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Corpoica Cienc Tecnol Agropecuaria, Mosquera (Colombia), 17(3): 417-430 septiembre - diciembre / 2016 ISSN 0122-8706 ISSNe 2500-5308

0-5308 417

Sanidad vegetal y proteccin de cultivos


Artculo de revisin

Estrategias de control de Moniliophthora roreri


y Moniliophthora perniciosa en Theobroma cacao L.:
revisin sistemtica
Strategies for Control of Moniliophthora roreri and Moniliophthora
perniciosa in Theobroma cacao L.: A Systematic Review
Estratgias de controle de Moniliophthora roreri e Moniliophthora
perniciosa em Theobroma cacau L.: reviso sistemtica
Paola Andrea Tirado-Gallego,1 Andrea Lopera-lvarez,2 Leonardo Alberto Ros-Osorio3

1 Microbiloga industrial y ambiental, Universidad de Antioquia. Investigadora Grupo de Investigacin Salud


y Sostenibilidad, Universidad de Antioquia. Medelln, Colombia. paola.tirado@udea.edu.co
2 Microbiloga industrial y ambiental, Universidad de Antioquia. Investigadora Grupo de Investigacin Salud
y Sostenibilidad, Universidad de Antioquia. Medelln, Colombia. andrea.loperaa@udea.edu.co
3 PhD, Universitat Politcnica de Catalunya. Docente e investigador, Grupo de Investigacin Salud y Sostenibilidad,
Universidad de Antioquia. Medelln, Colombia. leonardo.rios@udea.edu.co

Fecha de recepcin: 11/09/2015


Fecha de aceptacin: 12/05/2016

Para citar este artculo: Tirado-Gallego PA, Lopera-lvarez A, Ros-Osorio LA. Estrategias de control
de Moniliophthora roreri y Moniliophthora perniciosa en Theobroma cacao L.: revisin sistemtica.
Corpoica Cienc Tecnol Agropecuaria. 17(3):417-430

DOI: http://dx.doi.org/10.21930/rcta.vol17_num3_art:517
Resumen

Una de las limitaciones ms importantes de la en las bases de datos ScienceDirect, Springer


produccin de cacao (Theobroma cacao L.) a nivel Link y Scopus. Se incluyeron artculos originales de
mundial es la presencia de enfermedades causadas investigacin reportados en la literatura cientfica
principalmente por hongos fitopatgenos del gnero en los ltimos 12 aos y se aplicaron criterios de
Moniliophthora sp., especialmente, Moniliophthora inclusin y exclusin. Se encontr que el ao en
roreri y Moniliophthora perniciosa, causantes de las que ms artculos se reportaron sobre el tema fue
enfermedades moniliasis y escoba de bruja, respectiva- el 2008, en pases como Brasil y Costa Rica. Las
mente. Ambas enfermedades son altamente invasivas estrategias ms utilizadas para el control de estas
y endmicas del cacao. El objetivo de este estudio enfermedades son la remocin de mazorcas con
fue describir las estrategias de control implementadas signos de enfermedad, el empleo de fungidas a
para manejar dichas enfermedades. Este sondeo se base de cobre y los controladores biolgicos como
llev a cabo en conformidad con la declaracin Prisma Trichoderma sp. y Bacillus sp. Una de las metodologas
(tems de informacin con mayor reconocimiento ms recomendadas es la optimizacin de los trata-
para las revisiones sistemticas y los metaanlisis), mientos mediante la combinacin de agentes qumicos,
con base en una bsqueda sistemtica de literatura fsicos y biolgicos.

Palabras clave: Theobroma cacao, control biolgico, enfermedades de las plantas, Moniliophthora

2016 Corporacin Colombiana de Investigacin Agropecuaria


Corpoica Cienc Tecnol Agropecuaria, Mosquera (Colombia), 17(3): 417-430 septiembre - diciembre / 2016 ISSN 0122-8706 ISSNe 2500-5308

Abstract

One of the most important limitations of cocoa ceDirect, Springer Link and Scopus databases was
production worldwide is primarily diseases caused by used. Original investigation articles over the last
the pathogenic fungi of the genus Moniliophthora sp., 12 years were included, inclusion and exclusion criteria
especially, Moniliophthora roreri and Moniliophthora were also applied. In countries like Brazil and Costa
perniciosa, causing moniliasis and the witches' Rica, the year with most reports of related articles
broom disease, respectively; both diseases are was 2008. The most used strategies for the disease
highly invasive and endemic in cocoa. The objective control are the phytosanitation, the copper-based
of this study was to describe the control strategies fungicides and biologic agents control of fungus and
Estrategias de control de Moniliophthora roreri y Moniliophthora perniciosa en Theobroma cacao L.: revisin sistemtica

that can be used to handle the moniliasis and witches' bacteria, specially, Trichoderma sp. and Bacillus sp.
broom diseases. This study was conducted in accor- One of the most recommended methodologies on the
dance with the Prisma (Preferred Reporting Items studied articles was the optimization of treatments
for Systematic Reviews and Meta-Analyses) statement, employing the combination of physical, biological
for which a systematic literature search in the Scien- and chemical agents.

