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BASES NEUROANATMICAS DE LA ATENCIN

ORIGINAL

Bases neuroanatmicas de la atencin mediante PET-15O:


el papel de la corteza prefrontal y parietal en los procesos voluntarios
N. Ojeda a, F. Ortuo a, P. Lpez a, J. Arbizu b, J. Mart-Climent b, S. Cervera-Enguix a

NEUROANATOMICAL BASES OF ATTENTION BY MEANS OF PET-15O:


THE ROLE OF THE PREFRONTAL AND PARIETAL CORTEX IN CONTROLLED PROCESSES
Summary. Aim. The aim of this study was to investigate the changes in the cerebral blood flow that took place in normal subjects
during an auditory attention paradigm which included automatic and controlled processing components. Method. Participants
consisted in 10 normal subjects who were submitted to medical, neuropsychological and neuroimaging evaluation. PET was used
to carry out an exploration of each subject in the four experimental conditions: basal, listening to clicks (A), counting while
listening to clicks (C+A) and counting without listening to clicks (C). Results. During the condition involving counting while
listening to clicks (automatic processing) the subjects displayed a significant increase in the activation of the bilateral precentral
convolutions, left dorsolateral prefrontal cortex (DLPFC), left inferior and superior frontal convolutions, left supplementary motor
area and the left superior and inferior temporal convolution. During the condition involving counting without listening to clicks
(controlled processing), the subjects activated the right precentral convolution, bilateral DLPFC, the right supplementary motor
area, anterior cingulate and right inferior parietal convolution. Discussion. The results obtained support the suggestion that regions
such as the DLPFC and the inferior parietal convolution play a part in attentional tasks in which the subject is required to make
an effort to carry out the controlled processing of information. [REV NEUROL 2002; 35: 501-7]
Key words. Attention. Cingulate. Controlled and automatic processing. Neuropsychology. Parietal lobe. PET. Prefrontal cortex.

INTRODUCCIN regiones mencionadas con mayor frecuencia en estudios de neu-


El inters por la atencin como funcin cognitiva se ha recupera- roimagen se encuentran los lbulos frontales, el tlamo, el cngu-
do en los ltimos aos debido, en parte, a la contribucin realiza- lo y los ganglios basales [2,5]. Tambin se ha aludido a la dife-
da desde la Neuropsicologa. La importancia de la atencin como renciacin funcional entre varios sistemas atencionales, y a la
funcin cognitiva se une a su relevancia como proceso bsico, posible existencia de un correlato neuroanatmico para cada uno
subyacente y necesario para que el resto de procesos cognitivos de ellos [1,5-7].
superiores se desarrollen eficazmente. Las clasificaciones actua- Una de las clasificaciones de la atencin ms valorada es la
les planteadas desde la Neuropsicologa [1,2] nos muestran una diferenciacin entre procesos voluntarios (controlados) o invo-
funcin, que lejos de aparecer como simple, presenta una gran luntarios (automticos) [8]. Segn Posner y Snyder [9], un pro-
heterogeneidad desde el punto de vista de la modalidad sensorial ceso automtico es aquel que no requiere ni intencionalidad ni
de procesamiento (p. ej., atencin visual frente a auditiva), del esfuerzo consciente por parte del sujeto, y no interfiere en otros
grado de dificultad de la tarea (p. ej., el nmero de estmulos procesos simultneos. La automaticidad de un proceso depende
atendidos) y de su concomitancia con otros procesos cognitivos en gran medida de la prctica, de manera que, a mayor prctica,
(p. ej., memoria de trabajo) o variables externas al sujeto (p. ej., el proceso se ejecuta con mayor velocidad. En otras palabras, un
evitar interferencias) [3,4]. proceso automtico es ms rpido, y su inhibicin es ms dificul-
En los ltimos aos, la atencin tambin se ha definido como tosa que la de un proceso controlado. Un proceso automtico se
funcin cerebral superior [5] en relacin con la proliferacin de desencadena generalmente por estimulacin externa, ms que
estudios de neuroimagen sobre las bases neuroanatmicas de los por la actividad interna del sujeto, y ejerce un papel fundamental
procesos cognitivos. Los resultados de los estudios funcionales al facilitar la adaptacin al medio exterior. Por ello, los procesos
de la atencin han revelado que, tanto por el nmero de estructu- automticos forman parte fundamental de las actividades cogni-
ras que participan, como por los networks implicados, las bases tivas y no cognitivas de la vida diaria [10]. En cambio, los proce-
neuroanatmicas de la atencin tampoco son simples. Entre las sos voluntarios necesitan de la intencionalidad y de un esfuerzo
cognitivo interno muy superior por parte del sujeto; exigen foca-
Recibido: 15.03.02. Aceptado tras revisin externa sin modificaciones: 30.07.02.
lizar la atencin hacia los estmulos y, en general, interfieren en
a
otros procesos cognitivos para la resolucin de una situacin no
Departamento de Psiquiatra y Psicologa Mdica. b Departamento de
Medicina Nuclear. Clnica Universitaria. Facultad de Medicina. Universi- sobreaprendida o novedosa.
dad de Navarra. Pamplona, Navarra, Espaa. Los estudios de neuroimagen funcional han empleado dife-
Correspondencia: Dra. Natalia Ojeda del Pozo. Departamento de Psiquia- rentes modalidades sensoriales, si bien predominan aquellos que
tra y Psicologa Mdica. Clnica Universitaria. Facultad de Medicina. incorporan tareas de naturaleza visual para explorar las bases
Universidad de Navarra. Avda. Po XII, 36. E-31080 Pamplona, Navarra. anatmicas de la atencin [11-14]. La disparidad de regiones que
Fax: +34 948 296 500. E-mail: nojeda@euskalnet.net
se han relacionado con estos procesos depende en gran medida de
Agradecimientos. Este proyecto se ha financiado gracias a la beca concedida la metodologa (SPECT, PET, RMf) y de las caractersticas esti-
por el Plan de Investigacin de la Universidad de Navarra (PIUNA), otorga-
da al profesor S. Cervera Enguix, y la beca concedida por el Departamento mulares empleadas (p. ej., estmulos auditivos, verbales, exter-
de Educacin, Universidades e Investigacin del Gobierno Vasco, otorgada nos o internos al sujeto). Con el empleo de PET-H215O durante la
a la Dra. N. Ojeda del Pozo. realizacin de tareas de atencin sostenida o vigilancia, tanto en
2002, REVISTA DE NEUROLOGA la modalidad visual como en la somatosensorial, Pardo et al [11]

