CAMBIOS EN LOS ENSAMBLAJES DE MURCILAGOS EN UN

PAISAJE MODIFICADO POR ACTIVIDADES HUMANAS EN EL

TRPICO HMEDO DE MXICO

TESIS QUE PRESENTA ALEJANDRO ANTONIO CASTRO LUNA

PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR EN

ECOLOGA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES

Xalapa, Veracruz, Mxico 2007

2
RECONOCIMIENTOS

Esta Tesis no hubiera sido posible sin el programa de becas para estudios de doctorado del
CONACyT, producto del esfuerzo del pueblo de Mxico y del cual fui beneficiario (registro N
159244) durante mi estancia como estudiante de postgrado en el Instituto de Ecologa, A. C.

Gracias a Bat Conservation International, porque mediante el programa BCI Scholarship 2002,
pude adquirir el equipo y materiales necesarios para efectuar esta tesis. El Departamento de
Ecologa Aplicada del Instituto de Ecologa, A. C. y la Universidad Jurez Autnoma de
Tabasco, tambin proporcionaron importante soporte econmico y logstico.

Mucha gente ha contribuido al desarrollo de esta tesis y mencionarlos a todos es tarea imposible.
As que mencionar tantos como me sea posible, rogando el perdn de aquellos cuya omisin
pudiera sugerir mezquindad de mi parte:

Empiezo con mi director de tesis, el Dr. Vinicio Sosa, a quien agradezco su asesora y confianza.
Por respetar m manera de hacer las cosas, pero corrigindome donde haca falta hacerlo.

Tambin agradezco a los miembros de mi comit tutorial, los Dres. Miguel Equihua y Luis
Gerardo Herrera, por sus comentarios y consejos a este trabajo, as como por las revisiones a los
manuscritos que de ah derivaron. A los integrantes de mi jurado: Dres. Kathryn Stoner, Javier
Laborde, Jorge Galindo-Gonzlez y Csar Tejeda, les agradezco su disposicin para evaluar esta
tesis, su rpida y oportuna respuesta a mis dudas, as como su valioso aporte para mejorar la
calidad del escrito. Al Dr. Gonzalo Castillo, quien colabor activamente en esta tesis y me apoy
en los anlisis de la vegetacin. Tambin agradezco a los Dres. Fabiola Lpez-Barrera y Eduardo
Pineda por las sugerencias hechas a las diferentes versiones de mis manuscritos. A Bianca
Delfosse agradezco su amabilidad y disposicin para asistirnos en la traduccin de los artculos
en idioma ingls.

5
Mi ms sincero reconocimiento a mis primos Elas Luna y Eradio Guzmn, por acompaarme
durante la mayor parte del trabajo de campo. Tambin agradezco a David Hernndez-Conrique,
Alejandra Flores, Vctor Garca y Manuel Hernndez, por su ayuda durante la obtencin de los
datos de vegetacin. A Nelly Jimnez-Prez por su auxilio en la determinacin de ejemplares
botnicos. A los campesinos del ejido Manatinero-Palomas, por permitirme trabajar en sus
tierras.

Tampoco he olvidado a quienes hace 11 aos me apoyaron en los inicios de mi carrera con los
murcilagos: el Dr. Stefan Arriaga-Weiss, mi asesor de licenciatura, quien me motiv a estudiar
un postgrado en el Instituto de Ecologa. Carlos Jimnez-Arano, por sus enseanzas en las
tcnicas de captura de murcilagos. Al to Daniel, ayudante y guardaespaldas durante mis
primeras incursiones al Parque Agua Blanca.

A todos los miembros y exiliados de la mansin del estudiante tabasqueo en Xalapa, en

especial a Jos Ramrez, Sergio Gonzlez, Ana y Carlos Burelo, por esa confianza que me hizo
sentir como si estuviera en casa. En orden alfabtico: Alberto, Anglica, Cecilia, Deborah, Ingrid,
Jos Ake, Maite, Miguel Muiz, Nahum, Obed, Olivia, Roberto Mungua, Rodolfo, Romeo
Saldaa, Yadeneyro. Por los buenos ratos, cursos, revisadas a mis escritos, los sanos momentos
de humor negro que amenizaron almuerzos y algunas desveladas; por los consejos (algunos de
ellos buenos) y crtica constructiva; por la confianza. En resumen: por alegrarse conmigo cuando
las cosas iban bien y por la solidaridad en los momentos difciles.

Al personal del INECOL, pero en especial a Rafael, Delfino y la Sra Patricia de la biblioteca. As
tambin agradezco a la Lic. Alejandra Valencia de posgrado y la Sra. Edith Rebolledo de
Ecologa Aplicada, por hacerme la vida menos complicada con los trmites.

A mis padres por haberme apoyado siempre y bajo cualquier circunstancia. Durante todas las
etapas, no solo de esta tesis, sino de mi vida. Son tantas las cosas que debo agradecerles que
tendr que resumirlo en un: Gracias por todo!

6
DEDICATORIA

A mis padres:

Sres. Gilberto Castro Torres y Clara Luna Martnez.

Por haberme apoyado siempre.
As de simple, as de incondicionales.

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8
10
 INDICE

LISTA DE CUADROS, FIGURAS Y APENDICES............................................................. 14

RESUMEN.............................................................................................................................. 17
I. Introduccin................................................................................................................... 20
Referencias.................................................................................................................... 24

II. Composicin florstica y estructura de un bosque tropical perennifolio perturbado

por tala selectiva y agricultura itinerante en el sudeste de Mxico............................... 27
Introduccin.......................................................................................................... 28
Mtodos....... 29
Area de estudio........... 29
Muestreo de la vegetacin........... 29
Anlisis de datos......... 30
Resultados.... 31
Riqueza florstica................ 31
Similitud florstica........... 32
Descripcin de la vegetacin.............. 32
Discusin.............................................................................................................. 34
Referencias....... 35

III. Bat diversity and abundance associated with the degree of secondary succession in a
tropical forest mosaic in southeastern Mexico...... 51
Abstract... 53
Introduction..... 54
Methods... 55
Study area........ 55
Sampling design and bat capture..... 57

11
 Habitat-specific variables: Successional stage of the vegetation... 57
Landscape variables....... 58
Statistical analysis...... 58
Results........ 59
Results at the community level.......... 59
Results at the species level... 60
The relationship between bats and the successional stage of the
vegetation 60
Discussion.... 61
Results at the community level... 61
Results at the species level...... 61
Relationships between bats and the successional stage of the vegetation.. 63
Acknowledgements.......................... 64
Bibliography......................................................................................................... 65

IV. Quantifying Phyllostomid bats at different taxonomic levels as ecological indicators

in a disturbed tropical forest ..................................................................................... 83
Abstract ............................................................................................................... 85
Introduction ......................................................................................................... 86
Materials and Methods......................................................................................... 88
Study area ................................................................................................... 88
Sampling design and capture ..................................................................... 89
Statistical analysis....................................................................................... 90
Results.................................................................................................................. 91
Species composition and feeding guilds patterns....................................... 91
Bats as indicators........................................................................ 92
Discussion............................................................................................................ 92
Assemblages and guilds...... 93
Indicators......................................... 94
Acknowledgements...... 96
Literature cited............................. 97

12
V. Discusin y conclusiones generales............................................................................... 107
Diversidad, riqueza y abundancia de murcilagos asociados a diferentes
estadios de sucesin de la vegetacin................................................................... 108
Variables que explican la abundancia especfica de murcilagos entre estadios
sucesionales de la vegetacin............................................................................... 109
Los murcilagos Phyllostomidae como indicadores ecolgicos.......................... 110
Conclusiones generales........................................................................................ 113
Referencias........................................................................................................... 114

13
 LISTA DE CUADROS, FIGURAS Y APENDICES

Cuadros y figuras del captulo II

Figura 1. Localizacin del rea de estudio en el sudeste de Mxico y distribucin de los
sitios de muestreo de la vegetacin..................................................................... 38
Figura 2. Ordenacin de los cuadros de vegetacin mediante escalamiento
multidimensional no mtrico (NMDS), mostrando las diferencias en la
composicin florstica de cuatro estadios de sucesin presentes en el Parque
Estatal Agua Blanca, Mxico.............................................................................. 39
Figura 3. Distribucin de los gremios de regeneracin en las comunidades: BTP,
bosque tropical perennifolio; AV, acahual viejo; AM, Acahual mediano; AJ,
Acahual joven, en el Parque Estatal Agua Blanca, Tabasco, Mxico................. 40
Figura 4. Distribucin de las formas de vida en las comunidades: BTP, bosque tropical
perennifolio; AV, acahual viejo; AM, acahual mediano; AJ, acahual joven, en
el Parque Estatal Agua Blanca, Tabasco, Mxico............................................... 41
Tabla 1. Variables estructurales representativas de cuatro estadios de sucesin de la
vegetacin, en el Parque Estatal Agua Blanca, Mxico...................................... 42

Cuadros y figuras del captulo III

Figure 1. Location of the Agua Blanca State Park in southeast Mexico and the sites for
bat sampling in each vegetation patch. 74
Figure 2. Fitted accumulation curves for the bat species inhabiting four vegetation
successional stages in the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico... 75
Figure 3. Mean abundance across rainy seasons for the six most abundant bat species of
the Agua Blanca landscape..... 76
Table 1. Explanatory vegetation and landscape variables used in the multiple
regression analysis of bat richness, diversity and abundance..... 77
Table 2. Total bat richness, diversity and abundance in four secondary successional
stages of tropical evergreen forest in the Agua Blanca State Park, Tabasco,
Mexico. 78
Table 3. Summary of a repeated measure MANOVA to assess the effect of succession

14
 stage, season and their interaction on the correlated response variables
richness, evenness (diversity) and total abundance. 80
Table 4. Local and landscape variables of vegetation stands that accounted for bat
species abundance in the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico in
multiple linear regression models .. 81

Cuadros y figuras del captulo IV

Figure 1. Location of the Agua Blanca State Park in southeast Mexico and the sites for
bat sampling in each vegetation patch. 104
Table 1. Total captures and feeding guilds of phyllostomid bats in old-growth forest
and secondary vegetation in the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico...... 105
Table 2. Subfamilies, genera and species of bats with a significant IndVal (Dufrne
and Legendre, 1997) in the Agua Blanca state park, Mexico............................. 106

Lista de apndices

Captulo II
Apndice A. Listado florstico de las cuatro comunidades vegetales muestreadas en el
Parque Estatal Agua Blanca, Tabasco, Mxico...................................................................... 43

Captulo III
Supplementary material appendix S1. Description of the four successional stages sampled. 71
Supplementary material appendix S2. Bat recaptures in the same or different successional
stage at the first capture ..... 73

Captulo V
Apndice B. Familias y especies de plantas dispersadas por murcilagos Phyllostomidae
en el Parque Estatal Agua Blanca, Tabasco, Mxico.............................................................. 119

15
16
 RESUMEN

Los murcilagos son un grupo de animales que responden en forma variada a las perturbaciones
del hbitat, dependiendo de la magnitud de dichas perturbaciones y de la especie de murcilago. En esta
tesis se estudia la forma en que los murcilagos usan diferentes parches de vegetacin secundaria,
resultantes de la agricultura de roza-tumba-quema y tala selectiva. Estas actividades son potencialmente
menos agresivas para la conservacin de las especies, con respecto a otros tipos de uso del suelo. El
trabajo se realiz en el Parque Estatal Agua Blanca, Tabasco, una reserva del sureste de Mxico dominada
por bosque tropical perennifolio.
En el primer captulo es presentado el marco terico, los antecedentes y objetivos del trabajo. En
el segundo captulo, son caracterizados cuatro estadios sucesionales de la vegetacin presentes en el rea
de estudio, que van desde la vegetacin secundaria de reciente formacin, hasta el bosque tropical bien
conservado. Usando escalamiento multidimensional no-mtrico y anlisis de similitud, se compara la
composicin florstica entre estadios. Se comprob que en el rea de estudio existen dos grupos de
vegetacin marcadamente distintos, identificables con base al factor de perturbacin que les dio origen. En
un primer grupo estn el bosque bien conservado y el bosque que fue perturbado por tala selectiva,
mientras el otro grupo florstico estuvo integrado por la vegetacin secundaria derivada de agricultura
itinerante. Cada uno de los estadios que integraron estos grupos, tuvieron diferencias entre s en su
composicin y riqueza florstica, aparentemente asociadas con el tiempo desde que ocurri la
perturbacin.
El tercer captulo consta de tres secciones. En la primera seccin, se evalu la hiptesis de que la
diversidad de murcilagos sera menor en los estadios tempranos de la sucesin secundaria con respecto
de los estadios tardos. Mediante un MANOVA de medidas repetidas, fueron comparadas la riqueza,
diversidad y abundancia total de murcilagos entre cuatro estadios de sucesin secundaria, poca del ao y
sus interacciones. Se comprob que no hubo diferencias significantes en ninguna de las variables
analizadas, probablemente como resultado de la heterogeneidad del paisaje y un nivel de disturbio
intermedio. En la segunda seccin, se evalu la hiptesis de que las especies de murcilagos usan
diferentemente cuatro estadios de sucesin presentes en el rea de estudio. Usando modelos lineares de
efectos mixtos se comprob que Carollia perspicillata y Sturnira lilium, fueron significantemente ms
comunes en los estadios tempranos de la sucesin; mientras que Pteronotus parnelli, Artibeus jamaicensis
y Natalus stramineus tuvieron un patrn opuesto. En la ltima seccin, se evalu la hiptesis de que en el
rea de estudio, los patrones detectados tanto a nivel general como especfico, estaran principalmente
relacionados con las caractersticas del hbitat, ms que con variables asociadas al paisaje. Usando
regresiones mltiples, se comprob que la mayor parte de la variacin fue explicada por la cobertura del

17
dosel, una variable representativa del hbitat. Los resultados de este estudio sugieren que los murcilagos
tienen una alta selectividad por algunos estadios de sucesin, y aunque algunas especies frugvoras fueron
muy abundantes en los estadios tempranos, la mayora de las especies raras fueron capturadas en los
tardos. Por tanto, para una efectiva conservacin de murcilagos en paisajes modificados por actividades
humanas, debern mantenerse las reas con vegetacin original, a fin de asegurar la supervivencia de las
especies ms sensitivas a las perturbaciones.
El cuarto captulo consta de dos secciones. En la primera fueron comparados los ensamblajes y
gremios alimentarios de murcilagos de la familia Phyllostomidae entre el bosque tropical y la vegetacin
secundaria derivada de agricultura itinerante. Se comprobaron diferencias significantes en la composicin
de los ensamblajes, donde el gremio frugvoro fue marcadamente ms abundante en la vegetacin
secundaria y los insectvoro-carnvoros en el bosque tropical. Estos resultados parecen estar asociados con
la topografa accidentada predominante en el Parque Agua Blanca y la prctica de la agricultura itinerante,
que permiten tanto la conservacin del bosque en las zonas de difcil acceso, como el establecimiento de
la vegetacin secundaria en las pocas zonas ms aptas para cultivos anuales. En la segunda seccin se
utiliz el mtodo del Valor Indicador, para evaluar cuantitativamente si los murcilagos Phyllostomidae
eran indicadores ecolgicos confiables. Se comprob que 2 subfamilias, 5 gneros y 5 especies fueron
detectores de perturbacin. Sin embargo, estos resultados son slo una pequea porcin del total de taxa
registrados en el estudio, por lo que los murcilagos Phyllostomidae fueron considerados indicadores
ecolgicos pobres; al menos bajo las condiciones de perturbacin en el rea de estudio.
Finalmente, en el quinto captulo se resumen e integran los principales resultados de esta tesis y se
discuten algunos aspectos metodolgicos y del paisaje que pudieron haber influido en los resultados de la
misma. As tambin, se discuten futuros desarrollos del tema.

18
 CAPITULO I

INTRODUCCION

19
 Capitulo I. Introduccin

La conversin de bosques a pastizales, plantaciones u otros paisajes simplificados (en trminos de

la estructura y composicin de sus comunidades vegetales) por actividades humanas, son causas primarias
en la prdida de biodiversidad del planeta y sus efectos han sido ampliamente documentados en
numerosos taxa (Turner 1989, Turner y Corlett 1996, Sala et al. 2000). En los bosques tropicales de
Mesoamrica, dos prcticas comunes son la agricultura de roza-tumba-quema (ARTQ) y la extraccin
maderera (Brown y Lugo 1990), actividades que implican la prdida de cobertura arbrea y la
fragmentacin de los bosques tropicales.
La ARTQ, ha sido una prctica ligada a las culturas Mesoamericanas desde pocas precolombinas,
y an actualmente es una actividad fundamental en la economa de muchas comunidades indgenas y
mestizas (Challenger 1988, Pope 2001, Toledo et al. 2003). En esencia, esta actividad consiste en el
desmonte de suelos originalmente ocupados por el bosque o vegetacin secundaria, y su quema,
principalmente para el cultivo del maz. Mejor conocidas como milpas, estas zonas de escasa extensin
son ocupadas por periodos de 1-2 aos, hasta que decrece la fertilidad del suelo y son abandonadas.
Despus de un periodo de descanso del suelo (usualmente 10-15 aos), el proceso vuelve a repetirse
(Challenger 1988). Por su parte, la tala selectiva es una actividad que en los bosques tropicales de
Mesoamrica ha estado centrada principalmente en el cedro rojo (Cedrela odorata) y la caoba (Swietenia
macrophylla), especies maderables con alto valor comercial (Pennington 1981, Gonzlez-Pacheco 1983,
TSC 2000). La tala selectiva permite la permanencia de muchas especies de la vegetacin original, aunque
provoca una prdida de cobertura arbrea mayor que la provocada por la cada natural de un rbol, adems
de daar plntulas y brinzales del sotobosque (Capellotto et al. 2002). En consecuencia, la estructura y
composicin florstica de la selva se ve alterada (Smith 1987, Frederiksen y Frederiksen 2002).
Aunque distintas en origen y consecuencias, la agricultura itinerante y la tala selectiva tienen en
comn favorecer el establecimiento de la vegetacin secundaria, formando asociaciones vegetales
conocidas como bosques secundarios (Brown y Lugo 1990). Estas asociaciones vegetales en combinacin
con la vegetacin primaria forman mosaicos de hbitat que pueden soportar una mayor diversidad de
especies que el bosque tropical sin perturbar, debido a que proporcionan una mayor gama de nichos
ecolgicos para las especies animales y vegetales (Loreau et al. 2003). Por ello, se ha sugerido que las
reservas forestales bajo un manejo adecuado, tambin podran ser alternativas a las reservas prstinas, en la
conservacin de los bosques tropicales (Kleinman et al. 1995). Sin embargo, es importante tomar en
cuenta que bajo fuertes presiones humanas, las reas taladas y/o modificadas, pueden ser ocupadas
posteriormente por cultivos permanentes o pastizales para ganadera, constituyendo no solo un estado

20
transitorio en el proceso de destruccin total del hbitat original (Saunders et al. 1991), sino adems una
amenaza para la conservacin de la vida silvestre (Meffe y Carroll 1994, Frumhoff 1995).

El estudio del cambio en el uso del suelo y sus efectos sobre las especies ha resultado en una
extensa literatura. Por ello, es bien conocido que cada grupo de organismos responde de manera distinta a
los disturbios provocados por humanos, dependiendo de sus habilidades para utilizar distintos elementos
del paisaje y su capacidad para adaptarse a las nuevas condiciones del medio (Bierregaard et al. 1992,
Andrn 1994). Algunas especies pueden verse afectadas negativamente, debido a que poseen limitadas
capacidades de desplazamiento (i.e., roedores y anfibios), estn asociadas a un hbitat forestal (i.e.,
mamferos arborcolas) o presentan fuerte aversin a cruzar ms all de los lmites del bosque (Laurance
1990, Bierregaard et al. 1992, Andrn 1994). Otras especies en cambio, pueden beneficiarse por un grado
de perturbacin moderado y aumentar el tamao de sus poblaciones (Andrn 1992, Fahrig 2003). Adems,
el grado de afectacin de las especies, no slo depende de sus caractersticas intrnsecas, sino adems de
factores relacionados al paisaje, tales como: la calidad del hbitat (Haynes y Cronin 2004), la escala a la
que se produce la destruccin del hbitat (Roland y Taylor 1997), la forma y tamao de los parches, la
intensidad y naturaleza del disturbio, as como la distancia entre parches de vegetacin (Dunning et al.
1992).

