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3 AUTHORS, INCLUDING:
Introduccin. Las tcnicas modernas de neuroimagen funcional permiten analizar la activacin simultnea de diversas Departamento de Psicologa;
Florida Atlantic University; Davie,
reas cerebrales y sugerir modelos de conectividad para funciones cognitivas especficas. Florida (M. Rosselli). Departamento
Objetivo. Realizar un metaanlisis de las redes funcionales de la regin angular (rea de Brodmann 39) con relacin al de Ciencias y Trastornos de la
Comunicacin; Florida International
lenguaje. University; Miami, Florida (A. Ardila).
Departamento de Radiologa/
Materiales y mtodos. Partiendo de la base de datos BrainMap, se analizaron las coordenadas de activacin en estudios Instituto de Investigacin; Miami
de resonancia magntica funcional que mostraban una activacin del rea de Brodmann 39 durante la realizacin de Childrens Hospital; Miami, Florida,
tareas lingsticas. Se seleccionaron ocho artculos con 13 experimentos, que incluan un total de 155 sujetos, y 265 loca- Estados Unidos (B. Bernal).
lizaciones. Correspondencia:
Mnica Rosselli Ph.D. Department
Resultados. Los resultados mostraron 16 conglomerados de activacin significativos que conformaban una red de coacti- of Psychology. Florida Atlantic
vacin, la cual inclua las dos regiones angulares, el lbulo parietal superior y la circunvolucin supramarginal derechos, University. 3200 College Avenue.
Davie, Florida 33314, USA.
el lbulo temporal izquierdo (cara lateral medial y cara medial inferior) y el lbulo frontal (premotor bilateral y prefrontal
izquierdo). E-mail:
mrossell@fau.edu
Conclusiones. Estos resultados coinciden con los hallazgos obtenidos con tcnicas de conectividad estructural y apoyan el
papel integrador de la regin angular en funciones lingsticas. Aceptado tras revisin externa:
07.04.15.
Palabras clave. AB39. BrainMap. Circunvolucin angular. Lenguaje. RMf.
Cmo citar este artculo:
Rosselli M, Ardila A, Bernal B.
Modelo de conectividad de la
circunvolucin angular en el
Introduccin necta ipsilateralmente con la porcin caudal lateral lenguaje: metaanlisis de
del lbulo prefrontal y con regiones frontales infe- neuroimgenes funcionales.
Rev Neurol 2015; 60: 495-503.
El rea 39 de Brodmann (AB39) (circunvolucin o riores a travs del fascculo longitudinal superior;
giro angular) corresponde a una regin del lbulo con el ncleo caudado a travs del fascculo fronto- 2015 Revista de Neurologa
parietal posterior que participa en una variedad de occipital y con la circunvolucin parahipocmpica
funciones cognitivas, incluyendo memoria episdi- por medio del fascculo longitudinal inferior; con el
ca y semntica [1-3], habilidades matemticas [4-8], precneo y el giro frontal superior a travs del fas-
lectoescritura [9-13] y atencin espacial [14,15]. Cl cculo frontooccipital; y, finalmente, con el giro su-
sicamente, las lesiones en esta regin se han asocia- pramarginal a travs de fibras en U. Los estudios de
do con diferentes sndromes neuropsicolgicos, co imgenes por tensor de difusin y tractografa han
mo el sndrome de Gerstmann [16] y la alexia con demostrado que el AB39 se conecta en el lbulo fron-
agrafia descrita por Dejerine a finales del siglo xix tal especficamente con AB45 y AB44 [21], AB46,
[17]. Lesiones en esta regin parietal se han asocia- AB9, AB6 y AB8; en el lbulo parietal, con AB7, y
do, adems, con la llamada afasia semntica pro- en el lbulo occipital, con AB19. Adems, tiene co-
puesta por Head [18] y Luria [19]. La participacin nexiones con el lbulo temporal medial, especfica-
de esta regin en operaciones cognitivas superiores mente con el hipocampo [20].