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N. OJEDA, ET AL

Condicin 1: reposo
evidenciaron la participacin de la corteza parietal superior y de
la regin prefrontal en ambas variedades sensoriales de atencin Durante esta condicin los sujetos se encontraban tumbados en una camilla.
Las instrucciones que recibieron eran las de no realizar ninguna actividad
en sujetos sanos. Con una tecnologa de neuroimagen similar,
fsica ni mental. Se les peda asimismo que mantuviesen los ojos abiertos y
autores como Grady et al, en 1997 [15], o Halpern et al, en 1999 que fijasen su mirada en el techo vaco de una habitacin poco iluminada. La
[16], aludieron a la notable contribucin de la circunvolucin influencia de ruido exterior u otras variables ambientales se mantuvo a un
temporal superior y de la corteza frontal durante la atencin a mnimo.
estmulos auditivos. Por su parte, Benedict et al destacaron un
Condicin 2: estimulacin auditiva (A)
aumento significativo del flujo sanguneo cerebral (FSC) en las
regiones frontales anteriores y en el cngulo anterior tambin Los sujetos escuchaban los clics administrados a una frecuencia constante de
uno por segundo.
durante la realizacin de tareas auditivas [17].
A pesar de las diferencias metodolgicas, una revisin conjun- Condicin 3: contar con estimulacin auditiva (C+A)
ta de los estudios que han empleado PET-H215O para medir los Los sujetos oan los clics al igual que en la condicin 1 y adicionalmente
cambios de FSC durante la activacin cerebral muestra que la ma- se les peda que contasen mentalmente el nmero total de clics escuchados.
yora de los autores utilizan paradigmas de atencin sostenida, y a lo
Condicin 4: contar sin estimulacin auditiva (C)
sumo, diferencian y especifican la modalidad sensorial empleada (p.
ej., visual frente a auditiva) [15,16,18-21]. El anlisis detenido de En esta ocasin, sin la ayuda externa de los clics, los sujetos deban contar
mentalmente de uno en uno, a una frecuencia similar a la de la estimulacin
estos estudios y los paradigmas estimulares empleados ponen de
auditiva que haban recibido previamente.
relieve la falta de una diferenciacin conceptual entre tareas de aten- Durante las condiciones de contar, la capacidad de los sujetos para realizar
cin voluntaria y automtica. Por otra parte, la mayora de estos esta actividad adecuadamente fue comprobada por un examinador externo,
estudios utilizan paradigmas experimentales que suponen la partici- quien, coincidiendo con el fin de la adquisicin de imgenes de PET (2 min),
pacin simultnea de procesos atencionales y otros procesos cogni- preguntaba al sujeto el nmero total de clics odos (condicin 3) y de nmeros
tivos, entre ellos la memoria de trabajo, la memoria semntica, el contados (condicin 4). El examinador cronometraba el tiempo transcurrido
lenguaje, el razonamiento abstracto, etc. Por ello, resulta difcil mientras el sujeto contaba.
establecer una relacin directa entre la participacin de las regiones PET
corticales especficas y un esfuerzo cognitivo determinado [22]. La PET cerebral se realiz en el Servicio de Medicina Nuclear de la Clnica
En este estudio los autores pretendieron verificar, mediante Universitaria. La duracin media del estudio fue de una hora, aunque hubo
PET-15O, los cambios en FSC ocurridos durante la realizacin de oscilaciones entre 45 minutos y una hora y media. Las pruebas se llevaron a
tareas de atencin automtica y voluntaria con el empleo de un cabo con un dispositivo ECAT EXAT HR+ (Siemens/CTI, Knoxville, TN),
modelo de estimulacin auditiva. Todo ello a travs de tareas que obtiene 63 planos paralelos sobre un campo de visin de 15,2 cm.
simples, tanto desde el punto de vista de la naturaleza de la esti- En el procedimiento se fij la cabeza de cada sujeto con una cinta semie-
lstica que se ajustaba en cada caso. Se comprobaba la posicin ceflica a
mulacin empleada como de las tareas demandadas a los sujetos. travs de unas lneas gua de tipo lser. Durante toda la sesin de PET el sujeto
Los autores prestaron especial dedicacin al diseo y seleccin de permaneca en la misma posicin y se peda que evitase realizar cualquier tipo
las tareas y a la posibilidad de aislar diferentes componentes cog- de movimiento. Varios examinadores comprobaban por observacin externa