Con respecto a los murcilagos, la tolerancia que exhiben algunas especies ante las
modificaciones del paisaje, est relacionada con su capacidad de volar y la habilidad con la que pueden
cruzar reas abiertas. Estas caractersticas les permiten alcanzar otros fragmentos de bosque o tipos de
vegetacin, que para otros grupos (por ejemplo roedores y anfibios) representan un serio obstculo
(Bonaccorso 1979, Kalko et al. 1999, Medelln et al. 2000). Por estos motivos, muchos estudios dirigidos
a determinar el impacto de las perturbaciones provocadas por humanos en los quirpteros, se enfocan en
los contrastes producidos por la deforestacin a gran escala (ver Brosset et al. 1996 y Schulze et al. 2000).
Sin embargo, diversos estudios han demostrado que al igual que en otros grupos de vertebrados, la
respuesta de los murcilagos a los disturbios puede ser muy variable. Por ejemplo, los murcilagos
frugvoros (subfamilias Carollinae y Stenodermatinae), frecuentemente aumentan su abundancia en los
bosques perturbados (Fenton et al. 1992, Galindo-Gonzlez 2004, Peters et al. 2006), pero son
severamente afectados cuando ocurren cambios drsticos en sus refugios y sitios de forrajeo (Jones et al.
2001, Soriano y Ochoa 2001). Los carnvoros e insectvoros del follaje (Subfamilias Phyllostominae y
Micronycterinae), aparentemente requieren de las condiciones imperantes en el interior del bosque y
suelen ser poco frecuentes en las reas perturbadas (Galindo-Gonzlez 2004, Clarke et al. 2005).

Todava conocemos muy poco acerca del grado de especificidad del hbitat que cada especie de
murcilago posee, as como la forma en que los diferentes arreglos espaciales y la vegetacin producto de

21
las actividades humanas, influyen sobre su presencia y abundancia. Diferentes combinaciones de estas
variables podran causar que los murcilagos sean afectados negativamente o por el contrario, puedan
beneficiarse. Este contraste puede ser visualizado de la siguiente manera: en fragmentos de bosque
tropical rodeados por pastizales forrajeros (un cambio en el uso del suelo a gran escala, permanente y de
elevada intensidad) quedan tan pocos elementos del paisaje original, que es muy difcil esperar que stos
puedan soportar poblaciones de murcilagos de la misma forma en que lo podra hacer un bosque tropical
que rodea a parches con cultivos y vegetacin secundaria (un uso del suelo a pequea escala, efmero y de
baja intensidad).

Este estudio se efectu en el Parque Estatal Agua Blanca (PEAB), una reserva forestal de 2025 ha
ubicada en el trpico hmedo de Mxico. El paisaje de esta reserva est compuesto por un mosaico de
parches de vegetacin secundaria en diferentes estadios de sucesin, producto de las perturbaciones por
agricultura itinerante y tala selectiva; estos parches estn rodeados por una matriz de bosque tropical
perennifolio (sensu Rzedowski 1978). Bajo esta configuracin del paisaje, planteo varias hiptesis que
integran este escrito y que se renen en la siguiente hiptesis general: La diversidad de especies de
murcilagos ser menor en los estadios con mayor grado de perturbacin, respecto del bosque tropical.
Esto debido a que las especies fuertemente ligadas al bosque tropical (i.e., subfamilia Phyllostominae) y
especialistas del dosel (i.e., Artibeus spp.) estaran ausentes en la vegetacin muy perturbada, ya que por
su ecologa, morfologa y hbitos de forrajeo suelen ser afectadas negativamente por las perturbaciones
del hbitat. Con la finalidad de evaluar la respuesta de los murcilagos a los disturbios y probar esta
hiptesis general, desarroll tres estudios (captulos II, III y IV) para describir la estructura y composicin
florstica de la vegetacin de los estadios sucesionales estudiados, evaluar diversos atributos de los
ensamblajes de murcilagos, e investigar su asociacin con variables de la estructura de la vegetacin y
variables del paisaje.

El estudio del segundo captulo tuvo como objetivos caracterizar y comparar, en trminos de su
estructura y composicin florstica, la vegetacin de cuatro estadios sucesionales que resultan del disturbio
del bosque tropical por agricultura itinerante y tala selectiva. Este captulo es crucial en la organizacin
del resto del trabajo, debido a que no sera posible estudiar la asociacin de los murcilagos a diferentes
estadios sucesionales de la vegetacin, sin antes conocer las caractersticas de cada uno de ellos. La
pregunta que se pretende responder es qu tan diferente es el bosque tropical original, con respecto de las
comunidades vegetales sucesionales formadas por tala selectiva y agricultura itinerante?
En el tercer captulo, compar la diversidad, riqueza y abundancia total de murcilagos desde
estadios tempranos de la vegetacin secundaria hasta la vegetacin bien conservada para probar la
hiptesis de que la riqueza y diversidad de murcilagos sera menor en los estadios tempranos de la

22
sucesin secundaria (la vegetacin ms perturbada), con respecto a la encontrada en los estadios tardos
(la vegetacin ms conservada), debido a que el bosque tropical podra ofrecer una mayor variedad de
recursos a los murcilagos (alimento, refugios, sitios de percha). Sin embargo, como la respuesta de los
murcilagos a los cambios en el paisaje vara dependiendo de los hbitos de forrajeo y vuelo de la especie,
tambin compar las abundancias de las especies ms comunes en el rea de estudio. Esperaba que
aquellas especies que forrajean en las reas abiertas y vegetacin secundaria (i.e., Carollinae), fueran ms
frecuentes en los estadios tempranos de la vegetacin, mientras que aquellas especies que son afectadas
negativamente por las modificaciones del hbitat (i.e., Phyllostominae) fueran ms frecuentes en los
estadios con menor grado de disturbio. Finalmente, con el objetivo de determinar cules atributos del
paisaje determinaban los patrones detectados, evalu cinco variables especficas del hbitat (cobertura del
dosel, altura del dosel, cobertura de leosas, cobertura de herbceas, diversidad de especies de plantas) y
dos del paisaje (distancia al borde ms cercano del bosque tropical y distancia a la entrada de las cuevas)
bajo la hiptesis de que la diversidad, riqueza y abundancia de murcilagos seran directamente
proporcionales a la complejidad estructural (altura y cobertura del dosel) y riqueza florstica de la
vegetacin. Esto debido a que se traducen en una mayor oferta de los recursos antes mencionados para los
murcilagos. Por otro lado, esperaba que, debido a la alta capacidad de desplazamiento de los
murcilagos, las variables del paisaje explicaran poco los cambios en la diversidad de murcilagos.

En el cuarto captulo evalu la hiptesis de que debido a las diferentes respuestas de las especies al
disturbio, los ensamblajes de murcilagos de la vegetacin secundaria seran significantemente diferentes
de aquellos presentes en el bosque y estas diferencias seran ms marcadas al nivel de gremios
alimentarios, debido al mayor nivel de detalle en la estructura del ensamblaje. Tambin retom la hiptesis
de Fenton et al. (1992) quien propone a los murcilagos Phyllostomidae como indicadores ecolgicos,
debido a su diversidad especfica y la variedad de sus respuestas ante los disturbios. Aunque a diferencia
de aquel estudio, en ste efectu un anlisis para cuantificarlo estadsticamente y a tres niveles
taxonmicos (subfamilia, gnero y especie). Para este estudio consider dos grandes grupos de vegetacin
que se encuentran en el PEAB: bosque tropical y vegetacin secundaria. Esto se hizo as porque el anlisis
a efectuar en este captulo requiere de tamaos de muestra grandes, y hubiera sido imposible incluir los
cuatro estadios sucesionales del captulo anterior. En el grupo identificado como vegetacin secundaria,
agrup los estadios sucesionales que tuvieron su origen en la agricultura de roza-tumba-quema. En el
grupo del bosque tropical, inclu adems de la vegetacin original de la reserva, aquellas zonas que fueron
perturbadas por tala selectiva.

23
 En el quinto y ltimo captulo se discuten los principales resultados de esta tesis en relacin a las
hiptesis planteadas en los captulos tercero y cuarto. De igual manera, presento las conclusiones
generales y algunas recomendaciones para estudios futuros.

REFERENCIAS
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Andrn, H. 1994. Effects of habitat fragmentation on birds and mammals in landscapes with different
proportions of suitable habitat: a review. Oikos 71:355366.
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Bonaccorso, F.J. 1979. Foraging and reproductive ecology in a Panamian bat community. Bulletin of
Florida State Museum Biological Science 24:359408.
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Brown, S., y A. E. Lugo. 1990. Tropical secondary forests. Journal of Tropical Ecology 6:132.
Capellotto, F. L., C. Senna, y E. Matsuno. 2002. Effects on selective logging on populations of two
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 Captulo II

Composicin florstica y estructura de un bosque tropical perennifolio

perturbado por tala selectiva y agricultura itinerante en el sureste de Mxico

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Captulo II. Composicin florstica y estructura de un bosque tropical perennifolio perturbado por

tala selectiva y agricultura itinerante en el sureste de Mxico

INTRODUCCION
Los bosques tropicales hmedos son formaciones naturales que albergan una gran diversidad de
especies, compuestas por un mosaico de parches de formas y tamaos heterogneos, en distintas fases de
regeneracin natural (Martnez-Ramos 1994). Sin embargo, durante las ltimas dcadas y como resultado
de las actividades humanas, el rea de los bosques perturbados en los trpicos se ha incrementado
dramticamente (Laurance 2007). Estas reas perturbadas son el resultado de la explotacin de lo que
originalmente fueron bosques primarios, para fines de ganadera o explotacin maderera; o son reas
abandonadas que fueron previamente clareadas para la agricultura y que tambin se conocen como
bosques secundarios (Brown y Lugo 1990).
Los bosques secundarios son formados por sucesin, un proceso ecolgico donde la estructura y
composicin de una comunidad vegetal, va cambiando a travs del tiempo (Gmez-Pompa y Vsquez-
Ynez 1974, Saldariaga et al. 1988). La sucesin secundaria ocurre despus de disturbios naturales o
antropognicos, como la tala selectiva. Este es el caso de la agricultura itinerante, donde parches del
bosque son talados, quemados y cultivados durante un corto periodo. Despus de ocurrida la cosecha,
estos parches son abandonados y rpidamente colonizados por vegetacin pionera, la cual va cambiando
con el tiempo.
El territorio mexicano ha sufrido un acelerado proceso de degradacin de sus bosques tropicales
(Tudela 1990). En particular, el Estado de Tabasco se distingue por el grado de alteracin alcanzado,
donde el 95% de la vegetacin original ha sido sustituida por pastizales para ganadera y zonas agrcolas
(Zavala y Castillo 2002). Actualmente, los ltimos remanentes de bosque tropical en Tabasco se localizan
en reservas, en las zonas montaosas limtrofes con el Estado de Chiapas y la Repblica de Guatemala
(Isaac-Mrquez et al. 2005). Sin embargo, gran parte de estas zonas siguen siendo sometidas a fuertes
presiones por parte de la poblacin, provocando su desaparicin o modificacin. Considerando que el
panorama ms realista de conservacin a futuro de los bosques tropicales, es el de ecosistemas sujetos al
aprovechamiento humano (Noble y Dirzo 1997), y que el 80% de los bosques del pas estn en manos de
comunidades y ejidos (Muoz-Pia et al. 2003, Alix-Garca et al. 2005), resulta urgente conocer el
impacto de las actividades humanas en las comunidades vegetales.
El objetivo de este trabajo fue caracterizar y comparar la estructura y composicin florstica de los
diferentes estadios sucesionales, que resultan del disturbio por agricultura itinerante y tala selectiva en un

28
bosque tropical perennifolio. La pregunta que se plantea es: qu tan diferente es la composicin de
especies del bosque tropical original, con respecto de las comunidades vegetales resultantes de actividades
de agricultura itinerante y tala selectiva?

METODOS
Area de estudio
Este trabajo fue efectuado en el Parque estatal Agua Blanca (PEAB), Tabasco, Mxico, una
reserva natural de 2025 ha administradas por campesinos del ejido (rgimen de propiedad comunal)
Manatinero-Palomas (Cruz-Hernndez 1999). El rea de estudio, situada entre las coordenadas 17 35
52.1 y 17 37 16.5 de latitud norte y 92 27 3.4 y 92 28 43.7 de longitud oeste (Figura 1),
pertenece a la provincia fisiogrfica Sierra de Chiapas. El clima es clido y hmedo (Am(f) wig) con
lluvias todo el ao (Garca 1987). La precipitacin promedio anual es de 3500 mm, distribuida entre una
temporada lluviosa (junio-noviembre; media mensual de 419.8 mm) y otra con lluvias escasas (diciembre-
mayo; media mensual de 174.9 mm; INEGI 1994).
El paisaje del PEAB est compuesto por bosque tropical perennifolio y un mosaico de diferentes
estadios de regeneracin de la vegetacin secundaria, producto de la perturbacin por las actividades
humanas. La vegetacin dominante (80%) es bosque tropical perennifolio sensu Rzedowsky (1978),
caracterizado por tener una diversidad de 1950 especies de plantas aproximadamente, y por ser uno de los
ltimos remanentes de vegetacin natural de la regin (Castillo y Zavala 1996). Durante los aos 70s, los
bosques de la regin fueron objeto de tala selectiva de maderas preciosas, principalmente cedro rojo
(Cedrela odorata) y caoba (Swietenia macrophylla). En algunas zonas la extraccin de rboles fue tan
intensa, que favoreci la proliferacin de la vegetacin secundaria (Cruz-Hernndez 1999). Adems, en el
PEAB se practica el sistema de agricultura tradicional roza-tumba-quema, actividad que ha provocado
la formacin de reas con vegetacin secundaria de diferentes edades (Castillo y Zavala 1996). En Agua
Blanca las actividades agrcolas se ven limitadas por las condiciones edficas: los sitios donde ocurre la
agricultura itinerante son rendzinas, mientras que el bosque tropical se localiza en litosoles, compuestos
casi totalmente de roca caliza y donde la agricultura es menos rentable (Castillo y Zavala 1996). Por esta
razn, los sitios dedicados a la agricultura han mantenido un uso constante desde hace aproximadamente
30 aos (Cruz-Hernndez 1999).

Muestreo de la vegetacin

Con la finalidad de caracterizar la composicin florstica y estructura de la vegetacin, apliqu el

siguiente diseo de muestreo: Seleccion 8 sitios de muestreo, representantes de cuatro diferentes estadios
de sucesin de la vegetacin (2 sitios por estadio), que variaron en su estado de conservacin desde

29
estadios tempranos de la vegetacin secundaria, hasta el bosque tropical original. Los sitios fueron
elegidos con base en imgenes de satlite del ao 2001 (NASA Landsat Program, 2003: Landsat
ETM+ multispectral, WRS-2, path 022, row 048, ortorectificada) y el rea de cada estadio de
sucesin fue delineada con la combinacin de las bandas 5, 2 y 1, usando el software Arcview Geographic
Information Systems 3.2 (GIS, Environmental Systems Research Institute, Redlands, California). Tambin
efectu extensos recorridos en campo para verificar el tipo de vegetacin en cada sitio, indagando con los
campesinos de la zona sobre la edad aproximada de la vegetacin en cada uno de ellos. Los cuatro
estadios fueron denominados como sigue: 1) bosque tropical perennifolio (BTP), la vegetacin original de
la reserva, que alcanza hasta 36 m de altura; 2) acahual viejo (AV), comunidad vegetal originada por la
tala selectiva del bosque, con ms de 30 aos de regeneracin; 3) acahual mediano (AM), vegetacin
secundaria de 10 aos de edad, que se ha formado en parcelas abandonadas y que fueron dedicadas a la
prctica de agricultura itinerante; y 4) acahual joven (AJ), vegetacin secundaria derivada de agricultura
itinerante, con 5 menos aos de abandono.

Para determinar la composicin y estructura de la vegetacin en cada uno de los sitios, fueron
establecidos al azar 4 cuadros de 10 x 10 m. Dentro de cada uno de ellos, fue estimado el porcentaje de
cobertura de cada especie leosa, siguiendo la escala de cobertura propuesta por Van der Maarel (1979).
Las clases de cobertura fueron: 1 (1-3 individuos y menos del 5% de cobertura), 2 (3-10 individuos y
menos del 5% de cobertura), 3 (ms de 10 individuos y menos del 5% de cobertura), 4 (menos del 5% de
cobertura, poco abundante), 5 (5-12.5%), 6 (12.6-25%), 7 (25.1-50%), 8 (50.1-75%) y 9 (75.1-100%). En
el interior de cada cuadro de 100 m2, fueron colocados al azar 3 cuadros de 2 x 2 m en los cuales fue
registrada la cobertura de las especies herbceas, siguiendo el mismo procedimiento empleado para las
leosas. Tambin fueron estimadas las siguientes variables: 1) porcentaje de cobertura de especies leosas,
2) porcentaje de cobertura de especies herbceas, 3) porcentaje de cobertura del dosel superior y 4) altura
promedio del dosel (ver Van der Maarel 1979). La identificacin de la mayora de las especies vegetales
se efectu directamente en el campo. Cuando no fue posible, el material botnico fue colectado y
etiquetado, posteriormente verificado con el material depositado en el Herbario XAL del Instituto de
Ecologa, A. C.

Anlisis de datos

Para cada estadio de sucesin estim la diversidad y riqueza de especies. Para efectos del clculo
de la diversidad us el ndice de Shannon-Wienner, transformando los valores de cobertura por especie en
cada cuadro, al valor medio de cobertura (Van der Maarel 1979). Los valores utilizados fueron los
siguientes: 1 (0.1%), 2 (0.3%), 3 (1%), 4 (3%), 5 (8.75%), 6 (18.75%), 7 (37.5%), 8 (62.5%), y 9 (87.5%).

30
 Para cada especie de planta registrada en los cuadros, determin la forma de vida y el gremio de
regeneracin. La forma de vida (rbol, arbusto, hierba, liana y bejuco) sigui a Miranda y Hernndez X.
(1963), aunque la separacin entre lianas y bejucos fue de acuerdo a Gentry (1991), quien seala que las
lianas son leosas y de tallos gruesos, mientras que los bejucos son herbceas y con tallos delgados. La
designacin en cada forma de vida estuvo basada en bibliografa publicada (Guevara et al. 1994, Guevara
et al. 2004) as como en ejemplares depositados en el Herbario Xal, del Instituto de Ecologa, A. C. Los
gremios de regeneracin (vegetacin primaria o secundaria) fueron asignados con base en la informacin
de los ejemplares depositados en el Herbario.

Para mostrar grficamente la composicin florstica de la vegetacin, efectu ordenaciones de la

informacin usando escalamiento multidimensional no mtrico (NMDS: Clarke 1993), una tcnica robusta
de ordenacin que muestra grficamente la similitud de los ensamblajes de especies entre sitios, sin
asumir una relacin lineal entre las variables (McCune y Mefford 1999). Para ello, fue creada una matriz
de similitud mediante el coeficiente de Bray-Curtis para datos sin transformar, usando la cobertura de las
especies de plantas en cada cuadro. Estim el xito de la ordenacin en funcin del valor de stress
obtenido, donde los valores de stress bajos (i.e., < 0.1) indican que la ordenacin de las muestras es un
buen reflejo de la similaridad entre los ensamblajes de plantas, mientras los altos niveles de stress (i.e., >
0.25) indican lo opuesto (Clarke y Warwick 2001).