apoya su funcin multimodal y sugiere su conecti- Por ser un rea cortical grande, algunos autores
vidad con mltiples regiones cerebrales [20]. han buscado parcelarla; desde el punto de vista ana-
El AB39 es parte del llamado lbulo parietal pos- tmico, se han propuesto dos subdivisiones cito
terior y limita en la parte ventral inferior con la arquitectnicas denominadas reas PGa (anterior-
punta caudal del surco temporal superior y dorsal- dorsal) y PGp (posterior-ventral) [22] con conecti-
mente con el surco intraparietal. Desde el punto de vidad distinta [20]. Utilizando conectividad funcio-
vista citoarquitectnico, est bordeada rostralmen- nal en estado de reposo, se ha sugerido que la sub-
te por el rea supramarginal (AB40), dorsal y cau- divisin posterior-ventral del AB39 conecta con el
dalmente por el rea periestriada (AB19) y ventral- giro parahipocmpico, mientras que la subdivisin
mente por el rea occipitotemporal (AB37). Se co- anterior-dorsal conectara de forma ms significati-
va con la corteza prefrontal anterior [23]. Igualmen- temporal anterior izquierdo) en conversaciones en
te, PGa parece vincularse ms que PGp con el n- las que el oyente tiene que hacer inferencias impl-
cleo caudado, los polos frontales y el cngulo, mien- citas para comprender una conversacin.
tras que una mayor conectividad de PGp se ha des- Los sntomas del sndrome de Gerstmann, que
crito con el hipocampo, el giro parahipocmpico, la incluyen agrafia, agnosia digital, dificultades en la
corteza prefrontal medial y el precneo [24]. Se ha discriminacin de derecha-izquierda y acalculia se
sugerido, adems, que la porcin ms anterior de la han asociado directamente con lesiones en la re-
regin angular mediara procesos visuopropiocep- gin angular desde su definicin original por Gerst-
tivos [25] y estara ms relacionada con la solucin mann en 1940. Recientemente, utilizando tcnicas
de problemas aritmticos [26], mientras que la por- de mapeo cortical en una serie de pacientes en tra-
cin posterior-ventral manejara ms procesamien- tamiento quirrgico de remocin de tumores ce
to semntico de tipo conceptual [27]. Las subdi rebrales, Roux et al [35] demostraron que la elec-
visiones funcionales se han descrito usualmente en troestimulacin de la regin angular generaba in-
la regin angular izquierda [20]; sin embargo, hay terferencia en tareas de escritura, clculo y recono-
tambin alguna evidencia de conglomerados de ac- cimiento de dgitos, y confirmaron el papel multi-
tivacin diferencial dorsal y ventral en la regin an- modal de esta regin parietal. Ms an, en un anlisis
gular derecha relacionada con el procesamiento nu- reciente del sndrome de Gerstmann, Ardila [36]
mrico [28]. propuso introducir la afasia semntica propuesta
La regin angular del hemisferio derecho parece por Head y Luria dentro de este sndrome, y darle a
ser funcionalmente diferente a la del hemisferio iz- la regin angular un importante papel en la media-
quierdo. El sndrome de Gerstmann [16], por ejem- cin verbal de dimensiones espaciales.
plo, se ha descrito como consecuencia de lesiones Smith et al [37] demostraron un aumento en la
en el hemisferio izquierdo. Igualmente, la relacin conectividad funcional entre la regin angular y el
de la lectura con la regin angular izquierda pro- lbulo frontal izquierdo inferior y el giro medial del
puesta por Dejerine a finales del siglo xix se ha con- lbulo temporal durante tareas semnticas de de-
firmado con mtodos de resonancia magntica fun- nominacin. Chiang et al [38] demostraron cam-
cional (RMf ) [12,29]. Boukrina y Graves [29] en- bios en la seal BOLD de la regin angular en res-
contraron que la lectura de palabras de baja fre- puesta a tareas de categorizacin de objetos. Noo-
cuencia y altamente imaginables presentaba una nan et al [39] investigaron, con un metaanlisis, las
conectividad ms efectiva entre la regin angular y regiones cerebrales involucradas en la red (network)
el surco temporal inferior comparadas con otro tipo del componente ejecutivo en tareas semnticas, y
de palabras. Ms an, la intensidad de esta conecti- encontraron la participacin del AB39 en conexin
vidad se correlacion con el rendimiento en la lec- con los lbulos frontales y temporales.
