Diferentes temperaturas respuesta de la fotosntesis de da y de noche en las

plantas de CAM
La diferencia en las respuestas de temperatura de las reacciones fotosintticas
durante el da y la noche no se han examinado en las especies CAM. Podemos
esperar respuestas diferenciales de temperatura de las diferentes fases de la
fotosntesis CAM en plantas CAM desrticas, ya que estas especies experimentan
a menudo una alteracin drstica en las temperaturas diurnas y nocturnas durante
un perodo de 24 horas. As, se analizaron las respuestas de temperatura de las
tasas de fijacin nocturna de CO2 (fase I), as como las tasas de transporte de
cloroplastos en el da (fase III) en dos especies de CAM (Kalanchoe daigremontiana
y K. pinnata) cultivadas al aire da / noche temperaturas de 20/10 C o 30/20 C.
La informacin ms detallada sobre las condiciones de crecimiento de las plantas y
las mediciones fotosintticas se describe en la figura S3. La respuesta de
temperatura de las tasas de fijacin de CO2 en la noche difiri dependiendo de la
temperatura de crecimiento en ambas especies (Fig. 3). Las tasas de fijacin de
CO2 a bajas temperaturas fueron mayores en plantas de 20 C que en plantas de
30 C, mientras que las tasas de fijacin de CO2 a altas temperaturas fueron
mayores en plantas de 30 C que en plantas de 20 C. La temperatura ptima
promedio para las tasas de fijacin nocturna de CO2 se increment con
temperaturas de crecimiento elevadas (K. daigremontiana: 16.1 y 21.1 C y K.
pinnata: 15.3 y 19.6 C en plantas cultivadas a 20 y 30 C, respectivamente). Las
plantas cultivadas con 30 C mostraron temperaturas ptimas ms altas para la
velocidad de transporte de electrones en el da que las plantas de 20 C cultivadas
en ambas especies, aunque no se pudo obtener una temperatura ptima clara para
la velocidad de transporte de electrones durante el da. As, tanto las tasas de
fijacin de CO2 a la noche como las velocidades de transporte de electrones durante
el da se aclimataron a cambios en las temperaturas de crecimiento. El tiempo de
respuesta de la conducta materna a la noche fue variable dependiendo de la
temperatura de crecimiento (Fig. S3). La relacin entre Ci y la tasa de fijacin de
CO2 a diversas temperaturas foliares fue similar independientemente del
crecimiento.
Fig. 3 Respuestas de temperatura de la tasa de fijacin de CO2 durante la noche, as como la velocidad de
transporte de electrones del cloroplastos (ETR) en el da en dos especies de CAM cultivadas en dos regmenes
de temperatura diferentes. Las plantas de Kalanchoe daigremontiana y K. pinnata se cultivaron a temperaturas
de da / noche de 20/10 C o 30/20 C. La tasa de fija- cin de CO2 en la oscuridad se midi mediante
intercambio de gas (Li6400, Li-COR), mientras que la ETR en las membranas tilacoides a alta luz de 1.500 lmol
m-2 s-1 se analiz por fluorescencia de clorofila (LI-6400 y LI6400- 40; Li-COR) en un armario con temperatura
controlada. La respuesta de temperatura de la conductancia estomtica durante la noche se muestra en la Fig.
S3 complementaria. Los datos representan la media SE, n = 4-6

temperatura, indicando que la principal limitacin de la fijacin de CO2 en la noche

