Estiloidal
Polimrfico
Equvoco

C
core Bignonieae

Fig. 17. Presena de bainha cristalfera ao redor das faixas de fibras e tipo de cristal. A. Perianthomega vellozoi seco transversal (ST),
bainha cristalfera com cristais aciculares (
). B. Mansoa standley ST, bainha cristalfera com cristais prismticos e estiloidais (
).
C. Reconstruo dos tipos de crital presentes na bainha cristalfera. Escala: 50 m.

Fig. 18 Crystalliferous parenchyma sheath surrounding the fiber bands. (A) Perianthomega vellozoi
transverse section (TS), crystalliferous parenchyma sheath bearing acicular crystals ( ). (B) Mansoa
standley TS, with a crystalliferous parenchyma sheath bearing prismatic and styloid crystals ( ). Scale
bar = 50 !m.

Pace, M. P.

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

A reconstruo dos caracteres ancestrais (Fig. 17C) revela que a condio ancestral para
a tribo ambgua, uma vez que Perianthomega apresente bainha cristalfera e o ancestral das core
Bignonieae reconstrudo como no as possuindo. Dentro das core Bignonieae, contudo, duas
evolues em paralelo so inferidas para esse carter, uma dentro do clado das Multiple of four+
Dolichandra, com uma reverso, e outra em Pachyptera (Fig. 17C).
4 Tipo de cristal na bainha cristalfera. Trs tipos distintos de cristais podem ser encontrados nas
bainhas cristalferas:
Aciculares (Fig. 17A)
Prismticos (Figs. 17B)
Estiloidais
A reconstruo dos caracteres ancestrais (17C) revela que entre as espcies com bainha
cristalfera, o estado de carter mais comum apresentar cristais prismticos (Fig. 17C). Uma nica
evoluo inferida para cristais prismticos, ao passo que mltiplas evolues so inferidas tanto
para cristais aciculares quanto estiloidais dentro da bainha cristalfera (Fig. 17C). O carter ancestral
para Bignonieae incerto, ao passo que para as core Bignonieae inferido como no possuindo
uma bainha cristalfera (Fig. 17C).

102

Presente

Presente

Adenocalymma divaricatum

Adenocalymma flaviflorum

Adenocalymma neoflavidum

Ausente

Ausente

Amphilophium bracteatum

Amphilophium crucigerum

Amphilophium dolichoides

Amphilophium elongatum

Presente

Presente

Presente

Ausente

Ausente

Presente

Cuspidaria convoluta

Cuspidaria pulchra

Dolichandra unguiculata

Dolichandra unguis-cati

Fridericia chica

Callichlamys latifolia

Bignonia prieurei

Ausente

Presente

Bignonia campanulata

Bignonia magnifica

Presente

Bignonia binata

Ausente

Anemopaegma chamberlaynii

Bignonia corymbosa

Ausente

Amphilophium paniculatum

Presente

Adenocalymna salmoneum

Amphilophium magnoliifolium

Ausente

Adenocalymma peregrinum

Ausente

Adenocalymma comosum

Adenocalymma nodosum

Assemblages

Adenocalymna bracteatum

TXON

63,3

56,2

54,2

91,4

64,7

57,1

66,3

65,8

49,6

47,8

48,5

73,9

78,7

41,9

47,6

44,8

52,7

42,5

40,8

56,3

Percentual de
parnquima por
rea transversal

FLOEMA NORMAL

Estreitas

Largas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Largas

Largas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Largas

Estreitas

Estreitas

Largas

Largas

Largas

Estreitas

Bandas de fibras

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Simtrico

Simtrico

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Degraus ao lado
das cunhas de
floema

Tabela 1. Caracteres anatmicos do floema normal e variante em Bignonieae (Bignoniaceae)

Difuso

Difuso

Difuso

Difuso

Presente no
parnquima axial
Presente no
parnquima axial
Presente no
parnquima axial
Presente no
parnquima axial

Presente no
parnquima axial e
raios

Ausente

Para ambas faces,


xilemtica e
folemtica

Presente no
parnquima axial e
raios

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Tangencial

Radial

Radial

Tangencial

Tangencial

Difuso

Radial

Radial

Radial

Radial

Radial

Radial

Difuso

Presente no
parnquima axial

Presente no
parnquima axial

Difuso

Tangencial

Radial

Radial

Tangencial

Radial

Tangencial

Tangencial

Tangencial

Arranjo dos
elementos de tubo

Presente no
parnquima axial

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Estratificao

No se lignificam

No se lignificam

Para ambas faces,


xilemtica e
folemtica
Para ambas faces,
xilemtica e
folemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para ambas faces,


xilemtica e
folemtica

Para a face xilemtica

na

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Lignificao dos
raios limitantes

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Maioria simples

Maioria simples

Maioria simples

Maioria simples

Maioria simples

Maioria simples

Maioria simples

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Placa crivada

18

17

26

10

14

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Duas por elemento de


tubo em diferentes lados

Duas por elemento de


tubo em diferentes lados

Duas por elemento de


tubo em diferentes lados

Duas por elemento de


tubo em diferentes lados

Uma por elemento de


tubo crivado
Uma por elemento de
tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Nmero de clulas
companheiras

FLOEMA VARIANTE
Nmero de
reas crivadas
por placa
(mdia)

25,9

40,1

29,3

16,7

18,0

28,0

43

22,5

26,5

29,9

25,2

17,2

66,3

21,2

32,3

42,1

20,9

32,2

10,6

29,7

Percentual de
parnquima por
rea transversal

Crivocntrico

Difuso

Difuso

Crivocntrico

Crivocntrico

Difuso

Difuso

Difuso

Difuso

Difuso

Difuso

Difuso

Difuso

Difuso

Difuso

Difuso

Difuso

Difuso

Crivocntrico

Difuso

Difuso

Crivocntrico

Difuso

Crivocntrico

Difuso

Difuso

Tipo de
parnquima
axial

Presente em pores
aleatrias

Ausente

Ausente

Presente em pores
aleatrias

Presente em pores
aleatrias

Ausente

Ausente

Presente quando em
contato com as fibras

Presente quando em
contato com as fibras

Presente quando em
contato com as fibras

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Presente em pores
aleatrias

Presente quando em
contato com as fibras

Presente quando em
contato com as fibras

Presente em pores
aleatrias

Presente quando em
contato com as fibras

Presente em pores
aleatrias
Presente em pores
aleatrias

Presente quando em
contato com as fibras

Lignificao dos raios

Semifibrous

No fibroso

No fibroso

Semifibrous

Semifibrous

No fibroso

No fibroso

No fibroso

No fibroso

No fibroso

No fibroso

Semifibrous

No fibroso

No fibroso

No fibroso

No fibroso

No fibroso

No fibroso

Semifibrous

Semifibrous

No fibroso

Semifibrous

Semifibrous

Fibrous

No fibroso

No fibroso

Abundncia das
fibras (tipo de
floema)

IN

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Presente nas cl
lignificadas e n
lignificadas

Presente nas cl
no lignificada

Presente nas cl
no lignificada

Presente nas cl
no lignificada

Presente nas cl
no lignificada

Presente nas cl
lignificadas e n
lignificadas
Presente nas cl
lignificadas e n
lignificadas
Presente nas cl
no lignificada

Presente nas cl
lignificadas e n
lignificadas

Ausente

Ausente

Presente nas cl
no lignificada

Presente nas cl
no lignificada

Presente nas cl
no lignificada

Presente nas cl
no lignificada

Presente nas cl
no lignificada

Presente nas cl
no lignificada

Presente nas cl
lignificadas

Ausente

Presente nas cl
lignificadas

Presente nas cl
lignificadas

Presente nas cl
lignificadas

Presente nas cl
lignificadas
Presente nas cl
lignificadas

Presente nas cl
lignificadas

Cristais no prenq
axial e raios

Pace, M. P.

103

Presente

Presente

Presente

Presente

Presente

Presente

Ausente

Presente

Fridericia samydoides

Fridericia speciosa

Lundia cordata

Lundia corymbifera

Lundia damazii

Lundia glazioviana

Manaosella cordifolia

Mansoa difficilis

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Presente

Presente

Presente

Presente

Presente

Presente

Presente

Presente

Presente

Mansoa standleyi

Martinella obovata

Neojobertia mirabilis

Pachyptera kerere

Perianthomega vellozoi

Pleonotoma stichadenia

Pleonotoma tetraquetra

Pyrostegia venusta

Stizophyllum riparium

Tanaecium bilabiatum

Tanaecium pyramidatum

Tynanthus cognatus

Tynanthus elegans

Xylophragma myrianthum

Presente

Fridericia platyphylla

Mansoa onohualcoides

Presente

Assemblages

Friderica conjugata

TAXON

Table 1. Continued

57,2

39,2

40,9

68,6

61,0

71,9

65,8

67,8

79,2

66,6

38,6

52,6

45,6

74,3

56,5

66,1

63,3

82,5

47,0

67,5

59,1

61,5

51,8

56,2

Percentual de
parnquima por
rea transversal

FLOEMA NORMAL

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Largas

Estreitas

Largas

Estreitas

Ausente

Ausente

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Estreitas

Largas

Estreitas

Largas

Estreitas

Estreitas

Bandas de fibras

Assimtricos

Simtrico

Simtrico

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Simtrico

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Assimtricos

Degraus ao lado
das cunhas de
floema

Para ambas faces,


xilemtica e
folemtica
Para ambas faces,
xilemtica e
folemtica
Para ambas faces,
xilemtica e
folemtica
Para ambas faces,
xilemtica e
folemtica
Para ambas faces,
xilemtica e
folemtica
Para ambas faces,
xilemtica e
folemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para ambas faces,


xilemtica e
folemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Para ambas faces,


xilemtica e
folemtica
Para ambas faces,
xilemtica e
folemtica
Para ambas faces,
xilemtica e
folemtica
Para ambas faces,
xilemtica e
folemtica

