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Fuentes-Gonzlez y Muoz-Durn

Actual Biol 34 (96): 85-102, 2012

FILOGENIA DE LOS CNIDOS ACTUALES (CARNIVORA: CANIDAE)


MEDIANTE ANLISIS DE CONGRUENCIA DE CARACTERES BAJO
PARSIMONIA

PHYLOGENY OF THE EXTANT CANIDS (CARNIVORA: CANIDAE) BY MEANS OF CHARACTER


CONGRUENCE UNDER PARSIMONY

Jesualdo A. Fuentes-Gonzlez1, 3, Joao Muoz-Durn2, 4

Resumen

Las relaciones de parentesco entre los cnidos recientes han sido conflictivas. Entre los problemas ms notables
se tienen la monofilia del clado de los lobos por un lado y la de los cnidos suramericanos por el otro, as como
las posiciones filogenticas de Nyctereutes, Urocyon, Otocyon, Chrysocyon, Speothos y Lycaon. En este trabajo
analizamos las relaciones filogenticas de las 35 especies de cnidos recientes mediante anlisis de congruencia de
caracteres bajo mxima parsimonia utilizando datos morfolgicos, moleculares, citogenticos, de historia de vida,
ecolgicos y comportamentales. Con el objeto de reconocer el aporte de cada matriz y evaluar su combinabilidad,
realizamos anlisis de congruencia taxonmica entre particiones. No se detectaron incongruencias duras entre
las particiones, lo que nos permiti realizar un anlisis combinado sin alteraciones sobre la matriz. La topologa
resultante sugiere que Nyctereutes radia temprano en la historia de la subfamilia Caninae, mientras que el resto de
taxones se agrupan en tres clados: zorros rojos, lobos y cnidos suramericanos. Se corrobora la monofilia de los
gneros Urocyon, Lycalopex y Vulpes, pero no la de Canis. Los taxones Urocyon y Otocyon son grupos hermanos
y quedan ubicados en la base del clado de los zorros rojos (Vulpini). Las especies de Vulpes quedan organizadas
en trminos biogeogrficos con dos clados hermanos, uno conformado por las especies holrticas y el otro por
las especies afrotropicales e indomalayas. La evolucin de los cnidos suramericanos presenta una estructura
de radiacin jerrquica con el gnero Lycalopex en la parte terminal. El taxn Speothos forma un clado con los
otros dos gneros monotpicos que poseen taln cortante (Lycaon y Cuon), lo que indica que esta adaptacin a la
hipercarnivora evolucion una sola vez en la historia de los Caninae.
Palabras clave: Canidae, congruencia de caracteres, evidencia total, parsimonia, taln cortante

Abstract

Genealogical relationships among extant canids have been controversial. The most noticeable problems include
the monophyly of both the wolf-like canids and the South American canids, as well as the phylogenetic position
of Nyctereutes, Urocyon, Otocyon, Chrysocyon, Speothos and Lycaon. In this study we analyze the phylogenetic
relationships of the 35 extant canid species using a character congruence approach under maximum parsimony.
We analyzed morphological, molecular, cytogenetic, life history, ecological and behavioral data. Taxonomic
congruence approaches were also implemented to evaluate the contribution and combinability of data partitions.
Since partitioned analysis did not result in hard incongruences among partitions, we proceeded to a combined
analysis of all data. The resulting topology suggests that Nyctereutes radiated early in the history of the Caninae,
whereas the other taxa are grouped in three clades: fox-like canids, wolf-like canids, and South American canids.
Monophyly of the genera Urocyon, Lycalopex, and Vulpes was corroborated. Results also indicated that the genus
Canis is polyphyletic. The taxa Urocyon and Otocyon are sister taxa and are located at the base of the fox-like

Recibido: septiembre 2011. Aceptado: marzo 2012.


1 Department of Biology, Indiana University, Bloomington. IN 47405-3700, U. S. A.
2 Departamento de Biologa, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogot. Bogot, D.C., Colombia.

Correos electrnicos: 3 <jearfuen@indiana.edu>; 4 <jvmunozd@unal.edu.co>.

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canids (Vulpini). Species of Vulpes are arranged in two clades according to biogeographical distribution. The first
clade includes all Holartic species, the second is shared by Afrotropical and Indo-Malaysian species. The evolution
of South American canids presents a hierarchical radiation structure, with Lycalopex at the end of the branch. The
taxon Speothos is not included within the South American canid clade. It is in a clade together with the other two
genera that have a trenchant heel (Lycaon and Cuon), suggesting that the hypercarnivory adaptation evolved only
once in the history of the Caninae.
Key words: Canidae, character congruence, parsimony, total evidence, trenchant heel

INTRODUCCIN Estos aspectos son bien conocidos para la


mayora de especies, lo que hace que este clado
La familia Canidae presenta una radiacin sea un buen modelo para estudiar patrones
sucesiva de tres subfamilias: Hesperocyoninae, macroevolutivos (Bekoff et al. 1984, Muoz-
Borophaginae y Caninae, a esta ltima pertenecen Durn 2010, Sillero-Zubiri y Macdonald 2004)
todos las especies de cnidos actuales (Tedford Lamentablemente sus relaciones de parentesco
et al. 1995, Wang 1993, 1994, Wang et al. 1999). an suscitan demasiadas dudas, lo que dificulta
Los cnidos vivientes (tabla 1) varan en muchos el abordaje de preguntas sociobiolgicas y
aspectos, entre ellos el tamao, las preferencias ecolgicas bajo una perspectiva histrica.
de hbitat, la dieta y el comportamiento social. (Zrzav y inkov 2004).