no era la conducta de la mujer, sino tambin otros procesos fisiolgicos. La masa
foliar por unidad de rea (LMA) y el contenido de nitrgeno foliar fueron mayores en
ambas plantas CAM cultivadas a 20 C en comparacin con las de 30 C (Figura
S3). La aclimatacin de la temperatura para la fotosntesis se relaciona con la
economa del nitrgeno foliar, ya que ms de la mitad del nitrgeno foliar est en el
aparato fotosinttico, y por lo tanto, la capacidad fotosinttica est fuertemente
relacionada con el contenido de nitrgeno foliar (Evans, Makino et al.2003,
Hikosaka2004, Yamori et al. al., 2010b). El aumento del contenido de nitrgeno foliar
por las temperaturas de crecimiento bajo es considerado como una respuesta
compensatoria a baja temperatura, lo que disminuye la actividad enzimtica. La tasa
de fijacin de CO2 durante la noche se determina principalmente por la tasa de
absorcin de CO2 por PEPC y / o formacin de malato por NAD (P) -MDH, mientras
que a la luz, se determina por la velocidad de descarboxilacin de NAD (P) Tasa de
asimilacin de CO2 por Rubisco, y / o transporte de electrones fotosintticos en las
membranas tilacoides. Durante el da, se esperaba que la temperatura ptima para
los tres procesos determinantes se adaptara a las temperaturas diurnas ms altas,
mientras que en la noche, PEPC y NAD (P) -MDH se adaptaran a bajas
temperaturas, representativas de las zonas de refrigeracin donde operan. Esto es
parcialmente apoyado por estudios in vitro de Brandon (1967), que indic que la
temperatura ptima para descarboxilacin por NAD (P) -ME estaba por encima de
53 C y era mucho mayor que la de PEPC y NAD (P) -MDH (es decir,
aproximadamente 35C). Por lo tanto, las respuestas fotosintticas diferentes a la
temperatura entre el da y la noche probablemente se explican por las respuestas
de temperatura de las reacciones enzimticas que son los pasos limitantes durante
las respectivas fases de fotosntesis CAM durante el da. Hasta la fecha no se han
realizado estudios para analizar los pasos lmite de las reacciones fotosintticas a
travs de un amplio rango de temperatura en las plantas CAM. Una transformacin
eficiente y estable en K. fedtschenko se ha desarrollado como un sistema CAM
modelo que permite manipular reacciones fotosintticas por supresin antisentido y
/ o sobreexpresin de genes particulares (vase Borland et al., 2009). Por lo tanto,
ahora podemos comenzar a analizar qu proceso limita la fotosntesis CAM de la
misma manera que para la fotosntesis C3 y C4.
Variaciones inherentes en la respuesta a la temperatura de la fotosntesis y
su aclimatacin entre los tipos fotosintticos y entre los tipos funcionales
Diferencia entre los tipos fotosintticos (plantas C3, C4 y CAM)
En las copas de las plantas, las temperaturas de las hojas pueden fluctuar
rpidamente principalmente debido a breves cambios en la carga de la radiacin
que se conocen como sol flojo. Sin embargo, la gran mayora de nuestros datos
sobre la aclimatacin a la temperatura de la fotosntesis se deriva de las curvas de
respuesta a la temperatura de la asimilacin de CO2N, donde se pueden evaluar
los porcentajes de fotosntesis en un tiempo relativamente breve. Por lo tanto, se
bas en este conjunto de datos grandes y ricos para comparar la capacidad
inherente de la climatizacin fotosinttica aclimatacin entre las plantas C3, C4 y
CAM. Las respuestas de temperatura de la tasa fotosinttica a alta luz se
combinaron a partir de los datos publicados y se promediaron en las plantas C3,
C4 y CAM (Figura 4). Para especificar el efecto de la temperatura de crecimiento,
se seleccionaron plantas cultivadas bajo ms de dos temperaturas de crecimiento
en cmaras de crecimiento controladas por temperatura. Cabe sealar que, para
las plantas CAM, los datos para la fijacin de CO2 durante la noche se agruparon,
ya que no hubo estudios que analizaron las respuestas de temperatura de la
fijacin de CO2 por Rubisco durante el da debido a las dificultades de medicin.
La fotosntesis C3 exhibe tpicamente un Topt en el intervalo de 10-35C,
mostrando que el rango potencial de Topt para la fotosntesis C3 es amplio. Las
plantas CAM generalmente muestran bajas tasas de fija- cin de CO2, que
corresponden a sus tasas de crecimiento relativamente lentas; adems, el Topt es
tambin ms bajo en especies CAM que en plantas C3 o C4. Las plantas C4
exhiben un Topt superior y una mayor tasa fotossinttica mxima en las plantas
Topt que las C3, aunque, la fotosntesis C4 es fuertemente deprimida a bajas
temperaturas. Cada respuesta a la temperatura fotosinttica de la literatura se
ajust a un polinomio de tercer orden, y el Topt y las temperaturas que realizan el
80% de la tasa fotosinttica mxima (Tmin y Tmax) se obtuvieron de la
Fig. 4 Respuestas tpicas a la temperatura de la fotosntesis en plantas C3, C4 y CAM. Las respuestas de
temperatura de la fotosntesis se combinan a partir de los datos publicados y se promedian en plantas C3, C4
y CAM, respectivamente (plantas herbceas 86 C3, plantas 31 C4 y 27 plantas CAM). En las plantas de CAM
se reunieron datos para la tasa de fijacin de CO2 durante la noche. A partir de los datos agrupados, el rango
potencial de temperatura ptima para la fotosntesis se indica en las plantas C3, C4 y CAM, respectivamente.

