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Universitas Scientiarum

ISSN: 0122-7483
revistascientificasjaveriana@gmail.com
Pontificia Universidad Javeriana
Colombia

Henao-Castro, Alejandro; Comba Gonzlez, Natalia; Alvarado Ch, Elvira M.; Santamara, Johanna
Bacterias auttrofas y hetertrofas asociadas a nieve marina lodosa en arrecifes con escorrenta
continental
Universitas Scientiarum, vol. 20, nm. 1, 2015, pp. 9-16
Pontificia Universidad Javeriana
Bogot, Colombia

Disponible en: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=49931717001

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Univ. Sci. 2015, Vol. 20 (1): 9-16
doi: 10.11144/Javeriana.SC20-1.baha
Freely available on line

short communication

Bacterias auttrofas y hetertrofas asociadas a nieve


marina lodosa en arrecifes con escorrenta continental
Alejandro Henao-Castro1 , Natalia Comba Gonzlez2, Elvira M. Alvarado Ch3,
Johanna Santamara4

Autotrophic and heterotrophic bacteria associated to muddy marine snow in reefs with
terrestrial runoff
Abstract
The density of heterotrophic bacteria is greater than autotrophic in marine snow aggregates influenced by
continental runoff. Four coral reef areas at different distances from the Canal del Dique served to evaluate this
premise; this canal is the main source of inland resources for the coral reefs of the Nuestra Seora del Rosario
archipelago in Cartagena in the Colombian Caribbean. The average density of microorganisms in marine snow
aggregates was determined using epifluorescence. The results showed higher density of heterotrophic bacteria
(3.63 x 104 1.6 x 104 SE cells mL-1) than autotrophic (6 x 103 1.3 x 103 SE cells mL-1), mainly in reefs near
continental runoff discharges (heterotrophic bacteria density of 8.9 x 104 cells mL-1 and 3 x 104 cells mL-1 Isla
Arena and Tesoro, respectively). The density of microorganisms found is typical of high-particulate organic
matter areas and, therefore, could be a potential indicator of continental runoff. Future studies should focus on
determining the composition of the bacterial community associated with marine snow and its potential virulence
on reef organisms.
Keywords: Coral Reefs; bacteria; epifluorescence; muddy marine snow; terrestrial runoff.

Edited by Alberto Acosta Introduccin


1. Universidad Jorge Tadeo Lozano, Bogot, Colombia.
Los arrecifes de coral generalmente se asocian
2 Universidad Nacional de Colombia, Bogot, Colombia.
3 Universidad Jorge Tadeo Lozano, Programa de Biologa Marina,
con aguas claras y oligotrficas (Stoddart 1969).
Bogot, Colombia. No obstante, en la columna de agua se encuentran
4 Universidad Jorge Tadeo Lozano, Facultad de Ciencias Naturales e partculas de exopolmeros transparentes, conocidos
Ingenieras, Bogot, Colombia. como nieve marina, que son liberadas a travs de
Received: 20-03-2014 Accepted: 25-05-2014 procesos biolgicos de los organismos planctnicos
Published on line: 10-07-2014 (Riebesell 1992) y bentnicos (Wolanski et al. 2003).
Citation: Henao-Castro A, Comba N, Alvarado-Chacn E, Santamara J La nieve marina se presenta en todos los ocanos y
(2015) Bacterias auttrofas y hetertrofas asociadas a nieve marina lodosa
en arrecifes con escorrenta continental. Universitas Scientiarum 20(1): 9-16
su dinmica y distribucin es regulada por factores
doi: 10.11144/Javeriana.SC20-1.baha ambientales (e.g. temperatura, salinidad, nutrientes)
Funding: Universidad Jorge Tadeo Lozano; Fundacin Diving Planet; y biolgicos como produccin de mucus, heces y
Parque Nacional Corales del Rosario y San Bernardo. afloramiento fitoplanctnico (Alldredge & Silver
Electronic supplementary material: N/A 1988, Turley 2002). Los agregados de nieve marina