nitivos para poder controlarlos durante el anlisis de tareas cog- la ausencia de movimientos. Antes de la inyeccin del 15O se realiz una
nitivas ms complejas. tomografa de transmisin para cada sujeto, que duraba unos 20 minutos de
promedio. Se inici la estimulacin auditiva 20 segundos antes de la inyec-
cin. Para la ltima condicin, en la que no existan estmulos auditivos, se
SUJETOS Y MTODOS pidi al sujeto que comenzase a contar y se esperaban 20 segundos hasta la
Sujetos inyeccin del 15O. A cada sujeto se le inyectaron 10-12 mCi de H215O, disuel-
Los participantes fueron 10 sujetos voluntarios sanos. Se excluyeron durante tos en 5-7 mL de suero salino en cada condicin. Cuando el recuento radio-
el proceso de seleccin personas con antecedentes de enfermedad mdica activo alcanzaba un dintel de 100 Kcuentas/segundo, se iniciaba automtica-
relevante, historia de abuso de sustancias, historia personal o familiar directa mente la adquisicin de imgenes, 20 segundos despus de la inyeccin, y se
de enfermedad psiquitrica o que afectase al SNC, y presencia de procesos mantena durante 60 segundos. Los datos adquiridos se reconstruyeron en
que condicionasen una capacidad auditiva disminuida. Igualmente, se exclu- modo 3D (tabiques retirados). Las imgenes de PET de cada sujeto se centra-
yeron sujetos cuyo rendimiento intelectual medio estimado fuese igual o ron (izquierda-derecha), se alinearon verticalmente para corregir los posibles
inferior a 85. Los sujetos seleccionados se sometieron a un estudio mdico movimientos en el plano transversal y coronal, y se corregistraban una con
general, que incluy evaluacin psicopatolgica y neuropsicolgica y explo- otra para corregir los imperceptibles movimientos de cabeza durante la rea-
racin mediante PET. lizacin de la PET (AIR) [23]. Se llev a cabo un proceso de alineacin
La muestra resultante fueron 10 sujetos diestros (preferencia manual eva- matemtico del resto de imgenes de PET con relacin a la primera explora-
luada con el cuestionario de Annett): siete varones y tres mujeres con una edad cin (AIR). Estos procesos permitan centrar las imgenes y orientarlas en el
media de 26 aos (lmites 18-37). Todos haban completado una media de 13 mismo sistema de coordenadas para su procesamiento posterior.
aos de estudios acadmicos. El coeficiente intelectual (CI) medio estimado
(segn el ndice Barona) fue de 110. Todos los sujetos firmaron un consenti- Anlisis de los datos
miento informado. El anlisis estadstico de los resultados se realiz mediante el programa Sta-
tistical Parametric Mapping (SPM99) [24] en MATLAB (Mathworks Inc.
Diseo experimental Sherborn, Massachusets, EE.UU.). Los volmenes se normalizaron espacial-
El diseo del estudio consisti en la aplicacin de cuatro condiciones experi- mente empleando la transformacin lineal para corregir la variabilidad indi-
mentales a todos los sujetos. Durante cada una de las condiciones se adquira vidual entre sujetos y transformaba cada cerebro al espacio de referencia del
una imagen de PET del individuo. Las cuatro condiciones experimentales fue- atlas de Talairach y Tournoux [25]. A continuacin, se realiz un proceso de
ron las mismas para cada sujeto: 1. Condicin basal de reposo; 2. Estimula- filtrado de los escneres a 12 mm con un filtro gaussiano tridimensional, para
cin auditiva (A); 3. Contar con estimulacin auditiva (C+A), y 4. Contar sin suprimir el ruido y minimizar los errores de la normalizacin al aumentar la
estimulacin auditiva (C). La estimulacin auditiva se administraba a los suje- sensibilidad de la seal. Las diferencias de actividad global para cada sujeto
tos bilateralmente, desde un estimulador auditivo (modelo Grass S10CTCM) y entre sujetos se corrigieron mediante el procedimiento proportional sca-
a travs de auriculares, y consista en series de clics con una intensidad de 90 ling, en una base de voxel por voxel, con las cuentas globales como covariable
dB y una frecuencia de 1 Hz. y la actividad regional entre sujetos para cada tarea como efecto de tratamien-

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BASES NEUROANATMICAS DE LA ATENCIN

Tabla I. Resumen del rendimiento de los sujetos en las pruebas neuro- Tabla III. Regiones cerebrales que presentan aumento significativo en las
psicolgicas. condiciones que incluyen tareas de contar.