Lignificao dos
raios limitantes

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Estratificao

Tangencial

Tangencial

Tangencial

Tangencial

Tangencial

Tangencial

Radial

Tangencial

Tangencial

Radial

Radial

Tangencial

Radial

Radial

Radial

Radial

Difuso

Tangencial

Tangencial

Tangencial

Tangencial

Tangencial

Tangencial

Tangencial

Tangencial

Arranjo dos
elementos de tubo

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Maioria simples

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Composta

Placa crivada

25

21

19

19

17

37

34

10

12

17

18

16

15

18

26

14

15

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Uma por elemento de


tubo crivado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Uma por elemento de


tubo crivado/Duas por
elemento de tubo em
diferentes lados

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Nmero de clulas
companheiras

FLOEMA VARIANTE
Nmero de
reas crivadas
por placa
(mdia)

16,4

20,6

22,6

28,4

21,0

11,9

37,6

32,5

22,2

37,4

37,4

18,8

30,5

36,1

37,4

30,6

25,1

18,9

31,4

11,6

19,0

23,4

16,8

35,3

Percentual de
parnquima por
rea transversal

Crivocntrico

Crivocntrico

Crivocntrico

Crivocntrico

Crivocntrico

Crivocntrico

Difuso

Crivocntrico

Crivocntrico

Difuso

Difuso

Crivocntrico

Difuso

Difuso

Difuso

Difuso

Difuso

Crivocntrico

Crivocntrico

Crivocntrico

Crivocntrico

Crivocntrico

Crivocntrico

Crivocntrico

Crivocntrico

Tipo de
parnquima
axial

Presente em pores
aleatrias

Presente em pores
aleatrias

Presente em pores
aleatrias

Presente em pores
aleatrias

Presente em pores
aleatrias

Presente em pores
aleatrias

Presente quando em
contato com as fibras

Ausente

Ausente

Ausente

Presente quando em
contato com as fibras

Ausente

Presente quando em
contato com as fibras

Presente quando em
contato com as fibras

Presente quando em
contato com as fibras

Presente quando em
contato com as fibras

Presente quando em
contato com as fibras

Presente em pores
aleatrias

Presente em pores
aleatrias

Absent

Presente em pores
aleatrias

Presente em pores
aleatrias

Presente em pores
aleatrias

Presente em pores
aleatrias

Presente em pores
aleatrias

Lignificao dos raios

Fibrous

Fibrous

Fibrous

Semifibrous

Fibrous

Fibrous

No fibroso

Semifibrous

Semifibrous

No fibroso

No fibroso

Fibrous

Semifibrous

No fibroso

No fibroso

No fibroso

No fibroso

Fibrous

Fibrous

Semifibrous

Fibrous

Semifibrous

Fibrous

Fibrous

Semifibrous

Abundncia das
fibras

INCLUS

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Presente nas clulas


no lignificadas

Presente nas clulas


no lignificadas

Presente nas clulas


no lignificadas

Ausente

Ausente

Presente nas clulas


no lignificadas

Presente nas clulas


no lignificadas

Presente nas clulas


no lignificadas

Presente nas clulas


no lignificadas

Presente nas clulas


no lignificadas

Presente nas clulas


no lignificadas

Presente nas clulas


lignificadas e no
lignificadas
Presente nas clulas
lignificadas e no
lignificadas
Presente nas clulas
lignificadas e no
lignificadas
Presente nas clulas
lignificadas e no
lignificadas

Presente nas clulas


no lignificadas

Presente nas clulas


no lignificadas

Ausente

Presente nas clulas


lignificadas e no
lignificadas
Presente nas clulas
lignificadas e no
lignificadas

Presente nas clulas


no lignificadas

Presente nas clulas


no lignificadas

Cristais no prenquima
axial e raios

Pace, M. P.

104

al

s
or

Table 1. Continued

Tangencial

Composta

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Radial

Radial

Radial

Radial

Difuso

Presente nas clulas


Ausente
no lignificadas
Composta

Composta

Presente nas clulas


?
no lignificadas

Composta

Presente nas clulas


Ausente
no lignificadas

Composta

Presente nas clulas


?
no lignificadas

Composta

Presente nas clulas


Presente
lignificadas

Composta

Ausente
Ausente

Composta

Ausente

Crivocntrico

Difuso

Assimtricos

Difuso

Simtrico

Crivocntrico

Simtrico

Crivocntrico

Assimtricos

Difuso

Assimtricos

Difuso

Composta

Composta

Presente nas clulas


Ausente
no lignificadas

Presente nas clulas


lignificadas
Presente e no
lignificadas

Presente em pores
Semifibrous
Fridericia chica
aleatrias

Ausente Composta
Tangencial no
lignificadas

Presente nas clulas

Presente nas clulas


Presente
Tangencial no lignificadas
Composta

Tangencial

Presente nas clulas


Presente
no lignificadas

Presente nas clulas


lignificadas
Ausente e no
Tangencial
Composta
lignificadas
Presente nas clulas
lignificadas
e no
?
Tangencial
Composta
lignificadas
Presente nas clulas
Presente
Tangencial no lignificadas
Composta

Radial

No fibroso
Ausente Dolichandra unguis-cati

ParaAusente
ambas faces,
No fibroso
Bignonia magnifica
Ausente
xilemtica e
folemtica
Para ambas
No fibroso
? faces,
Bignonia prieurei
Ausente
xilemtica e
folemtica
No fibroso
ParaAusente
ambas faces,
Callichlamys latifolia
Ausente
xilemtica e
folemtica
Presente
em pores
Semifibrous
Cuspidaria
convoluta
Paraaleatrias
ambas faces,
Ausente
xilemtica e
folemtica
Presente em pores
Semifibrous
Para ambas faces,
Cuspidaria pulchra
aleatrias
Ausente
xilemtica e
folemtica
Para ambas faces,
No fibroso
Ausente Dolichandra
unguiculata
Ausente
xilemtica e
folemtica

Assimtricos

Difuso

Ausente

Para a face xilemtica

Assimtricos

Difuso

No fibroso
Bignonia corymbosa

Difuso

Presente nas clulas


lignificadas
Presente e no
Tangencial
Composta
lignificadas

Presente quando em
No fibroso
Bignonia campanulata
Ausente
Para a face
contato
comxilemtica
as fibras

Assimtricos

Ausente
Tangencial Presente
Composta

Difuso
Assimtricos

Maioria simples

Ausente
Ausente

Ausente
no lignificadas

Radial Presente nasComposta


clulas

Ausente
Radial
Para a face
xilemtica
Presente
quando
em
Semifibrous
Anemopaegma
chamberlaynii
contato com as fibras

No
fibroso
Ausente Amphilophium
paniculatum

Para a face xilemtica

Presente nas clulas


No
fibroso
Amphilophium
magnoliifolium
?
Ausente
Tangencial
Composta
Para aAusente
face xilemtica
no lignificadas

No
fibroso
ParaAusente
ambas faces,
Amphilophium
elongatum
Ausente
xilemtica e
folemtica

Para a face xilemtica

No
fibroso
Ausente Amphilophium
dolichoides

Para a face xilemtica

No
fibroso
Ausente Amphilophium
crucigerum

Para a face xilemtica

No
fibroso
Ausente Amphilophium
bracteatum

Para a face xilemtica

Tangencial

Tangencial

Presente nas clulas


Tangencial
Composta
?
lignificadas

Presente quando em
No fibroso
Bignonia binata
Ausente
Para a face
contato
comxilemtica
as fibras

Difuso

Assimtricos

Difuso

Assimtricos

Difuso
Assimtricos

Difuso

Assimtricos

Difuso

Assimtricos

Difuso

Assimtricos

Difuso

Simtrico

Crivocntrico

Ausente

Presente em pores
Semifibrous
Adenocalymna
salmoneum
aleatrias

Para a face xilemtica

Semifibrous
Adenocalymma
peregrinum
contato com as fibras

Assimtricos

Ausente

Presente quando em
No
fibroso
Ausente
Para a face xilemtica
Adenocalymma
nodosum
contato com as fibras

Para a face
xilemtica
Presente
quando
em

Difuso

Ausente

Presente nas clulas


?
lignificadas

Presente em pores
Presente nas clulas
Semifibrous
Adenocalymma
neoflavidum
Presente
lignificadas
Ausente
Tangencial
Composta
Para aaleatrias
face xilemtica

xilemtica e
folemtica

Presente quando em
Semifibrous
Adenocalymma
flaviflorum
Para ambas faces,
contato com as fibras

folemtica

Presente
em pores
Presente nas clulas
Para ambas
faces,
Adenocalymma Fibrous
divaricatum
Presente
aleatrias e
lignificadas
Ausente
Tangencial
Composta
xilemtica