Universitas Scientiarum, Journal of the Faculty of Sciences, Pontificia Universidad Javeriana, is licensed under the Creative Commons 2.5 of Colombia: Attribution - Noncommercial - No Derivative Works.
10 Bacterias auttrofas y hetertrofas asociadas a nieve marina

albergan poblaciones bacterianas que presentan mayor afectada directamente por aportes del Canal del Dique
actividad enzimtica que la registrada por bacterias de (Garzn & Daz 2003, Restrepo et al. 2006). Aunque
vida libre, siendo responsables de procesos biolgicos no existe una evidencia slida de la relacin directa
como la produccin de materia orgnica realizada entre el estado arrecifal y los aportes continentales, se
por bacterias auttrofas, as como la descomposicin sugiere que la escorrenta del Canal del Dique, junto
y remineralizacin de nutrientes en la columna de con partculas en suspensin y altas concentraciones
agua realizados por grupos de bacterias y protozoos de nutrientes alteran los procesos biolgicos en los
hetertrofos, que habitan densamente los agregados arrecifes. Adicionalmente, es probable que en esta
de nieve marina (Alldredge et al. 1986, Kaltenbck zona se presenten procesos fsicos y qumicos entre
& Herndl 1992, Ziervogel et al. 2010). Sin embargo, las partculas, los nutrientes y microorganismos, que
cuando los ros entran al mar, los nutrientes que junto con las tasas de sedimentacin y resuspensin
son adsorbidos por los granos de sedimento fino de sedimentos finos, resultan en la formacin de
(< 63 m) se vuelven lbiles y las partculas son nieve marina lodosa (Restrepo & Alvarado 2011,
rpidamente colonizadas por microorganismos Henao 2013). Por lo anterior y sumado a la falta de
productores de mucopolisacridos (Wolanski et al. conocimiento en este tema para el Caribe colombiano,
2003). Este tipo de mucosidad aumenta la viscosidad se estudi la presencia de nieve marina lodosa en los
de las partculas, lo que resulta en mayor agregacin arrecifes coralinos del Archipilago, y se determin
y finalmente en la formacin de nieve marina lodosa la abundancia de bacterias auttrofas y hetertrofas
(Fabricius & Wolanski 2000). Debido a sus altas tasas asociadas a esta clase de agregados. La informacin
de sedimentacin, los agregados aceleran el transporte generada servir de punto de partida para futuras
vertical de la materia orgnica particulada desde investigaciones que comprueben los efectos
la superficie del ocano hacia el fondo (Asaeda & deletreos de la nieve marina lodosa en los arrecifes
Wolanski 2002, Wolanski et al. 2003). del Caribe colombiano, teniendo en cuenta no slo los
efectos directos como ahogamiento debido a la alta
La nieve marina lodosa, generada a partir de la tasa de sedimentacin y adherencia; sino tambin los
interaccin entre la escorrenta continental y el agua indirectos como vector de enfermedades del coral, las
marina, tiene efectos perjudiciales e incluso letales
cuales son cada vez ms comunes (Navas et al. 2008,
sobre los arrecifes de coral al servir como sustrato
Navas et al. 2010).
para el crecimiento de bacterias, en su mayora
hetertrofas (Luna et al. 2002), muchas de las cuales
son responsables del surgimiento de enfermedades Materiales y mtodos
coralinas (Alldredge et al. 1990, Fabricius et al.
Se obtuvieron muestras de nieve marina de arrecifes
2003, Wolanski et al. 2003). As, es probable que la
de coral en cuatro puntos de muestreo (Figura 1): Isla
reduccin en el reclutamiento coralino, junto con
la promocin del crecimiento de macroalgas y el Fiesta (N 10119; 4 W 75 43 41,5) e Isla Arena
incremento de sustrato fsico y qumico para especies (N10 8 24; 6 W 75 43 42,2) que corresponden a
microbianas patgenas, reflejen los efectos negativos sitios ms cercanos a la escorrenta continental e, Isla
ms significativos de la escorrenta terrestre en los Tesoro (N 10 13 50; 9 W 75 44 30) e Isla San
arrecifes de coral (Fabricius 2005, Lyons et al. 2007, Martn (N 10 10 18; 8 W 75 45 56,2), que son
Wolanski et al. 2008, Otero 2009, Lyons et al. 2010). los sitios ms alejados del foco de disturbio. En cada
estacin, la identificacin de las partculas de nieve
Al igual que en todo el Caribe, durante las ltimas marina se realiz por observacin directa y la extraccin
dcadas se ha reportado un detrimento coralino en de la muestra se llev a cabo utilizando jeringas de 50
los arrecifes del Archipilago Nuestra Seora del ml (sin aguja) mediante buceo autnomo (suficiente
Rosario, evidenciado por la prdida de cobertura de para proceder a realizar anlisis de epifluorescencia).
coral y el aumento de cobertura macroalgal (Alvarado Las muestras extradas se consideran nieve marina
et al. 2011, Rodrguez et al. 2010, Vega et al. 2011). Lo lodosa por la presencia de aglomerados de materia
anterior ha sido atribuido a la dinmica existente entre orgnica y bacterias que conforman largas cadenas de
escorrenta y zonas arrecifales, la cual parece estar filamentos, as como la presencia de partculas finas de