Para comparar la composicin de especies de plantas entre estadios de sucesin, us anlisis de

similitud (ANOSIM: Clarke 1993), utilizando la misma matriz de similitud creada para la ordenacin
NMDS. El valor de RANOSIM es una medida relativa de la separacin entre los grupos definidos a priori. Un
cero indica que no hay diferencias entre grupos, mientras que un valor de 1 indica que todas las muestras
dentro de un mismo grupo, son ms similares entre s, con respecto de las ubicadas dentro de otro grupo.
Todos estos anlisis fueron efectuados mediante el software PRIMER v.5 (Clarke y Gorley 2001).

RESULTADOS
Riqueza florstica
En las cuatro comunidades vegetales muestreadas, se registraron 216 especies de plantas
vasculares, pertenecientes a 156 gneros y 78 familias botnicas. Seis morfoespecies (0.03 % del total) no
pudieron ser identificadas y no se incluyeron en estos clculos. Las familias con el mayor nmero de
especies fueron Fabaceae (21 especies), Rubiaceae (11), Arecaceae (10) y Araceae (10). Las formas de
vida fueron rboles (71 especies), arbustos (47), hierbas (79), lianas (9) y bejucos (19). La lista completa
de especies registradas en cada estadio de sucesin, se presenta en el Apndice A.

31
Similitud florstica
La ordenacin usando NMDS mostr dos grandes conjuntos florsticos: uno formado por el
bosque tropical perennifolio conservado y el bosque perturbado por tala selectiva (BTP y AV,
respectivamente), y otro grupo integrado por la vegetacin secundaria derivada por agricultura de roza-
tumba-quema (acahual mediano, AM y acahual joven, AJ) (Figura 2). Usando ANOSIM (p < 0.001)
comprob que la composicin florstica del BTP, fue marcadamente diferente de la hallada en el AM o el
AJ (RANOSIM = 1 y 0.998, respectivamente). Resultados similares fueron hallados al comparar la
composicin del AV, con el AM y AJ (RANOSIM = 0.890 y 0.887, respectivamente). Al comparar entre BTP
y AV (RANOSIM = 0.203), comprob que son muy similares en su composicin florstica. Esto mismo
ocurri al comparar entre los dos estadios derivados de agricultura itinerante (AM y AJ: RANOSIM = 0.305).

Descripcin de la vegetacin
Grupo florstico I: Bosque tropical
En este grupo se clasificaron los cuadros ubicados en el bosque tropical perennifolio bien
conservado y el acahual viejo, dominados principalmente por especies primarias (Figura 3). Los valores
de cobertura fueron altos para las especies arbreas, cuyos individuos alcanzaron hasta 36 m de altura
(Tabla 1). Las familias ms representativas fueron Araceae, Arecaceae, Acanthaceae, Meliaceae y
Sapotaceae, cuyas especies alcanzaron los valores de cobertura ms altos.

Bosque tropical perennifolio: En este estadio se registr la mayor riqueza florstica (95 especies) y
la mayor cobertura del dosel (90%; Tabla 1). Present la mayor riqueza de especies primarias (Figura 3),
en su mayora especies herbceas y arbreas (Figura 4). El dosel superior estuvo comprendido por rboles
con alturas mayores de 20 m y hasta 36 m, donde fueron dominantes Quararibea funebris, Dialium
guianense, Poulsenia armata y Spondias radlkoferi. Existe un estrato arbreo intermedio, donde fueron
dominantes Guarea sp., Dendropanax arboreus y Posoqueria latifolia, que tuvieron 10-20 m de altura. En
el estrato arbustivo, predominaron Rinorea guatemalensis y Astrocarium mexicanum, especies que
tuvieron un alto porcentaje de cobertura en los cuadros y fueron caractersticas de esta comunidad vegetal.
El estrato herbceo estuvo caracterizado por especies tolerantes a la sombra, tales como Dieffenbachia
seguine, Heliconia aurantiaca y Rhodospatha wendlandii, as como una alta diversidad de especies de la
familia Arecaceae (8 especies).

Acahual viejo: Este estadio de sucesin present una alta riqueza florstica (94 especies), y su
composicin fue muy similar al bosque tropical perennifolio, aunque se diferenci de ste por tener una
menor cobertura y altura del dosel (ver Tabla 1), as como una mayor proporcin de especies secundarias

32
(Figura 3). Los rboles del dosel superior se encontraron relativamente dispersos, siendo dominantes Q.
funebris, D. guianense, Lysiloma divaricata, Lysiloma sp. y Brosimun alicastrum. En el estrato intermedio
dominaron Q. funebris, Guarea sp. y D. arboreus. El estrato arbustivo se caracteriz por Faramea
occidentalis, Louteridium mexicanum y Rinorea guatemalensis, especies dominantes en la mayora de los
cuadros. En el estrato herbceo dominaron Aphelandra aurantiaca, Tradescantia zanonia, Anthurium
pentaphyllum y Syngonium podophyllum.

Grupo florstico II: Vegetacin secundaria.

En este grupo se clasificaron los cuadros de vegetacin del acahual joven y el acahual mediano,
ubicados en zonas que fueron perturbadas para la prctica de la agricultura itinerante. Estuvo dominado
por especies secundarias y la vegetacin tuvo baja altura, destacando la alta proporcin de herbceas,
bejucos y lianas (Figura 4). Las familias ms caractersticas fueron Poaceae, Asteraceae, Heliconiaceae,
Marantaceae, Smilacaceae y Vitaceae, las cuales fueron exclusivas y/o alcanzaron los valores de cobertura
ms altos en este tipo de vegetacin (ver Apndice A).

Acahual mediano: La riqueza de especies en este estadio fue de 84 especies, las cuales fueron en
su mayora especies secundarias (Figura 3). Los rboles fueron la forma de vida ms comn, aunque los
estratos arbustivo y herbceo tambin fueron de importancia (Figura 4). Present un dosel relativamente
disperso (38% de cobertura), con rboles de hasta 15 m de altura (Tabla 1), en su mayora de las especies
Heliocarpus mexicanus y Cochlospermun vitifolium. El estrato arbreo estuvo integrado principalmente
por rboles de 6-8 m, donde fueron dominantes Cupania dentata, Trema micrantha, Guazuma ulmifolia,
Bursera simaruba y Cecropia obtusifolia. El estrato arbustivo estuvo dominado por Acalypha diversifolia,
Piper aduncum, Hamelia patens y Senna quinquangulata. En el estrato herbceo dominaron Philodendron
tripartitum, Heliconia latispatha, Lygodium heterodoxum y Stromanthe macrochlamys.

Acahual joven: Esta comunidad vegetal tuvo una riqueza florstica de 78 especies (Tabla 1), casi
todas secundarias (Figura 3). Las hierbas son la forma de vida dominante, aunque tambin fueron
caractersticas las altas proporciones de lianas y bejucos. Este estadio presenta un dosel discontinuo y de
baja altura (4-7 m), dominado principalmente por H. mexicanus, C. dentata, C. vitifolium, Leucaena
leucocephala y C. obtusifolia. El estrato arbustivo estuvo dominado por A. diversifolia, H. patens, as
como por Lantana camara y Dalbergia brownei. En el estrato herbceo dominaron Scleria bracteata, H.
latispatha, Melanthera nivea. En este estrato fue caracterstica una alta riqueza de pastos (5 especies) as
como la abundancia de bejucos de las especies Tragia sp., Cissus sicyoides y Vitis tiliifolia.

33
DISCUSION
Este estudio demostr que la estructura de la vegetacin en el PEAB, est asociada con el tipo de
actividad humana como factor de perturbacin. Como la agricultura itinerante y la tala selectiva estn
entre las principales causas de perturbacin en los bosques tropicales del sureste de Mxico, la
informacin presentada en este captulo tambin ejemplifica las consecuencias de las actividades humanas
en estos ambientes. Particularmente en las reservas forestales que estn siendo sujetas a algn tipo de
aprovechamiento.

Las marcadas diferencias en la composicin florstica de la vegetacin secundaria y el bosque

tropical, se deben a que la agricultura itinerante y la tala selectiva derivan en distintos procesos de
regeneracin del bosque. En el grupo florstico denominado vegetacin secundaria ha ocurrido un proceso
de colonizacin con especies pioneras a travs del tiempo (ver Uhl et al. 1981, Wijdeven y Kuzee 2000),
debido a que estuvo integrado por los sitios que fueron perturbados para la prctica de la agricultura
itinerante, actividad que implic una total remocin de la vegetacin original. En cambio, en los sitios
perturbados por la tala selectiva usualmente hay supervivencia de individuos (vegetacin remanente), as
como rebrote de la vegetacin daada por la cada de los rboles (Turner et al. 1998, Chazdon 2003). De
hecho, las zonas sujetas a tala selectiva siguen siendo bosque tropical, y en el caso particular del PEAB,
han transcurrido ms de 30 aos desde la perturbacin, lo que explicara la gran similitud florstica con el
bosque tropical bien conservado.

Es importante notar que los grupos florsticos del rea de estudio pueden dividirse en categoras
ms sutiles. As, el acahual viejo, cuyo origen est en la extraccin selectiva de maderas, puede separarse
del bosque tropical bien conservado, debido a que esta actividad ha provocado la proliferacin o
desaparicin de algunas especies. Este fenmeno ya ha sido sealado en otros estudios, particularmente
para hierbas y arbustos del sotobosque (vase Smith 1987, Capellotto et al. 2002). Por ejemplo,
Astrocaryum mexicanum fue dominante en el bosque bien conservado, pero muy rara en las zonas
perturbadas por tala selectiva; mientras que Louteridium mexicanum present un patrn opuesto (ver
Apndice A). La primera especie es umbrfila y solamente se reproduce a edades cercanas a 39 aos,
siendo una de las plantas ms caractersticas de los bosques bien conservados en la regin (Sarukhn
1980, Piero et al. 1984, Purata 1986). En cambio, L. mexicanum aparentemente se ha favorecido de su
capacidad para colonizar las zonas perturbadas y con sustrato calizo del rea de estudio (Garca-Rosales,
1999). Aunque se ha reportado una rpida recuperacin del bosque tropical despus de la tala selectiva
(Malcolm y Ray 2000), es conocido que el tipo y textura del suelo pueden influir en una recuperacin ms
lenta (Chazdon 2003). En el PEAB, las zonas perturbadas por tala selectiva estn compuestas casi

34
totalmente de roca caliza (Castillo y Zavala 1996), lo que explicara la menor cobertura del dosel
(evidencia fsica del disturbio) y las diferencias florsticas con respecto de la selva, an transcurridos ms
de 30 aos desde la perturbacin.

Con respecto a la vegetacin secundaria localizada en las parcelas agrcolas abandonadas (acahual
mediano y acahual joven), fue notorio que aunque tienen numerosas especies en comn, presentan una
dominancia diferente, dependiendo del estadio. Por ejemplo, A. diversifolia y S. bracteata son dominantes
en el acahual joven, pero no en el acahual mediano, mientras que ocurre lo contrario con P. tripartitum y
Trema micrantha. Estas diferencias en la composicin florstica parecen resultar del recambio de especies
durante el proceso de sucesin secundaria (vase Guariguata y Ostertag 2001).

Finalmente, el estatus de reserva forestal del Parque Agua Blanca, el relieve montaoso, as como
un suelo delgado y pedregoso han favorecido la conservacin del bosque tropical perennifolio y el acahual
viejo. Sin embargo, los cambios drsticos en la composicin florstica en las zonas bajo uso agrcola,
respecto del bosque tropical, y el corto tiempo de descanso entre una cosecha y otra (ver Castillo y Zavala,
1996), sugieren una alta fragilidad de este ecosistema a los disturbios. Por lo anterior, es prioritario dirigir
la atencin de este problema a los ejidatarios que utilizan la reserva, con la finalidad de generar
alternativas que les permitan un mejor aprovechamiento de la reserva.

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37
Figura 1. Localizacin del rea de estudio en el sudeste de Mxico y distribucin de los sitios de muestreo
de la vegetacin.

38
Figura 2. Ordenacin de los cuadros de vegetacin mediante escalamiento multidimensional no
mtrico (NMDS), mostrando las diferencias en la composicin florstica de cuatro estadios de
sucesin presentes en el Parque Estatal Agua Blanca, Mxico. El valor de estrs obtenido, indica
que se trata de una ordenacin bastante confiable. Abreviaciones: BTP, bosque tropical
perennifolio; AV, acahual viejo; AM, acahual mediano; AJ, acahual joven.

39
 80

70

60
Nmero de especies

50

especies primarias
40
especies secundarias
30

20

10

0
BTP AV AM AJ

Figura 3. Distribucin del gremio de regeneracin de las especies de plantas en las comunidades:
BTP, bosque tropical perennifolio; AV, acahual viejo; AM, acahual mediano; AJ, acahual joven, en
el Parque Estatal Agua Blanca, Tabasco, Mxico.

40
 40

35

30
Nmero de especies

rbol
25
Arbusto
20 Hierba
Liana
15
Bejuco
10

0
SMP AV AM AJ

Figura 4. Distribucin de las formas de vida (ver Apndice A) en las comunidades: BTP, bosque
tropical perennifolio; AV, acahual viejo; AM, acahual mediano; AJ, acahual joven, en el Parque
Estatal Agua Blanca, Tabasco, Mxico.

41
Tabla 1. Variables estructurales (promedio DE) representativas de cuatro estadios de sucesin de la
vegetacin, en el Parque Estatal Agua Blanca, Mxico. Donde: BTP, bosque tropical perennifolio; AV,
acahual viejo; AM, acahual mediano; AJ, acahual joven.

Estadio de sucesin
Variable BTP AV AM AJ
Altura del dosel (m) 331 273 129 71
Cobertura del dosel (%) 902 785 381 295
Cobertura de herbceas (%) 658 5612 558 748
Cobertura de leosas (%) 877 834 813 716
Diversidad (H) 3.140.06 3.110.07 3.280.07 3.300.06
Riqueza 95 94 84 78

42
Apndice A. Listado florstico de las cuatro comunidades vegetales muestreadas en el Parque Estatal
Agua Blanca, Tabasco, Mxico. Los valores corresponden al valor promedio ( DE) de cobertura de los
ochos cuadros de 10 x 10 m (cuatro para cada uno de los dos sitios seleccionados en cada comunidad
vegetal). Los porcentajes de cobertura de las especies son dados de acuerdo al procedimiento de Van der
Maarel (1979). Abreviaciones: BTP, bosque tropical perennifolio; AV, acahual viejo; AM, Acahual
mediano; AJ, Acahual joven; FV, Forma de vida; GR, gremio de regeneracin.

FAMILIA1
Especie BTP AV AM AJ FV2 GR3
PTERIDOPHYTA
ADIANTACEAE
Adiantum pulverulentum L. 0.010.02 0.371.03 - - H P
Hemionitis palmata L. - - - 2.344.65 H S
ASPLENIACEAE
Asplenium alatum 0.0040.01 - - - H P
Asplenium delitescens (Maxon). L.D.
Gmez - 0.0080.02 - - H P
Asplenium sp. - 0.0040.01 - - H P
LOMARIOPSIDACEAE
Lomariopsis recurvata Fe 2.617.36 - - - A P
NEPROLEPIDACEAE
Nephrolepis biserrata (Sw.) Schott 0.0040.01 - - - H P
POLYPODIACEAE
Gnero no determinado - - 0.0040.01 - H D
Gnero no determinado - 0.732.06 - - H D
PTERIDACEAE
Pteris altissima Poir. 0.0040.01 - - - H P
SCHYZACEAE
Lygodium heterodoxum Kunze 0.0040.01 0.080.15 7.667.57 4.275.53 B S
Lygodium venustum Sw. - - - 0.361.03 B S
TECTARIACEAE
Ctenitis melanosticta (Kunze) Copel. 0.782.21 0.040.12 0.792.21 - H P
Tectaria heracleifolia (Willd.) Underw. - 0.0040.01 - - H P
THELYPTERIDACEAE
Thelypteris toganetra A.R. Sm. - - - 1.232.44 H S

LILIOPSIDA
ARACEAE
Anthurium pentaphyllum (Aubl.) G. Don 1.622.87 6.167.90 0.371.03 - B P
Anthurium podophyllum (Schltdl. y
Cham.) Kunth 2.355.39 0.782.21 - - H P
Anthurium schlechtendalii Kunth - 0.010.02 - - H P
Dieffenbachia seguine (Jacq.) Schott 7.2110.16 0.832.19 - - H P
Philodendron radiatum Schott 0.0040.01 - - - B P
Philodendron tripartitum (Jacq.) Schott 0.370.03 0.852.19 22.7637.7 - B P
Rhodospatha cf. wendlandii Schott 2.607.37 - - - H P
Spathiphyllum cochlerispathum (Liebm.)
Engl. 1.564.42 - - - H P

43
Syngonium chiapensis Matuda 0.050.12 5.469.59 - - H P
Syngonium podophyllum Shott 0.0040.01 0.371.03 4.297.29 4.276.85 B P
ARECACEAE
Astrocaryum mexicanum Liebm. 34.3823.39 5.788.55 0.010.04 - AR P
Chamaedorea elegans Mart. 0.020.03 - - - H P
Chamaedorea ernesti-augusti H. Wendl. 0.852.20 2.344.65 - - H P
Chamaedorea oblongata H. Wendl. 3.138.84 0.792.21 0.0040.01 - H P
Chamaedorea sp1. 1.564.42 - - - AR P
Chamaedorea sp2. 1.102.17 - - 0.0040.01 H P
Chamaedorea tepejilote Liebm. ex Mart. 2.607.37 - - - H P
Cryosophila argentea Bartlett - 2.366.62 - - AR P
Desmoncus orthacanthos Mart. 0.040.05 1.564.42 3.446.90 - H-AR P
Gnero no determinado 1.572.89 0.782.21 - - H D
COMMELINACEAE - - - -
Gibasis sp. 0.371.03 0.050.12 - 0.0080.02 H S
Tradescantia zanonia (L.) Sw. 0.782.21 6.7711.12 - - H P
COSTACEAE
Costus pictus D. Don 0.0040.01 - 0.0040.01 - H P
CYPERACEAE
Rhynchospora radicans (Schltdl. y
Cham.) H. Pfeiff. - - - 0.852.23 H S
Scleria bracteata Cav. - - 0.831.40 20.9917.9 H S
DIOSCOREACEAE
Dioscorea composita Hemsl. - - - 0.782.21 L S
HELICONIACEAE
Heliconia aurantiaca Ghiesbr. 4.218.01 - - - H P
Heliconia latispatha Benth. - - 16.9431.9 16.4620.4 H S
Heliconia uxpanapensis Gutirrez Bez - - 2.344.65 - H S
Heliconia vaginalis Benth. 1.192.28 3.6510.31 0.371.03 - H S
MARANTACEAE
Calathea lutea Schult. - - 2.356.65 - H S
Maranta arundinacea L. 0.0040.01 0.010.02 2.264.43 0.451.05 H S
Stromanthe macrochlamys (Woodson y
Standl.) H. Ken y Nicolson 1.564.42 0.822.20 5.738.96 3.135.79 H S
ORCHIDACEAE
Lycaste sp. - 0.0040.01 - - H P
Oeceoclades maculata (Lindl.) Lindl. 0.0040.01 - - 0.832.32 H S
Gnero no determinado 0.0040.01 - - - H D
Gnero no determinado - - - 0.0040.01 H D
Sobralia sp. 0.0040.01 - - - H P
POACEAE
Ichnantus sp. - - 5.6214.61 - H S
Lasiacis divaricata (L.) Hitchc. - - 1.232.12 0.792.22 H S
Lasiacis oaxacencis (Steud.) Hitchc. - - 0.050.13 - H S
Lasiacis prolerrima (Hack.) Hitchc. - - - 0.371.03 H S
Lasiacis rugelii (Griseb.) Hitchc. - - 0.040.12 1.153.24 H S
Panicum fasciculatum Sw. - - - 1.642.31 H S
Panicum maximum Jacq. - - - 0.782.21 H S