Assimtricos

Difuso
Assimtricos

Assimtricos

Crivocntrico

Assimtricos

Difuso

Assimtricos

Crivocntrico

Ausente

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

LargasAusente

Largas
Duas-trs
por elemento
de tubo do mesmo lado

34

Ausente
Estreitas

Presente

63,3

Acicular

56,2

Acicular

54,2

Acicular
25

Acicular
91,4 21

Acicular
64,7 19

Acicular
57,1 19

17

? Acicular

Acicular
66,3 8

Crivocntrico

Difuso

Presente no

Difuso

Difuso

Duas-trs
por
elemento
Presente
Estreitas
de tubo do mesmo lado

Ausente
Estreitas

LargasPresente

Duas-trs
por
elemento
Presente
Estreitas
de tubo do mesmo lado

Ausente
Estreitas

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Ausente
Estreitas

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Ausente
Estreitas

Presente
Duas-trs? por
elemento
de tubo do mesmo lado

Presente

Estreitas
Duas-trs
por elemento
de tubo do mesmo lado

tubo crivado

Presente
Uma por?elemento
de

Ausente
Assimtricos

Acicular
Assimtricos

16,4

Acicular
Assimtricos

20,6

Ausente
Simtrico

22,6

Ausente
Simtrico

28,4

Ausente
Assimtricos

21,0

?
Assimtricos

11,9

Acicular
Assimtricos

37,6

?
Assimtricos

32,5

Estiloidal
Assimtricos

22,2

parnquima axial

Radial

Novellozoi
fibroso
Ausente
Presente
no
Perianthomega

Crivocntrico

Crivocntrico

Crivocntrico

Para ambas faces,


xilemtica e
folemtica

No se lignificam

Ausente

Presente no
parnquima axial e
raios

Tangencial

Radial

Presente no
Presente
em pores
Radial
No se lignificam
parnquima
axial e
Fibrous
Xylophragma
myrianthum
Crivocntrico
aleatrias
raios

aleatrias
Para ambas faces,
Ausente
Tangencial
xilemtica e
folemtica Presente em pores
Fibrous
Crivocntrico
Tynanthus cognatus
aleatrias
Para ambas faces,
Ausente
Tangencial
xilemtica e
Presente em pores
Fibrous
Tynanthus elegans
Crivocntrico
folemtica
aleatrias

Difuso

Semifibrous
Tanaecium pyramidatum

Radial
Fibrous
Tanaecium bilabiatum

Ausente
Para a face xilemtica
Presente em pores

aleatrias

Radial
Fibrous
Stizophyllum riparium

Para a face xilemtica


Presente emAusente
pores

aleatrias

Para a face xilemtica


Presente emAusente
pores

Radial

Radial

No fibroso
Pyrostegia venusta
contato com as fibras

Ausente

Ausente Pleonotoma Semifibrous


tetraquetra

Ausente
Para a face xilemtica
Presente quando
em
Difuso

Crivocntrico

Para a face xilemtica

Ausente
Radial
Prismtico Para
Assimtricos
a face xilemtica Ausente
Crivocntrico
Pleonotoma Semifibrous
stichadenia

Para a face xilemtica

Difuso

37,4

Uma por elemento de


tubo crivado/Duas por
elemento
deAusente
tubo em
Estreitas
diferentes lados

Ausente
Assimtricos

Presente quando em
No fibroso
Presente
no
Pachyptera
kerere
contato com
as fibras
Prismtico Para a face xilemtica
Difuso
Assimtricos
37,4

parnquima axial

Difuso

Presente no
Difuso
Para
a face xilemtica Ausente
Fibrous
Crivocntrico
Neojobertia
mirabilis
parnquima
axial

Presente no

Presente
quando emaxial
parnquima
Semifibrous
Martinella obovata
contato com as fibras

?
Assimtricos
18,8

Presente no

parnquima
Presente
quando emaxial
No fibroso
Mansoa standleyi
contato com as fibras

Para a face xilemtica


Difuso

Difuso

Difuso

parnquima
Presente
quando emaxial
No fibroso
Mansoa onohualcoides
contato com as fibras

Para a face xilemtica

Difuso

Presente no
parnquima axial

Presente quando em
No fibroso
Mansoa difficilis
contato com as fibras

Para a face xilemtica


Difuso

Tangencial

No fibroso
Manaosella cordifolia
contato com as fibras

Ausente
xilemtica e
folemtica Presente quando em

Difuso

Presente em pores
Fibrous
Crivocntrico
Para ambas faces,
aleatrias Lundia glazioviana

Uma por elemento de


tubo
crivado
Presente
Largas

30,5

Estiloidal
Assimtricos

36,1

?
Assimtricos

Semifibrous
Absent
Ausente
Radial
Lundia corymbifera

Presente em pores
Fibrous
Lundia damazii
Ausente
Radial
Para a face xilemtica aleatrias
Crivocntrico

Crivocntrico
na

Tangencial

Fibrous
aleatrias Lundia cordata

Radial

Presente em pores
Semifibrous
aleatrias Fridericia speciosa

Ausente

Tangencial

Fibrous
aleatrias Fridericia samydoides

Para a face xilemtica


Presente emAusente
pores
Crivocntrico

Crivocntrico

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica


Presente emAusente
pores

Prismtico Para a face xilemtica


Assimtricos

37,4

?
Assimtricos

30,6

25,1Ausente
Assimtricos

Assimtricos
18,9Ausente

31,4

Ausente
Assimtricos

11,6

Ausente
Assimtricos

19,0

23,4

Ausente
Assimtricos

Ausente
Assimtricos

Uma Largas
por elemento
de
Presente
tubo crivado

Presente
Estreitas

Presente

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Presente
Estreitas

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


tubo crivado

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Uma por elemento de


tubo
crivado
Ausente
Largas

Presente
Acicular/Estiloidal Duas-trs
Estreitas
por
elemento
37
de tubo do mesmo lado
65,8

49,6

47,8

Acicular
48,5

? Acicular
10

73,9Acicular

? Acicular

78,7Acicular

? Acicular

12

17

Prismtico
41,9

47,6

18

16
Prismtico
44,8

Uma por elemento de


Ausente
Estreitas
tubo crivado

Ausente
Acicular/Prismtico UmaEstreitas
por elemento
de
15
tubo crivado
52,7

Prismtico
42,5 18

Prismtico
40,8 26

Nmero de
Degraus
Percentual
delado
TXON
Tipo de ao lado
Abundncia
das Arranjo dos
Tipo
de cristal
no Nmero de clulas
Tipo ao
de
cristal Tipo de
Percentual
de
Degraus
Lignificao dos
reas crivadas
Abundncia
das
Cristais no Placa
prenquima
Lignificao dos
Arranjo
dos
TAXON
crivada
das cunhas deLignificao dos raios Estratificao
porde
parnquima
Lignificao
dos raios
parnquima
fibras (tipo de
parnquima
Bainha
cristalferaparnquima
na bainha
parnquima
poraxial e
Bandas
de fibras
das cunhas
Estratificao
raios limitantes
elementos deAssemblages
tubo
por placa
companheiras
fibras
axial
e
raios
raios
elementos
de tubo
floema
rea transversal
axiallimitantes
axial
floema)
raios
cristalfera
rea transversal
floema
(mdia)
Para ambas faces,
Duas-trs por elemento
Presente em pores
Presente
quando
Presente nasComposta
clulas
Ausente
Tangencial
Assimtricos
xilemtica
e em
15
Crivocntrico
Semifibrous
No
fibroso
Ausente
Ausente Para
Adenocalymna
bracteatum
?
Estreitas
Ausente
Tangencial
Difuso
Acicular
de tubo
do mesmo
lado
Assimtricos
a face xilemtica aleatrias
Friderica conjugata
folemtica
contato
com as fibras
lignificadas
35,3
?
Para ambas faces,
Duas-trs por elemento
Presente em pores
Presente em pores
Presente
nas
clulas
Ausente
Tangencial Ausente Composta
No
fibroso
Ausente Para
Assimtricos
xilemtica e
14
Crivocntrico
Fibrous
Adenocalymma
comosum
LargasAusente
Ausente
Tangencial
Difuso
Acicular/Estiloidal
Assimtricos
a face xilemtica aleatrias
de tubo do mesmo lado
aleatrias
lignificadas
Fridericia platyphylla
56,3
folemtica
16,8

INCLUSES
CELULARES
DO FLOEMA
NORMAL E VARIANTE
FLOEMA
NORMAL
FLOEMA
VARIANTE

Tabela 1. Caracteres anatmicos do floema normal e variante em Bignonieae (Bignoniaceae)

Nmero de

Composta

Composta

Composta

Presente
nas clulas
Composta
Presente
no lignificadas

Composta

Presente nas clulas


Presente
no lignificadas

Presente nas clulas


Presente
no lignificadas

Composta

Ausente
Presente

Composta

Composta
Ausente
Presente

Composta
Presente
nas clulas
Presente
no lignificadas

Presente
no lignificadas

Composta
Presente
nas clulas

Composta
Presente
nas clulas
Presente
no
lignificadas

Presente

Composta
?

Presente nas clulas


Ausente
no
lignificadas
Maioria
simples

Presente nas clulas


Ausente
no
lignificadas
Maioria
simples

Presente
nas clulas
Maioria simples
Ausente
no
lignificadas

?
Ausente

Maioria simples

Presente nas clulas


lignificadas e no
Ausente
lignificadas
Maioria
simples
Presente nas clulas
lignificadas e no
Presente
lignificadas
Maioria simples
Presente nas clulas
lignificadas
e no
?
lignificadas
Maioria simples
Presente
nas clulas
lignificadas
Ausente e no
lignificadas

Presente nas clulas


Presente
no
lignificadas

Presente nas clulas


Presente
no
lignificadas
Composta

?
Composta
Presente

Ausente
Presente

Composta

Presente
nas clulas
Composta
lignificadas e no
Presente
lignificadas
Composta
Presente
nas clulas
lignificadas e no
Presente
lignificadas

Presente nas clulas


Composta
no
lignificadas
Presente

Presente nas clulas


Composta
no
lignificadas
Presente
Acicular

Largas

Estreitas

Duas por elemento de


Ausente
tubo em diferentes
lados

Uma por elemento de


tubo crivado
Ausente

Presente
Estreitas

Uma por elemento de


tubo crivado

Presente
Estreitas

Uma por elemento de


tubo crivado

Presente
Estreitas

Uma por elemento de


tubo crivado

Ausente
Estreitas

tubo crivado

Ausente
Estreitas
Uma por
elemento de

tubo em diferentes lados

Ausente
Duas por
elemento
de
Estreitas

Prismtico

18

Acicular
57,2

Acicular
39,2

Acicular
40,9

17

68,6

26

?
61,0

Acicular
71,9

Acicular
65,8

67,8

79,2

10

Acicular
66,6

38,6

Acicular

Ausente
Estreitas

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Uma por elemento de


tubo crivado

Uma por elemento de


Ausente
Estreitas
tubo
crivado

Duas-trs por elemento


de tubo do
mesmo
lado
Ausente
Estreitas

Duas-trs por elemento


de tubo do mesmo lado

Uma por elemento de


tuboLargas
crivado
Ausente

Uma por elemento de


Ausente
tubo
crivado
Estreitas

Uma por elemento de


tuboLargas
crivado
Ausente

Uma por elemento de


tubo
crivado
Presente
Estreitas

Uma por elemento de


Ausente
tubo
crivado
Ausente

Uma por elemento de


Ausente
Ausente
tubo
crivado

Presente
Uma por
elemento
de
Estreitas
tubo crivado

tubo crivado

Presente
Uma por
elemento
de
Estreitas

Estreitas
45,6
Uma por elemento de
Acicular/Prismtico/Estil
2
Ausente
Estreitas
tubo
crivado
oidal
52,6

74,3

Acicular

0?