Tabla 1. Especies vivientes de la subfamilia Caninae relacionadas en este trabajo. Se muestran nombres cientficos con autora,
ao de descripcin y abreviaciones utilizadas en este estudio

Especie Descriptor Abreviacin


Canis adustus Sundevall 1847 C. adustus
Canis aureus Linnaeus 1758 C. aureus
Canis mesomelas Schreber 1775 C. mesomelas
Canis latrans Say 1823 C. latrans
Canis lupus Linnaeus 1758 C. lupus
Canis rufus Audubon y Bachman 1851 C. rufus
Canis simensis Rppell 1835 C. simensis
Cerdocyon thous Linnaeus 1776 C. thous
Chrysocyon brachyurus Illiger 1815 C. brachyurus
Cuon alpinus Pallas 1811 C. alpinus
Lycaon pictus Temminick 1820 L. pictus
Nyctereutes procyonoides Gray 1834 N. procyonoides
Otocyon megalotis Desmarest 1822 O. megalotis
Speothos venaticus Lund 1842 S. venaticus
Urocyon cinereoargenteus Schreber 1775 U. cinereoargenteus
Urocyon littoralis Baird 1858 U. littoralis
Atelocynus microtis Sclater 1883 A. microtis
Lycalopex culpaeus Molina 1782 L. culpaeus

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Especie Descriptor Abreviacin


Lycalopex griseus Gray 1837 L. griseus
Lycalopex fulvipes Martin 1837 L. fulvipes
Lycalopex gymnocercus Fischer 1814 L. gymnocercus
Lycalopex sechurae Thomas 1900 L. sechurae
Lycalopex vetulus Lund 1842 L. vetulus
Vulpes bengalensis Shaw 1800 V. bengalensis
Vulpes cana Blanford 1877 V. cana
Vulpes chama Smith 1833 V. chama
Vulpes corsac Linnaeus 1768 V. corsac
Vulpes ferrilata Hodgson 1842 V. ferrilata
Vulpes macrotis Merriam 1888 V. macrotis
Vulpes pallida Cretzschamar 1827 V. pallida
Vulpes rueppelli Schinz 1825 V. rueppelli
Vulpes velox Say 1823 V. velox
Vulpes vulpes Linnaeus 1758 V. vulpes
Vulpes zerda Zimmermann 1780 V. zerda
Vulpes lagopus Linnaeus 1758 V. lagopus