Funcin cognitiva Prueba neuropsicolgica Media rendimiento Regin Hemis- rea de Coordenadas ndice
sujetosDE ferio Brodmann Talairach Z

Rendimiento Vocabulario-WAIS III 515,7 rea motora primaria Dcho. 4 (50, 8, 38) 5,13
intelectual
6 (60, 6, 18) 4,62
Atencin CPT tiempo reaccin 420,8165,4
Izdo. 6 (62, 2, 20) 4,40
CPT ndice global 3,7114,3
Putamen Dcho. (22, 14, 6) 4,73
Stroop-P 113,96,6
rea motora Izdo. 6 (8, 6, 62) 4,40
Stroop-C 71,7012,9 suplementaria
Dcho. 6 (6, 2, 68) 4,27
Stroop-interferencia 2,375,2
Cngulo anterior Izdo. 32 (12, 14, 46) 4,06
BTA letras 9,40,52

BTA nmeros 91,5 Cerebelo Izdo. (38, 68, 26) 4,26

Dgitos (directo)-WAIS III 11,72,5 (48, 78, 24) 3,68

Dgitos (inverso)-WAIS III 8,42,7 C. parietal inferior Dcho. 40 (58, 44, 50) 4,06

Dgitos (total)-WAIS III 20,15 (50, 46, 40) 3,61

Trail Making Test-A 27,88,93 Izdo. 40 (50, 52, 46) 3,59


(tiempo en segundos)
Frontal dorsolateral Dcho. 10 (30, 48, 20) 4,18
Trail Making Test-B 52,1012,25
(tiempo en segundos) Izdo. 9 (36, 50, 26) 3,74

N total= 10. C. temporal inferior Izda. 20 (78, 34, 18) 3,89

Tabla II. Regiones cerebrales que presentan aumentos significativos de procesamiento auditivo, debido a la participacin de estas funciones en las
FSCr durante las condiciones que incluyen estimulacin auditiva, compa- condiciones experimentales del estudio. La batera inclua: el subtest dgitos
rado con las condiciones que no presentan estimulacin auditiva. de la WAIS-III, el Continuous Performance Test (CPT), el test de Stroop, el
test breve de atencin (BTA), la prueba de fluidez y generacin verbal Cowall
Regin Hemis- rea de Coordenadas ndice Oral Control (FAS) y el test de clasificacin de tarjetas de Wisconsin. Se
ferio Brodmann Talairach Z
administr asimismo el subtest de vocabulario de la WAIS-III para calcular
Circunvolucin temporal Izdo. 41 (38, 28, 12) 4,26 una estimacin del funcionamiento intelectual general de los sujetos median-
te la frmula del ndice Barona. El CI estimado para cada uno de los sujetos
Transversa Dcho. 41 (36, 20, 0) 3,58 fue superior a 95. Los resultados obtenidos en cada prueba se sitan dentro de
los lmites normales (Tabla I).
C. temporal superior Izdo. 22 (58, 42, 12) 4
Resultados de la PET
36 (26, 0, 32) 3,34
Para el anlisis de la activacin cerebral correspondiente al procesamiento
Dcho. 22 (60, 20, 8) 3,47 auditivo se realiz una comparacin entre las condiciones en las que se pro-
duca una estimulacin auditiva (A y C+A) y las condiciones en las que no se
Cngulo posterior Dcho. 31 (8, 46, 40) 3,8 produca (es decir, reposo y C). Los resultados de la comparacin revelaron
niveles de activacin significativos en la circunvolucin temporal transversal
C. parietal superior Izdo. 7 (26, 54, 72) 3,72 bilateral (mayor en el hemisferio izquierdo). Se observ activacin tambin
de la corteza temporal superior (AB 22), cerebelo derecho y cngulo posterior
C. temporal media Dcho. 21 (70, -40, 4) 3,15 (Figura). La tabla II presenta los valores especficos de la Z para cada regin
cerebral, donde se obtuvieron cambios significativos en FSC regional (FSCr)
Cerebelo Izdo. (26, 84, 36) 3,18 para esta comparacin y sus correspondientes coordenadas en el espacio
estereotxico y en las reas de Brodmann.
Con objeto de analizar la activacin relacionada con la tarea de contar, las
to. Se us el proportional scaling para la comparacin entre condiciones, que condiciones que no requeran contar los clics (es decir, reposo y A) se emplea-
se estudiaron en cada sujeto. Las comparaciones de las medias para cada ron como condiciones de referencia para aquellas que s demandaban al sujeto
condicin se realizaron con el test t en una base de voxel por voxel. Los contar el nmero de estmulos auditivos (es decir, C+A y C). La tabla III
valores resultantes constituan un mapa cerebral de activaciones significati- recoge los valores Z, las coordenadas y las reas de Brodmann para las regio-
vas, segn el programa SPM99. El nivel de probabilidad alfa se fij en 0,01 nes donde los cambios en activacin resultaron significativos. Como se apre-
(sin corregir para mltiples comparaciones). cia, se produjeron incrementos significativos de activacin en reas corticales
motoras (corteza motora primaria y corteza motora suplementaria), ganglios
basales y cerebelo. Tambin se registr una activacin adicional en la corteza
RESULTADOS cingulado anterior, regin frontal dorsolateral y corteza parietal inferior.
Rendimiento cognitivo Posteriormente se compararon la condicin de contar oyendo (C+A) y la
Se administr a los sujetos una batera de pruebas neuropsicolgicas para condicin de or (A), para determinar las regiones cerebrales implicadas
obtener una estimacin de su rendimiento en diferentes reas cognitivas. durante la realizacin de tareas que requieren un procesamiento automtico.
Estas pruebas se centraron en medidas de atencin, memoria de trabajo y La comparacin destaca niveles de activacin significativos en la corteza