Acicular

56,5
0

Acicular

?
66,1

Acicular

63,3

Acicular

82,5

Acicular

47,0

Duas por elemento


de
Ausente
7 Acicular
Estreitas lados
tubo em diferentes

67,5

59,1

Largas

Uma por elemento


de
Ausente
Estreitas
tubo
crivado
Uma por elemento de
tubo crivado
Ausente

Ausente
Uma por elemento
de
Estreitas
tubo crivado

Duas por elemento de


tubo em diferentes
lados
Ausente
Acicular

Acicular

61,5
8

51,8

14 Acicular

56,2

25,9

40,1

29,3

Ausente
Assimtricos

Ausente
Simtrico
16,7

Ausente
18,0
Simtrico

28,0
Ausente
Assimtricos

Ausente
Assimtricos

43

Ausente
Assimtricos

Prismtico
?
Assimtricos

22,5

Ausente
Assimtricos

?
Assimtricos
26,5

29,9

Acicular
Assimtricos

25,2

Acicular
Assimtricos

Ausente
Assimtricos

Ausente
?

17,2

Crivocntrico

Ausente

Ausente

Presente em pores
aleatrias

Ausente

Presente quando em
contato com as fibras

Presente em pores
Ausente
aleatrias
Presente em pores
aleatrias

Presente quando em
Ausente
contato com as fibras

Presente
quando em
Ausente
contato com as fibras

Difuso

Presente
quando em
Ausente
contato com as fibras

Ausente

Ausente

Ausente
Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Ausente

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Crivocntrico

Difuso

Para ambas
Difuso faces,
xilemtica e
folemtica
Para ambas
Difuso faces,
xilemtica e
folemtica
Para ambas
Difuso faces,
xilemtica e
folemtica
Crivocntrico
Para
ambas faces,
xilemtica e
folemtica
Para
ambas faces,
Crivocntrico
xilemtica e
folemtica
Para ambas faces,
Difuso e
xilemtica
folemtica

Difuso

Para a face xilemtica

Presente em pores
aleatrias

Ausente

Ausente
Ausente

Presente em pores
aleatrias
Ausente

Ausente

Ausente

Presente em pores
aleatrias

Ausente

Ausente

Ausente
Ausente

Ausente

Presente quando em
Difuso
com as fibras
Ausente
Para a face xilemtica contato

Presente quando em
Difuso
Ausente
Para a face
xilemtica contato
com as fibras

Para a face
xilemtica
Difuso

Difuso

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

Difuso

Difuso faces,
Para ambas
xilemtica e
folemtica

Difuso

Para a face xilemtica

Difuso

Para a face xilemtica

Para a face xilemtica

aleatrias

Ausente
Para a face xilemtica Presente
em pores

Crivocntrico

Para a face
xilemtica
Difuso

Semif

No f

No f
Tangencial

Tangencial

Semif

Tangencial

Semif

Tangencial

No f

No f
Tangencial

Tangencial

No f

No f
Radial

No f
Tangencial

No f
Tangencial

Semif

Radial

No f

Radial

No f
Tangencial

Radial

No f

Radial

No f

Radial

No f

Radial

No f

Semif
Difuso

Tangencial

Tangencial
Semif

No f
Tangencial

Tangencial

Semif

Tangencial

Semif

Tangencial

Fibr

No f
Tangencial

No f
Tangencial

Abund
dos
Lignificao dos raios Arranjo
fibras
Estratificao
elementos de
t
floe

Presente quando em
Difuso
Ausente
Para a face xilemtica contato
com as fibras

Para a face xilemtica

Para ambas faces,


Difuso e
xilemtica
folemtica
Para ambas faces,
Difuso
xilemtica e
folemtica
Crivocntrico
Para
ambas faces,
xilemtica e
folemtica
Difuso
Para ambas faces,
xilemtica e
folemtica

Prismtico/Estiloid
Assimtricos
Para a face xilemtica
al

Prismtico
Assimtricos

66,3

Prismtico
Assimtricos

Ausente
Simtrico

21,2

Ausente
Assimtricos

32,3

Ausente
Assimtricos

42,1

Ausente
Assimtricos

Ausente
20,9
Assimtricos

Ausente
32,2
Assimtricos

10,6
Ausente
Assimtricos

Ausente
Assimtricos
29,7

Ausente
Assimtricos

Tipo de cristais no
Tipo de cristal
Percentual
de
Tipo de
Cristais no prenquima
reas
crivadas
de clulas
Percentual
deaxialNmero
Degraus
ao lado
parnquima
e
Bainha
cristalferaparnquima
na bainha
Placa
Lignificao
dos
por
parnquima
axialcrivada
e raios
por placa
companheiras
Assemblages
parnquima
por
Bandas
de fibras
das cristalfera
cunhas de
raios
raiosaxial
limitantes
rea transversal
rea
transversal
floema
(mdia)

FLOEMA
VARIANTE
INCLUSES CELULARES
DO FLOEMA
NORMAL E VARIANTE
FLOEMA NORMAL

Pace, M. P.

105

Pace, M. P.

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae


DISCUSSO

Este estudo explora as tendncias evolutivas trilhadas por todos os tipos celulares do floema
de Bignonieae ao longo do tempo. Estudos anteriores sobre a evoluo do floema sugeriram que
os elementos de tubo crivado evoluram por reduo de seu comprimento, diminuio do nmero
de reas crivadas nas placas crivadas, aumento do dimetro dos poros, assim como um aumento na
abundncia de parnquima e reduo na abundncia de fibras (sumarizado em Roth 1981). Entretanto,
a diversidade conhecida para os caracteres do floema nas angiospermas como um todo apontam
que a evoluo do floema teria sido muito mais complexa do que inicialmente proposto (MacDaniels
1918). Nossos resultados sugerem que o floema evoluiu em direes opostas em diferentes linhagens
de Bignonieae e que as linhas de evoluo propostas por Hemenway (1913) e amplamente aceitas
por outros estudos (Zahur 1959, Esau 1969, Roth 1981) representariam apenas uma alternativa
dentre muitas outras.
De fato, alguns dos caracteres analisados neste estudo coincidem com a idia vigente
de evoluo do floema (Hemenway 1911, 1913, Zahur 1959), como por exemplo o aumento na
abundncia de parnquima axial no floema normal de Bignonieae. No entanto, cenrios discordantes
tambm so encontrados, j que o floema variante no apresenta a mesma tendncia. Resultados
discordantes no so encontrados somente entre floema normal e variante, mas tambm quando
comparamos o floema variante como um todo. Estes casos sero discutidos a seguir em detalhe.
As mltiplas evolues de elementos de tubo muito diminutos no floema normal, arranjados
em assemblages, indicam que o floema normal deve estar deixando seu papel na conduo de
fotoassimilados, j que elementos de tubo em assemblages, comuns em plantas que apresentam
sazonalidade no crescimento do floema (Derr & Evert 1967, Deshpande & Rajendrababu 1985;
Angyalossy et al. 2005), so provavelmente menos eficientes na conduo de fotossintatos (Pace
cap. 2). Outra evidncia corroborando a idia de que o floema normal atua menos na conduo de
fotossintatos dada pela tendncia geral observada no aumento em abundncia do parnquima axial
neste floema, indicando que possivelmente o floema normal est se especializando no armazenamento
de substncias. A melhor eficincia na conduo de fotossintatos do floema variante, alm disso,
conta com clulas crivadas de raio, que so conhecidas por unir diferentes tubos crivados e auxiliar
na conduo a curtas distncias entre o sistema radial e axial (Rajput & Rao 1997).
O nmero de reas crivadas por placa um carter que, no floema variante, demonstra
estar evoluindo em direes opostas em diferentes linhagens. De fato, o ancestral de todas as
Bignonieae reconstrudo como apresentando aproximadamente trs reas crivadas em sua placa
crivada. Dentro do clado das Multiples of four + Dolichandra observamos uma tendncia para a
reduo no nmero de reas crivadas. Por outro lado, no clado Arrabidaea and allies, as placas

106

Pace, M. P.