MAGNOLIOPSIDA
ACANTHACEAE

44
Aphelandra aff. speciosa Brandegee - 7.8122.09 - - AR P
Aphelandra aurantiaca (Scheidw.) Lindl. 0.862.24 7.0411.30 - - H P
Justicia campechiana Standl. ex Lundell 0.0040.01 0.411.02 1.944.39 - H S
Louteridium mexicanum (Baill.) Standl. - 25.1428.2 - - AR S
Mirandea sylvatica Acosta Cast. 3.497.38 8.1313.66 - - H-AR P
AMARANTACEAE
Iresine celosia L. - - 0.050.12 0.090.15 H S
ANACARDIACEAE
Spondias radlkoferi Donn. Sm. 21.8840.50 - 6.888.26 4.546.96 A S
ANNONACEAE
Stenanona stenopetala (Donn. Sm.) G.E.
Schatz. 4.8113.21 - - - A P
APOCYNACEAE
Stemmadenia donnell-smithii (Rose)
Woodson - 7.8122.10 - 0.060.13 A P
Stemmadenia sp. - - 0.130.35 - A P
ARALIACEAE
Dendropanax arboreus (L.) Decne. y
Planch. 17.9731.24 10.9530.9 1.093.09 - A P
ASTERACEAE
Clibadium arboreum Donn. Sm. - - - 3.446.90 AR S
Melanthera nivea (L.) Small - - - 7.0010.39 H S
Verbesina turbacensis Kunth - - - 0.010.04 AR S
Vernonia patens Kunth - - 7.039.70 3.446.90 AR S
Zexmenia serrata La Llave - - 7.0313.95 - AR S
BEGONIACEAE
Begonia heracleifolia Schltdl. y Cham. - 0.020.04 - - H P
BIGNONIACEAE
Amphitecna apiculata A.H. Gentry 0.010.04 2.486.58 - 0.010.04 A P
Tabebuia chrysantha (Jacq.) G. Nicholson - - 0.010.04 - A P
BOMBACACEAE
Pseudobombax sp. - - - 0.010.04 A P
Quararibea funebris (La Llave) Vischer 35.1743.79 33.5936.7 - - A P
BORAGINACEAE
Cordia alliodora (Ruiz y Pav.) Oken - 0.010.04 4.9613.15 - A S
BURSERACEAE
Bursera simaruba (L.) Sarg. - 2.346.63 11.7313.9 0.381.06 A S
CACTACEAE
Epiphyllum caudatum Britton y Rose - 0.361.03 - - B P
CAPPAREACEAE
Crataeva tapia 0.030.05 - - - A P
CARICACEAE
Jacaratia dolichaula (Donn. Sm.)
Woodson - 4.698.68 - - A P
CECROPIACEAE
Cecropia obtusifolia Bertol. - 2.346.63 11.7213.9 10.4813.7 A S
CELASTRACEAE
Gnero no determinado - - - 2.346.63 AR D
Gnero no determinado 10.9430.94 - - - A D
Rhacoma eucymosa (Loes. y Pitt.) Standl.
T. 0.040.11 - - - AR P

45
COCHLOSPERMACEAE
Cochlospermum vitifolium (Willd.)
Spreng. - - 25.031.34 14.9721.3 A S
COMBRETACEAE
Combretum fruticosum (Loefl.) Stuntz - - - 2.346.63 L S
Terminalia amazonia (J.F. Gmel.) Exell 2.496.58 0.040.11 0.010.04 - A P
CLUSIACEAE
Rheedia edulis (Seem.) Planch. y Triana 0.010.04 0.010.04 - - A P
CUCURBITACEAE
Melothria pendula L. - - - 3.917.85 B S
Momordica charantia L. - - - 0.050.12 B S
ELAEOCARPACEAE
Sloanea meianthera 2.346.63 0.133.09 0.010.04 - A P
EUPHORBIACEAE
Acalypha diversifolia Jacq. - 12.5024.1 23.5632.3 40.6331.7 AR S
Dalechampia spathulata (Scheidw.) Baill 1.933.66 0.0040.01 - H P
Euphorbia heterophylla L. - - - 0.0040.01 H S
Poinsettia heterophylla (L.) Klotzsch y
Garcke - - - 1.574.42 H S
Sapium nitidum (Monach.) Lundell - - 9.3817.38 - A S
Sapium sp. - - - 1.093.09 A S
Tragia sp 1. - - - 7.3310.89 H S
Tragia sp 2. - - 0.0080.02 - B S
FABACEAE
Acacia angustissima (Mill.) Kuntze - - 4.6913.26 8.1313.66 A S
Acacia cornigera (L.) Willd - 0.010.04 3.456.90 - AR S
Acacia mayana Lundell - 2.366.62 - - A P
Bauhinia sp. 0.010.04 - 0.010.04 - AR P
Calliandra tergemina (L.) Benth 2.204.04 0.130.35 1.093.09 - A P
Cynometra retusa Britton y Rose 0.010.04 7.8122.10 - - A P
Dalbergia brownei (Jacq.) Schinz - - - 12.0913.6 AR S
Desmodium axillare (Sw.) DC. - - 4.687.60 2.607.37 H S
Desmodium incanum DC. - - - 0.461.13 H S
Dialium guianense (Aubl.) Sandwith 32.8445.26 21.2234.5 - - A P
Erythrina americana Mill. - - 0.010.04 - A S
Inga pavoniana G. Don - - 7.0313.95 - A S
Inga spuria Humb. y Bonpl. ex Willd. - - - 4.6913.26 A S
Leucaena glauca Benth. - - - 20.3427.3 A S
Lonchocarpus aff. guatemalensis Benth - 2.346.63 - - A P
Lysiloma divaricata Hook y Jackson - 10.9430.9 - - A P
Lysiloma sp. - 10.9430.9 2.346.63 - A P
Machaerium kegelii Meisn. - - 5.788,55 0.782.21 L S
Mimosa sp. - 0.010.04 0.010.04 - AR D
Mucuna pruriens (L.) DC. - - 0.361.03 - B S
Pithecellobium furcatum Benth. 0.010.04 - - 1.633.05 A S
Senna fruticosa (Mill.) H.S. Irwin y
Barneby - - - 4.7013.25 AR S
Senna quinquangulata (Rich.) H.S. Irwin
y Barneby - - 17.1824.9 - AR S
Swartzia guatemalensis (Donn. Sm.)
Pittier 4.7013.25 - - - AR P

46
Zygia sp. - 2.346.63 - - A P
FLACOURTIACEAE
Casearia corymbosa Kunth 1.093.09 0.010.04 2.333.98 - A-AR S
Zuelania guidonia (Sw.) Britton y Millsp. - 2.346.63 - 4.8113.21 A S
GESNERIACEAE
Drymonia serrulata (Jacq.) Mart. - 0.0040.01 - - B P
HIPPOCRATACEAE
Pristimera celastroides (Kunth) A.C. Sm. - - 0.010.04 - L P
LAURACEAE
Gnero no deteminado 10.9430.94 - - - A D
Gnero no determinado 7.8122.10 - - - A D
Gnero no determinado - 7.8122.10 - - AR D
LOGANIACEAE
Spigelia humboldtiana Cham. y Schltdl. - - 0.0080.02 - H S
MALPIGHIACEAE
Bunchosia lanceolata Turcz. 0.010.04 2.346.63 0.010.04 1.223.06 AR S
Malpighia glabra L. - - 0.130.35 1.093.09 AR S
Stigmaphyllon lindenianum A. Juss - - - 0.0040.01 B S
MALVACEAE
Gossypium hirsutum L. - - - 0.361.03 H S
MELASTOMATACEAE
Clidemia petiolaris (Schltdl. y Cham.)
Schltdl. ex Triana - - - 0.010.04 - AR S
Conostegia xalapensis (Bopl.) D. Don ex
DC. - - 2.346.63 1.093.09 A S
Miconia impetiolaris (Sw.) D. Don ex
DC. 0.010.04 0.030.05 - - AR P
MELIACEAE
Guarea grandifolia DC. 0.010.04 - - - A P
Guarea sp. 32.3633.54 26.5637.5 - - A P
Trichilia sp. 0.010.04 4.6913.26 1.093.09 1.093.09 A P
MEMESILACEAE
Mouriri myrtilloides (Sw.) Poir. 1.163.07 0.010.04 - - AR P
MENISPERMACEAE
Hyperbaena mexicana Miers 14.8621.37 0.010.04 - - A P
Hyperbaena aff. jalcomulcensis Prez y
Cast.-Campos - 12.524.09 - - A P
MORACEAE
Brosimum alicastrum Sw. 0.140.35 13.4330.6 - - A P
Ficus obtusifolia Kunth - 4.6913.26 - - A P
Ficus sp. - - 0.010.04 - A P
Gnero no determinado 4.7113.25 0.010.04 - - A P
Poulsenia armata (Miq.) Standl. 24.2339.58 10.9430.9 - - A P
Trophis mexicana (Liebm.) Bureau 4.6913.26 - - - A P
MYRSINACEAE
Ardisia paschalis Donn. Sm. - 0.040.05 - - AR P
Gnero no determinado (icac o ardis) - 7.8122.10 A P
Icacorea sp. 0.010.04 - - - H P
MYRTACEAE
Eugenia sp 1. 0.010.04 - - - AR P
Eugenia sp 2. 0.010.04 0.050.05 - - AR P

47
NYCTAGINACEAE
Pisonia aculeata L. 0.010.04 - - - AR P
OCHNACEAE
Ouratea crassinervia Engl. 0.030.05 0.010.04 - - A P
PASSIFLORACEAE
Passiflora coriacea Juss. - - - 0.411.15 B S
PIPERACEAE
Peperomia granulosa Trel. - 0.381.07 - - H P
Piper amalago L. 0.050.12 4.178.03 - - H P
Piper auritum Kunth - - - 2.607.37 H S
Piper aduncum L. 0.0040.01 0.361.03 17.3315.3 3.816.77 AR S
POLYGONACEAE
Coccoloba barbadensis Jacq. - - 2.346.63 - AR S
Coccoloba sp. - - 0.130.35 - A D
RANUNCULACEAE
Clematis dioica L. - - 0.0040.01 - B S
RHAMNACEAE
Sageretia elegans (KunB.) Brongn. 0.070.05 3.606.82 0.140.35 0.010.04 AR S
ROSACEAE
Licania platypus (Hemsl.) Fritsch. 1.093.09 - - - A P
RUBIACEAE
Alseis yucatanensis Standl. - 3.446.90 - - A P
Borreria laevis (Lam.) Griseb - - - 0.0040.01 H S
Faramea occidentalis (L.) A. Rich. 14.9823.51 19,8416.3 - - AR P
Hamelia patens Jacq. - - 21.5619.3 34.5021.4 AR S
Posoqueria latifolia (Rudge) Roem. y
Schult. 19.8634.82 - - - A P
Psychotria sp 1. - - 0.010.04 0.010.04 A P
Psychotria sp 2. 0.130.35 - - - AR P
Psychotria limonensis K. Krause - - 0.0040.01 - AR P
Psychotria pleuropoda Donn. Sm. - 0.361.03 - - H P
Randia sp. 10.9430.94 - - - L P
Gnero no determinado 18.7535.36 - - - A D
RUTACEAE
Esenbeckia pentaphylla (Macfad.) Grises. - 2.376.62 0.130.35 - A P
Decazyx esparzae F. Chiang 10.1622.14 13.2930.7 - - A P
Zanthoxylum kellermanii P. Wilson - - 0.030.05 2.346.63 AR S
SAPINDACEAE
Cupania dentata DC. - - 26.8831.4 19.6721.6 A S
Paullinia pinnata L. 0.361.03 1.152.30 0.851.41 1.312.38 L P
Paullinia sp. 0.090.15 - - - H P
Paullinia tomentosa Jacq. 0.010.04 0.050.12 1.944.39 - L S
Gnero no determinado 0.010.04 - - - A P
Serjania mexicana (L.) Willd. - - 6.9312.80 0.361.03 B S
SAPOTACEAE
Manilkara zapota (L.) P. Royen 2.346.63 1.483.12 - - A P
Peteniodendron belizence Lundell - 1.093.09 - - AR P
Pouteria unilocularis (Donn. Sm.) Baehni - 2.366.62 - - A P
SMILACACEAE
Smilax aff. regelii Killip y C.V. Morton - - 0.0040.01 2.344.65 B S
Smilax aristolochiaefolia Miller - - 0.040.01 0.0040.01 B S

48
Smilax mollis Humb. y Bompl. ex Willd. - - 0.361.03 - B S
SOLANACEAE
Cestrum glanduliferum Kerber ex Francey - 0.010.04 - - AR S
Cestrum megallophyllum Dunal 0.010.04 - - - A P
Solanum umbellatum Mill. - - 0.010.04 0.010.04 AR S
STERCULIACEAE
Sterculia mexicana R. Br. 10.9530.93 - - - A P
Guazuma ulmifolia Lam. - - 18.7535.4 - A S
TILIACEAE
Heliocarpus mexicanus (Turcz.) Sprague - - 41.4135.2 52.3434.1 A S
ULMACEAE
Trema micrantha (L.) Blume - - 21.8822.7 9.3817.36 A S
URTICACEAE
Urera elata (Sw.) Griseb. - 10.1722.1 2.346.63 - A S
VERBENACEAE
Aegiphila monstrosa Moldenke - 2.346.63 - - AR S
Lantana camara L. - - - 17.6922.4 AR S
Gnero no determinado - - 20.3129.1 1.093.09 A S
VIOLACEAE
Rinorea guatemalensis (S. Watson)
Bartlett 47.6621.63 20.3127.3 - - AR P
Rinorea hummelii Sprague 0.010.04 - - - AR P
VITACEAE
Cissus sicyoides L. - - - 4.735.38 L S
Vitis tiliifolia Hump. y Bonpl. ex Roem. y
Schult. - - 0.0080.02 4.218.00 L S
ZAMIACEAE
Zamia loddigessii 0.0080.02 0.0040.01 0.050.12 0.0040.01 H P
FAMILIA DESCONOCIDA
Arbol desconocido 1 10.9430.94 - - - A D
Arbol desconocido 2 - 7.8122.10 - - A D
Arbol desconocido 3 - 0.010.04 - - A D
Arbol desconocido 4 2.346.63 - - - A D
Arbol desconocido 5 - 10.9430.9 - - A D
Arbol desconocido 6 0.130.35 2.366.62 - - A D

1
La nomenclatura taxonmica de angiospermas sigui a Cronquist (1988), y los autores fueron abreviados
de acuerdo a Brummitt y Powell (1992).
2
A, rbol; AR, arbusto; H, hierba; B, bejuco; L, liana.
3
P, primaria; S, secundaria; D, desconocido.

49
50
 CAPITULO III

Bat diversity and abundance associated with the degree of secondary

succession in a tropical forest mosaic in southeastern Mexico

(Riqueza y abundancia de murcilagos asociados al grado de sucesin

secundaria en un mosaico forestal tropical en el sudeste de Mxico)

51
BAT DIVERSITY AND ABUNDANCE ASSOCIATED WITH THE DEGREE OF SECONDARY

SUCCESSION IN A TROPICAL FOREST MOSAIC IN SOUTHEASTERN MEXICO

Authors: Alejandro A. Castro-Luna1, Vinicio J. Sosa 1,2 and Gonzalo Castillo-Campos1

1
Instituto de Ecologa, A. C.

Apartado Postal 63, Xalapa, Veracruz 91000 Mexico.

Short title: Bats associated with secondary succession

2
Corresponding author: vinicio.sosa@inecol.edu.mx

Publicado en Animal Conservation 10: 219-228, 2007

52
ABSTRACT

Under the hypothesis that bat diversity would be lower in the early stages of secondary succession and that

species affected negatively by habitat modification would be more frequent in later successional stages,

we evaluated how bats use 12 vegetation stands representing four stages of secondary succession,

following disturbance caused by slash-and-burn agriculture and selective logging. We compared bat

richness, abundance and diversity and found that none of these variables was different among stages or

rainy seasons. However, of the ten most common bat species, two were significantly more abundant in

stands at the early stages of secondary succession, while the opposite was true for three other species.

Canopy cover mainly explains these patterns. Rainy season had no effect on the abundance of the common

species. The results of this study indicate that although some frugivorous species were very abundant in

the younger stands, the majority of the rare species were captured in older stands. The absence of rare and

habitat-specialized species from young successional stages close to primary forest, suggests that, for

effective bat conservation in landscapes modified by human activity, areas with original vegetation should

be maintained to ensure the survivorship of sensitive-to-deforestation species.

Keywords: Bats, canopy cover, secondary succession, selective logging, slash-and-burn.

53
INTRODUCTION

Landscape modification and fragmentation are the main causes of the loss of biodiversity on the

planet and their effects have been widely documented (Debinsky & Holt, 2000; Sala et al. 2000; Fahrig,

2003). In the tropics, the urgent and constant search for economic development has resulted in the

transformation of vast expanses of forest to landscapes comprised of remnants of the original vegetation,

and land modified by human activities (Saunders, Hobbs & Margules, 1991). These highly disturbed

landscapes are becoming the only available refuge for fauna (Turner & Corlett, 1996; Russell, Swihart &

Feng, 2003), so an understanding of the degree of sensitivity of each species and the plasticity of their

response to different types of habitat modification would be of great value in conservation and

management planning.

Bats have a high tolerance of landscape modification owing to their ability to fly and the ease with

which they can cross open areas (Kalko, Handley Jr. & Handley, 1999; Medelln, Equihua & Amn,

2000). Consequently, most studies have focused on fragments of original vegetation immersed in highly

disturbed matrices (Brosset et al. 1996; Schulze, Seavy & Whitacre, 2000), while fragments with

relatively low disturbance surrounded by primary forest have received minor attention. Even so, studies

demonstrate that owing to differences in the morphology and ecology of species, bats respond to habitat

disturbances in different ways. For example, frugivorous species that depend directly on plants as their

main source of food, benefit from the creation of sites with secondary vegetation but suffer when their

foraging or roosting areas are subjected to drastic changes (Jones et al. 2001; Soriano & Ochoa, 2001).

Phyllostominae bats, whose refuges, foraging habits, and morphology are strongly associated with primary

forest, are among the first species to disappear when a disturbance occurs (Norberg & Rayner, 1987;

Fenton et al. 1992). The scale, intensity and duration of the disturbance, as well as the characteristics of

the surrounding landscape also influence these responses (Estrada, Coates-Estrada & Meritt Jr., 1993;

Gorresen, Willig & Strauss, 2005). Under the various combinations of these factors, a bat species may or

may not be positively affected. Another outcome, unexplored for bats to date, is that under an intermediate

54
level of disturbance, species richness will be higher than in an undisturbed habitat, as set forth in the

Intermediate Disturbance Hypothesis (Connell, 1978).