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N. OJEDA, ET AL

Tabla IV. Regiones cerebrales que presentan aumento significativo de Tabla V. Regiones cerebrales que presentan aumento significativo de FSCr
FSCr durante la condicin de contar con estimulacin auditiva (C+A), durante la condicin de contar sin or (C), comparado con la condicin
comparado con estimulacin auditiva (A). contar oyendo (C+A).

Regin Hemis- rea de Coordenadas ndice Regin Hemis- rea de Coordenadas ndice
ferio Brodmann Talairach Z ferio Brodmann Talairach Z

rea motora primaria Izdo. 6 (54, 0, 42) 3,60 Circunvolucin parietal Izdo. 40 (36, 52, 36) 3,88
(54, 0, 22) 3,43 7 (34, 60, 44) 3,48
Dcho. 4 (56, 2, 0) 3,54
Dcho. 40 (44, 62, 46) 3,82
6 (54, 2, 46) 3,40
7 (24, 62, 40) 3,09
Circunvolucin temporal Izdo. 20 (70, 36, 14) 3,52
Frontal dorsolateral Dcho. 9 (48, 32, 26) 3,66
Inferior (58, 16, 40) 3,05
Izdo. 10 (44, 56, 2) 3,04
Prefrontal dorsolateral Izdo. 10 (34, 54, 28) 3,43
nsula Dcho. (24, 16, 4) 3,66
C. frontal inferior Izdo. 44 (28, 12, 24) 3,40

C. frontal superior Izdo. 6 (14, 18, 70) 3,34 Cngulo anterior Izdo. 32 (10, 22, 28) 3,54

rea motora suplementaria Izdo. 6 (4, 8, 62) 3,33 rea motora primaria Dcho. 4 (36, 10, 40) 3,18

C. temporal superior Izdo. 22 (54, 2, 0) 3,02 C. frontal inferior Dcho. 44 (54, 14, 0) 3,11

motora bilateral (AB 4 y 6), corteza prefrontal dorsolateral (CPFDL) izquier- hasta las secciones ms posteriores del lbulo temporal. Estos
da (AB 10), circunvolucin frontal inferior izquierda (AB 44), circunvolucin hallazgos nos llevan a concluir que en la condicin de atencin a
frontal superior izquierda (AB 6), circunvolucin temporal inferior izquierda estmulos auditivos se produce una mayor activacin de las reas
(AB 20) y temporal superior izquierda (AB 22) (Tabla IV).
de asociacin temporales, en comparacin con la escucha simple
En la tabla V se presentan los resultados de la comparacin entre la con-
dicin C (contar sin estimulacin auditiva) y la condicin de C+A (contar de los estmulos, en que hay un predominio de activacin en el
oyendo), sustraccin mediante la cual se pretendan identificar las regiones rea auditiva primaria [15,21]. El incremento de activacin de las
activadas durante los procesos que requieren un procesamiento voluntario. Se reas de asociacin auditiva durante el proceso de atencin auto-
aprecia una activacin significativa de la corteza parietal inferior bilateral mtico es compatible con la idea de que estas reas son ms
(AB 40, 7), CPFDL (AB 9, 10), cngulo anterior (AB 32), nsula y rea motora sensibles al efecto atencional que el rea auditiva primaria.
primaria derecha (AB 4).
Procesos de atencin controlada
Tanto en la condicin de contar oyendo como en la de contar sin or
DISCUSIN se produjo un aumento de activacin en la CPFDL, circunvolucin
Los resultados obtenidos en este estudio confirman la participa- precentral y rea motora suplementaria. Sin embargo, al comparar
cin de varias regiones cerebrales en diferentes tareas de aten- las condiciones, observamos un predominio de activacin de las tres
cin. La participacin de la regin cingular en todas las condicio- regiones mencionadas en la condicin de contar sin or, es decir, en
nes analizadas enfatiza la contribucin de esta regin en tareas de los procesos en los que se requiere mayor esfuerzo atencional.
atencin, tanto durante tareas de carcter voluntario como auto- La participacin de la CPFDL es mayor en nuestro estudio en
mtico. Los resultados tambin sugieren la contribucin diferen- las sustracciones en las que se aislan componentes de control aten-
cial de regiones como la corteza motora, putamen y cerebelo, por cional (procesamiento controlado) y se requiere de la participacin
una parte, y de la CPFDL y parietal inferior, por otra, cuando se de la memoria de trabajo para recordar la frecuencia de los estmu-
lleva a cabo un anlisis independiente de tareas automticas y de los. Son diversos los estudios que implican a la CPFDL en la rea-
tareas que exigen un esfuerzo cognitivo superior (procesamiento lizacin de tareas atencionales controladas o bajo control volunta-
controlado), respectivamente. rio [26,27]. La funcin de la corteza prefrontal se ha descrito en
trminos coloquiales como de planificacin o regulacin e inte-
Procesos de atencin automtica gracin de la conducta [28]. Es indudable que se requiere una
La mayor parte del conocimiento que poseemos acerca de la aten- mayor precisin a la hora de diferenciar los componentes espec-
cin auditiva se basa en estudios de potenciales provocados au- ficos de estas funciones superiores para poder precisar la contribu-
ditivos. Algunas investigaciones recientes han aplicado la meto- cin de la corteza prefrontal en cada una de ellas. La ejecucin de
dologa de la PET y de la RMf para estudiar las regiones cerebrales tareas habituales parece requerir fundamentalmente de reas pos-
implicadas en la atencin auditiva. Los resultados de nuestro teriores del cerebro, mientras que la planificacin y ejecucin de
estudio, que muestran la activacin significativa de las circunvo- tareas cognitivas ms complejas requerira de la interaccin entre
luciones temporal superior e inferior en la condicin de contar los las regiones prefrontales y las reas cerebrales posteriores [29]. En
estmulos auditivos, coinciden con los hallazgos de un estudio de el momento actual se desconoce si los componentes cognitivos
atencin auditiva mediante PET-H215O [21]. Tzourio et al, en un relacionados con la corteza prefrontal se asientan en subregiones
paradigma de estimulacin auditiva similar, encontraron un in- frontales diferentes o si, por el contrario, se trata de propiedades de
cremento de la activacin en la circunvolucin temporal superior, un nico sistema. Los estudios de activacin cognitiva junto con
que se extenda desde la circunvolucin transversa de Heschl tcnicas de neuroimagen funcional, como la PET, permiten com-