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

crivadas esto evoluindo em direo ao aumento no nmero de reas crivadas por placa crivada,
com algumas espcies possuindo elementos de tubo com placas crivadas escalariformes com mais
de 30 reas crivadas. Este padro ilustra um cenrio exatamente oposto ao proposto por Hemenway
(1913). No obstante, permanece incerta a relevncia em se possuir mais ou menos reas crivadas
por placa. A nica informao disponvel a de que placas simples seriam geralmente encontradas
em elementos de tubo mais curtos, enquanto placas compostas seriam encontradas em elementos
mais largos e longos (Parthasarathy 1968, Esau 1969). Este padro seguido em Bignonieae, na qual
elementos de placa simples so muito menores do que os elementos de placa composta. Em relao
possvel relao entre placas compostas e dimetros mais largos dos elementos de tubo (dimetros
retirados de Pace captulo 2), nossos dados no apontam nenhuma correlao, com elementos de
placa simples e compostas possuindo dimetros variados. Em Bignonieae, no entanto, a presena de
elemento de tubo com placa simples parece estar correlacionada com a presena de uma estrutura
estratificada, j que os gneros Amphilophium, Dolichandra e Perianthomega, que apresentam a maioria
de seus elementos com placa simples, possuem estrutura estratificada. Cmbios estratificados so
conhecidos por possuirem iniciais fusiformes mais curtas e que, consequentemente, geram derivadas
mais curtas, tanto para o xilema quanto para o floema (Eames & MacDaniels 1947, Esau 1965, Evert
2006).
Foi sugerido que a evoluo dos elementos de tubo crivado deveria refletir a evoluo dos
elementos de vaso, uma vez que derivam dos mesmos meristemas (Cheadle & Witford 1941, Esau
1969). No est claro, entretanto, se a interpretao dada s placas de perfurao simples ou mltiplas
dada aos elementos de vaso poderia ser transposta s placas crivadas simples ou compostas dos
elementos de tubo crivado. Em monocotiledneas, placas crivadas simples so encontradas nos
rgos de fonte, isto , rizomas e folhas, enquanto placas crivadas compostas so encontradas nos
tecidos que consomem fotossintatos (drenos), isto , caules e razes (Cheadle & Witford 1941,
Cheadle 1948). Estes autores sugerem que os elementos de tubo de placa simples seriam os mais
eficientes na conduo de fotossintatos. Na eudicotilednea Styrax camporum, elementos de vaso e
elementos de tubo crivado apresentam morfologias similares na raiz e no caule, possuindo placas
de perfurao e crivadas simples e transversais na raiz e placas de perfurao e crivadas inclinadas e
mltiplas/compostas no caule (Machado et al. 2005). Ao passo que este resultado corrobora a idia
de que o floema espelha a evoluo do xilema, permanece incerto como e porque isso ocorreria.
Em Bignonieae, as tendncias opostas encontradas na evoluo das placas crivadas indicam que a
evoluo dos tipos de placa devem estar mais correlacionadas a uma especializao fisiolgica que
filogentica (histrica), como previamente sugerido por MacDaniels (1918).
Corroborando a idia de que em Bignonieae diferentes linhagens esto evoluindo em direes
antagnicas, as fibras do floema tambm demonstraram estar gradualmente evoluindo em direes

107

Pace, M. P.

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

opostas no floema variante, de um arranjo no fibroso para um arranjo fibroso. Mais uma vez,
enquanto o clado das Multiples of four esto evoluindo a caminho de uma reduo na quantidade
total de fibras, seu grupo irmo, o clado das Arrabidaea and allies est caminhando em uma direo
oposta, com um aumento na abundncia de fibras, juntamente com os gneros Pleonotoma, Stizophyllum
e algumas Adenocalymma. As mltiplas evolues para um aumento na abundncia de fibras podem
estar relacionadas maior proteo mecnica que as fibras conferem s clulas mais frgeis do
floema, similarmente ao sugerido s ilhas de floema incluso no xilema (Calrquist 1991) ou para o
floema fibroso de Carya cordiformis (Juglandaceae, Eames & MacDaniels 1947). De fato, colapso nunca
foi registrado em espcies de floema fibroso, ao passo que em clados com poucas fibras, como nas
Multiples of four + Dolichandra a maioria do floema se colapsa a poucos milmetros do cmbio
(observao pessoal). Alm disso, o gnero com menor quantidade de fibras, Amphilophium, tem
no somente seu floema variante colapsado, mas o xilema se projeta em direo cunha, levando
sua incluso e restabelecimento da continuidade do cmbio normal, formando ilhas de floema
incluso no xilema (Solereder 1908, Dos Santos 1995, Pace et al. no prelo). Uma evoluo em direo
diminuio na abundncia de fibras, por outro lado, pode conferir maior flexibilidade aos caules
escandentes, dado que as espcies dentro das Multiples of four+ Dolichandra foram apontadas
como as mais flexveis dentro de Bignonieae (Gentry 1980), uma vez que combinariam um menor
percentual de fibras, observado neste estudo, com a presena de cunhas em mltiplos de quatro
(Dos Santos 1995, Pace et al. no prelo).
Nos clados que evoluem em direo a um aumento no percentual de fibras, por sua vez,
acreditamos que muitos caracteres evoluem de maneira correlacionada, como a disposio tangencial
dos elementos de tubo, a presena de parnquima crivocntrico, a lignificao dos raios e a presena
de mltiplas clulas companheiras.
No que diz respeito presena de parnquima crivocntrico nas espcies fibrosas, a presena
de parnquima ao redor dos elementos de tubo provavelmente primordial tanto para a manuteno
de elementos no nucleados como auxiliando na conduo de fotoassimilados. Na manuteno do
elemento de tubo crivado, uma menor quantidade de parnquima em contato com os elementos
de tubo seria ento compensada pela presena de mltiplas clulas companheiras, como visto em
seco transversal. A presena de duas clulas companheiras, uma em cada lado, um carter j
visto em outros estudos (Cheadle & Esau 1958, Chavan et al. 1983, Chavan 2000), mas a presena
de duas a trs clulas companheiras posicionadas em um mesmo lado do elemento de tubo crivado
mencionada aqui por primeira vez, possivelmente sendo fundamentais para a manuteno de
elementos to longos e largos. A contribuio do parnquima axial auxiliando no transporte vascular,
ademais, aqui sugerida refletindo o que se sabe sobre transporte em xilema, no qual as clulas
parenquimticas atuam como tecido acessrio (Braun 1984), auxiliando na conduo de gua por

108

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

meio de diferenas osmticas criadas pelo parnquima. O transporte do floema conhecido por ser
dependente de diferenas osmticas, que atuariam como fora motriz promotoras do carregamento
e descarregamento dos tubos crivados que, consequentemente, transportam os assimilados (Aloni et
al. 1986, Sjlund 1997,Van Bel 2003). Sendo assim, propomos que o parnquima ao redor do floema
atue aqui tambm como tecido acessrio na conduo vascular.
Outros caracteres analisados neste estudo mostraram ser especficos, e portanto diagnsticos,
de alguns grupos, como a presena de bainha cristalfera no clado das Multiples of four + Dolichandra
e Pachyptera, a ausncia de fibras no floema regular em Pleonotoma, a forma dos degraus simtrica em
Tynanthus-Cuspidaria e Manaosella e o tipo de lignificao dos raios limitantes.
A presena de parnquima cristalfero ao redor das faixas de fibras um carter bastante
comum no floema (Roth 1981). As mltiplas evolues de tipos diferentes de cristais dentro
das Multiples of four + Dolichandra, entretanto, ilustram quo plstica parece ser a converso
de um tipo de cristalizao do oxalato de clcio para outro, com os cristais prismticos sendo o
mais comum. Alm disso, cristais foram encontrados em praticamente todas as espcies da tribo,
mostrando a importncia que o clcio possui no metabolismo das plantas, para o qual foi sugerido
como desempenhando um papel de extrema importncia na diviso, crescimento e manuteno
celular (Arnott 1976, Franceschi 1989).
A presena de raios limitantes em ambos lados das cunhas de floema constitui um aspecto
observado desde os primeiros estudos com essas plantas (Schenck 1893) e foram posteriormente
propostos como atuando como barreira fisiolgica para os fito-hormnios derivados das folhas, que
de alguma maneira estariam relacionados formao e manuteno da variao cambial (Dobbins
1970, 1981, 1990). Aqui, os raios foram estudados quanto sua lignificao, que pode variar de
no lignificados a lignificados. Raios inteiramente no lignificados so caractersticos de Dolichandra,
e ocorrem conjuntamente ao parnquima axial no lignificado no xilema (Pace et al. no prelo).
A presena de lignificao dos raios limitantes em sua poro xilemtica e floemtica, por sua
vez, mantendo algumas clulas no lignificadas em seu interior, mostram que os raios limitantes
provavelmente so fundamentais para permitir que o floema formado nas cunhas possa deslizar
pela cunha, atravessando o xilema secundrio que permanece esttico (Pace et al. no prelo). Estes
raios, alm disso, devem atuar no transporte de fotoassimilados para o xilema, dado que estudos de
crescimento xilemtico demonstraram que mais xilema produzido nas regies vizinhas s cunhas
de floema (Lima & Angyalossy em prep.).

CONCLUSES
Este estudo ilustra que a evoluo do floema muito mais complexa do que inicialmente

109

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Pace, M. P.

proposto e que o floema evoluir em direes opostas em diferentes grupos de plantas.


Alm disso, este estudo indica que muitas questes primordiais permanecem sem resposta,
como o significado de diferentes nmeros de reas crivadas nas placas crivadas, questes levantadas
desde 1948 por Cheadle. Dessa forma, mais estudos que correlacionam a anatomia do floema e a
fisiologia so necessrios para elucidar tais questes.

REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS
ALONI, B., R. E. WYSE & S. GRIFFTH 1986. Sucrose transport and phloem unloading in stem of Vicia faba Possible
involvement of a sucrose carrier and osmotic regulation. Plant Physiology 81: 482-486.
ANGYALOSSY V., C. R. MARCATI & R. F. EVERT 2005. Aspects of the seasonal development of the secondary
phloem in two Brazilian semi-ring porous trees. XVII IBC Book of Abstracts, Viena, ustria.
ANGYALOSSY-ALFONSO, V. & H. G. RICHTER 1991. Wood and bark anatomy of Buchenavia Eichl. (Combretaceae).
IAWA Bulletin n.s. 12: 123141.
APG II (ANGIOSPERM PHYLOGENY GROUP II) 2003. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification
for the orders and families of flowering plants: APG II. Botanical Journal of the Linnean Society 141: 399-436.
ARNOTT H. J. 1976 Calcification in higher plants. In N. Watanabe, K. M. Wilbur [eds.], The mechanisms of
mineralization in the invertebrates and plants, 55-78, The Belle W. Baruch Library in Marine Science 5.
University of South Carolina Press, Columbia, EUA.
BAILEY, I. W. 1944. The development of vessels in angiosperms and its significance in morphological research. American
Journal of Botany 31: 421-428.
BRAUN, H. J. 1984. The significance of the accessory tissues of the hydrosystem for osmotic water shifting as the
secondary principle of water ascent, with some thoughts concerning the evolution of trees.IAWA Bulletin n.s. 5:
275-294.
CARLQUIST, S. 1991. Anatomy of vine and liana stems: a review and synthesis. In F. E. Putz & H. A. Mooney [eds.] The
biology of vines. Cambridge University Press, Cambridge, Reino Unido.
CHAVAN, R. R., J. J. SHAH & K. R. PATEL 1983. Isolated sieve tube(s)/elements in some Angiosperms. IAWA Bulletin 4:
255-263.
CHAVAN, R. R., J. E. BRAGGINS & P. J. HARRIS 2000. Companion cells in the secondary phloem of Indian
dicotyledonous species: a quantitative study. New Phytologist 146: 107-118.
CHEADLE, V. I. 1948. Observations on the phloem in the Monocotyledoneae. II. Additional data on the occurrence and
phylogenetic specialization in structure of the sieve tubes in the metaphloem. American Journal of Botany 35:
129-131.

110

Pace, M. P.

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

CHEADLE, V. I. & N. B. WHITFORD 1941. Observations on the phloem in the Monocotyledoneae. I. The occurrence
and phylogenetic specialization in structure of the sieve tubes in the metaphloem. American Journal of Botany
28: 623-627.
CHEADLE, V. I & K. ESAU 1958. Secondary phloem of Calycanthaceae. University of California Publications Botany 29:
397-510.
COSTA, C. G., V. T. R. CORADIN, C. M. CZARNESKI & B. A. D. PEREIRA 1997. Bark anatomy of arborescent
Leguminosae of cerrado and gallery forest of Central Brazil. IAWA Journal 18(4): 385-399.
CRONQUIST, A. 1981. An integrated system of classification of flowering plants. Columbia University Press. New York,
EUA.
DERR W. F. & R. F. EVERT 1967. The cambium and seasonal development of phloem in Robinia pseudoacacia. American
Journal of Botany 54:147-157.
DESHPANDE B. P. & T. RAJENDRABABU 1985. Seasonal changes in the structure of the secondary phloem of Grewia
tiliaefolia, a deciduous tree from India. Annals of Botany 56:61-71.
DOBBINS, D. R. 1971. Studies on the anomalous cambial activity in Doxantha unguis-cati (Bignoniaceae). II. a case of
differential production of secondary tissues. American Journal of Botany 58: 697-705.
DOS SANTOS, G. M. A. 1995. Wood anatomy, chloroplast DNA, and flavonoids of the tribe Bignonieae (Bignoniaceae).
Tese de doutorado. University of Reading, Reading, Reino Unido.
EAMES, A. J. & L. H. MACDANIELS 1947. An introduction to plant anatomy. 2nd ed. MacGraw-Hill, New York, EUA.
ESAU, K & V. I. CHEADLE 1955. Significance of cell divisions in differentiating secondary phloem. Acta Botanica
Neederlandica 4: 348-357.
ESAU, K. 1969. The phloem. In W. Zimmermann, P. Ozenda, and H. D. Wulff [eds.], Encyclopedia of Plant Anatomy, 1-505,
Band V, Teil 2, Gebrder Bornstraeger, Belin, Alemanha.
EVERT, R. F. 2006. Esaus plant anatomy: meristems, cells, and tissues of the plant body their structure, function, and
development. 3rd ed. John Wiley & Sons, Inc., Hoboken, New Jersey, EUA.
EWERS, F. W. & J. B. FISHER 1991. Why vines have narrow stems: histological trends in Bauhinia (Fabaceae). Oecologia 88:
223-237.
FRANCESCHI V. R. 1989. Calcium oxalate formation is a rapid and reversible process in Lemna minor L. Protoplasma
148:130137.
GENTRY, A. H. 1980. Bignoniaceae Part I Tribes Crescentieae and Tourretieae. Flora Neotropica

Monograph 25.

GENTRY, A. H. 1991. The distribution and evolution of climbing plants. In F. E. Putz and H. A. Mooney [eds.], The biology
of vines, 3-49, Cambridge University Press, Cambridge.
HARTIG, T. 1837. Vergleichende Untersuchungen ber die Organisation des Stammes der einheimischen Waldbume.
Jahresbericht Fortschritt Fortwissenschaft und Forstliche Naturkunde 1:125-168.
HEMENWAY, A. F. 1911. Studies on the phloem of the dicotyledons I. Phloem of the Juglandaceae. Botanical Gazette 51:
131-135.

111

Pace, M. P.

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

HEMENWAY, A. F. 1913. Studies on the phloem of the dicotyledons II. The evolution of the sieve-tube - Contributions
from the Hull Botanical Laboratory. Botanical Gazette 55: 236-243.
IAWA COMMITTEE 1989. IAWA list of microscopic features for hardwood identification. IAWA Bulletin n.s. 10: 219332.
IQBAL, M. I. & M. S. ZAHUR 1995. Secondary phloem: origin, structure and specialization. In M. Iqbal [ed.], The
cambial erivatives, C. The outer derivatives In S. Carlquist, F. Cutler, S. Fink, P. Ozenda, I. Roth, and H. Ziegler,
ncyclopedia of Plant Anatomy, Spezieller Teil, Band IX, Teil 4, Gebrder Borntraeger, Berlin, Alemanha.
KRIBS, D. A. 1935. Salient lines of structural specialization in the wood rays of dicotyledons. Botanical Gazette 96: 547557.
LOHMANN, L. G. 2006. Untangling the phylogeny of neotropical lianas (Bignonieae, Bignoniaceae). American Journal of
Botany 93: 304-318.
LOHMANN, L. G. IN PRESS. A new generic classification of Bignonieae (Bignoniaceae) based on molecular phylogenetic
data and morphological synapomorphies. Annals of the Missouri Botanical Garden
MACDANIELS, L. H. 1918. The histology of the phloem in certain woody Angiosperms. American Journal of Botany 5:
347-378.
MACHADO, S. R., C. R. MARCATI, B. L. DE MORRETES & V. ANGYALOSSY 2005. Comparative bark anatomy of root
and stem in Styrax camporum (Styracaceae). IAWA Journal 26: 477-487.
MADDISON, W. P. & D. R. MADDISON 2003. MacClade: analysis of phylogeny and character evolution, version 4.06 for
Mac OSX. PPC Sinauer, Sunderland, EUA.
MADDISON, W. P. & D. R. MADDISON 2009. Mesquite: A modular system for evolutionary analysis. Version 2.6. http://
mesquiteproject.org
MIDFORD P. E., T. GARLAND JR & W. P. MADDISON 2003. PDAP Package.
OLMSTEAD, R. E., M. L. ZJHRA, L. G., LOHMANN, S. O. GROSE & A. J. ECKERT IN PRESS. A molecular phylogeny and
classification of Bignoniaceae. American Journal of Botany.
PACE, M. R., L. G. LOHMANN & V. ANGYALOSSY IN PRESS. The rise and evolution of the cambial variant in
Bignonieae (Bignoniaceae). Evolution and Development 11(5)
PARTHASARATHY, M. V. 1968. Observations on metaphloem in vegetative parts of palms. American Journal of Botany 55:
1140-1168.
RAJPUT, K. S. & K. S. RAO 1997. Occurrence of sieve elements in phloem rays. IAWA Journal 18: 197-201.
RICHTER, H. G., S. C. MAZZONI-VIVEIROS, E. S. ALVES, A. E. LUCHI & C. G. COSTA. 1996. Padronizao de critrios
para a descrio anatmica da casca: lista de caractersticas e glossrio de termos. IF Srie Registros 16: 125.
ROTH, I. 1981. Structural patterns of tropical barks. In H. J. Braun, S. Carlquist, P. Ozenda, and I. Roth [eds.],
Encyclopedia of Plant Anatomy, 1-609, Band IX, Teil 3, Gebrder Bornstraeger, Belin, Alemanha.
SCHENCK, H. 1893. Beitrage zur Biologie und Anatomie der Lianen im Besonderen der in Brasilien
einheimischen Arten. II. Theil. Beitrge zur Anatomie der Lianen. In A. F. W. Schimper [ed. ]. Botanische

112

Pace, M. P.

Cap. 3: Evoluo do floema em Bignonieae

Mittheilungen aus den Tropen. Gustav Fisher, Jena, Alemanha.


SJLUND, R. D. 1997. The phloem sieve element: a river runs through it. The Plant Cell 9: 1137-1146.
SOLEREDER, H. 1908. Bignoniaceae. In H. Solereder [ed.], Systematic anatomy of the dicotyledon, 601-611, Clarenton
Press, Oxford, Reino Unido.
SPANGLER, R. E. & R. E. OLMSTEAD 1999. Phylogenetic analysis of Bignoniaceae based on the cpDNA gene sequences
rbcL and ndhF. Annals of the Missouri Botanical Garden 86: 33-46.
TROCKENBRODT, M. 1990. Survey and discussion of the terminology used in bark anatomy. IAWA Bulletin n.s. 11: 141166.
VAN BEL, A. J. E. 2003. The phloem, a miracle of ingenuity. Plant Cell and Environment 26: 125-149.
ZAHUR, M. S. 1959. Comparative study of secondary phloem of 423 species of woody dicotyledons belonging to 85
families. Cornell University Agricultural Experiment Station Memoir 358, Ithaca, New York, EUA.