In this study, we examine how bats use the different elements of a landscape constituted by a

matrix of primary tropical evergreen forest that surrounds patches of vegetation in different stages of

secondary succession. Our first objective was to evaluate how the number of bat species (richness),

abundance of all species (total abundance) and evenness (diversity) vary between vegetation patches in

different stages of succession. Because a greater degree of disturbance is associated with drastic changes

in the floristic composition and structure of vegetation, we expected that the shorter the period of time that

had elapsed since the disturbance, the greater the number of affected bat species would be, and

consequently, the lower bat richness and diversity would be. Our second objective was to identify which

bat species differ in their use of vegetation patches at different stages of secondary succession. We

expected that (1) species negatively affected by habitat modification (i.e. Phyllostominae), would be found

more frequently in later successional stages while (2) those species that tend to feed in secondary

vegetation and open areas (i.e. Carollinae), would be more frequent in sites of early succession than in

primary forest. Finally, our third objective was to determine which habitat-specific variables (associated

with the successional stage of the vegetation) and landscape variables explain the bats response. Owing to

the notable vagility of the bats, we expected vegetation variables to have greater explanatory power.

Specifically, we expected higher bat richness, diversity and abundance to be associated with those stands

that had higher plant diversity, higher canopies and greater canopy cover.

METHODS

Study area

This study was carried out in the Agua Blanca State Park (ABSP) in the state of Tabasco, Mexico, a 2025

ha reserve run by the inhabitants of the Manatinero-Palomas ejido (communal property), located in the

physiographical province of the Chiapas Mountain Range (173552N-92273W to 173716N-

55
922843W; Cruz-Hernndez, 1999; Figure 1). Its climate is warm and humid with rainfall throughout

the year. Mean annual precipitation is 3500 mm, and mean temperature is 26 C. Rain is distributed in an

abundant rainy season (Jun-Nov, mean month of 419.8 mm), and a light rainy season (Dec-May, mean

month of 174.9 mm; INEGI, 1994). Importantly for bat diversity, the ABSP has a system of caves

measuring 5200 m in length (Pisarowicz, 1988). These caverns serve as a refuge for numerous colonies of

bats belonging to the families Mormoopidae (five species) and Phyllostomidae (8 species; Castro-Luna,

1999).

Plant diversity is high (ca. 1950 species) in the ABSP which has one of the last remnants of

natural vegetation in the region (Castillo & Zavala, 1996). The park is mainly tropical evergreen forest

(80%), but selective logging and slash-and-burn agriculture is permitted in a section of the reserve. We

limited our study area to the section comprised of a mosaic of vegetation patches that have been subjected

to different degrees and causes of disturbance, and varying elapsed time of abandonment when secondary

succession began (Figure 1). Based on the type and degree of disturbance, we identified four types of

vegetation: (1) Tropical evergreen forest (TEF) is the original vegetation of the reserve, and presents the

least degree of disturbance; in the study area, this type of forest is only found on the roughest terrain. (2)

Old secondary growth forest (OSF; 12.6% of the studied area) is the result of selective logging in the TEF

during the 1970s, and is characterized by the loss of arboreal cover and the proliferation of secondary

vegetation. (3) Middle-aged secondary growth forest (MSF) and (4) young secondary growth forest

(YSF), are characterized by a greater degree of disturbance and are located in areas that were used for

agriculture. They can be distinguished by the amount of time that has elapsed since they were abandoned

(8 and 3 years, respectively). We refer to these four vegetation types as successional stages. Both, MSF

and YSF, are comprised of 2-3 ha plots (the area used by a local farmer over the course of an agricultural

cycle) that differ depending what each farmer has used them for, the intensity of management and crop

type. See Supplementary Appendix S1 for the plant species composition of the different vegetation types.

56
Sampling design and bat capture

We selected three sampling sites for each successional stage, with a distance of at least 300 m

between them. We chose sites according to the availability of each successional stage and their

accessibility, i.e. the presence of paths and topography that allowed the nets to be erected. In the YSF and

MSF, we chose sites on plots that were 2-3 ha in size and had been abandoned for a similar length of time.

To ensure species representation, from November 2002 to November 2003, we made 10 sampling

expeditions spending one night at each selected site, and randomly sampled the sites during periods close

to the new moon. From the fourth expedition onwards, we eliminated one capture site per successional

stage, leaving two sites per stage.

Bats were captured with 10 mist nets (9 m long x 2.6 m high) that were hung in the understory,

opened at sunset and checked every 30 min for the 6 h they were in place. Sampling effort was 552 hours

over 92 sampling nights for 5520 net hours evenly divided among the four successional stages studied.

Bats were identified to the species level using field keys (Medelln, Arita & Snchez, 1997). Taxonomy

follows Ramrez-Pulido et al. (2005). To identify recaptures between successional stages, we placed a

numbered plastic collar on each bat (except Vespertilionidae).

Habitat-specific variables: Successional stage of the vegetation

In each site that was sampled for bats over the course of a year (n = 8), we marked out four 10 x

10 m plots to record woody species. Within each of these, we placed three 2 x 2 m quadrats to record

herbaceous species. For these plots, we estimated the plant diversity and cover per species using a 1-9

logarithmic scale (Van der Maarel, 1979). Within the 100 m2 plot, we visually estimated the canopy cover,

its mean height and the percent cover of woody and of herbaceous species (Van der Maarel, 1979);

variables that we consider suitable descriptors of changes in the vegetation structure associated with the

degree of secondary succession (Table 1).

57
Landscape variables

The landscape variables considered were the distance to the forest edge and the distance to the caves

entrances (see Table 1), assuming that the primary forest and the caves are the most likely sources of bat

species in the park. To measure these variables, we plotted the coordinates, taken at the centroid of the 10

mistnets locations, for our sites and the entrances to the caves (determined using a handheld Global

Positioning System) on a GIS of the study area prepared by interpreting LANDSAT ETM+ (28-03-2000)

satellite images and verified by extensive field excursions. Using ArcView 3.2 (ESRI Systems, Redlands,

CA) software, we calculated the linear distance from each sampling site to the caves and to the edge of the

closest primary forest.

Statistical analyses

We estimated bat species richness, fitting accumulation curves for each successional stage, using

the program EstimateS, version 7.0 (Colwell, 2004). To eliminate the influence of the order in which

sampling was carried out, and to smooth out the species accumulation curves, sampling order was

randomized 1000 times (Longino & Colwell, 1997). To ensure a good representation of bat richness for

each successional stage, we used the following estimates: ICE, Chao2 and Bootstrap (Colwell, 2004). We

set 90% estimated richness as a satisfactory level of sampling efficiency (Moreno & Halffter, 2001).

Because bat abundance may change with season in the tropics (Kalko, 1998), we took this

variation into account by grouping captures in the two different rainy seasons at the study area (adding the

captures from 5 sampling expeditions in each season). We tested for differences in richness, diversity

(estimated by the Shannon-Wienner index; Magurran, 1988), and total bat abundance, among successional

stages, seasons and their interaction levels, using a repeated measures MANOVA to deal with the

correlation of these three variables. We treated season as the between subject factor and successional stage

as the within subject factor to maximize the power of the test for the factor we were most interested in,

successional stage (Sahai & Ageel, 2000). To assess the effect of successional stage and season on the

58
abundance (total captures per season) of the more common (n > 30) bat species we fitted linear mixed

effect models (Pinheiro & Bates, 2000). Succession stage, season, and their interaction were treated as

fixed factors and the replicate as a random one. When significant effects were found we used contrasts to

investigate differences between factor levels. Recaptures were not included in the analyses. Count data

were normalized using the logarithm function before carrying out the analyses.

To determine which vegetation and landscape variables explained the abundance of the most

common species, we used a stepwise multiple regression with the Akaike Information Criterion to retain

independent variables in the minimum adequate model (Crawley, 2002). The pool of variables with which

we started the regressions is listed in Table 1. We also included a dummy variable to label the season

(Cottingham, Lennon & Brown, 2005) and assumed that there were no important interactions among the

independent variables in order to avoid running out of degrees of freedom. In these analyses, we only used

the data of the eight sites where we had measured the vegetation structure variables (8 sites x 2 seasons -

1: 15 total degrees of freedom). Independent variables measured as percentages were transformed prior to

analysis using the sin 1 p function. All statistical analyses were run using the S-Plus 2000 program

(MathSoft, 1999).

RESULTS

Results at the community level: richness, diversity and sample representativeness

We captured 2264 bats of which 180 (8 %) were recaptures, for 2084 individuals belonging to 34 species

and four families (Table 2). The fitted species accumulation curves for each successional stage showed

similar tendencies, except for MSF for which the asymptote indicates notably lower species richness

(Figure 2). Values superior to or near 90% of the estimated number of species were reached for all four

successional stages, indicating data representative of the bat assemblages (mainly Phyllostomidae and

Mormoopidae) in the study area (Table 2).

59
 Bat richness, diversity and total abundance were statistically indistinguishable among the

successional stages of vegetation and seasons. The interaction of these two factors was not significant

(Table 3). However nine species were captured in only the oldest stages, and five species were captured in

only the youngest stages.

Results at the species level

Of the 10 species analyzed, abundance was significantly different for six among successional

stages (Figure 3): Artibeus jamaicensis was more abundant in OSF and TEF (Linear mixed models: F3,8 =

21, p < 0.001), whereas A. lituratus was frequently captured in all stages but MSF (F3,8 = 6.84, p < 0.013).

Natalus stramineus and Pteronotus parnelli were more frequent in TEF than in the early stages of

secondary succession (YSF and MSF; F3,8 = 6.28, p < 0.017, and F3,8 = 4.01, p < 0.05), while the opposite

was observed for C. Perspicillata and Sturnira lilium (F3,8 = 6.25, p < 0.017, and F3,8 = 5.37, p < 0.026,

respectively). Four species exhibited no pattern at all with respect to the degree of succession in the

vegetation: C. sowelli, Dermanura phaeotis, Desmodus rotundus and Glossophaga soricina (F3,8 < 3.33, p

> 0.07 in all cases). There were no differences in abundance for any of these 10 species in relation to

season (F1,2 < 13.29, p > 0.06 in all cases); similarly there was no significant interaction between season

and successional stage (F3,8 = 3.25, p > 0.07).

The relationship between bats and the successional stage of the vegetation

The vegetation variables (surrogates for successional stage) explained (p < 0.05) the abundance of

six bat species (Table 4). In contrast, S. lilium was the only species for which a landscape variable,

distance to forest edge, had explanatory power. Canopy cover explained the greatest percent of the

variation in all the fitted models whether alone or in combination with woody and/or herbaceous cover.

The abundances of C. perspicillata and S. lilium were inversely proportional to canopy cover, while the

abundances of A. jamaicensis, A. lituratus, P. parnelli, and N. stramineus were directly proportional to

canopy cover.

60
DISCUSSION

Results at the community level

Our first objective was to evaluate whether bat richness, diversity, and total abundance vary across

successional stages of a tropical evergreen forest. Contrary to our expectations none of these variables was

significantly different among stages. However, this similarity in richness and diversity is due to

compensation caused by significant changes in the relative abundance and composition of species. These

results support the Intermediate Disturbance Hypothesis, which states that due to the different responses of

species to disturbances, a mixture of different successional stages of vegetation can promote high species

diversity (Connell, 1978; Sheil & Burslem, 2003). Apparently, a matrix of mature forest with patches of

secondary vegetation provides more niches for bats than intact forests do. On the other hand, a reason for

not finding any differences in richness, diversity or total abundance among successional stages, could be

the low power of the MANOVA test, as there were few replicates and several dependent variables (Von

Ende, 1993).

The capture of bats belonging to families that were barely represented (Vespertilionidae) or absent

(i.e. Molossidae), could be considered incidental given that the sampling technique used in this study

underestimates their abundances (Kalko et al. 1996). However, since they do not respond significantly to

habitat perturbation, we do not feel this has affected our results (Fenton et al. 1998; Stevens, Willig &

Gamarra de Foz, 2004). Differences in the foraging height of some species could also have biased the

probability of capturing them (Bernard, 2001; Kalko & Handley, 2001). For these reasons, our

conclusions apply mainly to the Phyllostomidae and Mormoopidae families, as they are usually well

represented when mistnets are used (Moreno & Halffter, 2001). Long term studies using other sampling

techniques (i.e. ultrasound detectors) could provide a more complete picture of bat community changes

after habitat disturbance.

Results at the species level

61
 The second objective of this study was to determine which, if any, bat species use successional

stages differently. We found that six species exhibited a bias toward at least one successional stage in their

capture frequency. We recognize that after an experiment-wise error rate correction of the significance

level, the abundance of only one species (A. jamaicensis) varied among successional stages. However,

Bonferroni corrections are deemed too conservative for ecological studies (Moran, 2003).

For frugivorous species, our results can be explained by the diet of each species: The Artibeus

species feeds mainly from canopy trees (Morrison, 1978; Bonaccorso, 1979) and its lower abundance in

MSF and YSF could result from the fact that their original vegetation had been completely cleared and

replaced by secondary vegetation. A. lituratus was also captured frequently in YSF because some pioneer

plants regularly constitute part of its diet (Charles-Dominique, 1986; Lobova et al. 2003). Additional

observations indicate that the fruit preferred by A. jamaicensis in the study area are Poulsenia armata and

Spondias radlkoferi (Castro-Luna, unpublished data), i.e. those that are dominant in TEF, but scarce or

absent from MSF and YSF (see Appendix). In contrast, all the frugivorous bat species that were most

frequent in MSF and/or YSF, have a diet based on plant families like Piperaceae (C. perspicillata), that

form part of secondary vegetation (Heithaus & Fleming, 1978; Fleming, 1988).

Inferences based on diet also explain why capture frequencies for C. perspicillata and A.

jamaicensis, which are capable of flying great distances in a single night (13.2 and 10 km, respectively;

Heithaus & Fleming, 1978; Morrison, 1980; Charles-Dominique, 1991), differed between adjacent

successional stages with different floristic compositions. This argument is supported by the recaptures, the

majority of which occurred in the same vegetation stand where the bats were originally caught (See

Supplementary Material Appendix S2). Both the relatively high total percent recapture (9%) and percent

recapture at the same stand of first capture (80%) suggest that a high proportion of bat species are either

residents or recurrent visitors of specific successional stages of vegetation. In the cases of N. stramineus

and P. parnelli (aerial insectivores), their highest abundance in TEF and OSF could be related to their

foraging habits which are associated with spatially complex environments, such as the forest interior

(Kalko et al. 1996; Jennings et al. 2004).

62
 Regarding the species for which abundance did not differ between successional stages, it is known

that these species can modify their diets and behavior and therefore take advantage of the opportunities

that are available in landscapes that have been modified for agricultural activities (Wilkinson, 1985; Racey

& Entwistle, 2003). The results we present corroborate the high ecological plasticity of these species.

The relationship between bats and the successional stage

Our results demonstrate that bat abundance in the study area varied more as a function of

vegetation variables than of the landscape variables we studied, and were consistent with findings for

vespertilionid bats at the microhabitat level (Walsh & Harris, 1996; Zimmerman & Glanz, 2000; Gehrt &

Chelsvig, 2003). At the vegetation (habitat) level the variable with the greatest explanatory power was

canopy cover, the importance of which has already been indicated with respect to bat movement and

foraging behavior (Crome & Richards, 1988; Gorresen & Willig, 2004; Ford et al. 2005). The importance

of this variable to bat species could result from (1) its effect on the risk of predation by owls and hawks

(Fenton et al. 1992; Estrada et al. 1993) and (2) its association with the plant species bats use as a resource

(food, refuge, perching sites). Regarding the first point, it has been proposed that greater canopy cover

could be associated with a decreased risk of predation. However, the main limitation of this argument has

been the lack of direct corroborating evidence. A more plausible explanation is that canopy cover is

associated with plant resources. This is a reasonable interpretation given that all the species for which

there was a negative relationship with canopy cover are mutualists with plant species that make up

secondary vegetation (i.e. the genera Piper, Cecropia, Solanum) (Charles-Dominique, 1986; Fleming,

1988; Brosset et al. 1996). The species for which there was a positive relationship with this variable were

canopy frugivores and aerial insectivores, all of which forage in forested sites.

We do not conclude from this study, that landscape variables are not influencing bat diversity,

since bats may respond to both the local and regional characteristics of a landscape over a range of scales

(Kotliar & Wiens, 1990; Gorresen et al. 2005). In our study area the relatively small size of patches and

63
the distance among them may have masked the effect of landscape variables that work on larger spatial

scales.

To conclude, contrary to expectations the richness, diversity and total abundance of bats were not

correlated with the succession of vegetation. However, for the landscapes present configuration, changes

in the relative abundance and composition of individual bat species were detected across successional

stages. In spite of the proximity of vegetation patches, the distances among them and to the primary forest,

some bat species select specific succession stages, and this selection is correlated positively or negatively

with the canopy cover and floristic composition of the vegetation stand. As a result of this, and in

accordance with the Intermediate Disturbance Hypothesis, overall bat richness is greater over the patchy

landscape than in the forest. Nevertheless, our results strongly indicate that we need to preserve the

remaining areas of primary vegetation in landscapes that have been modified by human activities, to

guarantee the persistence of the rare and habitat-specialist species that would otherwise be negatively

affected.

ACKNOWLEDGEMENTS

This research was funded by a CONACyT doctoral scholarship awarded to the first author (Reg. 159244).

Bat Conservation International Inc. (BCI Student Scholarship 2002), the Universidad Jurez Autnoma de

Tabasco, and the Department of Applied Ecology at the Instituto de Ecologa, A. C., provided additional

support for fieldwork. We are grateful to the local farmers of the Manatinero-Palomas ejido, for allowing

us to work on their land. We are also grateful to G. Castro, D. Hernndez-Conrique and A. Flores-Lepe for

their help with fieldwork. M. Equihua, L.G. Herrera, F. Lpez-Barrera, G. Cowlishaw and two anonymous

reviewers made valuable comments on this manuscript. Bianca Delfosse translated the article from the

original in Spanish.

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70
APPENDICES

Supplementary Material Appendix S1 Description of the four successional stages sampled. All

measurements are averages from eight 10 x 10 m quadrats (four for each of two stands of a given

successional stage). Percent woody and herbaceous covers are given according to Van der Maarels (1979)

procedure. Abbreviations: TEF, Tropical evergreen forest; OSF, Old secondary growth forest; MSF,

middle-aged secondary growth forest; YSF, Young secondary growth forest.