tura. Recientemente se han descrito distintos pa- El presente metaanlisis tiene como objetivo ana-
trones de activacin y desactivacin en la regin lizar los patrones de coactivacin durante la reali-
angular durante tareas de asociaciones semnticas zacin de diversas tareas lingsticas, con el objeti-
[27]. Como resultado de un metaanlisis que inclu- vo de deducir la conectividad del AB39 con otras
y 120 estudios que utilizaban tcnicas de neuro- reas cerebrales; se utiliz un mtodo basado en las
imagen funcional, Binder et al [30] encontraron que coordenadas generadas por el denominado meta-
AB39 era la regin ms consistentemente activada analytic connectivity modeling (MACM). Este an-
en tareas de procesamiento semntico a lo largo de lisis est enfocado especficamente a determinar los
los diferentes estudios incluidos. patrones de activacin en tareas lingsticas con re-
Otros hallazgos provenientes de estudios de neu- lacin a un factor comn (en este estudio, la activa-
roimagen funcional describen que, mientras que la cin del AB39). Las reas de coactivacin muestran
integracin auditivovisual est ms relacionada con una red que, en virtud de su comunalidad a travs
la regin angular derecha [31], la regin angular iz- de las tareas, revela la conectividad medular (core
quierda parece estar ms involucrada en redes de network) del AB39.
procesamiento abstracto independiente de la moda- En la actualidad existen numerosas tcnicas que
lidad sensorial [32]. De hecho, Fairhall y Caramazza pueden mostrar conectividad cerebral. En primer
[33] proponan que la regin angular izquierda era lugar, la tractografa de fibras basada en la imagen
parte de una red intermodal que intervena en la re- por tensor de difusin demuestra el nmero de vas
presentacin conceptual de los objetos. Jang et al que conectan (conectividad estructural) diversas reas
[34] encontraron que el AB39 izquierda presenta cerebrales. En segundo lugar, la tcnica que corre-
una activacin incrementada (junto con el lbulo laciona la seal de activacin BOLD de un conglo-
merado (vxel) o cluster durante el reposo (conecti- La naturaleza del anlisis que se realiza con cien-
vidad funcional basada en estado de reposo) de- tos de sujetos representa un avance en el incremen-
muestra la conectividad funcional de reas cerebra- to del poder estadstico de los datos y en la gene
les a travs de vas directas o indirectas. En tercer ralizacin de los resultados, pero sobre todo permi-
lugar, est la conectividad funcional durante una te mirar dentro de la conectividad cerebral global
tarea especfica, que no necesariamente coincide cuando el cerebro est en accin (en contraste con
con la conectividad de reposo y que es un proceso la gran mayora de los estudios de conectividad
dinmico que cambia de una tarea a otra [40,41]. La funcional, en la que los participantes estn en repo-
metodologa utilizada en el presente trabajo per so, como sucede con la RMf en estado de reposo).
mite deducir la conectividad de la circunvolucin
angular basndose en la probabilidad de que otras
reas cerebrales conectadas con la regin angular se Materiales y mtodos
activen simultneamente cuando el sujeto est rea-
lizando una tarea lingstica. La base de datos BrainMap [43,45] se analiz el 10
Recientemente, Robinson et al [42] propusieron de octubre de 2014, utilizando el programa Sleuth 2
una metodologa (MACM) que permite definir los que provee BrainMap para obtener los datos. Se
patrones de coactivacin de reas cerebrales espe hizo un metaanlisis con esta base de datos con la
cficas durante una tarea particular. Con esta tcni- intencin de determinar la red de lenguaje en que
ca, se utiliza un archivo de estudios de RMf que se participa el AB39. Se utilizaron los siguientes crite-
encuentran almacenados en el sitio Brainmap.org rios de inclusin en la bsqueda: estudios que des-
[43,44] y se usa un programa especial (Sleuth) que cribieran activacin del AB39 (circunvolucin an-
proporciona el mismo grupo de investigadores para gular), estudios que utilizaran la RMf como tcnica
encontrar, filtrar, organizar, graficar y exportar los de neuroimagen, sujetos angloparlantes, diestros,
picos de las coordenadas (x, y, z) de activacin de sanos, edades comprendidas entre 18-60 aos, en el
focos especficos. Sleuth provee la lista de los focos, dominio se utiliz cognicin y en el subdominio se
en coordenadas de Talairach o del Montreal Neuro- incluy lenguaje.