Los esfuerzos dirigidos a reconstruir la historia Tedford et al. 1995, Wang et al. 2004a, Wayne
evolutiva de los cnidos han sido numerosos y han et al. 1997, Wayne et al. 1987a, b, Zrzav y
involucrado mltiples fuentes de informacin, inkov 2004).
entre ellos datos morfolgicos (Lyras y Van der
Geer 2003, Muoz-Durn 2011, Tedford et al. Uno de los aspectos ms oscuros de la historia
1995, Zrzav y inkov 2004), moleculares evolutiva de los cnidos es la evolucin del
(Bardeleben et al. 2005, Geffen et al. 1992, taln cortante: una reduccin en las cspides
Muoz-Durn, 2011, Wayne et al. 1997, Zrzav del carnasial inferior que incrementa la longitud
y inkov 2004), citogenticos (Wayne et del borde cortante del molar y que se considera
al. 1987a, b), ecolgicos y comportamentales una adaptacin a la hipercarnivora. Este
(Zrzav y inkov 2004), de manera tanto rasgo se us antiguamente para agrupar a
particionada como combinada. No obstante, an los gneros Cuon, Lycaon y Speothos en la
existe controversia respecto de las relaciones subfamilia Simocyoninae (Venkataraman y
filogenticas al interior de este grupo (Wang et Johnsingh 2004, Wang et al. 2004b, Wayne et
al. 2004a, Wayne et al. 1997). Por ejemplo, no al. 1997). No obstante, arreglos filogenticos
se tiene claridad con respecto a las relaciones posteriores rompieron esta relacin y se abog
filogenticas existentes entre N. procyonoides, por la evolucin convergente de esta estructura
U. cinereoargenteus y O. megalotis, no hay asociada al hbito de depredar sobre vertebrados
certeza acerca de la monofilia del grupo de de gran tamao (Tedford et al. 1995, Wayne et
los lobos, ni la de los cnidos suramericanos, al. 1997). Alternativamente se propone que
y persisten incertidumbres sobre la posicin el taln cortante pudo haber tenido un nico
filogentica de varias especies, entre ellas V. origen dentro del clado de los lobos pero que
zerda (Bardeleben et al. 2005, Geffen et al. 1992, slo se conserv en las especies ms carnvoras
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(Bardeleben et al. 2005, Tedford et al. 1995, previamente las fuentes originales mediante el
Wayne et al. 1997, Zrzav y inkov 2004). replanteamiento de caracteres problemticos,
Por ejemplo, aunque la evidencia morfolgica la generacin de nuevos datos y la filtracin de
tiende a agrupar a L. pictus y C. alpinus como caracteres dudosos. Las relaciones de parentesco
grupos hermanos, algunos datos moleculares propuestas en esta investigacin derivaron de
sugieren orgenes independientes para estas anlisis de evidencia total. Si algn carcter
dos especies (Wang et al. 2004a, Wayne et al. est fallando en proveer informacin relevante
1997). Pero mucho ms confusa es la posicin para obtener un rbol de especies, ser ms fcil
filogentica de S. venaticus, pues la evidencia detectarlo a travs de las incongruencias que
osteolgica, molecular y cromosmica lo agrupa surjan de su interaccin con otros caracteres
con otros cnidos suramericanos mientras que cladogenticos, independientemente de su
las alozimas lo asocian a Canis (Tedford et al. naturaleza. Esto es particularmente importante
1995, Wayne et al. 1997). cuando se estudian especies del orden Carnivora,
caracterizadas por un amplio espectro de
La incertidumbre con respecto al origen y adaptaciones comportamentales, ecolgicas y
evolucin del taln cortante tambin genera morfolgicas. Por eso, para explorar la historia
incertidumbres sobre la historia evolutiva de evolutiva de los miembros de este grupo es
los cnidos suramericanos. Si S. venaticus necesario contar con datos provenientes de
pertenece al clado de cnidos suramericanos, muchas fuentes, incluyendo la anatoma, la
como sugieren los datos morfolgicos y fisiologa, el comportamiento, las historias
moleculares respectivamente, este clado podra de vida y la ecologa (Bekoff et al. 1984). En
ser considerado monofiltico y la hiptesis de la una filogenia, la seal histrica proveniente de
evolucin convergente del taln cortante podra mltiples fuentes de datos ser realzada mediante
ser corroborada. No obstante, si el taln cortante la implementacin de anlisis de congruencia
tiene un nico origen, la evidencia a favor de de caracteres, pues esta aproximacin permite
la monofilia de los cnidos suramericanos sera que todos los datos sean candidatos a hiptesis
dbil. Otros aspectos oscurecen la historia de homologa.
evolutiva de los cnidos suramericanos. Aunque
la monofilia de Lycalopex est relativamente MATERIALES Y MTODOS
bien soportada, las relaciones internas de este
gnero son confusas y es posible su divisin Datos. Utilizamos datos morfolgicos,
en dos gneros separados (Pseudalopex y ecolgicos, comportamentales, de historia de
Lycalopex). Igualmente an existen preguntas vida, citogenticos y moleculares como fuente
sobre el arreglo filogentico de A. microtis, C. de informacin para los anlisis filogenticos.
brachyurus y C. thous (Bardeleben et al. 2005, Los detalles sobre los caracteres utilizados para
Tedford et al. 1995, Wayne et al. 1997, Zrzav los anlisis filogenticos, la lista de referencias
y inkov 2004). bibliogrficas de las cuales se compil esta
informacin, las fuentes de secuencias moleculares
Si bien es cierto que existen varios intentos de utilizadas para cada especie, as como la lista de
generar topologas confiables para los cnidos, especmenes fotografiados, la relacin de las pieles
los conflictos topolgicos son notables y las examinadas para cada especie, el sexo de los
relaciones histricas varan dependiendo de la especmenes muestreados, su nmero de coleccin
evidencia usada. Esta investigacin tiene por y el museo al que pertenecen est disponible en
objeto generar una hiptesis filogentica que la pgina de internet: <http://www.ciencias.unal.
haga uso de la informacin disponible, depurando edu.co/ecologiaevolutiva/>.
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El trabajo de Tedford et al. (1995) aport una peso cerebral (Gittleman 1986a), por lo que
buena porcin de los caracteres morfolgicos construimos caracteres relacionados con la
utilizados en esta investigacin, al igual que el encefalizacin. Aunque ya hay mucha de esta
de Zrzav y inkov (2004) quienes hicieron informacin disponible para cnidos (Gittleman
una compilacin de datos dispersos en varias 1986a, b, 1991), no todas las especies han
publicaciones. En ambos casos revisamos sido muestreadas por lo que resultaban varios
detalladamente todos los caracteres, aquellos en datos faltantes en la matriz filogentica tras la
los que encontramos inconsistencias con respecto discretizacin de los rasgos. Para complementar
a la informacin en nuestra base de datos fueron estos datos calculamos el volumen aproximado
replanteados o excluidos. Otros caracteres de la cavidad craneal utilizando especmenes de
fueron propuestos por esta investigacin y museo. Para conseguirlo, usamos como referencia
compilados a partir de revisin bibliogrfica. el peso de 100 cm3 de quinua y con ella llenamos
El registro de nuevos caracteres morfolgicos cada crneo hasta alcanzar el nivel del formen
y la revisin de caracteres utilizados en trabajos magnum; se tuvo cuidado de tapar todos los