Dominant woody species

Percent cover
Species Family
TEF OSF MSF YSF
Rinorea guatemalensis (S. Watson) Bartlett Violaceae 48.1 20.5 0 0
Quararibea funebris (Llave) Vischer Bombacaceae 35.4 33.9 0 0
Astrocaryum mexicanum Liebm. ex Mart. Arecaceae 34.7 5.8 0.1 0
Dialium guianense (Aubl.) Sandwith Fabaceae 33.1 21.5 0 0
Guarea sp. Meliaceae 32.6 26.8 0 0
Poulsenia armata (Miq.) Standley Moraceae 24.4 11.0 0 0
Spondias radlkoferi Donn. Sm. Anacardiaceae 22.0 0 6.9 4.6
Posoqueria latifolia (Rudge) Roemer & Schultes Rubiaceae 20 0 0 0
Rubiaceae Rubiaceae 18.9 0 0 0
Dendropanax arboreus (L.) Decne. & Planch. Araliaceae 18.1 11.1 1.1 0
Louteridium mexicanum (Baillon) Standley Acanthaceae 0 25.6 0 0
Faramea occidentalis (L.) A. Rich. Fabaceae 15.3 20.0 0 0
Brosimun alicastrum Sw. Moraceae 0.3 13.7 0 0
Pouteria sp. Sapotaceae 10.2 13.4 0 0
Hyperbaena aff. jalcomulcensis Prez & Cast.-
Campos Menispermaceae 0 12.6 0 0
Heliocarpus mexicanus (Turcz.) Sprague Tiliaceae 0 0 41.7 52.7
Cupania dentata Mocio & Sess ex DC. Sapindaceae 0 0 27.0 20
Cochlospermum vitifolium (Willd.) Sprengel Cochlospermaceae 0 0 25.3 15.2
Acalypha diversifolia Jacq. Euphorbiaceae 0 12.6 23.9 41.0
Trema micrantha (L.) Blume Ulmaceae 0 0 22.1 9.5
Hamelia patens Jacq. Rubiaceae 0 0 21.7 35.0
Verbesina sp. Verbenaceae 0 0 20.5 1.1
Guazuma ulmifolia Lam. Sterculiaceae 0 0 18.9 0
Piper aduncum L. Piperaceae 0 0.36 17.56 0.39
Senna quinquangulata (Rich.) H.S. Irwin &
Barneby Fabaceae 0 0 17.4 0
Bursera simaruba (L.) Sarg. Burseraceae 0 2.4 11.9 0.5
Cecropia obtusifolia Bertol. Moraceae 0 2.4 11.8 10.6
Leucaena leucocephala (Lam.) De Wit Fabaceae 0 0 0 20.6
Lantana camara L. Verbenaceae 0 0 0 18.1
Dalbergia brownei (Jacq.) Griseb. Fabaceae 0 0 0 12.3

71
 Dominant herbaceous species

Dieffenbachia seguine (L.) Schott Araceae 7.60 0.91 0 0

Heliconia aurantiaca Ghiesbr. Heliconiaceae 4.29 0 0 0
Mirandea sylvatica Acosta Cast. Acanthaceae 3.60 0 0 0
Chamaedorea oblongata Mart. Arecaceae 3.15 0.83 0.02 0
Lomariopsis recurvata Fe Lomariopsidae 2.65 0 0 0
Chamaedorea tepejilote Liebm. ex Mart. Arecaceae 2.63 0 0 0
Phylodendrum sp. Araceae 2.63 0 0 0
Dalechampia spathulata (Scheidw.) Baillon Euphorbiaceae 1.95 0.02 0 0
Aphelandra aurantiaca (Scheidw.) Lind. Acanthaceae 1.01 7.18 0 0
Tradescantia zanonia (L.) Sw. Commelinaceae 0.78 6.89 0 0
Anthurium pentaphyllum (Aublet) G. Don Araceae 1.73 6.37 0.39 0
Syngonium sp. Araceae 2.48 5.64 0 3.51
Heliconia vaginalis Benth. Heliconiaceae 1.23 3.71 0.39 0
Chamaedora ernesti-augusti H. Wendl. Arecaceae 0.97 2.37 0 0
Desmoncus otyhacanthos Mart. Arecaceae 0.02 1.58 0 0
Philodendron tripartitum (Jacq.) Schott Araceae 0.41 0.99 22.91 0
Heliconia latispatha Benth. Heliconiaceae 0 0 17.08 16.66
Lygodium heterodoxum Kunze Schizaeaceae 0.02 0.17 7.74 4.30
Stromanthe macrochlamys (Woodson & Standley)
Kennedy & Nicolson Marantaceae 1.58 0.87 5.80 3.17
Ichnantus sp. Poaceae 0 0 5.72 0
Desmodium axillare (Sw.) DC. Fabaceae 0 0 4.84 2.63
Syngonium podophyllum Schott Araceae 0.02 0.02 4.40 0.78
Maranta arundinacea L. Marantaceae 0.02 0.06 2.66 0.64
Heliconia uxpanapensis Gutirrez Bez Heliconiaceae 0 0 2.37 0
Scleria bracteata Cav. Cyperaceae 0 0 1.00 21.24
Tragia sp. Euphorbiaceae 0 0 0 7.49
Melanthera nivea (L.) Small Asteraceae 0 0 0 7.21
Cissus sicyoides L. Vitaceae 0 0 0 4.91
Vitis tiliifolia Humb. & Bonpl. Vitaceae 0 0 0.04 4.29
Melothria pendula L. Cucurbitaceae 0 0 0 4.00
Paullinia pinnata L. Sapindaceae 0.36 1.17 1.10 1.39

72
Supplementary Material Appendix S2 Bats recaptured in primary tropical evergreen forest and three

stages of secondary growth (late, middle and early) in the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico. In

addition to the mean, the range of time and distance between recaptures is given for the five most

abundant species

Mean Mean
Extra- Same-
interval distance
Total Total % successional successional
Bat species between between
captures recaptures recaptures stage stage
recaptures recaptures
recapturesa recaptures b
(nights) (m)
83.5 105.1
Carollia sowelli 657 130 19.8 13 117
(0-259) (0-1110)
94.2 326.2
Glossophaga soricina 405 18 4.4 5 13
(14-242) (0-850)
186.5
Dermanura phaeotis 168 8 4.8 0 8 0
(28-287)
92.2 274.5
Sturnira lilium 186 6 3.2 1 5
(21-287) (0-1649)
77.8 424.3
Artibeus lituratus 129 5 3.9 1 4
(32-154) (0-790)
Dermanura watsoni 17 2 11.8 1 1 3-120 0-481
Carollia perspicillata 101 2 1.9 0 2 0-21 0
Artibeus jamaicensis 134 2 1.5 1 1 23-65 370-417
Pteronotus parnelli 180 2 1.1 0 2 0-22 0-535
Micronycteris microtis 24 1 4.2 0 1 17 0
Lophostoma evotis 5 1 20 0 1 52 309
Mimon cozumelae 10 1 10 0 1 177 0
Micronycteris
3 1 33.3 0 1 273 369
schmidtorum
Natalus stramineus 80 1 1.3 0 1 239 0
Total 2099 180 8.6 22 158
a
Recaptures in a successional stage different from that of the first capture
b
Recaptures in the same successional stage as the first capture

73
Figure 1 Location of the Agua Blanca State Park in southeastern Mexico and the sites for bat sampling in

each vegetation patch.

74
 30

25

20
Number of species

15

10

YSF

MSF
5
OSF

TEF

0
0 5 10 15 20 25
Number of sampling nights

Figure 2 Fitted accumulation curves for the bat species inhabiting four vegetation successional stages

(TEF: tropical evergreen forest, OSF: old growth secondary forest, MSF: middle-aged secondary growth

forest, YSF: young secondary forest) in the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico.

75
 (a) Artibeus jamaicensis (b) Artibeus lituratus

15 b 15
a a a
Mean abundance

Mean abundance
10 b 10

5 5
a b
a
0 0
YSF MSF OSF TEF YSF MSF OSF TEF

(c) Carollia perspicillata (d) Natalus stramineus

10 15
a a b
a
Mean abundance

Mean abundance
8
10 b
6

4
5
2
b
a a
0 0
YSF MSF OSF TEF YSF MSF OSF TEF

(e) Pteronotus parnelli (f) Sturnira lilium

25 25
b a
b
Mean abundance

Mean abundance

20 20

15 15 a
b
10 10
a
5 a 5 b
0 0
YSF MSF OSF TEF YSF MSF OSF TEF

Successional stage

Figure 3 Mean abundance across rainy seasons ( SE) for the six most abundant bat species of the Agua

Blanca landscape. YSF: young secondary growth forest, MSF: middle-aged secondary growth forest,

OSF: old secondary growth forest, TEF: tropical evergreen forest. Columns marked with different letters

were significantly different.

76
Table 1 Explanatory vegetation (structure) and landscape variables (mean SE) used in the multiple

regression analysis of bat richness, diversity and abundance. Where TEF, tropical evergreen forest; OSF,

old secondary growth forest; MSF, middle-aged secondary growth forest; YSF, young secondary growth

forest

Successional Stage Type of

Variable TEF OSF MSF YSF variable
Canopy height (m) 331 273 129 71 Vegetation
Canopy cover (%) 902 785 381 295 Vegetation
Herbaceous cover (%) 658 5612 558 748 Vegetation
Woody cover (%) 877 834 813 716 Vegetation
Plant diversity (H) 3.140.06 3.110.07 3.280.07 3.300.06 Vegetation
Distance to the forest edge (m) 0 13716 6216 8238 Landscape
Distance to the caves (m) 563178 430250 1286137 1625381 Landscape

77
Table 2 Total bat richness, diversity and abundance in four secondary successional stages of tropical

evergreen forest in the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico. Where TEF: tropical evergreen forest,

OSF: old secondary growth forest, MSF: middle-aged secondary growth forest, YSF: young secondary

growth forest. Guild code: Fru, frugivore; Nec, nectarivore; Glin, gleaning insectivore; Aein, aerial

insectivore; Car, carnivore; San, sanguivore

Successional stage
Family Subfamily Species Guild Total
TEF OSF MSF YSF
Mormoopidae Mormoops megallophylla* Aein 0 1 0 0 1
Pteronotus davyi Aein 0 15 0 0 15
Pteronotus parnelli Aein 78 72 20 10 180
Phyllostomidae Micronycterinae Lampronycteris brachyotis* Glin 1 1 0 0 2
Micronycteris microtis Glin 4 8 8 4 24
Micronycteris schmidtorum* Glin 3 0 0 0 3
Phyllostominae Lonchorhina aurita* Glin 1 0 0 3 4
Lophostoma brasiliense* Glin 0 0 0 2 2
Lophostoma evotis* Glin 3 2 0 0 5
Mimon crenulatum* Glin 0 1 0 0 1
Mimon cozumelae Glin 8 2 0 0 10
Phyllostomus discolor* Nec 0 0 0 2 2
Trachops cirrhossus* Glin 2 2 0 0 4
Chrotopterus auritus* Car 3 1 0 0 4
Glossophaginae Glossophaga soricina Nec 49 131 63 162 405
Hylonycteris underwoodii Nec 1 6 2 4 13
Carollinae Carollia sowelli Fru 84 140 286 147 657
Carollia perspicillata Fru 7 27 36 31 101
Stenoderminae Sturnira lilium Fru 11 32 61 82 186
Platyrhinus helleri Fru 2 11 1 15 29
Uroderma bilobatum Fru 0 0 1 9 10
Vampyressa pussilla Fru 8 4 0 9 21
Chiroderma salvini* Fru 0 0 0 2 2
Chiroderma villosum* Fru 1 0 0 0 1
Artibeus jamaicensis Fru 78 46 6 4 134
Artibeus lituratus Fru 39 44 7 39 129
Dermanura phaeotis Fru 24 49 46 49 168
Dermanura tolteca* Fru 0 0 0 1 1
Dermanura watsoni Fru 3 8 5 1 17
Centurio senex Fru 3 4 1 9 17
Desmodontinae Desmodus rotundus San 16 12 1 3 32
Natalidae Natalus stramineus Aein 34 39 4 3 80
Vespertilionidae Myotis californicus* Aein 2 0 0 1 3
Myotis keaysi* Aein 0 1 0 0 1
Total 366 659 548 691 2264
Diversity (H) 2.42 2.44 1.65 2.15 2.35
Recorded species richness 25 25 16 23 34

78
Estimated species richness** 28 30 19.4 24.5 38.2
% Coverage of species richness 89.3 83.3 82.5 93.9 89

* Rare species (n < 10) in the study area

**Based on the average of three non-parametric estimators: ICE, CHAO2 and Bootstrap

79
Table 3 Summary of a repeated measure MANOVA to assess the effect of successional stage, season and

their interaction on the correlated response variables richness, evenness (diversity) and total abundance

Factor Pillais
Statistic p
Trace
Successional stage 1.053 F9,30=1.80 0.1091
Rainy season 0.192 F3,8=0.64 0.6131
Successional stage x Season Interaction 0.372 F9,30=0.47 0.8824

80
Table 4 Local and landscape variables of vegetation stands that accounted for bat species abundance in

the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico in multiple linear regression models

Species MODEL R2 Statistic

Explanatory variables Coefficients

Artibeus jamaicensis Intercept** -0.93 0.84 F2,13 = 34.15***

Canopy cover*** 1.77
Herbaceous cover* 0.86
Artibeus lituratus Intercept** 2.32 0.56 F3,12 = 5.03***
Canopy cover* 1.15
Woody cover* -2.75
Season* -0.18
Carollia perspicillata Intercept*** 2.69 0.42 F1,14= 10.28**
Canopy cover* -1.71
Natalus stramineus Intercept** -0.24 0.52 F1,14 = 14.89**
Canopy cover*** 1.27
Pteronotus parnelli Intercept* -0.29 0.75 F1,14= 42.21***
Canopy cover*** 1.58
Sturnira lilium Intercept** -3.49 0.81 F3,12= 17.04***
Canopy cover*** -1.99
Plant diversity** 1.88
Distance to the forest edge* -0.27

* p < 0.05; ** p < 0.01; *** p < 0.001

81
82
 Captulo IV

Quantifying phyllostomid bats at different taxonomic levels as ecological

indicators in a disturbed tropical forest

(Cuantificando a los murcilagos Phyllostomidae a niveles intra-familia como

indicadores ecolgicos en un bosque tropical perturbado)

83
 Quantifying phyllostomid bats at different taxonomic levels as ecological indicators in a

disturbed tropical forest

Authors: ALEJANDRO A. CASTRO-LUNA1, VINICIO J. SOSA1, 2 and GONZALO CASTILLO-CAMPOS1

1
Instituto de Ecologa, A. C.

Apdo. Postal 63

Xalapa 91000, Veracruz, Mexico.

Key words: assemblages, indicators, Phyllostomidae, shifting agriculture

Running title: Quantifying phyllostomid bats as ecological indicators

2
Corresponding author: vinicio.sosa@inecol.edu.mx

Departamento de Ecologa Aplicada

Tel. (228) 842-1800 Ext. 4304

Publicado en Acta Chiropterologica 9: 219228, 2007.

84
Abstract

With the aim of quantitatively evaluating the usefulness of phyllostomid bats as ecological

indicators, we compared intra-family levels and feeding guilds between tropical old-growth forest

and patches of secondary vegetation growing where the land had been used for shifting

agriculture. There were significant differences between vegetation types in bat species

composition, with the frugivore guild most abundant in secondary vegetation and the animalivore

guild most abundant in the old-growth forest. These results are congruent with the findings for

other Neotropical zones and appear to be associated with the type of soil management that allows

secondary vegetation to grow. Using the Indicator Value method, two subfamilies, five genera

and five species were found to have a significant indicator value. However, these numbers only

represent a small proportion of the five subfamilies, 20 genera and 28 species recorded,

indicating that under the disturbance conditions that characterize the study area, phyllostomid

bats were poor ecological indicators. Even so, some species and subfamilies are useful as

disturbance detectors.

85
INTRODUCTION

The use of indicator species and taxa to evaluate the degree of disturbance to a landscape

has been widely discussed (Watt, 1998; Rolstad et al., 2002; Lindenmayer et al., 2006), and their

usefulness in the context of conservation and management has been satisfactorily demonstrated

(Chase et al., 2000). To be a good indicator, a taxon must be abundant and diverse, as well as

responsive to changes to the environment in a predictable and quantitative way. It is also

desirable for it to have a wide geographic distribution and that abundant captures result from

sampling effort (Noss, 1990).

For bats it has been suggested that the family Phyllostomidae could be useful as an

ecological indicator in the neotropics, owing to the great diversity and abundance of its species

and the different responses they display in the face of disturbances. It has been indicated that the

richness and abundance of subfamily Phyllostominae is greater in vegetation with a lesser degree

of disturbance, while a greater abundance of species belonging to subfamilies Stenodermatinae,

Carollinae and Glossophaginae has been recorded in secondary vegetation. These patterns appear

to be associated with changes in the composition and structure of the vegetation that result from

disturbance (Fenton et al., 1992; Medelln et al., 2000; Schulze et al., 2000), and in forest

fragments are inversely proportional to the distance away or isolation from continuous forest

(Estrada et al., 1993; Galindo-Gonzlez and Sosa, 2003). These studies were done on a landscape

where the secondary vegetation was adjacent to the rainforest or was the main vegetation matrix.

However, in a landscape comprised of patches of secondary vegetation surrounded by a matrix of

old-growth forest, such as in the present study, the reported patterns of habitat selection could be

less rigorous, i.e. more frugivorous and nectarivorous species would be expected to visit old-

growth forest and more Phyllostominae species would be expected to visit secondary forest

patches because of their proximity to the old-growth forest.

86
 An advantage to using bats as ecological indicators is the ease with which they can be

sampled (Medelln et al., 2000). However, the species that are most sensitive to disturbance are

also the most rare (i.e., the species of subfamily Phyllostominae) and are poorly represented in

samples (Fenton et al., 1992; Arita, 1993). Hence, the changes in bat assemblages that are related

to disturbances, though conspicuous on visual inspection of the data, have not yet been

quantitatively evaluated. It has been suggested that frugivorous species, because of their greater

abundance, could be individually used as indicators (Medelln et al., 2000). The use of taxonomic

levels above that of species (i.e., subfamily), could also be useful to identify groups of species

with similar ecological characteristics and potential as indicators. This would help us to obtain

more reliable information without the need to invest additional time or money. This group could

also offer a practical advantage if we consider the funds and effort in person-hours required to

identify specimens and obtain representative data bases for other taxonomic groups (Noss, 1990;

Lawton et al., 1998; Andersen et al., 2004).

The objectives of this study were to 1) determine whether there are differences (richness

and species composition) in the assemblages and feeding guilds of phyllostomid bats between

old-growth forest and secondary vegetation and, 2) using the Indicator Value method (IndVal), to

quantitatively evaluate the usefulness of phyllostomid bats as indicators of habitat disturbance at

three taxonomic levels: subfamily, genus and species. These objectives were addressed in the

Agua Blanca State Park, a natural reserve in southeastern Mexico. Our working hypotheses were:

1) For the distribution of Phyllostomidae assemblages across vegetation types, we expected a

greater richness of frugivore and nectarivore species (subfamilies Stenodermatinae, Carollinae

and Glossophaginae) in secondary vegetation than in old-growth forest, and the opposite trend for

insectivore and carnivore species (subfamily Phyllostominae). (2) With regard to bats as

ecological indicators, we expected that at the species level frugivore species would reach

87
indicator values, owing to their greater abundance in the Neotropics; and at taxonomic levels

above the species level, we expected that the Phyllostominae subfamily would work as

indicators, owing to the sensitivity of this subfamily to deforestation.

MATERIALS AND METHODS

Study area

This study was carried out in the Agua Blanca State Park (ABSP), Tabasco, Mexico, a

2025 ha reserve managed by the inhabitants of the Manatinero-Palomas ejido (communal land;

Cruz-Hernndez, 1999). The study area belongs to the Sierra de Chiapas physiographical

province (173552N-92273W to 173716N-922843W; Fig. 1), and the climate is

warm and humid with rain all year round (Garca, 1987). The elevation is 200 m asl and mean

annual temperature is 26 C with little variation throughout the year. Mean annual precipitation is

3500 mm, and mainly falls during the rainy season (Jun-Nov; monthly mean 419.8 mm) although

there is some rain during the rest of the year (Dec-May; monthly mean 174.9 mm; INEGI, 1994).

The dominant vegetation in the ABSP is old-growth forest (Clark, 1996), located on steep,

rocky terrain. The most accessible zones were subjected to selective logging during the 1970s and

this gave rise to the proliferation of secondary vegetation (Cruz-Hernndez, 1999). Since the

disturbance ended, the local inhabitants have been using the land for subsistence hunting and

gathering. This has allowed the vegetation to recover to the point where, visually, it is very

difficult to distinguish between the two plant associations.

Slash and burn agriculture is also carried out in the ABSP. Areas of 1-3 ha are cut in order

to sow annual crops (mainly corn, beans and squash). These plots are used for one or two years

and then abandoned, allowing the secondary vegetation to establish. Given that the soil

conditions in the ABSP are characterized by a calcareous substrate and very shallow soils, arable

88
land is limited. This has allowed the cut areas to continue to be surrounded by old-growth forest,

although it has also precipitated a much faster rotation of plots than normal. Consequently, it is

difficult to find secondary vegetation that is older than 15 years and results from shifting

agriculture.