logical Institute (MNI); cada coordenada representa El programa gener ocho artculos que incluan
el centro de mayor concentracin de activacin de 13 experimentos, con un total de 155 sujetos, y 265
un conglomerado (cluster). El mtodo permite se- localizaciones (Tabla I). Las coordenadas de coacti-
leccionar una regin de inters, por ejemplo, un vacin en el espacio del MNI se exportaron a un
rea especfica de Brodmann, y la convierte en una archivo de texto. Las localizaciones anatmicas (loci)
variable independiente; se le pregunta entonces a la se tomaron textualmente del GingerALE output.
base de datos por los estudios que muestran activa- Se utiliz la tcnica de ALE, ya que es una tcni-
cin de esa rea en particular. La informacin de- ca objetiva para realizar metaanlisis basados en los
seada se obtiene poniendo ciertos filtros, por ejem- resultados de neuroimagen [45,46]. Para el anlisis
plo, el rango de edad o el tipo de participantes (sa- se utilizo el programa de GingerALE. Se seleccion
nos frente a pacientes, dominio cognitivo, etc.), que un nivel de ALE de 0,05. Solo los conglomerados
se quieren incluir en el metaanlisis. Al extraer los (clusters) de 400 mm3 o ms fueron aceptados como
datos con estas condiciones, el programa genera in- vlidos. Los resultados se superpusieron en planti-
formacin sobre las regiones cerebrales que se acti- llas utilizando las coordenadas del MNI, tambin
van dentro de las condiciones establecidas y cules accesibles en el programa de BrainMap. El anlisis
de esas regiones presentan una coactivacin (patrn de esta superposiciones se logr con el programa
de activacin comn) significativa. Se utiliza un ni- GUI de multianlisis de imgenes (Mango) [47]. El
vel de probabilidad de tal coactivacin estimacin programa gener imgenes mosaico de 5 7.
de la probabilidad de activacin (ALE) [45,46], que
se puede obtener utilizando el programa GingerALE,
incluido tambin en BrainMap; el GingerALE ge- Resultados
nera la probabilidad de que un evento ocurra en los
vxeles (espacio tridimensional) en los diferentes La tabla II presenta las principales localizaciones de
estudios. Las reas de coactivacin muestran una conectividad del AB39 en tareas de lenguaje. Se en-
red con comunalidad estadsticamente significativa contraron 16 conglomerados diferentes: 11 relacio-
y, por lo tanto, modular (en el sentido de principal) nados con el hemisferio izquierdo, cuatro con el he-
de la funcin, o el AB, de acuerdo con los criterios misferio derecho y un conglomerado (n. 10) rela-
de filtro utilizados (edad de los participantes, etc.). cionado con ambos hemisferios cerebrales. El rango
Devlin 12 Se contrastan decisiones fonolgicas Monitorizacin Visual Activacin bilateral posterior del lbulo parietal (oprculo 34
et al, 2003 (juzgar el nmero de silabas de un o discriminacin parietal) (AB40 y AB39), la nsula anterior (AB13), el giro
palabra) > decisiones semnticas semntica, supramarginal dorsal (AB40), el surco posterior interparietal
(decisiones basadas en el significado discriminacin (AB5 y AB7), el giro fusiforme anterior (AB37), el giro
de las palabras) fonolgica paracingulado derecho (AB24 y AB32), que se extiende rostral
y ventralmente de la pre-SMA (rea 6) en el polo frontal cerca
del surco frontomarginal (AB11), y el cerebelo izquierdo
Binder 24 Palabras > no palabras Monitorizacin Visual AB6, 8, 9, 32, 24, 23, 29, 30, 31, 7, 21, 37 26
et al, 2003 o discriminacin
Palabras con bajo vecindario semntica Mayor activacin de la corteza prefrontal dorsal izquierda en 14
semntico (palabras sin vecinos las circunvoluciones superior (AB8-10) y medial (AB6 y AB8),