Keywords: Theobroma cacao, Biological control, Plant diseases, Moniliophthora

Resumo

Uma das limitaes mais importantes da produo de dados ScienceDirect, Springer Link e Scopus.
de cacau (Theobroma cacau L.) a nvel mundial a Incluram-se artigos originais de pesquisa reportados
presena de doenas causadas principalmente por na literatura cientfica nos ltimos 12 anos e
fungos fitopatognicos do gnero Moniliophthora sp., aplicaram-se critrios de incluso e excluso.
especialmente, Moniliophthora roreri e Moniliophthora Encontrou-se que o ano em que mais artigos se
perniciosa, causantes das doenas moniliase e escoba reportaram sobre o tema foi 2008, em pases como
de bruja, respectivamente. Ambas as doenas o Brasil e a Costa Rica. As estratgias mais utilizadas
so altamente invasivas e endmicas do cacau. O
para o controle destas doenas so a remoo
objetivo deste estudo foi descrever as estratgias
de controle implementadas para manejar ditas de espigas com signos de doena, o emprego de
doenas. Esta sondagem levou-se a cabo em fungicidas a base de cobre e os controladores
conformidade com a declarao Prisma (itens de biolgicos como Trichoderma sp. e Bacillus sp.
informao com maior reconhecimento para as Uma das metodologias mais recomendadas a
revises sistemticas e as meta-anlises), com base otimizao dos tratamentos mediante a combi-
418 em uma procura sistemtica de literatura nas bases nao de agentes qumicos, fsicos e biolgicos.
septiembre - diciembre / 2016
proteccin de cultivos

Palavras chave: Theobroma cacau, controle biolgico, doenas das plantas, Moniliophthora
Sanidad vegetal y

Corpoica Ciencia y Tecnologa Agropecuaria


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Introduccin originan divisas para el pas a travs de la exportacin


(Surez y Aranzazu 2010).
El cacao (Theobroma cacao L.) es uno de los cultivos
que se produce principalmente en regiones tropicales Una de las limitaciones ms importantes de la
de Amrica Latina. La proporcin de cacao producido produccin de cacao en todo el mundo son las plagas
en todo el mundo por los pequeos agricultores, y enfermedades causadas principalmente por hongos
que corresponde casi al 90% de la produccin total, fitopatgenos del gnero Moniliophthora sp., especial-
proviene de pequeas granjas de menos de cinco mente, Moniliophthora roreri Cif. y Par. (Evans
hectreas en pases como Ecuador, Colombia, Brasil et al. 1978) y Moniliophthora perniciosa Stahel
y Repblica Dominicana, en el continente americano; (Aime y Phillips-Mora 2005). Estos microorganismos

Estrategias de control de Moniliophthora roreri y Moniliophthora perniciosa en Theobroma cacao L.: revisin sistemtica
Costa de Marfil, Ghana, Camern y Nigeria, en son causantes de las enfermedades moniliasis y escoba
frica; e Indonesia, Malasia y Papa Nueva Guinea, de bruja, ambas altamente invasivas y endmicas del
en Asia y Oceana (Franzen y Borgerhoff 2007; cacao. Estos hongos se reproducen en las mazorcas
ICCO 2012). Es un producto que tiene gran impor- y se dispersan por esporas que entran en contacto
tancia, tanto en el mbito nacional como internacional con otras mazorcas. De tal forma, colonizan los
(Surez y Aranzazu 2010). Tradicionalmente, el tejidos meristemticos del rbol, sin causar dao
cacao ha sido objeto de explotacin comercial para aparente en los granos de cacao (Meja et al. 2008);
la fabricacin de chocolate, as como para su uso en sin embargo, al infectar el rbol intercelularmente,
las industrias alimentaria, cosmtica y farmacutica causan prdida apical, hiperplasia e hipertrofia en
(Gutirrez et al. 2011). la semilla, lo que ocasiona finalmente la necrosis de
esta (Lopes et al. 2009).
Brasil y Ecuador son los pases de Amrica Latina
con mayor produccin de cacao, sin embargo, en el A nivel mundial se estiman prdidas de cerca del
continente africano, Costa de Marfil y Ghana son los 30% del rendimiento de cacao (Aneja et al. 2006),
dos pases con mayor cantidad de tierra destinada lo cual genera un desequilibrio econmico para
a la produccin de cacao en el mundo (Franzen y los pases exportadores. En Centroamrica, ambas
Borgerhoff 2007). En la actualidad, los cultivos de enfermedades devastan la produccin de cacao y,
cacao en Colombia poseen una alta variabilidad combinadas, generan prdidas cercanas al 80%
gentica, debido a los cruces que pueden presentarse (Krauss et al. 2006). Entre tanto, en Colombia se
en algunas de las variedades de cacao (Forastero/ calculan prdidas del 40% de la produccin anual,
Amaznico y clones de Trinitario) (Carrillo et al. equivalente a unas 28.000 toneladas de grano
2014). En efecto, las condiciones ecoclimticas del comercial (Correa et al. 2014).
territorio colombiano favorecen su expansin en el
pas y aumentan la capacidad de producir ecotipos Entre los diferentes mtodos de control empleados
de cacao con diferentes perfiles bioactivos y sabores para la disminucin de estas enfermedades se
que estn catalogados como granos de alta calidad encuentra la implementacin de productos qumicos,
419
(Martnez y Ortiz 2005; Carrillo et al. 2014). los cuales son eficaces en la mayora de los casos,
pero causan daos graves al entorno, al suelo y a los
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proteccin de cultivos

En Colombia, la explotacin de cacao es realizada seres humanos (Deberdt et al. 2008).


Sanidad vegetal y

de forma directa por ms de 25.000 familias, de las


cuales el 90% desarrolla su proceso productivo en En la literatura cientfica se han descrito diferentes
condiciones de economa campesina. El chocolate estrategias de control para reducir los efectos de
de mesa producido por la industria nacional se dichas enfermedades, entre las cuales se destacan
destaca como un componente importante de la la produccin de enzimas lticas por hongos y
canasta familiar colombiana; asimismo, se destacan bacterias y el mejoramiento gentico de variedades
otros productos de confitera basados en cacao que (Cuervo-Parra et al. 2011).