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Fig. 1. rea de estudio. Parque Nacional Natural Corales del Rosario y San Bernardo. (A) Isla Arena; (F) Isla Fiesta; (SM) Isla
San Martn; (T) Isla Tesoro..

sedimentos (< 63 m) corroborado con observacin 0,2 m de dimetro de poro y 25 mm de dimetro.


en microscopio-estereoscopio (Asaeda & Wolanski Como fluorocromo se emple primulina, que tie
2002, Wolanski et al. 2003). Por medio de observacin el citoplasma y las membranas de los organismos
en campo, los agregados recolectados comprendieron en estudio sin enmascarar la auto fluorescencia de
en su mayora un dimetro mayor a 1 cm, lo cual es la clorofila a, lo cual facilita la diferenciacin de
una clara evidencia de la influencia de la escorrenta microorganismos auttrofos, de hetertrofos. Si bien
continental sobre la nieve marina en ambientes existen microorganismos que contienen clorofila
arrecifales (Fabricius et al. 2003). Las muestras fueron y presentan tambin metabolismo hetertrofo, la
colectadas en zonas de arrecifes de corales mixtos metodologa utilizada permiti conocer el metabolismo
entre 8 y 12 m de profundidad. stas se fijaron con bacteriano, en cuanto a la fuente de carbono utilizada,
gluteraldehdo al 15% y se almacenaron en fro (4 C en el momento y las condiciones de muestreo.
aproximadamente) para su posterior anlisis.
El conteo de clulas se realiz utilizando un
La determinacin de la abundancia microbiana microscopio de epifluorescencia Olympus B-Max- 60
se midi mediante epifluorescencia, para lo cual con filtros de excitacin para luz azul y ultravioleta.
las muestras se pasaron por filtros Nucleopore de La fraccin total de microorganismos se determin