semejantes) > palabras con alto la porcin anterior del cngulo (AB24 y AB32) y de la corteza
vecindario semntico (palabras ventromedial adyacente bilateral (AB32, 33 y 24), y la porcin
con muchos vecinos) posterior del cngulo y del precneo bilateral (AB23, 29-31 y 7)
Binder 24 Palabras regulares > no palabras Lectura Visual Mayor activacin para palabras regulares en la corteza 32
et al, 2005 temporal ventromedial izquierda (fusiforme y parahipocmpica
y el surco colateral anterior) y bilateralmente en el giro
angular, la corteza prefrontal dorsal (centrada en el surco
frontal superior), el cngulo posterior, el precneo y la corteza
frontal ventromedial; el lbulo temporal anterior derecho y la
porcin anterior del giro medio temporal derecho
Lectura en voz alta de palabras con Corteza prefrontal bilateral, corteza temporal ventral medial
diferente grado de imaginabilidad izquierda y giro cingulado posterior
Sabsevitz 28 Sustantivos concretos Seleccin de palabras Visual Bilateral: porcin medial del giro frontal superior, giro medial 26
et al, 2005 > palabras abstractas semejantes a la frontal posterior (AB6/8) y orbitofrontal (AB11/47), giro frontal
palabra objetivo inferior derecho (AB45) y surco frontal inferior izquierdo
(palabras abstractas (AB45/46); surco colateral en la corteza ventral temporal
o concretas) inferior; en el hemisferio izquierdo, giro fusiforme medial
anterior, giro parahipocmpico e hipocampo anterior
Bilateral: lbulo parietal inferior (AB 39) y occipital superior
(AB19); regin posterior al esplenio del cuerpo calloso:
cngulo posterior, istmo del cngulo y precneo ventral
Assaf 18 Recuerdo del nombre de objetos Monitorizacin Visual Activacin bilateral del cngulo dorsal anterior, AB6, 8, 32 15
et al, 2006 y discriminacin y 24, tlamo y ncleo caudado (ms izquierdo que derecho),
semntica circunvolucin frontal inferior (ms izquierdo que derecho),
AB44, 45 y 47 y la corteza visual, corteza prefrontal dorsal
(AB9 y 46)
Decidir si dos palabras estn Corteza motora (circunvolucin precentral, AB4), lbulo 18 y 17
asociadas semnticamente parietal inferior (AB39, 40) y giro temporal medial/surco
temporal inferior (AB21 y 37)
Desai 25 Determinacin del tiempo pasado Completar palabras Visual Activacin bilateral de AB44, 45, 46 y 47), giro precentral, 11
et al, 2006 de verbos irregulares menos surco parietal inferior, ganglios basales. Izquierdo: giro
determinacin del tiempo pasado supramarginal dorsal, giro fusiforme, giro inferior temporal
de verbos regulares posterior. Derecho: nsula anterior
Determinacin del tiempo pasado Activacin bilateral de AB44, giro precentral, nsula anterior, 12
de verbos irregulares menos surco intraparietal, ganglios basales, giro supramarginal
determinacin del tiempo pasado izquierdo, corteza cingulada anterior, giro medial frontal
de verbos regulares igualados por derecho, AB47 derecha y giro temporal superior derecho
complejidad fonolgica
Benoit 16 Fusin incongruente de McGurk Observacin Cortometraje Giro de Heschl y giro temporal superior, surco temporal superior, 14
et al, 2010 porcentaje de ensayos incongruentes activa con auditivo/visual nsula, giro precentral, surco intraparietal, cngulo anterior,
(slaba visual /ka/ y slaba auditiva discriminacin lbulo frontal medial superior, circunvoluciones fusiforme
/pa/) que fueron sealados como fonolgica y lingual, y reas visuales primarias en los dos hemisferios
congruentes menos el porcentaje
de ensayos con silabas congruentes
/pa/ (visual y auditiva)
AB40; en el lbulo temporal, con AB37, y en la cor- lo izquierdo (AB23 y AB30) y del precneo (AB31)
teza lmbica, con el cngulo (AB23 y AB30). El AB39 derecho.