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El control biolgico como manejo integrado de Materiales y mtodos


plagas (MIP) es una de las tcnicas que se ha venido
desarrollando satisfactoriamente; adems, es una Estrategia de bsqueda
de las soluciones ms sostenibles, de la cual se ha
encontrado una alta eficiencia para el control de El estudio se llev a cabo de acuerdo con la declaracin
enfermedades del cacao, mediante el empleo de Prisma (Urrtia y Bonfill 2010). En el presente ao
hongos parasticos (Meja et al. 2008). Uno de los se realiz una bsqueda sistemtica de literatura en
gneros sobre el cual se han reportado estudios de los las bases de datos ScienceDirect, Springer Link y
efectos en moniliasis y escoba de bruja es Trichoderma Scopus, para la cual se establecieron tres criterios:
a) sensibilidad, con descriptores DeCS, b) especifi-
sp., del que se ha documentado su antagonismo cidad, con la combinacin de operadores booleanos
Estrategias de control de Moniliophthora roreri y Moniliophthora perniciosa en Theobroma cacao L.: revisin sistemtica

frente a algunos hongos fitopatgenos, ya que tiene de trminos definidos de acuerdo con la pregunta
la capacidad de suprimir las enfermedades causadas de investigacin y c) exhaustividad, por medio de
por estos. descriptores no DeCS, junto con la literatura gris
encontrada.
El Trichoderma utiliza varios mecanismos de control
biolgico como parasitismo, antibiosis y competencia Se realiz la bsqueda con la siguiente ruta general:
por espacio y nutrientes; tambin es capaz de [(Theobroma cacao OR cocoa OR cacao) AND
promover el crecimiento y desarrollo del rbol e ((witches broom disease OR moniliasis) OR
inducir la respuesta de defensa frente a patgenos. Moniliophthora) AND (ecology OR control)]. En
las bases de datos ScienceDirect, Springer Link y
Varias especies de Trichoderma han sido estudiadas
Scopus, se utilizaron los lmites de tiempo 2004
ampliamente por su potencial de control biolgico to present, between 2004 and 2016 y limit
en enfermedades de diferentes cultivos. Sin embargo, to 2004 - 2016 respectivamente, para abarcar la
a pesar de la importancia del M. roreri en el cultivo literatura cientfica publicada entre noviembre de
del cacao, se sabe poco sobre la interaccin del 2004 y mayo de 2016. Las rutas especficas empleadas
Trichoderma con el cacao y los hongos fitopatgenos se presentan a continuacin.
(Cuervo-Parra et al. 2011).
Sciencedirect
A pesar de los xitos reportados sobre hongos
endfitos para la supresin de enfermedades del (Theobroma cacao OR cocoa OR cacao) AND
cacao, se sabe poco acerca de la presencia o potencial ((witches broom disease OR moniliasis) OR
Moniliophthora) AND (ecology OR control).
de endfitos bacterianos. Algunos estudios han
demostrado que los actinomicetos son habitantes Springerlink
comunes de la rizosfera del cacao y de la superficie
de las mazorcas (Macagnan et al. 2006). Otros (Theobroma cacao OR cocoa OR cacao) AND
estudios, realizados por Melnick et al. (2011), han ((witches broom disease OR moniliasis) OR
demostrado que los endfitos bacterianos podran Moniliophthora) AND (ecology OR control). Life
420 introducirse en los granos de cacao, pero la presencia science.
de endfitos bacterianos nativos en el cacao y su
potencial para la supresin de la enfermedad es Scopus
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proteccin de cultivos

desconocida.
Sanidad vegetal y

(Theobroma cacao OR cocoa OR cacao) AND


((witches broom disease OR moniliasis) OR
Por lo anterior, el objetivo principal de este estudio
Moniliophthora) AND (ecology OR control).
es describir las estrategias de control implementadas
para manejar las enfermedades de escoba de bruja Las citas encontradas, junto con su respectivo resumen,
y moniliasis en T. cacao L., a partir de la revisin se importaron al software de gestin de referencias
sistemtica de la literatura cientfica al respecto en EndNote Web, en el cual se eliminaron las citas
los ltimos 12 aos. duplicadas entre las bases de datos.

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Criterios de inclusin y exclusin microorganismo patgeno. Los datos de cada


publicacin fueron extrados y tabulados para su
Para el cumplimiento del objetivo planteado, se posterior anlisis.
incluyeron artculos originales de investigacin
reportados en la literatura cientfica en los ltimos Resultados y discusin
12 aos (de noviembre 2004 a mayo de 2016)
escritos en idioma ingls, en los cuales se report Con la implementacin del protocolo de bsqueda
el mecanismo de accin de la estrategia de control bibliogrfica descrito inicialmente, se logr obtener
implementada y la caracterizacin o clasificacin un total de 518 artculos, publicados entre 2004 y
taxonmica de los microorganismos involucrados en 2016 (ScienceDirect 116, Springer Link 118 y Scopus

Estrategias de control de Moniliophthora roreri y Moniliophthora perniciosa en Theobroma cacao L.: revisin sistemtica
el control de la enfermedad. Tambin se incluyeron en 284). Posteriormente, mediante la herramienta
la seleccin los artculos que especificaron los valores Gestor de referencias de EndNote Web se eliminaron
y porcentajes de la remocin de la enfermedad 117 artculos duplicados entre las bases de datos.
segn el mtodo de control empleado, as como los Seguidamente, se evaluaron 401 publicaciones, con
artculos que demostraron evidencias de la recupe- base en el ttulo y contenido del resumen, de las
racin del rbol despus del tratamiento empleado. cuales 366 fueron descartadas por no cumplir con
los criterios de inclusin determinados de acuerdo
Fueron excluidos los artculos en los cuales se con la pregunta de investigacin. Se analizaron 35
describan modificaciones genticas al microorga- artculos en texto completo y, como resultado, 21
nismo causante de la enfermedad y aquellos artculos fueron eliminados por cumplir con los criterios
en los cuales se estudiaba la enfermedad en el rbol de exclusin. La implementacin del protocolo
causada por otros hongos patgenos. As mismo, de bsqueda en las tres bases de datos arroj un
se excluyeron artculos centrados en describir el total de 14 artculos seleccionados segn la revisin
mecanismo de infeccin en el rbol por parte del sistemtica (figura 1).