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BASES NEUROANATMICAS DE LA ATENCIN

monitorizaba su frecuencia temporal [35].


La participacin de la CPFDL era mxima
cuando se producan variaciones en la lon-
gitud del intervalo temporal que tenan que
generar los sujetos, y se encontraron dife-
rencias correlativas de activacin en esta
rea. El procesamiento temporal de est-
mulos se ha asociado a activacin tanto en
la CPFDL como en la circunvolucin pa-
rietal inferior, lo que sugiere una relacin
entre ambas estructuras ante el requerimien-
to de una estimacin temporal [36].
La activacin de la circunvolucin pre-
central y del rea motora suplementaria, con-
sideradas desde un punto de vista neurofisio-
lgico como reas motoras en las condiciones
de nuestro estudio y que incluan tanto la aten-
cin automtica como la atencin voluntaria,
nos plantea la existencia de un componente
funcional en estas regiones que no sea exclu-
sivamente motor. La explicacin ms obvia
ante este hecho es la posibilidad de movi-
mientos del sujeto durante el estudio. La apli-
cacin de un fijador en la cabeza para evitar
desviaciones en el posicionamiento, as como
la comprobacin peridica, a lo largo de la
exploracin mediante PET, de la coinciden-
Figura. Regiones con aumento significativo de FSCr durante la condicin de contar con estimulacin cia en la localizacin entre las lneas gua lser
auditiva, comparado con contar sin estimulacin auditiva, en sujetos sanos.
y las lneas trazadas sobre el rostro del sujeto,
aseguraron la ausencia de movimientos du-
probar estas hiptesis. Frith et al [26] encontraron un incremento de rante la exploracin. Adems, un investigador vigilaba externamente
FSCr de la CPFDL en la realizacin de tareas que implicaban una los posibles movimientos que se podan llevar a cabo con los dedos
respuesta voluntaria por parte del sujeto, en contraposicin con de las manos o cualquier otra regin del cuerpo. Algunos autores han
otras tareas en las que la respuesta podra considerarse automtica, explicado el aumento de actividad de la corteza precentral en estudios
al condicionarse por un estmulo externo. Para ello, utilizaron un de atencin auditiva en trminos de un reflejo cortical en reas moto-
paradigma que inclua tanto una tarea de emisin de palabras por ras, premotoras y de campo visual de los movimientos, consistentes
parte del sujeto como una tarea de repeticin de las palabras que un en sacadas oculares durante la estimulacin auditiva [21,37]. Ade-
examinador pronunciaba en voz alta, y un segundo paradigma de ms, otros autores como Mesulam, han considerado la circunvolu-
respuesta motora en el que se diferenciaba entre una eleccin volun- cin precentral derecha como parte de un circuito atencional anterior,
taria del movimiento por parte del sujeto y una eleccin predetermi- entre otras razones por la evidencia de que una lesin en la corteza
nada por el examinador. Este hallazgo condujo a Frith et al [26] a prefrontal, en el cngulo o en la corteza precentral puede producir un
proponer una asociacin entre la CPFDL y determinados aspectos sndrome de negligencia, en particular si las lesiones se localizan en
neuropsicolgicos de la voluntariedad en la accin (willed action). el hemisferio derecho [38]. Esta idea es coherente con la propuesta de
Por otra parte, la relacin entre la CPFDL y la memoria de Watson et al, quienes han definido una variante de la atencin deno-
trabajo se ha descrito extensamente en estudios previos de PET minada atencin motora, que consistira en un estado mental con
[18,30,31]. El concepto de memoria de trabajo introducido por contenido proposicional que nos permite actuar sobre los estmulos
Baddeley [32] se entiende como parte de un sistema atencional atendidos [39], e implica la existencia de un componente mental de
que permite almacenar informacin para poder llevar a cabo una la atencin, al elaborar un plan de accin en funcin de los estmulos
accin voluntaria. Este trmino tiene mucho en comn con el recibidos. Esta atencin motora o intencional requerira de la partici-
sistema atencional supervisor propuesto posteriormente por Sha- pacin de los sistemas premotor lateral (AB 6) y premotor medial
llice [33]. En este sentido, el esfuerzo de mantener mentalmente (rea motora suplementaria, cngulo) para organizar la conducta pro-
el recuento a un ritmo calculado de uno por segundo, puede positiva [40]. La activacin precentral en todas las condiciones de
entenderse en trminos de memoria de trabajo. El procesamiento nuestro estudio salvo en las exclusivamente auditivas aade evi-
temporal de los estmulos se ha relacionado en la bibliografa con dencia a la posible asociacin entre la circunvolucin precentral y el
diversas estructuras cerebrales, y en particular con la corteza pre- rea motora suplementaria, y la atencin asociada al hecho de contar
frontal. Un estudio reciente, llevado a cabo por Onoe et al [34] con mentalmente. Adicionalmente, la activacin de regiones que clsica-
Macaca mulatta, enfatiza los hallazgos de cambios de FSCr en la mente se haban considerado como funcionalmente motoras en estu-
CPFDL, parietal inferior, ganglios basales y cngulo, mientras dios de neuroimagen, al aplicar paradigmas de activacin cognitiva,
realizaban tareas de percepcin y procesamiento temporal. La nos conduce a plantear la posible diversidad funcional de dichas re-
importancia de la CPFDL tambin se ha puesto de manifiesto en giones. El rea motora suplementaria se ha relacionado con la ejecu-
estudios de generacin aleatoria de nmeros, a la vez que se cin de tareas que requieren de la memoria de trabajo [41]. En un