previos se hizo mediante la observacin formenes. Posteriormente pesamos la quinua
directa de especmenes o sus fotografas. Otros alojada en cada crneo y estimamos el volumen
caracteres novedosos fueron compilados a a partir del peso de referencia.
partir de fuentes bibliogrficas adicionales,
como los relacionados con la postura a partir de Los datos de ecologa y comportamiento fueron
los ndices propuestos por Polly (2010), quien obtenidos mediante revisin de literatura.
encontr seal filogentica en estos datos para Procuramos que la informacin de la cual
varios grupos de carnvoros. Tambin reunimos derivaron estos caracteres hubiese sido obtenida
algunos caracteres relacionados con el tamao en condiciones silvestres, para evitar sesgos
corporal. Debido a que los tamaos corporales relacionados con las conductas aberrantes que
estn reportados con un nmero de muestra pueden desarrollarse en el cautiverio (Maier
desigual en diversas fuentes, calculamos 2001). Dada la variabilidad artificial que puede
promedios ponderados con toda la informacin ser introducida al equiparar dos respuestas que
disponible antes de la discretizacin de sus no se han producido bajo contextos anlogos,
caracteres asociados (Muoz-Durn 2002). El evitamos combinar datos in situ y ex situ en un
peso neonatal fue controlado mediante el peso mismo carcter.
ponderado adulto, esto con el fin de evitar
correlaciones con el tamao corporal. La Con todos los datos disponibles procedimos a la
informacin sobre el nmero de mamas para las codificacin mediante estrategias conservativas,
especies de cnidos es incompleta o errnea en con el objeto de disminuir el efecto de posibles
la literatura, por lo que fue necesario recopilar cambios debidos a anagnesis. Tanto para
gran parte de esta informacin mediante la los caracteres morfolgicos como para los
observacin de pieles en las colecciones. En ecolgicos y comportamentales preferimos la
el anlisis incluimos caracteres relacionados discretizacin por saltos en la codificacin de
con la anatoma cerebral externa que no han rasgos continuos. Los saltos fueron calculados
sido explorados antes, a pesar de que ya se como unidades de desviacin estndar. Cuando
ha discutido sobre el aporte que estos rasgos esta estrategia generaba muchas autapomorfas
podran tener en anlisis filogenticos (Lyras en los extremos inferior y superior de la
y Van der Geer 2003, Tedford et al. 1995, distribucin, asignamos los primeros y ltimos
Wang et al. 2004a). Los volmenes enceflicos saltos ms conspicuos a un mismo estado de
pueden ser usados como estimadores de carcter; esta prctica es consistente con la
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distribucin de muchos rasgos continuos que citogenticos, en gran parte derivados de Wayne
se aproximan a la normalidad, donde la mayor et al. (1987a, b). Los datos moleculares incluyen
ocurrencia de los datos se concentra en los tres marcadores mitocondriales: Cytb, COI y COII;
valores centrales, mientras que en las colas de la y seis marcadores nucleares: CHRNA1, CYPIA,
distribucin suelen encontrarse escasos valores FES, GHR, VTN y TRSP.
dispersos. Cuando no haba claridad en los
saltos o estos eran muy abundantes (generando Alineamiento. Efectuamos el alineamiento
marcadas simplesiomorfas o autapomorfas, sobre cada marcador molecular por separado
respectivamente) recurrimos a la discretizacin empleando el programa ClustalW a travs de
por percentiles; preferimos los percentiles del la interfaz para Windows de ClustalX2 (Larkin
33%, pero en contados casos recurrimos a los et al. 2007). Este fue llevado a cabo bajo la
percentiles del 25 y 50%. Los percentiles del opcin de alineamiento completo y el retraso para
25% nos permitieron ganar estructura donde adicin de secuencias en el alineamiento mltiple
la informacin estaba disponible para un buen se mantuvo en un nivel de identidad del 30%. No
nmero de especies y la transicin de valores se asumieron tendencias de transicin debidas a
continuos no era muy difusa. Los percentiles la relacin entre secuencias, por lo que el peso
del 50% fueron tiles cundo la disponibilidad para las transiciones se mantuvo en 0,5. Para el
de informacin era escasa y la probabilidad de alineamiento de cada marcador se ensayaron
proponer agrupaciones artificiosas era mayor. estrategias tanto restrictivas como permisivas,
variando los costos de apertura y extensin
Los caracteres fueron tratados como no ordenados de saltos, y corriendo tres iteraciones sobre el
bsicamente en dos casos: a) cuando los caracteres alineamiento final. Las diferentes estrategias
eran binarios y por lo tanto la ordenacin era fueron comparadas evaluando su efecto en la
innecesaria, y b) cuando no existan elementos magnitud de los supuestos generados (es decir,
que permitieran sugerir una tendencia de cambio cantidad y longitud de saltos), las zonas de
en los caracteres. Cuando los estados de carcter alineamiento ambiguo, las regiones y nucletidos
podan ser posicionados a lo largo de una escala residuales, y la similitud resultante entre las
y la condicin del grupo externo era observada secuencias. Cada estrategia seleccionada como
en alguno de los extremos, los caracteres fueron candidata fue comparada con un alineamiento
tratados como ordenados. Algunos caracteres obtenido bajo las mismas condiciones, pero
presentaron tendencias de cambio que les haca iterando en cada paso. Esta aproximacin se
susceptibles de un tratamiento ordenado, no contrast con el alineamiento iterado al final
obstante, el rasgo plesiomrfico (sugerido por el y sin iterar. Seleccionamos los alineamientos
grupo externo) ocurri en alguno de los estados ms estables y los revisamos sitio por sitio con
intermedios, no en los extremos, por lo que la el programa MEGA versin 4.0 (Tamura et al.
estructura ascendente o descendente se alteraba. 2007). Esta revisin permiti hacer cambios
Para este tipo de caracteres implementamos mediante alineamiento manual cuando la falta
matrices de pesos que permitieron al estado de homologa posicional en algunas regiones era
plesiomrfico permanecer en el intermedio y detectable a simple vista (Borsch et al. 2003).
cambiar hacia cualquier extremo, pero los cambios
de extremo a extremo estaban condicionados a Durante la depuracin manual en MEGA tambin
pasar por los estados intermedios. se ultimaron detalles referentes a la codificacin.
Codificamos los saltos como datos faltantes
Utilizamos la estrategia de codificacin propuesta cuando estaban ubicados al inicio y al final de
por Zrzav y inkov (2004) para los caracteres las secuencias. El mismo tratamiento recibieron
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los saltos abundantes e intermitentes de ciertos marcador molecular, utilizamos la morsa para
taxones que en las dems secuencias se mostraban complementar el grupo externo.
estables. Adicionalmente, redujimos las regiones
de saltos en dos casos: a) cuando eran propiciadas Como puede verse, el grupo externo no estuvo
nicamente por el grupo externo y, b) cuando eran conformado por ningn taxn en particular
propiciadas por un nico taxn, an si se trataba del sino ms bien por un compendio de taxones