Artculos Artculos Artculos


encontrados en encontrados en encontrados en
ScienceDirect 116 Springer Link 118 Scopus 284

El nmero total de registros o citas identificados


en las bsquedas fue de 518

El nmero total de registros o citas duplicados


eliminados fue de 117
El nmero total de registros o citas eliminados
El nmero total de registros o citas nicos con base en ttulo y contenido de resumen fue de 366
cribados fue de 401
El nmero total de artculos excluidos a texto 421
El nmero total de artculos a texto completo completo fue de 21 y la razn de su exclusin fue
analizados para decidir su elegibilidad fue de 35 porque no cumplan con los criterios de inclusin
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proteccin de cultivos
Sanidad vegetal y

El nmero de estudios incluidos en la revisin El nmero de registros o citas adicionales


sistemtica fue de 14 en otras fuentes fue de 9

El nmero total de estudios incluidos en la revisin


sistemtica fue de 23

Figura 1. Diagrama de flujo de la informacin en las diferentes fases de la revisin sistemtica.


Fuente: Elaboracin propia

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A estos 14 artculos obtenidos se sumaron por los mismos criterios de inclusin y exclusin. Esta
exhaustividad 9 artculos originales de revistas no literatura gris fue obtenida mediante la herramienta
indexadas en las bases de datos, de acuerdo con de bsqueda Google Acadmico (tabla 1 y figura 1).

Tabla 1. Artculos analizados en el estudio

Autor Ao Revista Pas del estudio

Aneja et al. 2005 Physiological and Molecular Plant Pathology Ecuador


Estrategias de control de Moniliophthora roreri y Moniliophthora perniciosa en Theobroma cacao L.: revisin sistemtica

Bailey et al. 2008 Biological Control Brasil


Deberdt et al. 2008 Biological Control Camern
Macagnan et al. 2006 Phytoparasitica Brasil
Macagnan et al. 2008 Biological Control Brasil
San-Blas et al. 2012 Archives of Phytopathology and Plant Protection Venezuela
Samuels et al. 2006 Mycological Research Ecuador
Gutirrez et al. 2011 Corpoica Ciencia y Tecnologa Agropecuaria Colombia
Cuervo-Parra et al. 2011 African Journal of Biotechnology Mxico
Surez et al. 2010 Fedecacao1 Colombia
Mbarga et al. 2014 Biological Control Camern
Lopes et al. 2009 Biological Control Brasil
Meja et al. 2008 Biological Control Panam
Medeiros et al. 2010 Crop Protection Brasil
Lopes et al. 2008 Mycological Research Brasil
Rubini et al. 2005 International Journal of Biological Sciences Brasil
Franzen y Borgerhoff 2007 Biodiversity and Conservation EE. UU.
Martnez y Ortiz 2005 Observatorio Agrocadenas Colombia2 Colombia
Melnick et al. 2011 Biological Control Ecuador
Melnick et al. 2008 Biological Control Brasil
422
Panam
Krauss et al. 2006 Biological Control
Costa Rica
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proteccin de cultivos

Ecuador
Sanidad vegetal y

Krauss et al. 2010 Biological Control


Costa Rica
Galarza et al. 2015 Journal of General Plant Pathology Ecuador
1 Esta fuente de informacin se considera literatura gris y corresponde a la pgina oficial de la Federacin Nacional de
Cacaoteros de Colombia.
2 Esta fuente de informacin se considera literatura gris y corresponde a la pgina oficial del Ministerio de Agricultura y
Desarrollo Rural.
Fuente: Elaboracin propia

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Estrategias de control Otro tipo de control que se ha desarrollado en los


cultivos de cacao es la fitosanidad o control cultural,
Durante la bsqueda de artculos relacionados con que consiste en la remocin de las escobas y mazorcas
estrategias de control para la moniliasis y la escoba de con signos de enfermedad. Tambin se ha imple-
bruja en cacao, se evidenci que la mayor cantidad mentado la sustitucin de rboles enfermos con
de artculos generados sobre este tema apareci en el variedades genticamente resistentes, estrategia
ao 2008, en pases como Costa Rica y Brasil (este considerada viable, aunque puede generar un retraso
ltimo es uno de los pases con mayor produccin en la produccin por el largo ciclo de vida del cacao,
de cacao en Latinoamrica, junto con Ecuador). ms la posibilidad de la prdida de resistencia contra
estas enfermedades (Lopes et al. 2009; Medeiros
El control es una medida empleada para reducir, et al. 2010).