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N. OJEDA, ET AL

estudio reciente se ha puesto de manifiesto la implicacin del rea co. En contraste, las lesiones parietales pueden provocar una
motora suplementaria en el proceso de atencin a un estmulo senso- anulacin del mundo exterior y quizs una refocalizacin de la
rial, con independencia de las caractersticas particulares del estmulo atencin hacia aspectos intrapsquicos, incluso cuando estn en
[42]. Otras reas corticales, como la corteza premotora lateral y el conflicto con la realidad exterior [38]. Los estudios de neuropsi-
surco intraparietal anterior izquierdo, participaran junto al rea mo- cologa y neuroimagen han enfatizado la relacin entre la aten-
tora suplementaria en la atencin a los estmulos sensoriales. cin, la memoria de trabajo y la corteza parietal. Se piensa que la
La participacin del cngulo, tanto en el proceso de contar corteza parietal acta coordinadamente con la corteza prefrontal
oyendo como en el de contar sin or, sugiere una estrecha relacin y el cngulo dentro de un circuito atencional, como se ha sugerido
entre el cngulo y la atencin sostenida, requerida en ambas tareas en un estudio con monos [40] y en un estudio de PET en humanos
[2]. Sin embargo, existe una mayor activacin de la regin cingu- [47]. Son mltiples los estudios que se refieren al cngulo como
lar en aquellas tareas que implican procesamiento voluntario. En la principal eferencia de la circunvolucin parietal inferior [48-
estudios que combinan neuropsicologa y neuroimagen [11,43], 50]. En nuestro estudio encontramos la participacin de la circun-
se ha encontrado una implicacin del cngulo en operaciones en volucin parietal posterior bilateral en las tareas que implican un
las que interviene la atencin sostenida y selectiva [44]. La acti- procesamiento voluntario.
vacin cingular anterior durante tareas atencionales auditivas ha Por otra parte, se ha descrito en varios estudios de PET la parti-
sido documentada por Tzourio et al [21]. El estudio de Benedict cipacin de la corteza parietal inferior durante tareas que requeran
et al [17] sobre atencin auditiva en sujetos sanos mediante PET- una estimacin temporal [51]. El estudio de Onoe et al [34] implica
H215O mostr igualmente un incremento de actividad en el cngu- a la corteza parietal inferior, CPFDL, ganglios basales y cngulo en
lo anterior. Adems, se ha observado una asociacin entre la tareas de estimacin temporal, dato muy consecuente con nuestros
activacin cingular anterior y el tiempo de reaccin de los sujetos, hallazgos en la condicin de procesamiento controlado.
relacin que ha permitido sugerir un papel central del cngulo Por lo tanto, las alteraciones en los lbulos parietales originan
anterior en la velocidad de reaccin en tareas sencillas que impli- una disrupcin sustancial de los mecanismos atencionales, tanto
can un paradigma de tiempo de reaccin [45]. en monos como en humanos [40,47,52,53]. Por otra parte, la
Otro hallazgo relevante en nuestro estudio es la activacin de CPFDL y la corteza parietal posterior que incluye tanto a la
la circunvolucin parietal inferior exclusivamente en aquellos circunvolucin parietal superior como a la inferior se conectan
procesos que requeran de la atencin voluntaria. En un estudio recprocamente y ambas emiten conexiones a numerosas regio-
de atencin auditiva mediante PET-H215O se encontr una activa- nes corticales y subcorticales similares [54].
cin de la circunvolucin parietal inferior izquierda durante la Nuestros resultados sugieren la implicacin diferencial de
condicin de atencin a los estmulos auditivos [17]. Se ha pro- regiones cerebrales en tareas atencionales, en funcin de su natu-
puesto que las reas prefrontales estaran vinculadas a aspectos raleza automtica o voluntaria en individuos sanos. En relacin
internos del individuo, como la motivacin, mientras que la re- con estos ltimos, sugerimos la participacin singular de regio-
gin parietal posterior guardara relacin con aspectos externos nes corticales como la CPFDL, cngulo y parietal inferior. Estas
del individuo, como el ambiente [46]. Este enfoque de las relacio- regiones podran relacionarse entre s y constituir una red de co-
nes frontoparietales [38] puede explicar cmo las alteraciones nexiones nerviosas o network funcionalmente activa en tareas
prefrontales pueden provocar un exceso de atencin al mundo que requieren la participacin de los aspectos controlados o vo-
exterior y producirse un distanciamiento del mundo intrapsqui- luntarios de la atencin en la normalidad.
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BASES NEUROANATMICAS DE LA ATENCIN BASES NEUROANATMICAS DA ATENO