113

CONCLUSO GERAL

115

CONCLUSO GERAL
Neste estudo, utilizando uma filogenia molecular robusta para um grupo reconhecidamente
monofiltico, buscou-se entender a anatomia dos caules de Bignonieae em diferentes nveis,
procurando, do primeiro ao ltimo captulo analisar dos aspectos mais gerais aos mais especficos. O
objetivo de utilizar uma filogenia molecular sobre a qual mapear dados morfolgicos foi o de buscar
uma mtua iluminao que nos permitisse traar a evoluo morfolgica e entender os processos de
desenvolvimento que promovem a diversificao caulinar em Bignonieae, uma abordagem que vem
despontando como promissora em estudos morfolgicos.
No primeiro captulo buscamos entender a origem da grande diversidade anatmica das
variaes cambiais em Bignonieae. Diferentes estudos haviam descrito as diferentes formas da variao
cambial de Bignonieae muitas vezes como partes de categorias distintas. Neste estudo vimos que,
no obstante a grande diversidade final das variaes cambiais, todas partem de um padro
comum de desenvolvimento. Alm disso, vimos que em Bignonieae as variaes cambiais
evoluram de uma maneira pontuada e aditiva, partindo de uma morfologia comum s das demais
plantas com crescimento secundrio, com um cmbio contnuo de iguais produtos ao longo de toda
sua extenso, para um padro mais complexo. Esse padro mais comum de desenvolvimento
est presente nos grupos externos aqui utilizados (Podranea ricasoliana e Tecoma capensis), mas
tambm nas fases iniciais de desenvolvimento de todas as Bignonieae, com subseqentes
evolues para novos padres de desenvolvimento. A maioria das espcies evolui para
um padro com quatro cunhas de floema. As cunhas derivam da diminuio do nmero de
divises anticlinais do cmbio variante, que leva incluso destas pores. Posteriormente, trs
outros grupos: Adenocalymma, Lundia e o grande clado das Multiples of four + Dolichandra, por sua
vez, que atravessam a fase com quatro cunhas de floema, adicionam um novo passo, desenvolvendo
cunhas em mltiplos de quatro. Dentro das espcies com cunhas em mltiplos de quatro, por
conseguinte, Dolichandra evolui a presena de parnquima no lignificado, que medida que o
caule se desenvolve comea a se proliferar, gerando a disseco das cunhas de floema e de pores
do xilema, que passam a ficar envolvidos por grandes quantidades de parnquima no lignificado. A
evoluo de cunhas em mltiplos de quatro e das cunhas mltiplo-dissectadas confeririam maior
flexibilidade aos caules escandentes. Em Amphilophium, as quatro cunhas de floema inicialmente
formadas so includas dentro xilema, formando uma srie de cunhas inclusas ao longo de um
mesmo raio. As razes para esta incluso so ainda incertas, mas hipotetizamos que a rpida perda
da condutividade dos elementos de tubo crivado e a escassa quantidade de fibras do
floema possam estar relacionadas com tal incluso. Por fim, dentro de uma tribo onde prevalecem
as lianas, mltiplas evolues para o hbito arbustivo ocorreram, e com elas uma mudana na

Pace, M. P.

Concluso geral

anatomia de seus caules. Todas as espcies arbustivas aqui estudadas apresentaram uma reduo
no desenvolvimento das cunhas, um retardo atribudo uma mudana heterocrnica que
teria levado ao desenvolvimento de uma morfologia juvenil (pedomrfica) nestes caules.
No segundo captulo o foco aumenta, e passa para uma anlise das mudanas que teriam
ocorrido aliadas variao cambial de Bignonieae, levando evoluo de diferenas entre
o floema normal e o variante. As variaes cambiais so frequentemente atribudas ao aumento de
flexibilidade, reparo de injrias e armazenamento. Contudo, vimos nesse trabalho que a variao cambial
em Bignonieae tambm caminha rumo uma especializao na conduo de fotoassimilados.
Sugerimos, ainda, que tal especializao esteja aliada a uma diminuio da condutividade
do floema normal, cujos elementos de tubo crivado so reduzidos e apresentam aspectos
semelhantes queles presentes no floema terminal de plantas com crescimento sazonal do floema.
A maior abundncia de parnquima no floema normal e a tendncia ao seu aumento
indicariam, por sua vez, que este floema deve estar se especializando no armazenamento de
substncias, deixando a conduo para as cunhas de floema. Essa hiptese foi corroborada pelo
aumento na rea dos elementos de tubo de Amphilophium, nico gnero em Bignonieae que perde o
floema variante das cunhas devido sua incluso no xilema. O aumento na rea dos elementos de
tubo no floema normal de Amphilophium supriria a demanda que a cunha inclusa passa a no
poder atender. A maior abundncia de fibras que evoluiu mltiplas vezes no floema variante,
promoveria maior proteo mecnica s clulas mais frgeis do floema: elementos de tubo crivado
e parnquima, evitando seu colapso. Por fim, a presena de raios uni-bisseriados e curtos se
deveria a dois possveis fatores: seriam finos devido a pedomorfose em sua ontognese, com os
raios do floema variante permanecem com caractersticas juvenis, derivado do fato que o cmbio
variante praticamente no se divide anticlinalmente. Por fim, os raios ou seriam curtos devido a uma
reteno do carter plesiomrfico em Bignoniaceae, uma vez que os raios curtos prevalecem
na famlia, ou derivariam de uma especializao, seguindo a ordem de evoluo dos raios sugerida
por Kribs.
O terceiro captulo est direcionado ao entendimento da evoluo do floema secundrio
em Bignonieae. Aqui, busca-se delimitar caracteres para o floema que representem diferentes
estados de uma mesma condio. Partimos das teorias existentes para a evoluo do floema, que
sugerem um nico sentido evolutivo. Entretanto, o floema secundrio em Bignonieae nos
mostrou que a evoluo do floema muito mais complexa do que imaginado inicialmente e
que padres evolutivos opostos podem estar presentes. Na linhagem que abarca os clados
Multiples of four + Dolichandra a evoluo caminha rumo a uma diminuio dos elementos de tubo
crivado, reduo da inclinao da parede terminal destes elementos e reduo do nmero de reas
crivadas por placa, concomitantemente com um aumento da abundncia de parnquima e diminuio

116

Pace, M. P.

Concluso geral

da abundncia de fibras. Por outro lado, no clado Arrabidaea and allies um cenrio oposto visto,
com os elementos de tubo tornando-se mais longos, com placas compostas inclinadas, com um
aumento no nmero de reas crivadas por placa, simultaneamente com uma reduo na abundncia
de parnquima e aumento da abundncia de fibras. Este resultado evidencia que a evoluo do floema
no ocorre de maneira unidirecional e que percorre diferentes caminhos em diferentes
linhagens. Entretanto, nosso estudo evidenciou, tambm, que mais estudos aliando a anatomia
do floema e a fisiologia do tecido so necessrios para esclarecer as razes pela qual cada uma das
linhagens seguiria um padro evolutivo diferente.
De maneira geral, este estudo demonstra que anlises anatmicas dentro de um contexto
filogentico so primordiais por permitirem um maior entendimento dos processos que promovem
a evoluo e diversificao dos grupos.

117

APNDICE A
RELAO DAS ESPCIES ESTUDADAS DE ACORDO COM SUA AUTORIA,
DETALHES DAS COLETAS E COLETORES

Clados segundo
Lohmann (2006)
Clado
Perianthomega

Clado Stizophyllum

Espcies
Perianthomega vellozoi
Bureau

Stizophyllum riparium
(Kunth) Sandwith

Coletores e
nmeros
Pace 10
Pace 15

Localidades

Hbitats

Brasil. Minas Gerais. Viosa.


Mata do Paraso. 20o48S e
42o51W.

Mata atlntica

Pace 28
Pace 29

Bolvia. Santa Cruz. Jardim


botnico de Santa Cruz de la
Sierra. 17o46.350S e
63o04.184W. 391m.

Mata tropical

Pace 16
Pace 33

Brasil. So Paulo. So Paulo.


Reserva do Instituto de
Biocincias da Universidade
de So Paulo.

Floresta tropical
perturbada

Zuntini 9
Brasil. Esprito Santo.
Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Mata atlntica

Clado Martinella

Martinella obovata
(Kunth) Bureau &
K.Schum.

Lohmann 544

Brasil. Acre. Xaputi. Ao


longo do Rio Xaputi.

Floresta amaznica

Clado Pleonotoma
Manaosella

Pleonotoma stichadenia
K. Schum.

Zuntini 7

Brasil. Esprito Santo.


Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Mata atlntica

Pleonotoma tetraquetra
(Cham.) Bureau

Ozrio-Filho
11

Brasil. So Paulo. So Paulo.


Reserva do Instituto de
Biocincias da Universidade
de So Paulo.

Floresta tropical
perturbada

Manaosella cordifolia
(DC.) A.H. Gentry

Pace 41

Cultivada

Clado
Leucocalantha

Pachyptera kerere (Aubl.)


Sandwith

Castanho 143
Lohmann 836

Brasil. So Paulo. Nova


Odessa. Coleo viva do
Instituto Plantarum.
Brasil. Amazonas. Rio Negro.

Clado Lundia

Lundia cordata (Vell.)


DC.

Zuntini 1

Mata atlntica

Lundia glazioviana
Kraenzl.

Zuntini 126

Brasil. Esprito Santo.


Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Lundia corymbifera
(Vahl) Sandwith

Pace 55
Pace 56

Brasil. So Paulo. So Paulo.


Reserva do Instituto de
Biocincias da Universidade
de So Paulo.

Floresta tropical
perturbada

Lundia virginalis DC.

Nogueira 139

Brasil. Minas Gerais.


Oliveiras. Na beira da rodovia
Ferno Dias. -44.8372678, 20.8553279

Floresta tropical
perturbada

Floresta amaznica

Clado Cuspidaria
s.l.- Tynanthus

Clado True
Arrabidaea
extended

Clado Bromeliad

Clado Cats claw

Tynanthus cognatus
(Cham.) Miers

Pace 9a
Pace 9b

Brasil. So Paulo. So Paulo.