Estrategias de control de Moniliophthora roreri y Moniliophthora perniciosa en Theobroma cacao L.: revisin sistemtica
eliminar o llevar a niveles aceptables diferentes tipos
de organismos vivos que pueden causar enfermedades Una ltima estrategia de control que se ha venido
en cultivos, por lo tanto, una estrategia de control es estableciendo es la utilizacin de agentes biolgicos,
una combinacin de varias medidas de intervencin, como hongos y bacterias. Actualmente, se ha docu-
en la cual se desarrollan diferentes tcnicas meto- mentado que ciertos grupos de estos presentan
dolgicas con el fin de mantener la sanidad vegetal efecto antagnico sobre otros microorganismos, de
del cultivo y, de esta manera, evitar que se propague modo que desarrollan diferentes procesos bilgicos
una enfermedad. de antagonismo, como la produccin de metabolitos,
actividades parasticas y actividades de competencia
Una de las estrategias de control que se realiza para por espacio y nutrientes contra microorganismos
evitar prdida econmica en cultivos de cacao en los patgenos, ms la induccin de resistencia en el rbol
diferentes pases de Centro y Sur Amrica, debido de cacao.
a enfermedades como moniliasis y escoba de bruja,
es la implementacin de productos qumicos como En la tabla 2 se muestran algunos de los microor-
los fungicidas basados en cobre (hidrxido de cobre ganismos que han sido utilizados como mtodo
y el oxathiin flutolanil) y otros como el azoxystrobin de control y que, segn la literatura encontrada,
y el propiconazole. Estos han demostrado ser tienen una alta eficiencia en la reduccin de las
eficientes en la remocin de la enfermedad, pues dos enfermedades ms devastadoras en los cultivos
mejoran la produccin de las mazorcas de cacao; de cacao (moniliasis y escoba de bruja). Entre los
sin embargo, este tipo de control puede generar microorganismos ms empleados como agentes
altos costos y, en algunos casos, puede ser ineficaz, de biocontrol se encuentran hongos, como el
debido a la resistencia que pueden desarrollar los Trichoderma sp., y bacterias, como el Bacillus sp., los
microorganismos a este tipo de compuestos, adems cuales tienen la capacidad de desarrollar diferentes
del impacto negativo en la salud ambiental y humana procesos metablicos que les permiten ser los mejores
(Lopes et al. 2009; Krauss et al. 2010; Medeiros candidatos para su empleo como agentes de control
et al. 2010). biolgico.

423
Tabla 2. Estrategias empleadas como mtodo de control para las enfermedades de escoba de bruja y moniliasis
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proteccin de cultivos

Tipo de
Mecanismo Gnero Especie Referencia
Sanidad vegetal y

control
Remocin de mazorcas enfermas
Lopes et al. 2009;
Fsico Siembra de variedades de rboles - -
Medeiros et al. 2010
mejorados genticamente
Fungicidas a base de cobre y Lopes et al. 2009; Krauss et
Qumico - -
sistmicos al. 2010; Medeiros et al. 2010
(Contina)

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(Continuacin tabla 2)

Tipo de
Mecanismo Gnero Especie Referencia
control
Aneja et al. 2005;
T. harzianum
Bailey et al. 2008
Bailey et al. 2008;
T. stromaticum Lopes et al. 2009;
Medeiros et al. 2010
Trichoderma T. hamatum Bailey et al. 2008
Estrategias de control de Moniliophthora roreri y Moniliophthora perniciosa en Theobroma cacao L.: revisin sistemtica

Krauss et al. 2006;


T. asperellum Bailey et al. 2008;
Galarza et al. 2015
T. ovalisporum Krauss et al. 2010
Hongos Krauss et al. 2006;
C. rosea
Clonostachys Meja et al. 2008
C. byssicola Krauss et al. 2006
Colletotrichum C. gloeosporioides Meja et al. 2008
Botryosphaeria B. ribis Meja et al. 2008
F. solani Meja et al. 2008
Fusarium
F. decemcellulare Meja et al. 2008
Acremonium Acremonium sp. Meja et al. 2008
Biolgico Xylaria Xylaria sp. Meja et al. 2008
B. subtilis Melnick et al. 2011
B. pumilus Melnick et al. 2011
B. cereus Melnick et al. 2011
Bacillus
B. thuringiensis Melnick et al. 2011
B. amyloliquefaciens Melnick et al. 2011
B. mycoides Melnick et al. 2011
L. fusiformis Melnick et al. 2011
Lysinibacillus
Bacterias L. sphaericus Melnick et al. 2011
424 Solibacillus S. silvestris Melnick et al. 2011
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X. bovienii San-Blas et al. 2012


proteccin de cultivos
Sanidad vegetal y

X. nematophila San-Blas et al. 2012


Xenorhabdus X. innexi San-Blas et al. 2012
X. poinari San-Blas et al. 2012
X. cabanillasii San-Blas et al. 2012
Photorhabdus P. luminescens San-Blas et al. 2012
Fuente: Elaboracin propia

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Microorganismos empleados a la secrecin de sustancias antifngicas (enzimas


como agentes de biocontrol y antibiticos). Esto evidencia una interaccin
parasitaria del T. harzianum sobre el fitopatgeno
Entre las especies aplicadas como control biolgico (Cuervo-Parra et al. 2011).
que han sido ms ampliamente estudiadas, se
encuentran las del gnero Trichoderma sp., que utiliza En un estudio desarrollado por Bailey et al. (2008),
varios mecanismos de control biolgico como se evaluaron 50 aislados de Trichoderma sp., especies
parasitismo, antibiosis y competencia por espacio microbianas endfitas que habitan en diferentes
y nutrientes; tambin es capaz de promover el tejidos del rbol de cacao, para descubrir la habilidad
crecimiento y desarrollo de la planta e inducir en esta de estos en la produccin de metabolitos antimi-