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con luz ultravioleta, bajo la cual la primulina tiene caractersticas metablicas cuentan con la maquinaria
su mximo de excitacin y las clulas coloreadas se enzimtica requerida para asimilar la materia orgnica y
observan con un intenso brillo de color azul blancuzco. los nutrientes disponibles en estos agregados (Grossart
Al cambiar el filtro de excitacin hacia la luz azul, se et al. 2003). Estas bacterias se presentaron agrupadas
identificaron las clulas auttrofas por la observacin formando largas cadenas. Por ltimo se registr la
de una coloracin roja tpica de la clorofila a, mientras presencia de bacterias generalistas, caracterizadas
que la abundancia de hetertrofas se obtuvo a partir por estar tanto asociadas a los agregados de nieve
de la resta de auttrofas del total de clulas observadas marina como en el agua circundante, lo cual al parecer
(Caron 1983). Para el conteo de clulas se eligieron depende de la disponibilidad de nutrientes, as como
al azar treinta campos en cada filtro de manera que de las condiciones particulares del ambiente marino
se observaran ms de 200 microorganismos. Se (Grossart et al. 2006).
tuvieron en cuenta las clulas del picoplancton y del
nanoplancton con tamaos entre 0,2 y 20 m, para Las bacterias hetertrofas exhibieron mayores
lo que se utiliz una retcula ocular, en la cual para el abundancias promedio ( SE) que las auttrofas, i.e.
objetivo de 100 X, cada cuadro equivale a 10 m. La 3.63 x 104 1.6 x 104 y 6 x 103 1.3 x 103 clulas mL-1,
densidad celular (clulas mL-1) se determin teniendo respectivamente. La mayor densidad de hetertrofos,
en cuenta el nmero promedio de clulas por campo, favorece la agregacin de partculas de nieve marina
las veces que cabe el rea de la retcula en el rea de y, de este modo, se obtienen partculas de mayor
filtracin, el inverso del factor de dilucin y el volumen tamao (Bidle & Fletcher 1995). El mayor tamao de
filtrado de muestra (Caron 1983). Teniendo en cuenta los agregados, incrementa la velocidad de hundimiento
que no se extrajeron rplicas de las muestras y, que el (Asaeda & Wolanski 2002), depositando la nieve marina
presente trabajo es un estudio inicial (primer reporte), lodosa con una alta carga de bacterias hetertrofas en
no fue posible realizar comparaciones estadsticas los arrecifes (Fabricius & Wolanski 2000, Fabricius et
entre los sitios. Por lo anterior, a partir de los datos al. 2003). Esto resulta perjudicial para los organismos
obtenidos se analiz grficamente la densidad de ssiles como los corales ya que su remocin se dificulta
microorganismos discriminndolos segn fueran an ms, generando mortalidad parcial en colonias
auttrofos o hetertrofos. adultas y total en reclutas (Fabricius et al. 2003, Wolanski
et al. 2003). Tambin se infiere que dentro del grupo
de bacterias pueden existir patgenos potenciales que
Resultados y discusin se constituyen en vectores de enfermedades coralinas,
estas bacterias alctonas crean condiciones anxicas
Se registr la presencia de distintos tipos de y producen metabolitos txicos; que generan efectos
microorganismos asociados a la nieve marina lodosa letales para los arrecifes de coral (Wolanski et al. 2003,
(euglenas, diatomeas, bacterias, hongos, cianobacterias, Fabricius et al. 2005, Otero 2009).
entre otros). Por una parte los microorganismos
encontrados correspondieron a bacterias de vida libre, La abundancia de microorganismos present
euglenas y, en algunos casos hongos y cianobacterias variaciones entre las estaciones de muestreo. Isla
que tienden a no adherirse a los agregados. Estudios Arena evidenci el mayor valor (8.9 x 104 clulas mL-1),
han demostrado que la nieve marina est habitada mientras que Isla San Martn e Isla Tesoro registraron
por una comunidad de organismos fitoplanctnicos, las menores abundancias con valores de 1.6 x 104 y
con densidades en algunos casos superiores a las de 3 x 104 clulas mL-1, respectivamente. Las densidades
microorganismos de vida libre, como consecuencia obtenidas son anlogas a otras reportadas en arrecifes
de la mayor disponibilidad de nutrientes orgnicos e del Caribe (Tabla 1) en zonas influenciadas por
inorgnicos en comparacin con el agua circundante aguas continentales con abundante carga de material
(Strauss 2005, Azam & Malfatti 2007, Yam 2007). particulado (Bidle & Fletcher 1995, Jrgens et al.
2000, Kiorboe 2001, Garneau et al. 2009). En este
Asociadas a los agregados de nieve marina estudio, Isla Arena es el sitio ms cercano a la fuente
tambin se observaron bacterias especialistas en de escorrenta, mientras que San Martn y Tesoro,
partculas, trmino atribuido a bacterias, que por sus corresponden a zonas ms retiradas. Los sitios cercanos

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Tabla 1. Abundancia de microorganismos (clulas mL-1) en zonas arrecifales del Atlntico.

Abundancia Sistema Referencia

2,780 X 105 Zonas arrecifales del Atlntico Norte Alldredge et al. (1986)

16.6 X 105 Zonas arrecifales de California Alldredge et al. (1986)

11.3 X 105 Baha de Chesapeake ubicada en el ocano Atlntico al este de Estados Unidos. Simon et al. (2002)

1.5 X 106 Sistemas arrecifales del Suroeste de Puerto Rico Otero (2009)

registraron mayores abundancias de microorganismos como bioindicador de la influencia de la escorrenta


hetertrofos, mientras que aquellos ms distantes continental que aporta material particulado a los
presentaron un mayor nmero de clulas auttrofas arrecifes. Con lo anterior, adems de inferir que en las
(Figura 2). Lo anterior puede indicar la presencia de zonas arrecifales estudiadas existe alta disponibilidad
materia orgnica que al agregarse a la nieve marina de materia orgnica por aportes de escorrenta,
lodosa, estara promoviendo el establecimiento y tambin se cree que puede presentarse un gradiente
crecimiento de bacterias hetertrofas que asimilan ambiental que refleja una mayor influencia de la nieve
los nutrientes (Alldredge et al. 1998, Strauss 2005, marina lodosa con alta carga bacteriana hetertrofa en
Garneau et al. 2009), por lo que la densidad de zonas arrecifales ms cercanas a los aportes del Canal
este tipo de microorganismos podra ser empleada del Dique desde la Baha de Barbacoas.