grupo interno. Ahora bien, si este tipo de regiones (incluidos en la matriz como GE1, GE2 y
(de pocos taxones con nucletidos y abundantes GE3), y su condicin de grupo externo fue
taxones con saltos) se localizaban al comienzo o explcita en los anlisis. Esto permiti mantener
al final de las secuencias donde los saltos fueron un nmero constante de objetos en el grupo
codificados como datos faltantes, entonces estas externo an cuando las fuentes de informacin
regiones fueron eliminadas en su totalidad. De eran variadas. Con esta alternativa buscamos
esta manera buscamos que las zonas al inicio y hacer una polarizacin basada en datos (no en
al final de las matrices moleculares estuvieran ancestros hipotticos) que se pudiera extender
caracterizadas por un buen nmero de nucletidos a varias fuentes de informacin, manteniendo la
en las secuencias del grupo interno. Finalmente, comparabilidad entre los rasgos involucrados.
los saltos fueron reconocidos como quinto carcter Seguimos a Tedford et al. (1995) y ensamblamos
en los anlisis filogenticos. el grupo externo con una estructura jerrquica,
donde el primer y segundo objetos (GE1 y GE2)
Grupo externo. Cuando los caracteres fueron ocuparan posiciones ms basales en filogenias
incorporados sin modificaciones de sus fuentes preexistentes (Tedford et al. 2009, Yu et al. 2004).
originales, mantuvimos intacta la informacin
para el grupo externo. Para la mayora de datos Parsimonia. En este trabajo tratamos a las
morfolgicos modificados o novedosos, el grupo sinapomorfas como hiptesis de homologa
externo estuvo conformado por tres especies (de Pinna 1991, Patterson 1982), lo que tiene
extintas de la subfamilia Caninae: Leptocyon varias implicaciones: a) no se ejecutaron pruebas
gregorii Matthew 1907, Leptocyon vafer de homologa como prerrequisito de anlisis
Leidy 1858 y Leptocyon mathewii Tedford, filogenticos; b) no se diferenci el concepto de
Wang y Taylor 2009. Las imgenes sobre las homologa en matrices con datos de diferente
cuales tomamos los datos para su posterior naturaleza para los anlisis combinados; c) la
codificacin derivaron de fotografas de L. implementacin de parsimonia de este trabajo tuvo
vafer sobre el dentario en museos y de varias un tinte estricto; es decir, no se utiliz homologa
figuras del trabajo de Tedford et al. (2009), dinmica ni pesos diferenciales de tal manera
de este trabajo usamos especficamente las que las hiptesis de homologa se determinaron
figuras: 18 (A-F) para L. matthewii; 10, 11 (A- mediante pruebas de congruencia; d) los caracteres
E) para L. gregorii; 14, 15 y 16 para L. vafer. homoplsicos, en tanto que son resultado de
Para el resto de caracteres usamos especies de fenmenos biolgicos, no fueron equiparados
la familia Ursidae como grupo externo. Este con ruido y por lo tanto, no fueron descartados;
clado es relativamente homogneo en trminos estos caracteres incluso pueden tener impacto
morfolgicos y comportamentales, y su posicin cladogentico e indicar homologas secundarias.
filogentica con respecto a los cnidos los
convierte en buenos candidatos para utilizarlos Los caracteres fueron tratados como aditivos
como grupo externo (Muoz-Durn 2010, y sin pesos. Las matrices de pesos fueron
Wang et al. 2004b). Cuando no haba suficientes implementadas dentro de los caracteres para
secuencias disponibles de rsidos para algn compensar el efecto de rasgos plesiomrficos en
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estados intermedios, no para dar ms relevancia incongruencias duras entre particiones fueron
a caracteres concretos dado que no hay evidencia identificadas mediante porcentajes Bootstrap
contundente que soporte esta accin (Eernisse iguales o superiores al 95%.
y Kluge 1993). Los caracteres no informativos
fueron excluidos. El grupo interno fue forzado Los anlisis de Parsimonia fueron realizados
a la monofilia con respecto al grupo externo. con PAUP* versin 4.0b10 (Swofford 2003) y la
Los carcteres que presentaron varios estados visualizacin de rboles se efectu con TreeView
en un mismo taxn, fueron tratados como versin 1.6.6 (Page 1996), integrados mediante
polimrficos. la interfaz grfica de PaupUp (Calendini y
Martin 2005).
Antes de efectuar anlisis de congruencia de
caracteres se hicieron anlisis particionados para RESULTADOS
explorar el aporte de las diferentes fuentes de
informacin y para evaluar su combinabilidad. Para Las condiciones de alineamiento variaron
estos anlisis se aplicaron bsquedas heursticas dependiendo del marcador (tabla 2). A excepcin
con incremento automtico del nmero mximo de FES, GHR y TRSP, no hubo necesidad
de rboles. La topologa inicial de bsqueda se de hacer ajustes manuales. Exceptuando los
determin mediante adicin progresiva, utilizando marcadores nucleares, tanto los ndices de
el taxn ms cercano para la secuencia de adicin. consistencia como los de retencin tendieron a
En caso de que ms de un cladograma ptimo fuese ser bajos aunque los segundos tienden a ser ms
obtenido despus de cada adicin, se guardaron altos que los primeros, sealando la presencia
como mximo 20 rboles para mantener en las de sinapomorfas secundarias (tabla 3). No se
comparaciones y exploraciones subsiguientes del encontraron incongruencias duras por lo que el
anlisis. El algoritmo empleado para el rearreglo de anlisis de congruencia de caracteres pudo ser
ramas fue la Biseccin y Reconexin de rboles efectuado sin aplicar ningn tratamiento sobre las
(TBR) ms ptimos, aplicado sobre todas las particiones (tabla 4). De este anlisis resultaron
topologas guardadas. pocos AMPs (tabla 3) cuyo consenso estricto
(figura 1) slo gener una politoma entre V. chama
Cuando la bsqueda heurstica arroj ms de y V. pallida. En general la topologa muestra
un rbol parsimonioso se gener un consenso dos grandes agrupaciones, excluyendo a N.
estricto que resumiera la informacin comn procyonoides que aparece como el cnido viviente
de las diferentes topologas. La confidencia fue ms basal. La primera agrupacin conduce al clado
evaluada mediante 1.000 rplicas de Bootstrap de los zorros rojos (Vulpini), donde aparece el
aplicadas sobre bsquedas heursticas con adicin gnero Vulpes como monofiltico y grupo hermano
paso a paso y secuencia de adicin aleatoria con de otro clado conformado por los gneros Otocyon
100 repeticiones, manteniendo cinco rboles en (monotpico) y Urocyon (que tambin resulta
cada paso. El resto de condiciones de bsqueda monofiltico y muy bien soportado). Obsrvese
fueron muy similares a las implementadas para que Vulpes puede ser considerado monofiltico
la obtencin de rboles ms parsimoniosos y slo si en l se incluyen V. lagopus y V. zerda,
consensos, slo que no se permiti el incremento tradicionalmente reconocidos como pertenecientes
automtico del mximo nmero de rboles para a los gneros monotpicos Alopex y Fennecus,
guardar (se restringi a 1.000 como nmero respectivamente. El gnero Vulpes a su vez se
mximo) y se restringi el rearreglo de ramas a divide en dos grandes grupos: uno que incluye
los mejores rboles de partida. Slo se retuvieron a las especies holrticas y otro que incluye a las
grupos cuya frecuencia superara el 75%. Las especies afrotropicales e indomalayas.