Tabla 1 Resultados de un anlisis de varianza con un modelo lineal generalizado (GLM)

Se evalan las variaciones en la respuesta a la temperatura de la fotosntesis entre los tipos fotosintticos
(plantas C3, C4 y CAM) y entre los tipos funcionales de plantas C3 (plantas herbceas anuales y perennes y
plantas madereras de hoja caduca y perennifolora). *** P \ 0.001, ** P \ 0.01, * P \ 0.05,? P \ 0,1, ns P [0,1.
Todos los datos se agruparon para cada grupo. La funcin de distribucin y enlace fue "gaussiana" y
"identidad" en todos los casos, respectivamente. Los anlisis estadsticos se realizaron con R (versin 2.6.2, R
Development Core Team, Viena, Austria)

curva. La Tabla 1 muestra los resultados de un anlisis de varianza (ANOVA) con

un anlisis de regresin lineal general (GLM) de los parmetros en relacin con la
temperatura de crecimiento y el tipo fotosinttico (plantas C3, C4 y CAM). En
todos los tipos fotosintticos, Topt, Tmin y Tmax aumentaron significativamente
con el aumento de la temperatura de crecimiento (Fig. 5A, Tabla S1). Topt, Tmin y
Tmax fueron significativamente diferentes entre los tipos fotosintticos (Tabla 1].
C4 plantas tenan un Topt superior que las especies que utilizan las otras vas
fotosintticas, y el Topt en las plantas CAM fue similar a la de las plantas C3 a
baja temperatura de crecimiento, pero tienden a ser ms bajos a altas
temperaturas de crecimiento. Hubo una significativa interaccin entre la
temperatura de crecimiento y los tipos fotosintticos en Topt y Tmin, pero no en
Tmax. El intervalo de temperatura que alcanza el 80% de la tasa fotossinttica
mxima (Span) no depende de la temperatura de crecimiento, pero difiere entre
los tipos fotosintticos: un GLM sugiere que el Span es mayor en plantas C4 y
menor en plantas CAM que en C3 plantas (Tabla S1). Sin embargo, debido a una
pendiente ms pequea de Topt y Tmin, las plantas C 4 tenan un intervalo
relativamente ms pequeo a temperaturas de crecimiento ms altas. Por lo tanto,
el menor Span en C4 que en las especies C3 (Fig. 4) en parte se debi a mayores
temperaturas de crecimiento de las plantas C4. Tambin se calcul la pendiente
de Topt frente a la temperatura de crecimiento en cada planta crecida a
temperaturas contrastantes (Tabla 2]. La pendiente de Topt frente a la temperatura
de crecimiento tendi a ser menor en plantas C4 que en plantas C3 y CAM
(Tablas 2 y S1). En las plantas C3, el promedio de pendientes con cada especie
(0.377 C C-1) fue menor que la pendiente en todas las especies C3 (0.496 C C-1),
de modo que la variacin total en Topt en las plantas C3 es mayor que su
Fig. 5 Efectos de las temperaturas de crecimiento sobre la temperatura ptima para la tasa fotosinttica (A).
Un conjunto de datos que analiz la respuesta de temperatura fotosinttica en plantas crecidas a regmenes
de temperatura contrastantes en una cmara de crecimiento con temperatura controlada se dividi en plantas
C3, C4 y CAM, respectivamente. Toda la lnea de regresin es y = 0.4964x? 13.066 (R2 = 0.48) para plantas
C3, y = 0.2454x? 29,853 (R _ {2} = 0,37) para plantas C _ {4}, e y = 0,3408x \ 10.369 (R2 = 0.71) para plantas
CAM. Efectos de las temperaturas de crecimiento sobre las velocidades fotosintticas a las respectivas
temperaturas de crecimiento (valor relativo a 1,0 a baja temperatura) (B). Toda la lnea de regresin es y =
0,0026x? 0,9977 (R2 = 0,01) para plantas C _ {3}, y = 0,0189x \ 1,2323 (R2 = 0,01) para plantas C4, e y = -
0,025x \ 1.2168 (R2 = 0.45) para plantas CAM.