Estrategias de control de Moniliophthora roreri y Moniliophthora perniciosa en Theobroma cacao L.: revisin sistemtica
la respuesta de defensa (Cuervo-Parra et al. 2011). crobianos que actuaran tanto en M. roreri como en
M. perniciosa. Despus de realizados los ensayos, se
evalu la capacidad de los aislados de Trichoderma
Dentro de este gnero existen diferentes especies,
sp. y se estableci la relacin endoftica por medio
que producen 40 metabolitos diferentes con pro-
del ndice de colonizacin (IC), lo cual permiti
piedades antibiticas y parasticas que presentan
diferenciar cules de los aislados presentaban un
una actividad inhibitoria en el crecimiento de eficiente establecimiento endfito en el cacao (Bailey
M. perniciosa y M. roreri (Aneja et al. 2005). Algunas et al. 2008).
de estas especies se mencionan a continuacin.
Con base en lo anterior, los investigadores lograron
Trichoderma harzianum. Esta especie produce identificar ciertos aislados con la habilidad para
antibiticos y enzimas como la -1,3-glucanasa, colonizar las semillas de cacao. De acuerdo con esto,
quitinasa, proteasa y celulasa, que actan como los endfitos con gran potencial para biocontrol
degradadores de la pared celular (Cuervo-Parra et son los siguientes: T. stromaticum, T. hamatum y
al. 2011). Adems, de acuerdo con lo reportado T. asperellum. El T. stromaticum presenta una actividad
por Aneja et al. (2005), esta especie produce cido mico-parastica en M. perniciosa, debido a que coloniza
nonanoico (AN), el cual tiene una actividad inhibi- el tejido necrtico y evita la produccin de basidio-
toria in vitro en el crecimiento micelial y germinacin carpos mediante la actividad hidroltica de protenas
de esporas tanto para M. perniciosa como para secretadas al medio, las cuales generan la ruptura
M. roreri. Esto demuestra que el AN puede reducir de la pared celular del husped patgeno (Lopes
en un 75% el crecimiento de ambos patgenos hasta et al. 2009). El T. hamatum y el T. asperellum (as
concentraciones extremadamente bajas (0,09 y como otras de las especies aisladas de Trichoderma
0,92 M de AN, respectivamente). As mismo, en sp.) indican una alta efectividad, porque inducen
dicho estudio se comprob la eficacia del AN pro- una respuesta de resistencia en el rbol de cacao a las
ducido por T. harzianum en bajas concentraciones, enfermedades (Bailey et al. 2008; Galarza et al. 2015).
frente al empleo de fungicidas comerciales como
En este mismo estudio se estableci que tales
azoxystrobin y propiconazole, que pueden inhibir
especies son ms eficientes cuando son inoculadas 425
el crecimiento en un 47% y un 75% en M. roreri y
en las semillas del cacao, en la superficie de los
M. perniciosa, respectivamente, hasta concentraciones
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cotiledones y el tallo, debido a que se presenta una


proteccin de cultivos

de 1 M. fuerte colonizacin del hospedero (Bailey et al.


Sanidad vegetal y

2008). De la misma manera, la implementacin de


Otros autores demuestran que el T. harzianum acta este gnero de hongos puede complementarse con
de forma antagnica frente a su patgeno, mediante la aplicacin de medidas como la remocin de las
un enfrentamiento dual, en el cual las hifas de escobas producidas por M. perniciosa, lo cual evita
T. harzianum se desarrollan sobre las de M. roreri la propagacin de la enfermedad en mazorcas sanas
causando deformaciones morfolgicas y desorgani- y reduce la incidencia de la infeccin (Medeiros
zacin en la estructura de su pared celular, debido et al. 2010).

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Colletotrichum gloeosporioides. Es conocido como a M. roreri. Adicionalmente, estudios realizados


patgeno del cacao, pero ha demostrado actividad demuestran que la estimulacin con sustratos para
de inhibicin de escoba de bruja y moniliasis por estos hongos endfitos reduce significativamente la
procesos de competencia. Aunque su accin no es incidencia no solo de moniliasis, sino tambin de
la ms eficiente, presenta una gran influencia en la otras enfermedades que afectan al cacao, como la
interaccin con el cacao (Meja et al. 2008). Tambin, pudricin de la mazorca ocasionada por Phythophthora
los aislados de Trichoderma sp. demuestran ciertos palmivora en algunas regiones de Panam (Krauss
rangos de actividad biolgica importantes: una et al. 2006).
moderada a baja actividad antibitica, una moderada
a alta actividad mico-parastica y una moderada a Segn lo reportado en la literatura, la implementacin
Estrategias de control de Moniliophthora roreri y Moniliophthora perniciosa en Theobroma cacao L.: revisin sistemtica

alta habilidad endoftica (Medeiros et al. 2010). de sustratos azucarados como la melaza de caa,
un complejo nutricional con un alto contenido de
Trichoderma ovalisporum. Es un hongo endfito carbohidratos, provee beneficios como enmienda
que desarrolla infecciones asintomticas dentro del de suelo para estimular el crecimiento de estos hongos
rbol sano para formar una simbiosis mutualista endfitos. Aunque el alto contenido de carbohidratos
que puede presentar un efecto adverso sobre la puede generar una inhibicin de germinacin y
esporulacin de M. roreri y, de esta manera, proteger crecimiento en los hongos (fungistasis) causada por
las semillas de cacao de la infeccin (Samuels et al. estrs de nutrientes, especies de Trichoderma sp.
2006; Krauss et al. 2010). Uno de los argumentos responden positivamente a este tratamiento con tal
a favor que sostienen Krauss et al. (2010) acerca tipo de sustratos (Krauss et al. 2006).
de los agentes de biocontrol endofticos como
T. ovalisporium es que estos se enfrentan ms Diferentes estudios realizados con hongos endfitos
ampliamente al antagonismo con M. roreri, debido de cacao demuestran que existe una gran diversidad
a que germinan y penetran la superficie de la mazor- de especies, debido a que estos se pueden acumular
ca, para despus hacer su establecimiento sistmico en el conjunto de semillas, hojas, tronco y mazorcas
en la infeccin de esta con la reducin en un 23,8% del cacao. Algunos de los gneros ms comnmente
de la moniliasis en los cultivos de cacao. aislados a partir de las hojas son Colletotrichum,
Botryosphaeria ribis, Xylaria y Phomopsis, mientras
Algunos estudios demuestran que los tratamientos que los gneros encontrados en tronco y suelo son
con agentes qumicos (fungicidas) mejoran la Clonostachys y Trichoderma. As mismo, especies
produccin de cacao. Los fungicidas basados en como Gliocladium catenulatum, Fusarium solani,
cobre, como el hidrxido de cobre y el flutolanil Fusarium decemcellulare y Acremonium sp. pueden
pueden resultar rentables al productor. Si bien habitar de forma endoftica en el rbol de cacao,
la optimizacin y alternacin de los tratamientos ya que muchas de estas presentan una relacin
qumicos en aplicacin conjunta con los biolgicos endosimbitica con su hospedero.
es funcional, lo que se pretende es reducir al mximo
426 la aplicacin de fungicidas a base de cobre y emplear Meja et al. (2008) determinaron que los hongos
en mayor proporcin un tratamiento enteramente endfitos mencionados anteriormente desarrollan
biolgico (Deberdt et al. 2008). diferentes actividades in vitro tanto para M. roreri
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proteccin de cultivos