Sampling design and capture

We selected four sites for bat capture in each of the following categories: 1) old-growth

forest and 2) secondary vegetation (Fig. 1). The old-growth forest is a vegetation community

comprised of tropical evergreen forest (Leopold, 1950), that is in very good condition from a

conservation perspective, and sectors that have been disturbed by selective logging. There are

trees that are up to 35 m tall and the species that are most characteristic of the canopy are

Quararibea funebris and Dialium guianense. In the understory Astrocaryum mexicanum and

Rinorea guatemalensis dominate. The secondary vegetation is derived from shifting agriculture

and has a low (4-8 m) discontinuous canopy. The most characteristic tree species are Heliocarpus

mexicanus, Cecropia obtusifolia and Trema micrantha and in the understory, Hamelia patens,

Acalypha diversifolia and Piper hispidum. There was a minimum of 300 m between capture sites.

From November 2002 to November 2003 we made 10 sampling expeditions on dates

close to the new moon. We spent one night at each site on each trip, using 10 mist nets (9 m long

x 2.6 m high) hung at the understory level; an effective method for capturing phyllostomid bats

(Kalko et al., 1996). The nets were opened at nightfall for 6 hours and checked every 30 minutes.

Sampling effort was 480 hours over 80 sampling nights for a total of 4800 net-hours, evenly

distributed between the vegetation types studied. The bats caught were identified to the species

89
level using field keys (Medelln et al., 1997), and taxonomic classification followed Ramrez-

Pulido et al. (2005). To detect recaptures, each bat was fitted with a numbered, plastic collar.

Statistical analysis

To compare the composition and feeding guilds of the phyllostomid bats between

vegetation types we used Analysis of Similarities (ANOSIM: Clarke, 1993). The RANOSIM statistic

is a relative measure of the separation between groups, defined a priori, where zero indicates that

there is no difference between groups and a value of 1 indicates that all the sites within the same

type of vegetation are more similar to each other than they are to sites located in another type of

vegetation (Clarke and Gorley, 2001). The probability associated with RANOSIM indicates the

degree of certainty of the result obtained, relative to the result expected when random forces are

operating. For this analysis, we set up similarity matrices with the Bray-Curtis coefficient, using

incidence data (presence/absence) and abundance per species (Balmer, 2002). To eliminate the

bias introduced to the results by the most abundant species, we fourth root transformed species

abundances (Clarke and Warwick, 2001). Recaptures were not included. We categorized bats into

broad feeding guilds: frugivore, nectarivore, animalivore (insectivores and carnivores) and

sanguivore based on the relevant literature (Arita, 1993; Kalko et al. 1996; Giannini and Kalko,

2005). The sanguivore guild only had one species and so was not included in the analyses. It was

not possible to use a more detailed level of classification (i.e. functional groups; Kalko et al.,

1996), since the low number of captures for some categories would have made statistical

comparisons impossible. These analyses were done using PRIMER software v.5 (Clarke and

Gorley, 2001).

90
 The usefulness of the three taxonomic levels as indicators was quantified using the

Indicator Value analysis (IndVal; Dufrne and Legendre, 1997). This method has been widely

applied to quantitatively evaluate the usefulness of different taxa as indicators because it

combines the frequency of occurrence (fidelity) with the relative frequency of a taxon in a given

habitat (specificity), as well as providing the associated probability. Following Van Rensburg et

al. (1999), we only present those taxa with significant indicator values that were greater than 70

(indicator taxon) and those in the range of 50 70 (detector taxon). Indicator taxa are

characteristic of a particular habitat (i.e., with a high degree of specificity and fidelity), while

detector taxa exhibit different degrees of preference for different ecological states and could be

more useful for detecting the direction of the change resulting from a disturbance (Van Rensburg

et al., 1999; McGeoch et al., 2002). These analyses were carried out using PC-ORD software v.4

(McCune and Mefford, 1999).

RESULTS

Species composition and feeding guild patterns

We caught 1589 phyllostomid bats (180 were recaptures, for a total of 1769 captures),

representing 6 subfamilies, 20 genera and 28 species (Table 1).

There were significant differences in the incidence (RANOSIM = 0.45, p < 0.05) and abundance

(RANOSIM = 0.56, p < 0.05) of phyllostomid bats between vegetation types. The most abundant

species in secondary vegetation were Carollia sowelli, Glossophaga soricina, Sturnira lilium and

Dermanura phaeotis; while in old-growth forest the most abundant were C. sowelli, G. soricina,

Artibeus jamaicensis and A. lituratus (Table 1).

At the feeding guild level we found marked differences in the animalivores between

vegetation type, with respect to both incidence (RANOSIM = 0.61, p < 0.05), and species abundance

91
(RANOSIM = 0.59, p < 0.05). There were no differences in species incidence for the frugivore guild

(RANOSIM = 0.17, p > 0.05), but there were differences in abundance (RANOSIM = 0.54, p < 0.05).

For the nectarivore guild there were no significant differences in species incidence (RANOSIM =

0.17, p > 0.05), or in abundance (RANOSIM = 0.09, p > 0.05).

Bats as indicators

Of the six subfamilies we analyzed, two had significant indicator values as detector taxa,

Phyllostominae for the old-growth forest and Carollinae for secondary vegetation. Of the 20

genera recorded, only Artibeus and Mimon had significant indicator values for the old-growth

forest and Sturnira for secondary vegetation. In addition, the values for Uroderma and Carollia

classify them as detector taxa for secondary vegetation. At the species level, A. jamaicensis had a

significant indicator value for old-growth forest as did S. lilium for secondary vegetation. The

indicator values for three other species classify them as detectors: C. sowelli and U. bilobatum for

secondary vegetation and M. cozumelae for the old-growth forest (Table 2). Indicator values for

the remaining 23 species were not significant.

DISCUSSION

Our data show that some guilds and the complete assemblage of phyllostomid bats in

tropical forest changed in response to the disturbances caused by shifting agriculture. However

the analysis of the three taxonomic levels demonstrates that under the disturbance conditions of

the study area, phyllostomid bats are poor ecological indicators even though several taxa at

different levels had significant indicator values.

92
Assemblages and guilds

We have shown that phyllostomid bat species richness and composition in patches of

secondary vegetation derived from slash and burn agriculture differed significantly from the

values for old-growth forest, and that these differences were most notable for the animalivore

guild. The greatest abundance and incidence of animalivore species in the old-growth forest

could result from the fact that these species belong to subfamily Phyllostominae. They have a

sedentary foraging habit and are morphologically adapted for flight in the complex interior of the

forest, though with a limited capacity for long distance flights (Norberg and Rayner, 1987;

Soriano, 2000; Jones et al., 2003). These species also tend to use refuges such as termite mounds

and the hollow trunks of old trees which are more likely to be found in mature forest (Fenton et

al., 2001; Soriano and Ochoa, 2001; Evelyn and Stiles, 2003). On the other hand, some

animalivore species commute and forage at different heights within forest (Simmons and Voss,

1998; Simmons et al., 2000; Weinbeer and Kalko, 2004). Therefore, we do not discard the

possibility that some of the animalivore species might be flying at different heights in the two

vegetation types as a result of the different structure. Some might fly low in old-growth forest

(and hence be within range of our mist nets), and be flying higher (and hence out of reach) in

secondary vegetation.

Frugivores, owing to their habits, can be affected by disturbances to the vegetation (Jones

et al., 2001). However, in our study, only those species that feed from fruit in the canopy were

affected (i.e., Artibeus; Kalko and Handley, 2001). The majority of the other species belonging to

this guild were very abundant in secondary vegetation and this coincides with the results reported

for other areas of natural vegetation that has been disturbed by shifting agriculture (Medelln et

al., 2000; Schulze et al., 2000). This apparently results from the fact that slash and burn

agriculture allows secondary vegetation to grow and thus favors the creation of potential foraging

93
sites for some frugivorous species (Estrada et al., 1993; Brosset et al., 1996; Evelyn and Stiles,

2003). In contrast, in cattle pastures that are far away from the forest a drastic change in land

use that usually occurs on a large scale few or no bat species are reported (Estrada et al., 1993;

Galindo-Gonzlez and Sosa, 2003).

From a conservation perspective, we can be encouraged by the high abundance of

frugivores in secondary vegetation and a diversity of animalivores comparable to that recorded

for relatively undisturbed Mesoamerican forests (see Medelln et al., 2000 and Schulze et al.,

2000). However, it is important to keep in mind the following two points: 1) our results were

influenced by the small magnitude of the disturbance in the studied area, and 2) although

frugivores forage mainly in secondary vegetation, they are still highly dependent on primary

vegetation where their refuges and perching sites are located (Bernard and Fenton, 2003; Evelyn

and Stiles, 2003). So, as fragmentation and isolation between the patches of vegetation increase,

foraging patterns, habitat use and the availability of some species are negatively affected,

resulting in local extinction (Estrada et al., 1993; Estrada and Coates-Estrada, 2002).

Indicators

Owing to their notable vagility, some groups of birds and bats are not considered good

indicators at a local scale (Temple and Wiens, 1989; Grand et al., 2004; Pineda et al., 2005).

However in patches of secondary vegetation surrounded by old-growth forest we detected

species, genera and subfamilies of phyllostomid bats with significant indicator values. In coffee

agroecosystems and cloud forest, bats were apparently not good ecological indicators (Pineda et

al., 2005). That study was based on changes in total bat richness between vegetation types, a

variable for which we also found no differences. When we compared the abundance of specific

groups (i.e., feeding guilds), we detected significant differences.

94
 Indicator species are very specific to a single habitat type (Van Rensburg et al., 1999;

McGeoch et al., 2002). Bats, however, are not, since the majority of them can fly over large

distances and visit many different types of vegetation in a single night (Morrison, 1980; Estrada

et al., 1993). This is particularly true of frugivores such as A. jamaicensis, which was very

specific to the old-growth forest, even though it is one of the most resilient species in landscapes

that have been disturbed by human activities (Fenton et al., 1992; Estrada et al. 1993).

Consequently, frugivorous bats could be considered detector taxa, rather than true indicators

since their degree of habitat specificity is moderate. This characteristic could be useful in studies

aimed at evaluating different degrees of disturbance, given that highly specific taxa are only

useful for one ecological condition and their populations decline rapidly when environmental

conditions change (McGeoch et al., 2002). In addition, the majority of the species with

significant indicator values were frugivorous, because they were abundant and the probability of

capturing them can be predicted with greater certainty (Dufrne and Legendre, 1997; McGeoch

and Chown, 1998).

Carrying out the analysis for three taxonomic levels also allowed us to identify the genera

and subfamilies with indicator characteristics. Subfamily Phyllostominae stood out with a

significant indicator value even though the majority of its species, owing to their rarity, did not.

This result confirms a pattern, reported in other studies, that the high species richness of

Phyllostominae is indicative of relatively undisturbed rainforests, while the high abundance of

subfamily Carollinae indicates zones dominated by secondary vegetation (Fenton et al., 1992;

Medelln et al., 2000). At the genus level, Uroderma and Sturnira were monospecific and

showed no real indicator value for their respective genera, although the patterns recorded for

Mimon, Artibeus and Carollia were consistent with those observed at the level of species. A point

in favor of higher taxonomic levels is that they are based on phylogenetic analyses and these are

95
compatible with specific dietary groups (Baker et al., 2000; Wetterer et al., 2000; Giannini and

Kalko, 2004). This would increase their usefulness in ecological interpretations once the debate

surrounding the degree of resolution for some taxonomic groups has been resolved (Ramrez-

Pulido et al., 2005).

The main attributes that are associated with good indicators have to do with the capacity

of a taxon to reflect ecological change, and its abundance or diversity as a function of its

sensitivity to disturbances (Landres et al., 1988; Andersen et al., 2002). In this sense, some intra-

family levels of family Phyllostomidae had indicator characteristics, although very few with

respect to all the taxa we recorded. This result does not allow us to accept the hypothesis that as a

group phyllostomid bats are effective disturbance indicators, at least not under the particular

conditions of our study. However, information about the taxa that did qualify as indicators is

valuable, particularly as a complement to information provided by other taxonomic groups such

as birds. This approach, i.e. one which includes species from different taxonomic groups, has

been found more useful in the area of conservation because it provides a more integral image of

the quality and configuration of the area being studied (Hilty and Merenlender, 2000; Root et al.,

2003; Roberge and Angelstam, 2004). Evidently, the response of the bats to ecological change

varies across a wide range of spatial and temporal scales, and also depends on the species (Lim

and Engstrom, 2001; Gorresen and Willig, 2004; Gorresen et al., 2005). As such it is necessary to

carry out these studies under different environmental conditions in order to establish robust

criteria for identifying some bat species as reliable indicators.

ACKNOWLEDGMENTS

This study was made possible by a doctoral scholarship awarded to the first author

(Reg.159244) by CONACyT. Additional support was provided by Bat Conservation International

96
(BCI Student Scholarship 2002), the Universidad Jurez Autnoma de Tabasco and the

Departamento de Ecologa Aplicada at the Instituto de Ecologa, A. C. We are grateful to C.

Tejeda for assistance with the software PRIMER, to L. G. Herrera and E. O. Pineda, W.

Bogdanowicz and two anonymous referees for their comments on an earlier version of this

manuscript and to the inhabitants of the Manatinero-Palomas ejido for allowing us to carry out

this study on their land. We thank G. Castro, E. Luna, E. Guzmn, D. Hernndez-Conrique and

A. Flores for helping with the field work. B. Delfosse translated the manuscript into English.

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103
Figure 1. Location of the Agua Blanca State Park in southeastern Mexico and the sites for bat

sampling in each vegetation type.

104
Table 1. Total captures and feeding guilds of phyllostomid bats in old-growth forest and

secondary vegetation in the Agua Blanca State Park, Tabasco, Mexico. OGF = old-growth forest

and SV = secondary vegetation, guild: A animalivore, F frugivore, N nectarivore, S

sanguivore

Subfamily Species Guild OGF SV

Carollinae Carollia sowelli F 212 393

C. perspicillata F 31 59
Desmodontinae Desmodus rotundus S 24 4
Glossophaginae Glossophaga soricina N 146 211
Hylonycteris underwoodi N 6 6
Micronycterinae Lampronycteris brachyotis A 2 0
Micronycteris microtis A 9 10
M. schmidtorum A 3 0
Phyllostominae Lonchorhina aurita A 1 3
Chrotopterus auritus A 3 0
Mimon cozumelae A 10 0
M. crenulatum A 1 0
Phyllostomus discolor N 0 1
Lophostoma brasiliense A 0 2
L. evotis A 3 0
Trachops cirrhosus A 3 0
Stenodermatinae Artibeus jamaicensis F 98 9
A. lituratus F 81 45
Centurio senex F 7 8
Chiroderma salvini F 0 2
C. villosum F 1 0
Dermanura phaeotis F 67 76
D. tolteca F 0 1
D. watsoni F 11 6
Platyrrhinus helleri F 12 11
Sturnira lilium F 43 120
Uroderma bilobatum F 0 8
Vampyressa thyone F 12 8
Total number of bats 786 983
Species richness 23 20

105
Table 2. Subfamilies, genera and species of bats with a significant IndVal (Dufrne and

Legendre, 1997) in the Agua Blanca State Park, Mexico. OGF = old-growth forest, SV =

secondary vegetation. D = Detector species (IndVal: 50-70), I = Indicator species (IndVal >

70).

Taxonomic level Taxon Vegetation Indicator Categorya

type Value
(IndVal)
Subfamily Phyllostominae OGF 66.5* D
Carollinae SV 63.4* D

Genus Artibeus OGF 76.8** I

Mimon OGF 75.0** I
Carollia SV 63.4* D
Sturnira SV 73.1* I
Uroderma SV 62.5* D
Species A. jamaicensis OGF 91.4*** I
M. cozumelae OGF 62.5* D
C. sowelli SV 63.2* D
S. lilium SV 73.1* I
U. bilobatum SV 62.5* D

*p < 0.05, ** p < 0.01, *** p < 0.001

a
Indicator categories based on the degree of specificity and fidelity of taxa for a particular type of
habitat.

106
 Captulo V

Discusin y Conclusiones Generales

107
 Captulo V. Discusin y Conclusiones Generales

Diversidad, riqueza y abundancia de murcilagos asociados a diferentes estadios de sucesin de la

vegetacin
Con respecto a los atributos generales del ensamblaje de murcilagos (diversidad, riqueza y abundancia
total de murcilagos), comprob que no hubo diferencias significantes entre estadios de sucesin. Sin
embargo, como fueron comprobados cambios significantes en la composicin y en la abundancia de seis
especies, concluyo que la comunidad de murcilagos s fue afectada por el cambio sucesional. Por
ejemplo, en los estadios con mayor grado de disturbio, hubo una menor riqueza y diversidad de especies
de la subfamilia Phyllostominae; aunque este patrn qued enmascarado por la mayor diversidad de
especies frugvoras en estos mismos estadios. Estos resultados soportan la hiptesis del disturbio
intermedio (IDH: Connell 1978), la cual argumenta que debido a las diferentes respuestas de las especies a
los disturbios, una mezcla de diferentes estadios sucesionales de la vegetacin, puede promover una alta
diversidad de especies (Sheil y Burslem 2003, Roxburgh et al. 2004).
La mayor abundancia de algunas especies frugvoras (Gneros Carollia, Sturnira y Uroderma) en
los estadios ms jvenes, podra estar relacionada a la capacidad de estas especies para utilizar los
recursos presentes en los estadios tempranos de la sucesin secundaria (Charles-Dominique 1986, 1991,
Marinho-Filho 1991). Por el contrario, la menor diversidad y riqueza de Phyllostominae en estos estadios,
parece resultar de que estos murcilagos son en su mayora insectvoros del follaje y carnvoros, cuyos
hbitos de forrajeo, refugios diurnos y morfologa, estn fuertemente asociados al bosque maduro (Fenton
et al. 1992, Kalko et al. 1999). Los grandes frugvoros del dosel (gnero Artibeus) tambin fueron menos
frecuentes en los estadios tempranos de la sucesin, contradiciendo la visin de que son muy resilientes a
los cambios ambientales, debido a su capacidad para forrajear en espacios abiertos (Brosset et al. 1996;
Montiel et al. 2006). Esta discrepancia, al parecer resulta de que estos murcilagos, aunque pueden usar
una amplia gama de recursos alimentarios y refugios en ambientes perturbados (Galindo-Gonzlez y Sosa
2003, Bianconi et al. 2006), tambin pueden discriminar parches ricos en recursos de aquellos que no lo
son. Baso este argumento, en el hecho de que en Agua Blanca estos murcilagos potencialmente tenan la
misma probabilidad de ser capturados en cualquiera de los estadios de sucesin muestreados. Sin
embargo, fueron marcadamente ms abundantes en aquellos estadios (bosque tropical perennifolio y
acahual viejo) con la mayor oferta potencial de recursos empleados por ellos (sitios de percha, refugios y
frutos de rboles del dosel), y raramente capturados en los acahuales mediano y joven, estadios en los
cuales el bosque fue talado.