cambio aclimatario en cada especie. La capacidad de aclimatacin de cada

especie est limitada a cierto nivel, pero la diferenciacin de especies ha permitido
a las especies de C3 adaptarse a una amplia gama de temperaturas. Esto pone de
relieve que no slo la aclimatacin, sino tambin los cambios evolutivos, han
jugado un papel importante en la capacidad de las especies de C3 para habitar
diferentes regmenes de temperatura. Por otro lado, en las plantas C4 y CAM, la
media de las pendientes dentro de cada especie fue similar a la pendiente entre
especies en cada tipo fotosinttico (Tabla 2), lo que sugiere una diferenciacin
limitada entre especies en cada tipo fotosinttico y esa variacin en

Topt se puede explicar principalmente por la aclimatacin dentro de cada tipo. Se

evalu la homeostasis de temperatura de la fotosntesis como la relacin de las
tasas fotosintticas a la temperatura de crecimiento respectiva (es decir, la tasa
fotosinttica a alta temperatura de crecimiento dividida por la de baja temperatura
de crecimiento; En las plantas C3, estuvo cerca de 1, indicando que la tasa
fotosinttica a la temperatura de crecimiento se mantuvo independientemente de
las temperaturas de crecimiento (Figura 5B). En las plantas C4, fue de 2,39, lo que
indica que las tasas fotosintticas fueron mayores a altas temperaturas de
crecimiento. Por el contrario, las plantas CAM tenan un valor de 0,47, de tal
manera que tenan menores velocidades fotosintticas a temperaturas ms altas.
En conjunto, la respuesta a la temperatura de los rasgos fotosintticos en cada va
fotosinttica (C3, C4 y CAM) probablemente refleja la adaptacin a un rgimen de
temperatura prevalente. Existen varias especies C3 con diferentes habilidades
inherentes para aclimatar la fotosntesis a un cambio en la temperatura de
crecimiento, y las plantas C3 generalmente tenan mayor capacidad de
aclimatacin de la temperatura de la fotosntesis a travs de un amplio rango de
temperatura. Por la noche, las plantas CAM de ambientes desrticos pueden
experimentar temperaturas muy bajas, por lo que la fijacin de CO2 debe
optimizarse para temperaturas nocturnas bajas (Lu ttge 2004), aunque como se
mencion anteriormente, los mecanismos subyacentes para la respuesta de
temperatura de la fijacin de CO2 en plantas CAM no se ha dilucidado. Por el
contrario, las plantas C4 generalmente se adaptan a ambientes clidos. Esto
podra explicarse por dos posibilidades: (1) una alta concentracin de CO2 en el
sitio de Rubisco permite altas tasas de asimilacin de CO2 a altas temperaturas,
donde las tasas de fotorrespiracin son altas (Jordan y Ogren 1984); (2) Las
enzimas fotosintticas C4 se adaptan a altas temperaturas. Por ejemplo, la
temperatura ptima de PEPC es de alrededor de 40-45C (Chinthapalli et al.,
2003), y la velocidad mxima de carboxilacin de RuBP (Vcmax) as como la
velocidad de transporte de electrones (Jmax) aumentaron exponencialmente con
la temperatura (Kubien et al., 2003). Por otro lado, por qu las plantas C4
funcionan mal a baja temperatura? Como se describi anteriormente, las plantas
C4 fallan a baja temperatura debido a: (1) labilidad enzimtica en el ciclo C4
(especialmente en la regeneracin de PEP por PPDK, Naidu et al., 2003; Wang et
al., 2008); (2) insuficiente capacidad de Rubisco (Kubien et al., 2003); o (3)
rendimiento de quntum bajo de la fotosntesis C4 con respecto a la fotosntesis
C3 a bajas temperaturas (Ehleringer y Bjo rkman 1977, Ehleringer 1978) donde
puede ocurrir fotoinhibicin. La fotosntesis C4 generalmente se considera menos
plstica que la fotosntesis C3 debido a las restricciones de regular un ciclo
bioqumico adicional, dos tipos celulares y la posicin rgida de los cloroplastos
dentro de las clulas de la vaina del haces (Sage y McKown 2006).