como para M. perniciosa, ya que inhiben el creci-


Sanidad vegetal y

Clonostachys rosea y Clonostachys byssicola. El empleo miento de estos patgenos y reducen los sntomas
de estos microorganismos en combinacin con de la enfermedad. Mediante antagonismo de
T. asperellum, Fusarium sp. y la presencia de hongos competencia por sustrato, la disminucin de am-
competidores nativos presenta efectos positivos en bos patgenos fue de 40% y 27%, respectivamente.
el control de moniliasis (Krauss et al. 2006; Mbarga Los hongos endfitos generaron un porcentaje de
et al. 2014; Galarza et al. 2015), debido a que poseen inhibicin del 23% para M. roreri y del 27% para
una alta capacidad colonizadora y parastica frente M. perniciosa, y en cuanto a la produccin de

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metabolitos por antibiosis, el porcentaje de remocin el patgeno (Macagnan et al. 2006; Macagnan et
para ambas enfermedades fue del 13% y el 21%, al. 2008).
respectivamente. Solo uno de los aislados, el
Gliocladium catenulatum, fue capaz de reducir en Bacillus sp. Segn lo reportado por la literatura,
un 70,84% los sntomas de la enfermedad de escoba otras bacterias que pueden presentar actividades
de bruja, aunque el 16,22% de los endfitos aislados antagnicas frente a microorganismos patgenos
fueron capaces de inhibir el crecimiento del agente del cacao son las del gnero Bacillus sp., ya que estas
causal de la enfermedad (M. perniciosa) (Rubini pueden colonizar los tejidos del cacao por un tiempo
et al. 2005). de 60 das o ms, con la consecuente reduccin de
enfermedades producidas por patgenos. Un alto

Estrategias de control de Moniliophthora roreri y Moniliophthora perniciosa en Theobroma cacao L.: revisin sistemtica
Otro de los factores importantes que influye en porcentaje de estas se encuentra en diferentes partes
la reduccin evidente de las dos enfermedades es del rbol de cacao, tanto en las hojas y cojines florales
la exitosa y progresiva colonizacin de los hongos como en las semillas y el tallo, zonas de las cuales
endfitos en el rbol de cacao, caracterstica de ha sido aislada e identificada una gran variedad
estos microorganismos que les permite un estable- de especies que producen sustancias antibiticas
cimiento eficiente en el rbol intervenido (Meja (Melnick et al. 2011).
et al. 2008).
A continuacin se mencionan algunas de las
Otros de los grupos microbianos que puede ejercer bacterias aisladas que presentan mayor actividad
antagonismo hacia los patgenos del rbol de cacao antagnica, actividad quitinoltica in vitro y al-
tos niveles de colonizacin frente a M. roreri y M.
son las bacterias. Entre ellas, se destacan las que
perniciosa: B. cereus, B. subtilis, B. thuringiensis,
pertenecen al grupo de los actinomicetos, debido a
B. pumilus y B. amyloliquefaciens (Melnick et al.
que estas producen sustancias que actan directa-
2011). Este mismo autor encuentra evidencias de
mente en una o ms etapas del ciclo de vida del
que la gran mayora de las bacterias aisladas presenta
patgeno o indirectamente mediante la activacin
un porcentaje mnimo de inhibicin de crecimiento
de los mecanismos de resistencia del husped hacia
contra M. roreri y M. perniciosa del 28,6% y el
patgenos. De esta manera, la produccin de enzimas
38,3%, respectivamente. A pesar de presentar estos
lticas, como las quitinasas y siderforos, puede porcentajes de inhibicin, existen cepas de la misma
inhibir el crecimiento de M. roreri y M. perniciosa especie, aisladas de diferentes partes del rbol de
(Macagnan et al. 2006). cacao, que poseen un porcentaje de inhibicin
diferente, ya sea mayor o menor segn la zona de
Streptomyces sp. Experimentos realizados por aislamiento. Est el caso del B. subtilis, por ejemplo,
Macagnan et al. (2008) demuestran que los actino- del cual se aislaron varias cepas: una de ellas fue
micetos aislados de diferentes tejidos del rbol de aislada de la mazorca de cacao y present una
cacao producen compuestos antimicrobianos capaces inhibicin del 40,4% en M. roreri y del 60,4% en
de inhibir la germinacin de basidiosporas del M. perniciosa; una segunda cepa fue aislada de las 427
microorganismo patgeno. Algunos de estos micro- hojas de cacao, con la cual se obtuvo una inhibi-
organismos pertenecen al gnero Streptomyces, de cin del 100% y del 67,5% en ambas enfermedades
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proteccin de cultivos

los cuales los ms eficientes son S. albovinaceus, respectivamente, aislado que presenta una de
Sanidad vegetal y

S. griseus y S. virginiae, ya que presentan una actividad las tasas ms altas de supresin de la enfermedad
quitinoltica sobre las basidiosporas de M. perniciosa. (Melnick et al. 2011).
Adems, por su capacidad de produccin de sider-
foros que son molculas sintetizadas y secretadas La combinacin de estos consorcios microbianos
por estos microorganismos en condiciones deficientes puede emplearse como control biolgico para
de hierro para secuestrar el hierro de su entorno, reducir ambas enfermedades de forma eficiente
limitan la disponibilidad del nutriente Fe3+ para (Melnick et al. 2008; Melnick et al. 2011).