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Tabla 2. Condiciones de alineamiento para los marcadores moleculares. Se muestran los costos de apertura y extensin de
saltos tanto para el alineamiento mltiple como para el pareado. Tambin se indica si las iteraciones se mantuvieron en cada
paso (A) o al final (B) del alineamiento, o si no fueron implementadas (C)

Pareado Mltiple
Marcador Apertura Extensin Apertura Extensin Interaciones
Cytb 80 40 10 5 B
COI 10 20 20 80 C
COII 15 6,66 15 6,66 A
CHRNA1 15 6,66 2 2 B
CYPIA 15 6,66 15 6,66 B
FES 90 45 15 6,66 B
GHR 10 20 15 6,66 B
VTN 30 15 15 6,66 B
TRSP 30 30 30 15 B

Tabla 3. Condiciones y resultados de los anlisis filogenticos bajo Parsimonia (abreviaciones: ECC = ecologa, comportamiento
y citogentica; N = nmero de caracteres totales; S = nmero de caracteres simplesiomrficos; A = nmero de caracteres
autapomrficos; L = longitud de los rboles ms parsimoniosos; AMPs = nmero de rboles ms parsimoniosos; IC = ndice
de consistencia; IR = ndice de retencin)

Particin N S A L AMPs IC IR
Morfologa 124 0 5 668 12 0,2949 0,5561
ECC 54 0 0 198 8779 0,3333 0,6517
Cytb 730 404 55 1279 1 0,3198 0,5196
COI 588 368 27 902 30 0,3082 0,5121
COII 684 402 44 937 12 0,3554 0,5152
CHRNA1 361 286 20 71 800 0,8732 0,9353
CYPIA 600 477 60 77 24 0,8961 0,9470
FES 453 362 21 99 30 0,8586 0,9300
GHR 816 707 39 97 36 0,8969 0,9531
VTN 486 408 28 62 48 0,9194 0,9621
TRSP 715 546 96 161 303 0,6460 0,8381
Total 5.611 3.960 395 4.808 2 0,3634 0,5604

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Actual Biol 34 (96): 85-102, 2012 Fuentes-Gonzlez y Muoz-Durn

Tabla 4. Clados bien soportados por los anlisis de congruencia taxonmica. Los taxones con el mismo nmero pertenecen
a un nodo bien soportado; los que aparecen en negrilla son candidatos a incongruencias duras. La particin de ecologa,
comportamiento y citogentica no present clados bien soportados en el grupo interno (la matriz de rasgos de historia de vida
fue incluida en la de citogentica porque por s sola era muy pequea y careca de resolucin). La razn por la cual L. fulvipes
y V. velox no aparecen en todos los grupos con un soporte mayor al 95% es porque sus datos no estuvieron disponibles para
todas las fuentes de informacin, no porque estuviesen generando incongruencias (Morf = Particin morfolgica)

Taxn Morf Cytb COI COII CHRNA1 CYPIA FES GHR VTN TRSP
C. adustus 2
C. aureus 4
C. mesomelas 2
C. latrans 4
C. lupus 4
C. simensis 4
C. thous 4 3 2 2
C. brachyurus 2
C. alpinus 1
L. pictus 1
N. procyonoides 5 3
O. megalotis 5 3
S. venaticus 1 2
U. cinereoargenteus 2 5 1 1 1 4 1
U. littoralis 2 1 1 1 4 1
A. microtis 4 3 2 2
L. culpaeus 2, 3, 4 3 1 2 2 2 2
L. griseus 2, 4 3 1 2 2 2
L. fulvipes 2 2 2
L. gymnocercus 2, 4 3 1 2 2 2 2 2
L. sechurae 2, 4 3 1 2 2
L. vetulus 2, 3, 4 3 1 2 2 2
V. cana 1 1
V. chama 1 1
V. corsac 2 2, 5 1 1
V. macrotis 1 1, 2 2, 3, 5 1 1 3
V. rueppelli 1 1
V. velox 1 1
V. vulpes 2 2, 5 1 1
V. zerda 2, 5 1 1
V. lagopus 1 1, 2 2, 3, 5 1 1 3

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Fuentes-Gonzlez y Muoz-Durn Actual Biol 34 (96): 85-102, 2012

Figura 1. Consenso estricto de los dos AMPs tras el anlisis de congruencia de caracteres. Los valores de soporte Bootstrap
aparecen indicados en el nodo respectivo. El consenso slo colapsa un nodo (V. Chama y V. pallida). Las flechas indican linajes
cuyos atributos aparecen especificados, ver el texto para ampliar esta informacin. El gnero Canis y los cnidos suramericanos
aparecen entre comillas porque no constituyen grupos monofilticos (TC = Taln cortante)

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Actual Biol 34 (96): 85-102, 2012 Fuentes-Gonzlez y Muoz-Durn

La segunda agrupacin conduce al clado de los Bininda-Emonds et al. 1999, Tedford et al. 1995,
Canini, que est bien soportado y a su vez se Wang et al. 2004a, Wayne et al. 1997, Zrzav
bifurca en dos grupos. El primero es el de los lobos, y inkov 2004), el rbol separa al clado de
en el que el gnero Canis no es monofiltico. Las los zorros rojos (Vulpini) del clado de los lobos
especies del gnero Canis que aparecen agrupadas y cnidos suramericanos (Canini). No obstante,
como monofilticas son C. simensis, C. aureus, C. N. procyonoides radia temprano en la historia
latrans, C. lupus y C. rufus, mientras que C. adustus evolutiva de la subfamilia Caninae. Aunque la
y C. mesomelas radian mucho ms temprano. En posicin filogentica de esta especie ha sido
medio de las especies del gnero Canis radia un problemtica, en varias hiptesis previas se rescata
clado con alto nivel de soporte que incluye a los su posicin basal dentro de los cnidos vivientes
tres cnidos con taln cortante (antiguamente (Bardeleben et al. 2005, Bininda-Emonds et al.
agrupados en la subfamilia Simocyoninae): C. 1999, Geffen et al. 1996, Muoz-Durn 2011,
alpinus, L. picus y S. venaticus. Wang et al. 2004a, Wayne et al. 1997, Wayne et al.
1987b, Zrzav y inkov 2004). La propuesta de
La otra rama del clado de los lobos (Canini) esta investigacin es consistente con la anatoma
conduce a los cnidos suramericanos, que craneodental, pues le da a N. procyonoides una
tampoco constituyen un grupo monofiltico. posicin basal que permite entender mejor su
Si bien es cierto que esta rama agrupa a la gran notable similitud dental con los mapaches.
mayora de cnidos suramericanos, el gnero
Speothos se ubica por fuera de l. Podra decirse El gnero Urocyon aparece como un grupo
que el gnero Urocyon tambin ha quedado monofiltico muy bien soportado que radia
por fuera, pero su distribucin en Suramrica tempranamente en la historia de los Vulpini
es reducida, concentrndose en Centro y Norte junto con Otocyon, quien figura como su grupo
Amrica. Este clado presenta una radiacin hermano. Estos dos gneros se encuentran bastante
jerrquica en la que C. brachyurus aparece como relacionados desde el punto de vista morfolgico
basal y grupo hermano de un conglomerado (incluyendo aspectos de anatoma cerebral
bien soportado. En este conglomerado quien externa), sin embargo la evidencia molecular suele
radia primero es A. microtis seguido de C. thous, ubicar a Otocyon en una posicin temprana dentro
cuyo grupo hermano es el gnero Lycalopex que de la historia evolutiva de los cnidos recientes
aparece como monofiltico y muy bien soportado. (Lyras y Van der Geer 2003, Tedford et al. 1995,
Wang et al. 2004a). La topologa propuesta adems
DISCUSIN rescata la sospechada radiacin temprana de estos
dos gneros dentro de la tribu Vulpini (Bardeleben
El consenso estricto de los rboles ms et al. 2005, Bininda-Emonds et al. 1999,
parsimoniosos est bien resuelto, por lo que la Geffen et al. 1992, Muoz-Durn 2002, 2011,
congruencia entre los caracteres de la matriz Tedford et al. 1995, Wang et al. 2004a, Wayne et
combinada es considerable. Los nodos con al. 1997, Zrzav y inkov 2004).
alto soporte de Bootstrap no son abundantes,
lo cual puede estar ms relacionado con la Dentro de la tribu Vulpini se propone al gnero
falta de caracteres redundantes que con Vulpes como monofiltico, siempre y cuando V.
problemas de congruencia entre ellos. De hecho, zerda y V. lagopus sean incluidos dentro de l
el anlisis combinado dio lugar a menos AMPs (Zrzav y inkov). Aunque otras topologas
que la gran mayora de anlisis particionados tambin han dado evidencia a favor de la
(tabla 3). Manteniendo la estructura general de monofilia de Vulpes, las relaciones al interior
muchas hiptesis previas (Bardeleben et al. 2005, de este gnero han sido conflictivas conflictivas
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Fuentes-Gonzlez y Muoz-Durn Actual Biol 34 (96): 85-102, 2012