Fig. 2. Abundancia de organismos auttrofos (Auto) y hetertrofos (Hete) en zonas arrecifales del Archipilago Nuestra Seora
del Rosario. Are = Isla Arena, Fie = Isla Fiesta, SM = Isla San Martn, Tes = Isla Tesoro.

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14 Bacterias auttrofas y hetertrofas asociadas a nieve marina

Conclusin Alvarado EM, Pizarro V, Sarmiento A (2011) Formaciones


arrecifales. En: Zarza E (ed) El entorno ambiental del
Con este estudio se reporta la presencia de Parque Nacional Natural Corales del Rosario y de San
nieve marina lodosa en arrecifes de la zona de Bernardo. Parques Nacionales Naturales de Colombia.
Cartagena, Caribe colombiano, con una alta carga Direccin Territorial Caribe, Cartagena de Indias,
Colombia, pp 109-123
de microorganismos, especialmente hetertrofos.
Se requieren investigaciones dirigidas a determinar Asaeda T, Wolanski E (2002) Settling of muddy marine
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Los autores declaramos no tener conflicto de intereses. Fabricius KE (2005) Effects of terrestrial runoff on the
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16 Bacterias auttrofas y hetertrofas asociadas a nieve marina

Bacterias auttrofas y hetertrofas asociadas a nieve marina Bactrias auttrofas e heterotrficas associadas a neve
lodosa en arrecifes con escorrenta continental marinha lodosa em recifes com escoamento continental
Resumen. En agregados de nieve marina influenciada por Resumo. Em aglomerados de neve marinha influenciados por
escorrenta continental, la densidad de bacterias hetertrofas es escoamento continental, a densidade de bactrias heterotrficas
mayor que la de auttrofas. Esta premisa fue puesta a prueba maior que a de auttrofas. Esta premissa foi posta a prova
en cuatro zonas arrecifales localizadas a diferente distancia del em quatro zonas de recifes localizadas em diferentes distancias
Canal del Dique; principal fuente de aportes continentales a los do Canal de Dique; principal fonte de contribuio continental
arrecifes de coral del Archipilago Nuestra Seora del Rosario, aos recifes do coral do Arquiplago Nossa Senhora do Rosrio,
Cartagena, Caribe colombiano. Mediante epifluorescencia se Cartagena, Caribe colombiano. Mediante epifluorescencia
determin densidad promedio de microorganismos presentes determinou-se densidade de micro-organismos presentes
en agregados de nieve marina. Los resultados mostraron mayor em aglomerados de neve marinha. Os resultados mostraram
densidad de bacterias hetertrofas (3.63 x 104 1.6 x 104 SE maior densidade de bactrias heterotrficas (3.63 x 104
clulas mL-1) que de auttrofas (6 x 103 1.3 x 103 SE clulas 1.6 x 104 SE clulas mL-1) que de auttrofas (6 x 103 1.3 x
mL-1), principalmente en arrecifes cercanos a descarga de 103 SE clulas mL-1), principalmente em recifes prximos a
escorrenta continental (bacterias hetertrofas con densidad descarga de escoamento continental (bactrias heterotrficas
8.9 x 104 clulas mL-1 y 3 x 104 clulas mL-1 para Isla Arena com densidade 8.9 x 104 clulas mL-1 y 3 x 104 clulas mL-1
y Tesoro, respectivamente). La densidad de microorganismos para a Ilha Arena e Tesoro, respetivamente). A densidade de
encontrada es tpica de zonas con alto contenido de materia micro-organismos tpica de zonas com elevado contedo
orgnica particulada; por lo cual podra servir como potencial de matria orgnica particulada; pela qual pode servir como
indicador de escorrenta continental. Estudios futuros deben potencial indicador de escoamento continental. Estudos
enfocarse en determinar la composicin de comunidad futuros devem enfocar-se em determinar a composio da
bacteriana asociada a nieve marina y posible virulencia sobre comunidade bacteriana associada a neve marinha e possvel
organismos arrecifales. virulncia sobre organismos recifais.
Palabras clave: arrecifes coralinos; bacterias; epifluorescencia; Palavras-chave: recifes coralinos; bactrias; epifluorescencia;
escorrenta continental; nieve marina lodosa. escoamento continental; neve marinha lodosa.

Universitas Scientiarum Vol. 20 (1): 9-16 www.javeriana.edu.co/scientiarum/ojs