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Xenorhabdus sp. y Photorhabdus sp. Otro tipo de patgeno por espacio y nutrientes, de forma tal que
bacterias que puede ser empleado para el control le induce un cierto nivel de resistencia a la planta.
de enfermedades en el cacao son el Xenorhabdus y
Photorhabdus, bacterias simbiticas de nematodos Por otro lado, se describieron bacterias pertenecientes
entomopatgenos que producen metabolitos con al gnero Bacillus sp., entre otras, que coexisten
propiedades biocidas. En experimentos desarro- como comunidad microbiana asociada al cultivo
llados por San-Blas et al. (2012) se demostr que de cacao, y que pueden actuar como antagonistas
bacterias aisladas de estos gneros tienen un efecto naturales. Estas bacterias son formadoras de endos-
inhibitorio sobre M. roreri. Algunas de las especies poras, pueden producir enzimas lticas que degradan
reportadas son X. bovienii, X. nematophila, X. innexi, la pared celular e inhiben el crecimiento de patgenos
Estrategias de control de Moniliophthora roreri y Moniliophthora perniciosa en Theobroma cacao L.: revisin sistemtica

X. poinari, X. cabanillasii, P. luminiscens y otras de cacao, y tienen la habilidad de colonizar los


especies de Photorhabdus sp. cultivos y persistir en ellos mientras suprimen la
enfermedad.
El efecto inhibitorio de estos gneros se asocia con
los exudados que producen, con los cuales se reduce En esencia se logr establecer, a travs de la revisin,
la esporulacin de M. roreri entre un 70% y un que la gran microbiodiversidad asociada al cultivo
80%; sin embargo, la combinacin de este grupo de de cacao participa en procesos de inters y gran
bacterias con endfitos, como C. rosea, Trichoderma potencial para el control biolgico de las enferme-
sp. o Bacillus sp., presenta una mejor accin contra dades que lo afectan. Sin embargo, se requiere mayor
M. roreri que cuando se realiza la aplicacin de investigacin sobre estos agentes y sus relaciones
compuestos fungicidas para controlar ambas ecolgicas con el cultivo de cacao, para identificar
enfermedades (San-Blas et al. 2012). aquellas intervenciones recomendables para fito-
patgenos asociados a este cultivo y ofrecer alternativas
amigables con el ecosistema y eficientes en su
Conclusiones accin.

Existe una gran diversidad de hongos y bacterias Igualmente, se puede concluir que las metodologas
endfitas en el cacao que tiene actividad antifngica empleadas para el control de moniliasis y escoba
contra los principales patgenos que atacan el cultivo de bruja se centran en la optimizacin de los trata-
y que pueden emplearse como controladores biol- mientos qumico-biolgicos y siguen un protocolo
gicos de estas enfermedades. Sin embargo, muchos especfico en su aplicacin: a) aplicacin de fungi-
de ellos no han sido ampliamente estudiados, lo que cidas a base de cobre, como el hidrxido de cobre y
evidencia la necesidad de realizar investigaciones el oxathiin flutolanil, u otros como el azoxystrobin
que permitan caracterizar aquellos microorganismos y el propiconazole, que han demostrado ser eficientes
nativos con potencial biocontrolador de la moniliasis en la reduccin de ambas enfermedades; b) aplicacin
y la escoba de bruja, y as generar alternativas de de un agente biolgico, ya sea hongos o bacterias
428
control de estas enfermedades. o la combinacin de ambos, debido a que tienen
un alto grado de colonizacin; y c) remocin de las
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proteccin de cultivos

Dentro del conjunto de los agentes biocontroladores escobas y mazorcas enfermas, lo cual evita la propa-
Sanidad vegetal y

descritos en esta investigacin, uno de los ms gacin de la enfermedad a mazorcas sanas y reduce
importantes fue el Trichoderma sp., que presenta altos la incidencia de la infeccin.
porcentajes de inhibicin en el crecimiento tanto
de M. roreri como de M. perniciosa. Este hongo es un En otro sentido, el mejoramiento gentico del rbol
simbionte natural del cacao que desarrolla actividad de cacao se vislumbra como una alternativa para
mico-parastica mediante la produccin de diversos enfrentar estos patgenos al conferir niveles crecientes
metabolitos. Tiene la capacidad de competir con el de resistencia. No obstante, es necesario conocer en

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mayor profundidad los impactos asociados a esta estar determinada por el reconocimiento sistemtico
estrategia en relacin con la productividad y los de lo ya existente.
efectos en la calidad de los frutos.
Agradecimientos
Por ltimo, es importante destacar que las revisiones
sistemticas, como propuesta de investigacin terica, A la Escuela de Microbiologa de la Universidad de
son una estrategia adecuada para incorporar cono- Antioquia por el apoyo financiero para la realizacin
cimientos cientficos de investigaciones originales de esta investigacin.
a nivel mundial. En efecto, estas constituyen un
primer paso para proponer nuevas lneas de investi- Descargos de responsabilidad

Estrategias de control de Moniliophthora roreri y Moniliophthora perniciosa en Theobroma cacao L.: revisin sistemtica
gacin en diferentes campos de las ciencias. En este
caso, por ejemplo, la optimizacin de las estrate- No existieron conflictos de intereses en los autores
gias de control de algunos fitopatgenos del cacao de la investigacin.

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