(Bardeleben et al. 2005, Bininda-Emonds et al. respecto a otros zorros que habitan en el Norte
1999, Geffen et al. 1996, Muoz-Durn 2002, de frica y Oriente Medio, restringindose
Wayne et al. 1997, Zrzav y inkov 2004). ms al sur del continente africano. Su posicin
Esta topologa divide al gnero Vulpes en dos basal sera congruente con una dispersin
grandes grupos, uno que conduce a las especies concentrada hacia el Norte de frica y Oriente
holrticas y otro que conduce a las especies Medio, donde los dems zorros presentan
afrotropicales e indomalayas. Una hiptesis similar distribuciones marcadamente ms simptricas.
fue propuesta antes (Zrzav y inkov 2004) En la rama terminal de las especies afrotropicales
pero a manera de conclusin preliminar, mientras e indomalayas aparecen agrupados V. zerda y V.
que en nuestro caso es un resultado directo del cana. La agrupacin de estos dos zorros del
anlisis filogentico. En trminos del grupo de Norte de frica y Medio Oriente es consistente
especies holrticas, el rbol da un buen soporte con hiptesis previas, aunque estas suelen
a la relacin entre V. macrotis y V. velox, dos ubicarlos hacia la base del gnero Vulpes
taxones que muestran semejanzas tan notables (Bardeleben et al. 2005, Bininda-Emonds et al.
que han llegado a ser propuestos como una nica 1999, Geffen et al. 1996, Geffen et al. 1992,
especie (List y Cypher 2004, Moehrenschlager y Zrzav y inkov 2004). V. bengalensis es el
Sovada 2004, Zrzav y inkov 2004). Como taxn ms basal de las especies afrotropicales
grupo hermano de estas dos especies nerticas e indomalayas, lo que puede estar relacionado
aparece V. ferrilata con V. lagopus localizada con el hecho de que esta es la nica especie
hacia la base, dando a la primera una posicin del gnero que se encuentra en el sur de Asia,
filogentica diferente de la que haba recibido sugiriendo una posible radiacin de este linaje
en otras aproximaciones combinadas (Bininda- desde el sur de Asia hacia el norte de frica.
Emonds et al. 1999, Zrzav y inkov 2004).
Todo este clado aparece como grupo hermano de El clado de los lobos aparece bien soportado
V. vulpes y V. corsac. En este sentido la topologa pero se corrobora la discutida polifilia del gnero
resulta siendo un tanto contrastante con hiptesis Canis (Bardeleben et al. 2005, Moehlman y Hofer
previas que coinciden en emparentar a V. vulpes 1997, Muoz-Durn 2002, Wang et al. 2004a).
con V. rueppelli, desplazando a V. corsac hacia La monofilia de Canis se rompe debido a la
la base (Bininda-Emonds et al. 1999, Geffen et posicin del linaje que agrupa a los cnidos
al. 1992, Muoz-Durn 2002); no obstante, la con taln cortante y que separa C. mesomelas
informacin que soporta nuestra propuesta es ms y C. adustus del resto de especies del gnero.
abundante y diversa. La topologa presenta una estructura jerrquica
en la que C. adustus aparece como el ms basal
Dentro del grupo de especies afrotropicales del clado de los lobos, seguido de C. mesomelas,
e indomalayas aparece la nica politoma del una estructura fundamentalmente soportada
consenso estricto, que no resuelve el orden por datos moleculares (Bardeleben et al. 2005,
de radiacin entre V. chama y V. pallida. La Zrzav y inkov 2004). La monofilia de
incertidumbre en la relacin de estos dos Canis puede rescatarse ya sea incluyendo a los
zorros no es novedosa en anlisis combinados cnidos con taln cortante dentro del grupo o
sobre cnidos (Bininda-Emonds et al. 1999, formulando a C. adustus y C. mesomelas por
Zrzav y inkov 2004), pero en trminos fuera del gnero (v. g., en los gneros Schaeffia
biogeogrficos el rbol ms parsimonioso y Lupulella, respectivamente). Por la prioridad
que ubica a V. chama en la base podra ser de conservacin que estn recibiendo C. alpinus
ms plausible. La distribucin de esta especie y L. pictus, la ltima opcin parece ser ms
presenta una marcada tendencia paraptrica con apropiada (Zrzav y inkov 2004). Esta
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Actual Biol 34 (96): 85-102, 2012 Fuentes-Gonzlez y Muoz-Durn