Reserva do Instituto de
Biocincias da Universidade
de So Paulo.

Floresta tropical
perturbada

Tynanthus elegans Miers

Zuntini 147

Brasil. Esprito Santo.


Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Mata atlntica

Cuspidaria pulchra
(Cham.) L.G. Lohmann

Pace 24
Pace 25

Brasil. Minas Gerais.


Uberlndia. Reserva do Clube
de caa e pesca Itoror.

Cerrado

Cuspidaria convoluta
(Vell.) A.H. Gentry,

Pace 48

Brasil. So Paulo. Nova


Odessa. Coleo viva do
Instituto Plantarum.

Cultivada

Xylophragma myrianthum
(Cham. ex Steud.)
Sprague

Zuntini 263

Brasil. Esprito Santo.


Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Mata atlntica

Fridericia chica (Bonpl.)


L.G. Lohmann

Pace 50

Brasil. So Paulo. Nova


Odessa. Coleo viva do
Instituto Plantarum.

Cultivada

Fridericia conjugata
(Vell.) L.G. Lohmann

Pace 44

Fridericia platyphylla
(Cham.) L.G. Lohmann

Pace 22
Pace 23

Brasil. Minas Gerais.


Uberlndia. Reserva do Clube
de caa e pesca Itoror.

Cerrado

Fridericia samydoides
(Cham.) L.G. Lohmann

Pace 49

Brasil. So Paulo. Nova


Odessa. Coleo viva do
Instituto Plantarum.

Cultivada

Fridericia speciosa Mart.

Pace 40

Tanaecium bilabiatum
(Sprague) L.G. Lohmann

Lohmann 850

Brasil. Amazonas. Rio Negro.

Floresta amaznica

Tanaecium pyramidatum
(Rich.) L.G. Lohmann

Pace 14
Pace 35

Brasil. So Paulo. So Paulo.


Reserva do Instituto de
Biocincias da Universidade
de So Paulo.

Floresta tropical
perturbada

Dolichandra unguiculata
(Vell.) L.G. Lohmann

Zuntini 176

Brasil. Esprito Santo.


Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Mata atlntica

Dolichandra unguis-cati
(L.) L.G. Lohmann

Ceccantini
2687

Brasil. Minas Gerais.


Matozinhos. Fazenda Jagoara.
S19o28'12,0'' W43o58'59,1''.

Mata ciliar

Groppo 322

Clado

Amphilophium

Pace 46

Brasil. So Paulo. So Paulo.


Reserva do Instituto de
Biocincias da Universidade
de So Paulo.
Brasil. So Paulo. Nova

Mata atlntica

Cultivada

Clado
Pithecoctenieaea

Clado Multiples of
four s.s.

Brasil. So Paulo. Nova


Odessa. Coleo viva do
Instituto Plantarum.

Cultivada

Lohmann 851

Brasil. Amazonas. Rio Negro.

Floresta amaznica

Dos Santos
272*

Brasil. Par. Porto de Moz.


Prximo ao Rio Aa,
afluente do Xingu.

Amphilophium
bracteatum (Cham.) L.G.
Lohmann

Ozrio-Filho 8

Brasil. So Paulo. So Paulo.


Reserva do Instituto de
Biocincias da Universidade
de So Paulo.

Floresta tropical
perturbada

Amphilophium
crucigerum (L.) L.G.
Lohmann

Pace 1
Pace 2
Pace 3
Pace 34

Amphilophium
dolichoides (Cham.) L.G.
Lohmann

Ozrio-Filho 9

Mansoa difficilis (Cham.)


Bureau & K. Schum.

Pace 35

Brasil. So Paulo. So Paulo.


Reserva do Instituto de
Biocincias da Universidade
de So Paulo.

Floresta tropical
perturbada

Brasil. Esprito Santo.


Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Mata atlntica

Amphilophium
paniculatum (L.) Kunth

Pace 46

Amphilophium elongatum
(Vahl) L.G. Lohmann

Pace 45

Amphilophium
magnoliifolium (Kunth)
L.G. Lohmann

Zuntini 4

Mansoa onohualcoides
A.H. Gentry

Zuntini 276

Brasil. Esprito Santo.


Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Mata atlntica

Mansoa standleyi
(Steyerm.) A.H. Gentry

Pace 43

Cultivada

Pyrostegia venusta (Ker


Gawl.) Miers

Pace 17

Brasil. So Paulo. Nova


Odessa. Coleo viva do
Instituto Plantarum.
Brazil. So Paulo. Rodovia
dos Bandeirantes de
Campinas para So Paulo.

Pace 36

Brasil. So Paulo. So Paulo.


Reserva do Instituto de
Biocincias da Universidade
de So Paulo.

Espontnea
crescendo no
campus

Anemopaegma
chamberlaynii (Sims)
Bureau & K. Schum.

Zuntini 15

Brasil. Esprito Santo.


Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Mata atlntica

Bignonia binata Thunb.

Galvanese 22

Brasil. Amazonas. Rio Negro.

Floresta amaznica

Bignonia campanulata
Cham.

Pace 39

Brasil. So Paulo. Nova


Odessa. Coleo viva do
Instituto Plantarum.

Cultivada

Floresta seca

Clado
GardnerodoxaNeojobertia

Clado Volcanogland

Clado Callichlamys

Bignonia corymbosa
(Vent.) L.G. Lohmann

Zuntini 2
Zuntini 17

Brasil. Esprito Santo.


Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Mata atlntica

Bignonia magnifica W.
Bull

Pace 51

Cultivada

Bignonia prieurei DC.

Zuntini 13

Brasil. So Paulo. Nova


Odessa. Coleo viva do
Instituto Plantarum.
Brasil. Esprito Santo.
Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Brasil. Maranho. St. Luzia.


Reserva Florestal de
Buriticupu, propriedade da
Floresta Rio Doce S.A. 52
Km de Buriticupu.
Brasil. Esprito Santo.
Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Floresta tropical

Mata atlntica

Bignonia sciuripabula
(K.Schum.) L.G.Lohmann
Neojobertia mirabilis
(Sandwith) L.G. Lohmann

Zuntini 8

Neojobertia sp. nov.

Zuntini 18

Adenocalymma
bracteatum (Cham.) DC.

Castanho 153
Lohmann 861

Brasil. Amazonas. Rio Negro.

Adenocalymma comosum
(Cham.) DC.

Pace 53

Cultivada

Adenocalymma
divaricatum Miers

Udulutsch
2808

Brasil. So Paulo. Nova


Odessa. Coleo viva do
Instituto Plantarum.
Brasil. Bahia. Lenis.
Rodovia BR-242
S12o30'23,6'' W41o11'05,1''.

Adenocalymma
flaviflorum (Miq.) L.G.
Lohmann

Sousa-Baena 2

Brasil. Esprito Santo.


Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Mata atlntica

Adenocalymma
neoflavidum L.G.
Lohmann

Zuntini 23

Adenocalymma
salmoneum J.C. Gomes

Lohmann 658

Adenocalymma nodosum
(Silva Manso) L.G.
Lohmann

Pace 20

Brasil. Minas Gerais.


Uberlndia. Reserva do Clube
de caa e pesca Itoror.

Cerrado

Adenocalymma
peregrinum (Miers) L.G.
Lohmann

Pace 26

Brasil. So Paulo. Nova


Odessa. Coleo viva do
Instituto Plantarum.

Cultivada

Adenocalymma
tanaeciicarpum (A.H.
Gentry) L.G. Lohmann

Dos Santos
263*

Brasil. Par. Porto de Moz.


Prximo ao Rio Aa,
afluente do Xingu.

Floresta amaznica

Callichlamys latifolia
(Rich.) K. Schum

Zuntini 175

Brasil. Esprito Santo.


Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Mata atlntica

Dos Santos
48*

Mata atlntica

Floresta amaznica

Floresta decdua

Clado Callichlamys

Tribo Tecomeae
Grupo externo

Callichlamys latifolia
(Rich.) K. Schum

Podranea ricasoliana
(Tanfani) Sprague

Zuntini 175

Brasil. Esprito Santo.


Linhares. Reserva da
Companhia Vale do Rio
Doce.

Mata atlntica

Pace 42

Brasil. So Paulo. Nova


Odessa. Coleo viva do
Instituto Plantarum.
Brasil. So Paulo. So Paulo.
Instituto Butantan.

Cultivada

Pace 11a
Pace 11b

Cultivada

Tecoma capensis
Pace 57
Brasil. So Paulo. So Paulo.
Cultivada
(Thunb.)coletados
Lindl. no presente estudo foram depositados
Crescendononoherbrio
fitotrioSPF,
do exceto no caso das
Vouchers para os materiais
InstitutodadeXiloteca
Biocincias
da e possui vouchers
espcies marcadas com um asterisco, que foram enviadas por emprstimo
MADw
de So Paulo
em MAD, MO e MG. As espcies esto organizadas em clados de Universidade
acordo com Lohmann
(2006).

Capa
Frente: Calendrio csmico Asteca: primeira pgina do Codex Fejrvry-Mayar.
Em exposio realizada em Antwerp (Blgica), pesquisadores do Flemish Institute for American Cultures sugeriram que a figura do
calendrio asteca, com quatro cunhas que a margeiam, teria sido feita de acordo com o padro caulinar das lianas de Bignoniaceae,
reconhecidas por apresentarem este padro de crescimento secundrio. As plantas tm grande representatividade na arte Asteca; na
parte esquerda da figura encontramos uma rvore de Ceiba sp., ao passo que na parte direita uma rvore de Theobroma cacao
Verso: Corte transversal do caule da liana Tanaecium pyramidatum, com quatro cunhas de floema interrompendo o xilema.

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