izquierda tambin presenta durante las tareas de Nuestros resultados demuestran una compleja
lenguaje una alta conectividad con su rea homlo- red de mdulos del lenguaje en los cuales participa
ga en el lado derecho, y las regiones parietales dere- el AB39. La importancia del AB39 en tareas de de-
chas superior (AB7) e inferior (AB40) y la nsula de- cisin semntica se deduce del hecho de que la ma-
recha (AB13). Existe, adems, conectividad con el yora de los estudios obtenidos de BrainMap con el
precneo derecho (AB31). La figura muestra las di- criterio de activacin de esta rea incluan tareas de
ferentes reas de conectividad. este tipo. Seghier et al [27] demostraron que el AB39
est involucrada en decisiones semnticas tanto pa
ra estmulos verbales visuales (lectura de palabras)
Discusin como para estmulos no verbales (nombrar objetos).
Ms an, algunos autores sugieren el papel predo-
El propsito de este trabajo fue analizar la coactiva- minante de la regin angular en el procesamiento
cin de AB39 con otras estructuras cerebrales du- semntico de las palabras, contrario a su procesa-
rante las tareas de lenguaje en adultos normales. Se miento fonolgico, que involucrara ms a la regin
encontr, en primer lugar, una activacin simul supramarginal [48].
tnea del AB39 izquierda y derecha en paralelo con Los resultados demuestran adems una conecti-
la activacin de otras regiones parietales, como la vidad funcional de la regin angular con zonas muy
regin supramarginal (AB40), y regiones bilaterales especficas de los lbulos parietales, temporales y
frontales premotoras (AB6). Adems de la coacti- frontales. La conectividad con los lbulos parietales
vacin bilateral, hubo una coactivacin significa- se observ especficamente con el lbulo parietal
tiva con otras regiones del hemisferio izquierdo, co superior y con la regin supramarginal, y tambin
mo la regin prefrontal (AB9 y AB46), premotora medialmente con el precneo. Estos hallazgos co-
izquierda (AB8), rea de Broca (AB44 y AB45) y inciden con los de Sroka et al [49], quienes encon-
giro temporal medio (AB21), as como la circunvo- traron circuitos de activacin simultnea de la cor-
lucin fusiforme (AB37). Adems, la red de activa- teza auditiva, el lbulo temporal superior y las re-
cin se extendi subcorticalmente a los dos ncleos giones angular y supramarginal izquierdas en nios
caudados y a la porcin medial posterior del cngu- preescolares que escuchaban pasivamente historias.
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Introduction. Modern functional neuroimaging techniques permit the analysis of the simultaneous activation of diverse
brain areas to suggest cognitive connectivity models related to specific cognitive functions.
Aim. To analyze the functional networks of the angular gyrus (Brodmann area 39) related to language functions.
Materials and methods. The database of BrainMap was used to analyze the activation coordinates of the angular gyrus and
brain related areas while performing different language tasks. Eight articles were selected that included 13 experiments,
155 participants and 265 loci.
Results. Sixteen activation clusters made a network that included the activation of the two angular gyri, the superior right
parietal lobe and right supramarginal gyri; the superior left temporal lobe (middle lateral and medial inferior), and the
frontal lobe (bilateral premotor and left prefrontal).
Conclusions. Our findings are in agreement with previous findings using structural connectivity techniques and support
the integrative role of the angular gyrus in language functions.
Key words. Angular gyrus. BA39. BrainMap. fMRI. Language.