108
 Los resultados presentados en esta tesis permiten sostener que el paisaje del rea de estudio,
aunque perturbado, mantiene una diversidad de murcilagos comparable a la hallada en los bosques
tropicales continuos de la regin (ver Medelln et al. 2000 y Schulze et al. 2000). Esto es debido a que los
paisajes moderadamente fragmentados, mantienen altos niveles de diversidad de murcilagos, no as los
paisajes drsticamente perturbados (Jones et al. 2001, Gorresen y Willig 2004). De hecho, la vegetacin
secundaria por s sola, no garantiza la supervivencia de todas las especies (Gorresen y Willig 2004,
Fischer et al. 2006), como tampoco lo hacen paisajes con escasa proporcin de vegetacin original
(Estrada et al. 1993, Harvey et al. 2006). Por lo tanto, una estrategia adecuada de conservacin de los
murcilagos, tendra que venir acompaada de la preservacin de grandes extensiones de bosque. En este
estudio, se pudo comprobar que despus de ocurrido el disturbio antropognico y a pesar de la proximidad
del bosque primario, algunas especies de murcilago fueron menos abundantes en los parches con
vegetacin secundaria que en el bosque. Estos cambios, aunque de poca magnitud en las actuales
condiciones de perturbacin en el rea de estudio, podran ser ms drsticos si el grado de disturbio
aumenta.
Con respecto a las especies de familias que fueron escasamente representadas en los muestreos
(i.e., Vespertilionidae) o ausentes (i.e., Molossidae y Emballonuridae), su captura podra ser considerada
incidental, debido a que las redes de niebla colocadas al nivel del sotobosque, suelen subestimar sus
abundancias (Kalko et al. 1996). Sin embargo, como estas especies no responden significantemente al
disturbio del hbitat, considero que no pudieron haber influido en los resultados (Fenton et al. 1998,
Stevens et al. 2004). Las diferencias en la altura a la cual forrajean algunas especies, tambin podran
haber sesgado la probabilidad de capturarlas (Bernard 2001, Kalko y Handley 2001), aunque la evidencia
hallada en este trabajo sugiere que no siguen un patrn estricto, i.e., los frugvoros del gnero Artibeus,
que suelen forrajear en el dosel (Kalko et al. 2001), fueron frecuentemente capturados en redes de niebla
colocadas al nivel del sotobosque. Ciertamente, estudios efectuados a largo plazo y el uso de otras tcnicas
de muestreo complementarias a las redes (como detectores ultrasnicos), podran haber brindado un
panorama ms completo de la comunidad de murcilagos en el Parque Estatal Agua Blanca. Sin embargo,
las curvas acumuladas de especies y los estimadores de riqueza empleados, indican que las familias
susceptibles de ser capturadas con redes de niebla (Phyllostomidae y Mormoopidae), s fueron bien
representadas (Moreno y Halffter 2001).

Variables que explican la abundancia especfica de murcilagos entre estadios sucesionales de la

vegetacin
En este estudio, comprobamos que la diferencia en abundancia de seis especies comunes de murcilago
entre estadios de sucesin, estuvo asociada principalmente con las variables representativas de la

109
estructura del estadio. En particular, el porcentaje de cobertura del dosel fue la variable que explic el
mayor porcentaje de la varianza en todos los anlisis estadsticos. En relacin a este resultado, es
importante resaltar que la cobertura del dosel es una variable asociada a la disponibilidad de alimento, as
como con los sitios de refugio y percha para los murcilagos. Esto debido a que durante la sucesin, los
cambios estructurales de la vegetacin a travs del tiempo, van asociados a cambios en la composicin
florstica y la oferta de tipos particulares de frutos (De Walt et al. 2003). Esta aseveracin es
particularmente cierta en los murcilagos frugvoros, que tienen una alta dependencia de las plantas (Jones
et al. 2001). En esta tesis, comprob que la abundancia de los frugvoros C. perspicillata y S. lilium,
estuvo relacionada de manera inversa con el porcentaje de cobertura del dosel. Esto probablemente se
debe a que las altas concentraciones de plantas pioneras con las que estos murcilagos son mutualistas
(i.e., gneros Piper y Cecropia), ocurren en los estadios tempranos de la vegetacin secundaria (ver
Apndice A). En cambio, las especies que estuvieron asociadas positivamente con la cobertura del dosel
fueron Artibeus spp., cuya dieta se compone principalmente de frutos de rboles del dosel primario
(Schulze et al. 2000, Kalko y Handley 2001). Estos argumentos son reforzados con la informacin
adicional obtenida acerca de la dieta de los murcilagos frugvoros en el rea de estudio (Apndice B).
Donde por ejemplo, la dieta de A. jamaicensis estuvo compuesta principalmente por Poulsenia armata y
Spondias radlkoferi, especies arbreas que fueron dominantes en el bosque tropical y el acahual viejo.
En el caso de Natalus stramineus y Pteronotus parnelli, son insectvoros areos cuya abundancia
fue directamente proporcional al porcentaje de cobertura del dosel, probablemente por su capacidad para
forrajear en ambientes con una estructura vertical muy compleja, como el interior de un bosque tropical
(Kalko et al. 1996, Jennings et al. 2004). La disponibilidad de los insectos que consumen tambin pudo
haber influido en la abundancia de estas especies, debido a que estos murcilagos forrajean insectos con
caractersticas particulares (i.e., la frecuencia del aleteo; Goldman y Hesson 1977). Adems, aunque en la
vegetacin secundaria usualmente hay altas densidades de insectos (Law y Chidel 2001), el alto reemplazo
que existe respecto de las especies que habitan en el interior del bosque (Lawton et al. 1998, Veddeler et
al. 2005), podra estar incidiendo en la diferente abundancia de insectvoros areos entre estadios. La
dieta, preferencias de forrajeo, as como la manera en que la abundancia de insectos-presa influye en la
abundancia de N. stramineus y P. parnelli son poco conocidas, por lo que son lneas de investigacin a
desarrollarse en estudios futuros.
Es importante notar, que junto con el frugvoro A. jamaicensis, estas especies insectvoras siguen
siendo capturadas en paisajes altamente perturbados (Brosset et al. 1996), mostrando una elasticidad
aparentemente contradictoria con la selectividad que presentaron en este estudio. Estos resultados, reflejan
la amplia gama de recursos (refugios y alimento) que estos murcilagos pueden usar en diferentes
ambientes, as como la plasticidad de sus respuestas ante diferentes configuraciones del paisaje (Gorresen

110
y Willig 2004, Gorresen et al. 2005). Mi explicacin es que estas especies fueron ms abundantes en la
vegetacin conservada del rea de estudio, debido a que es el elemento dominante en el paisaje y les
ofrece ms recursos que la vegetacin secundaria. Mientras que en los ambientes drsticamente
perturbados, donde no tienen otra opcin, adems de usar los recursos remanentes de la vegetacin
original y la vegetacin secundaria, comienzan a utilizar nuevas fuentes de alimento que el paisaje les
ofrece (por ejemplo, frutos de especies cultivadas, en el caso de Artibeus).
Respecto a las variables del paisaje, la distancia al borde del bosque fue la nica variable con
poder explicativo en los modelos de regresin, aunque en combinacin con la cobertura del dosel y la
diversidad de plantas y solamente para la abundancia de Sturnira lilium. Sin embargo, diversos estudios
han sealado que el paisaje, y en particular la calidad de la matriz de vegetacin, juegan un papel
determinante en la dinmica de las poblaciones (Ricketts 2001, Schtickzelle y Baguette 2003, Baguette y
Mennechez 2004). Por ejemplo, en Calakmul, Mxico, los frugvoros A. intermedius y S. lilium, aunque
suelen forrajear en parches de vegetacin secundaria, ubican sus refugios diurnos en el bosque adyacente
(Evelyn y Stiles 2003). A medida que las distancias entre los refugios y los sitios de forrajeo aumentan,
mayor es la influencia del paisaje en los murcilagos, debido a que tambin aumenta el gasto energtico
provocado por el desplazamiento (Jaberg y Guisan 2001, Chaverri et al. 2007). Por tanto, es probable que
el escaso poder explicativo de las variables del paisaje en este estudio, fuera debido a que los estadios
tempranos de la vegetacin secundaria en el Parque Agua Blanca, son de pequea extensin (1-3 ha), e
inmersos en una matriz de vegetacin conservada.
Evidentemente, el hecho de que algunas especies frugvoras fueran ms abundantes en la
vegetacin secundaria que en el bosque tropical, dista de ser un resultado generalizable a otros gremios de
murcilagos. Deber tenerse especial cuidado en no extrapolar estos datos a otras condiciones de
perturbacin y otros taxa, ya que aunque el panorama ms realista de conservacin a futuro de los bosques
tropicales, es el de ecosistemas sujetos al aprovechamiento humano (Noble y Dirzo 1997), an se conoce
muy poco de la ecologa de los murcilagos, el grado de sensibilidad de cada especie, as como la
plasticidad de sus respuestas a diferentes tipos de modificaciones del hbitat. La evidencia presentada en
este estudio indica que cada especie de murcilago tiene una respuesta particular a los cambios en el
paisaje, y que tres especies (A. jamaicensis, N. stramineus y P. parnelli) s fueron afectadas negativamente
en sus abundancias, an en un paisaje donde el bosque tropical era el tipo de vegetacin dominante.
Tomando como referencia los resultados de este estudio, es posible afirmar que un nivel moderado de
perturbacin en los bosques tropicales (i.e., mantener un 80% de la vegetacin original) permite mantener
una diversidad de murcilagos comparable a la hallada en los bosques tropicales prstinos.

111
Los murcilagos Phyllostomidae como indicadores ecolgicos
El objetivo de esta parte de la tesis, fue evaluar cuantitativamente la utilidad de los murcilagos
filostmidos como indicadores ecolgicos, en un paisaje compuesto por parches de vegetacin secundaria
rodeados de una matriz de bosque tropical. Y aunque algunos trabajos previos ya sealaban
cualitativamente a esta familia de murcilagos como indicadores de disturbio (Fenton et al. 1992,
Medelln et al. 2000), un aspecto novedoso presentado aqu, fue usar niveles taxonmicos superiores (i.e.,
gnero y subfamilia). Esto permiti la inclusin de grupos de especies con caractersticas ecolgicas
afines, y que por su rareza no pueden ser analizadas individualmente mediante anlisis estadsticos.
Comprob que usando el mtodo del Valor Indicador (Dfrene y Legendre 1993), los
filostmidos, como grupo, no fueron indicadores ecolgicos confiables. Sin embargo, es muy probable
que los resultados estuvieran influidos por aspectos metodolgicos y del paisaje. El mtodo del Valor
Indicador evala la fidelidad (frecuencia relativa) y la especificidad (selectividad) de cada especie entre
diferentes hbitat, otorgando valores indicadores altos a las especies que muestran alta fidelidad y
especificidad a un tipo particular de hbitat. El primer aspecto (fidelidad), limit a que las especies
indicadoras en este estudio, fueran principalmente frugvoras, debido a que fueron el gremio de
murcilagos Phyllostomidae ms abundante en el rea de estudio, y en general en los neotrpicos
(Bonaccorso 1979). Al mismo tiempo, esto cre un conflicto con la especificidad, debido a que la mayora
de las especies frugvoras pueden desplazarse grandes distancias y visitar varios tipos de vegetacin en
una sola noche (Heithaus y Fleming 1978, Morrison 1980, Charles-Dominique 1991). Como
consecuencia, de un total de 14 especies frugvoras evaluadas con el mtodo del Valor Indicador,
solamente cuatro tuvieron valor indicador significante, dos de ellas (C. sowelli y Uroderma bilobatum)
dentro de la categora de detectoras, y nicamente dos especies (A. jamaicensis y S. lilium) resultaron
verdaderas indicadoras. Aunque no se esperara que A. jamaicensis fuera una especie indicadora, debido al
amplio rango de ambientes que puede utilizar y su alta capacidad de desplazamiento (Bonaccorso 1979),
la informacin obtenida en este estudio indica que bajo las condiciones de perturbacin y configuracin
del paisaje del rea de estudio, esta especie tiene una alta selectividad por el bosque tropical.
En una situacin opuesta estn los murcilagos de la subfamilia Phyllostominae, en su mayora
consumidoras de insectos y pequeos vertebrados (Giannini y Kalko 2005). Estas especies tienen una alta
selectividad por el bosque (Fenton et al. 1992, Peters et al. 2006), pero presentan la desventaja de ser
pobremente representadas en los muestreos, debido a su rareza (Arita 1993). De hecho, solamente Mimon
bennetti present un valor indicador significante, aunque el valor indicador que obtuvo fue demasiado
bajo para considerarle una especie indicadora. Cuando las especies fueron analizadas en niveles
taxonmicos superiores, los gneros Mimon, Artibeus y Sturnira mostraron caractersticas indicadoras,
resultados que fueron consistentes con los hallados a nivel especfico. Al nivel de subfamilias, se

112
comprob que Carollinae para la vegetacin secundaria y Phyllostominae para el bosque, presentaron
valores indicadores como detectores, categora dada a aquellos taxa que reflejan cambio ecolgico en la
vegetacin. Por un lado, una gran abundancia de especies de la subfamilia Carollinae es indicadora de
zonas perturbadas, mientras que lo opuesto ocurre con la subfamilia Phyllostominae, cuya mayor riqueza
y diversidad ocurre en bosques tropicales no perturbados por el hombre (Fenton et al. 1992, Medelln et al.
2000).
Los resultados obtenidos en esta parte de la tesis, indican que la familia Phyllostomidae no cumple
con las caractersticas que llevaron a proponerla como indicadora ecolgica (sensu Fenton et al. 1992).
Ciertamente, es sorprendente que a pesar de la gran cercana entre tipos de vegetacin, ya hubiera algunas
especies y gneros con caractersticas indicadoras, pero hay que notar que stos solo fueron una
proporcin mnima del total de taxa registrados. No se descarta que usando una escala geogrfica mayor,
otros niveles taxonmicos de la familia Phyllostomidae puedan reflejar los cambios que ocurren en la
vegetacin, pero en lo que respecta a la configuracin del paisaje en Agua Blanca (parches de vegetacin
secundaria, rodeados por una matriz de bosque tropical), queda demostrado que esto no ocurre con la
contundencia esperada. Tambin es importante notar que cada taxn responde de diferentes maneras a la
escala y configuraciones del paisaje, al grado de que una misma especie puede estar asociada negativa o
positivamente con el mismo elemento del paisaje, dependiendo de la escala de observacin (Gorresen et
al. 2005). Por ello, adems de considerar diferentes escalas geogrficas, es importante evaluar la respuesta
(i.e., cambios en la abundancia) de los murcilagos en la mayor cantidad posible de configuraciones del
paisaje y proporciones de cada tipo de vegetacin. Solamente asi podrn establecerse criterios robustos
para la identificacin de indicadores ecolgicos dentro de la familia Phyllostomidae.

Conclusiones generales
Se comprob que en el PEAB, las zonas que fueron perturbadas por extraccin maderera durante los aos
70s, en la actualidad ya mantienen una riqueza de murcilagos similar a la hallada en el bosque tropical
bien conservado. Adems, que cuando ocurre prdida de hbitat por la ARTQ, mientras se permita el
crecimiento de la vegetacin secundaria junto a la preservacin de grandes extensiones de bosque tropical,
la diversidad de especies de murcilago del PEAB se mantiene dentro de niveles comparables a los
hallados en los bosques tropicales no perturbados de Mesoamrica.
Aunque individualmente, las zonas perturbadas por actividades humanas podran ser inadecuadas
para sostener poblaciones numerosas de murcilagos (debido a la reduccin en el nmero de refugios,
sitios de percha y recursos alimentarios), cuando forman parte de un mosaico con otros tipos de
vegetacin del paisaje, parecen ser complementarios entre s, debido a que ofrecen diferentes recursos. De
esta forma, muchas de las especies residentes en el bosque tropical perennifolio, visitan frecuentemente

113
las zonas perturbadas para alimentarse de los frutos de las especies pioneras, resultando incluso ms
frecuentes ah, que en el bosque mismo.
Es importante resaltar que no todas las especies de murcilago resultaron beneficiadas por los
cambios en el paisaje debido a la ARTQ. Aunque en el presente estudio fueron perturbaciones de pequea
magnitud e inmersas en una matriz de bosque tropical, ya observamos cambios en los ensamblajes de
murcilagos. As, mientras unas especies se ven favorecidas por un cierto grado de perturbacin, otras
disminuyen considerablemente su abundancia (i.e., A. jamaicensis) o estn ausentes (i.e., algunas especies
de la subfamilia Phyllostominae) en los estadios tempranos de la vegetacin secundaria, indicando no
solamente un efecto adverso provocado por la deforestacin, sino adems la vulnerabilidad de estas
especies ante las perturbaciones, an las de pequea magnitud.
De acuerdo al mtodo del Valor Indicador se distinguieron los siguientes taxa indicadores de
bosque tropical perennifolio no perturbado: la especie A. jamaicensis, y los gneros Artibeus y Mimon; a
su vez como indicadores de vegetacin secundaria se distinguieron: la especie S. lilium, y el gnero
Sturnira.
El panorama general de conservacin para los murcilagos en los trpicos no es alentador, si
consideramos que la vegetacin secundaria por s sola no constituye un elemento que garantice la
supervivencia de todas las especies, en tanto que la destruccin de grandes extensiones de bosque
contine. Sin embargo, esta tesis aporta evidencia esperanzadora, que permite sostener la premisa de que
el aprovechamiento de los bosques tropicales no tiene porqu estar separado de la conservacin de la
diversidad. En el caso concreto de los murcilagos, los resultados de este estudio indicaron que para una
adecuada estrategia de conservacin -especialmente de las especies sensibles a la perturbacin del bosque-
forzosamente tendra que considerarse la preservacin de grandes extensiones con cobertura boscosa.
Adems de lo anterior urge la aplicacin de un adecuado diseo en el manejo de los bosques tropicales,
considerando aspectos de conectividad, forma y tamao de los fragmentos, los cuales no han sido
suficientemente evaluados todava.

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118
Apndice B. Familias y especies de plantas dispersadas por murcilagos Phyllostomidae en el Parque
Estatal Agua Blanca, Tabasco, Mxico, con base en el anlisis de excretas los especimenes capturados.

Gremio de Forma
Familia Especie de planta Especie de murcilagoc
regeneracina de vidab
Al, Aj, Cs, Cp, Dp, Dw, Ph, Ub,
Cecropiaceae Cecropia obtusifolia S A
Gs, Sl
C. peltata S A Gs, Cs, Ph, Sl, Al, Dp
Coussapoa oligocephala P A Gs, Hu
Moraceae Ficus laphatifolia P A Al, Aj
F. insipida P A Al, Aj, Gs
F. sp. (Pharmacosycea) P A Al, Aj
F. sp1. (Pharmacosycea) P A Al, Aj
F. sp2. (Urostigma) P A Vt
F. sp3. (Urostigma) P A Vt
F. sp4. (Urostigma) P A Vt, Gs
F. sp5. (Urostigma) P A Vt
Poulsenia armata P A Aj
Tiliaceae Muntingia calabura S A Gs, Cs
Melastomataceae Conostegia xalapensis S AR Hu
Solanaceae Physalis angulatus S H Sl, Cp, Dw
Solanum torvum S AR Sl
Solanum sp. Sl, Dp
Juanulloa mexicana P AR Cs, Dp
Gnero sin determinar Sl
Gnero sin determinar Sl
Sapotaceae Manilkara zapota P A Al
Fabaceae Senna quinquangulata S AR Cs, Cp
Anacardiaceae Spondias radlkoferi S A Dp
Piperaceae Peperomia sp. P H Cs
Piper aduncum S AR Cs, Cp, Dp, Gs, Sl
P. aequale S AR Cs, Cp
P. amalago S AR Cs, Cp, Al, Vt, Sl, Dp
P. auritum S AR Cs, Cp, Al, Vt, Sl, Gs
P. jacquemontianum S AR Cs
P. sp. S AR Cs
P. sp1. S AR Cs
Bromeliaceae Gnero sin determinar P E Cs
Desconocidas Desconocida 1 Cs
Desconocida 2 Cs
Desconocida 3 Sl

a
Gremio de regeneracin: P, primaria; S, secundaria.
b
Forma de vida: A, rbol; AR, arbusto; H, hierba (Miranda y Hernndez X. 1963).
c
Especie de murcilago: Aj, Artibeus jamaicensis; Al, A. lituratus; Cp, Carollia perspicillata; Cs, C.
sowelli; Dp, Dermanura phaeotis; Dw, D. watsoni; Gs, Glossophaga soricina; Hu, Hylonycteris
underwoodi; Ph, Platyrrhinus helleri; Sl, Sturnira lilium; Vt, Vampyressa thyone.

119