MEDIANTE PET-15O: EL PAPEL DE LA CORTEZA PREFRONTAL POR PET-15O: O PAPEL DO CRTEX PR-FRONTAL
Y PARIETAL EN LOS PROCESOS VOLUNTARIOS E PARIETAL EM PROCESSOS VOLUNTRIOS
Resumen. Objetivo. Investigar los cambios en el flujo sanguneo Resumo. Objectivo. O objectivo do estudo investigar as alteraes no
cerebral ocurridos en sujetos sanos mediante PET, durante un para- fluxo sanguneo cerebral ocorridas em indivduos normais, atravs de
digma de atencin auditiva que incluye componentes automticos y PET, durante um paradigma de ateno auditiva que inclui componen-
voluntarios de procesamiento. Sujetos y mtodos. Participaron 10 tes automticos e controlados de processamento. Sujeitos e mtodos.
sujetos sanos, que se sometieron a una evaluacin mdica, neurop- Participaram 10 indivduos normais, que se submeteram a uma avali-
sicolgica y de neuroimagen. Para cada sujeto se realiz una explo- ao mdica, neuropsicolgica e de neuroimagem. Para cada indiv-
racin de PET en las cuatro condiciones experimentales: basal, or duo realizou-se um exame de PET nas quatro condies experimentais:
clics (A), contar oyendo los clics (C+A) y contar sin or clics (C). basal, ouvir cliques (A), contar ouvindo os cliques (C+A) e contar sem
Resultados. Durante la condicin de contar oyendo los clics (proce- ouvir os cliques (C). Resultados. Durante a condio de contar ouvindo
samiento automtico), los sujetos presentaron aumento significativo os cliques (processamento automtico), os indivduos apresentaram
de la activacin de las circunvoluciones precentral bilateral, corteza aumento significativo da activao das circunvolues pr-central
prefrontal dorsolateral (CPFDL) izquierda, circunvoluciones fron- bilateral, crtex pr-frontal dorsolateral (CPFDL) esquerdo, circun-
tal izquierda superior e inferior, rea motora suplementaria izquier- volues frontal esquerda superior e inferior, rea motora suplemen-
da y circunvolucin temporal izquierda superior e inferior. Durante tar esquerda e circunvoluo temporal esquerda superior e inferior.
la condicin de contar sin or los clics (procesamiento voluntario), Durante a condio de contar sem ouvir os cliques (processamento
los sujetos activaron la circunvolucin precentral derecha, la CPFDL controlado), os indivduos activaram a circunvoluo pr-central
bilateral, el rea motora suplementaria derecha, el cngulo anterior direita, CPFDL bilateral, rea motora suplementar direita, cingular
y la circunvolucin parietal inferior derecha. Conclusin. Los resul- anterior e a circunvoluo parietal inferior direita. Discusso. Os
tados obtenidos apoyan la contribucin de regiones como la CPFDL resultados obtidos apoiam o contributo de regies como o CPFDL e
y la circunvolucin parietal inferior en tareas atencionales que re- a circunvoluo parietal inferior em tarefas atencionais nas quais se
quieren un esfuezo de procesamiento voluntario de la informacin requer do indivduo um esforo de processamento controlado da infor-
por parte del sujeto. [REV NEUROL 2002; 35: 501-7] mao. [REV NEUROL 2002; 35: 501-7]
Palabras clave. Atencin. Cngulo. Corteza prefrontal. Lbulo parie- Palavras chave. Ateno. Cingular. Crtex pr-frontal. Lobo parie-
tal. Neuropsicologa. PET. Procesamiento voluntario y automtico. tal. Neuropsicologia. PET. Processamento controlado e automtico.

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