prioridad no slo es pertinente para estas dos es la primera vez que S. venaticus es propuesto
especies sino para los cnidos altamente sociales como grupo hermano de L. pictus con alto soporte
en general (incluyendo a Speothos), debido a (Geffen et al. 1996, Muoz-Durn 2002, 2011).
su alta susceptibilidad a procesos de extincin Sin embargo algunos autores cuestionan esta
local (Courchamp et al. 1999, Muoz-Durn asociacin basados en evidencia molecular y
2002, 2010). En el segmento monofiltico de bioqumica, adems de la supuesta homoplasia que
Canis el rbol presenta una estructura jerrquica se deriva de las fuertes presiones de seleccin por
en la que C. rufus y C. lupus aparecen como dietas altamente carnvoras, especialmente sobre
linajes hermanos en la rama terminal, seguidos la denticin (Tedford et al. 1995, Van Valkenburgh
por C. latrans, C. aureus y C. simensis hacia la 1991, Wayne et al. 1997). Pero adems de que
parte basal. La posicin basal de C. simensis las relaciones filogenticas no son ajenas al
es congruente con otros anlisis combinados significado funcional (Caumul y Polly 2005, Polly
(Muoz-Durn 2002, Zrzav y inkov 2010), la monofilia de los tres cnidos vivientes
2004), aunque la posicin filogentica de esta con taln cortante no slo se soporta en rasgos
especie ha sido en trminos generales conflictiva dentales, sino tambin en evidencia ecolgica,
(Bininda-Emonds et al. 1999, Geffen et al. comportamental, paleontolgica y de anatoma
1996, Wayne et al. 1997). La estrecha relacin cerebral externa, adems de otra informacin
entre C. lupus y C. rufus apoya esta topologa, morfolgica (Clutton-Brock et al. 1976, Lyras y
donde la posicin basal de C. latrans puede Van der Geer 2003, Muoz-Durn 2002, 2011).
ser explicada por las notables semejanzas que Adicionalmente, ciertos marcadores moleculares
presenta con ambos (Bininda-Emonds et al. tambin tienden a ubicar a S. venaticus dentro del
1999, Gese y Bekoff 2004, Kelly et al. 2004). clado de los lobos, y especficamente como grupo
La posicin basal de C. aureus con respecto a C. hermano de L. pictus (Geffen et al. 1996, Zrzav
latrans y C. lupus est respaldada por evidencia y inkov 2004).
molecular (Bardeleben et al. 2005, Wayne et al.
1997, Zrzav y inkov 2004). An si la monofilia de los cnidos con taln
cortante fuese sospechosa, podra decirse
La posicin filogentica de las especies con taln que la alternativa ofrecida por varios trabajos
cortante ha sido conflictiva en mltiples topologas previos lo es an ms. Estas hiptesis suelen
(Bardeleben et al. 2005, Bininda-Emonds et al. coincidir en relacionar a S. venaticus con C.
1999, Geffen et al. 1996, Muoz-Durn 2002, brachyurus, otro cnido suramericano cuya
Wayne et al. 1997, Zrzav y inkov 2004), posicin filogentica es difcil de determinar
generando uno de los puntos ms lgidos de la por la combinacin de caracteres que confluyen
historia evolutiva de los Caninae. Esta topologa en l y por sus rasgos altamente autapomrficos
sugiere que los tres cnidos vivientes que poseen (Tedford et al. 1995, Wayne et al. 1997). Se
taln cortante constituyen un grupo monofltico, ha vuelto costumbre aceptar la agrupacin
de donde se deriva que esta estructura slo ha de estas dos especies partiendo de hiptesis
evolucionado una vez en la historia de los cnidos derivadas de informacin molecular, an cuando
recientes. El soporte para los dos nodos de este se ha reconocido la dbil consistencia que
grupo es bastante alto, donde L. pictus y S. venaticus tiene su asociacin en trminos citogenticos,
estn ms emparentados entre s que cualquiera de bioqumicos, dentales e incluso moleculares
ellos con C. alpinus. Esta hiptesis de parentesco (Bardeleben et al. 2005, Tedford et al. 1995,
revive la idea de un nico grupo taxonmico Wayne et al. 1997, Wayne et al. 1987a, Zrzav
que congrega a los tres cnidos que poseen taln y inkov 2004). La asociacin de estas dos
cortante (Simocyoninae); adicionalmente, no especies puede ser resultado de la influencia de
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Fuentes-Gonzlez y Muoz-Durn Actual Biol 34 (96): 85-102, 2012

ciertos rboles de genes, como lo sugieren los Los resultados de esta investigacin soportan
contrastes en anlisis particionados moleculares la hiptesis de varios linajes, cuyas radiaciones
(topologas no incluidas); pero adems parece debieron haber comenzado durante el Plioceno en
ser un artificio de caracteres conflictivos en la Norte y Centro Amrica antes de que emergiera el
matriz molecular (Muoz-Durn 2011). Estos istmo de Panam (Muoz-Durn 2011).
caracteres conflictivos suelen ocurrir en sitios
no sinnimos de las secuencias y se asocian a Esta topologa coincide con otras hiptesis
substituciones entre residuos de aminocidos previas en proponer que la posicin filogentica
hidrofbicos que tienden a estar localizados en de C. brachyurus dentro de los cnidos
dominios de transmembrana, lo que incrementa suramericanos es basal (Bardeleben et al.
la probabilidad de homoplasias en las primeras 2005, Moehlman y Hofer 1997, Wang et al.
y segundas posiciones de codn an cuando sus 2004a). El clado que sigue hacia la parte
tasas de substitucin nucleotdica se mantengan terminal est muy bien soportado y alberga a
ms bajas comparadas con terceras posiciones; los gneros Atelocynus, Cerdocyon y Lycalopex.
esto ocurre por los requerimientos funcionales Las especies C. thous y A. microtis bifurcan
de hidrofobicidad que restringen el nmero de antes de la radiacin de Lycalopex, estructura
estados de carcter posibles en las primeras consistente con otros arreglos filogenticos
y segundas posiciones (Muoz-Durn 2011). (Bardeleben et al. 2005, Muoz-Durn 2011,
El control de estos caracteres conflictivos 2002, Wang et al. 2004a, Wayne et al. 1997,
conlleva al rompimiento de la asociacin entre S. Zrzav y inkov 2004). La monofilia
venaticus y C. brachyurus (Muoz-Durn 2011). del gnero Lycalopex recibe un soporte alto,
siempre y cuando algunas de sus especies
La incertidumbre filogentica respecto de la no sean asignadas al gnero Pseudalopex
posicin filogentica de estas dos especies (Muoz-Durn 2011, Wayne et al. 1997, Zrzav
oscurece el entendimiento de la historia evolutiva y inkov 2004). La especie ms basal del
de los cnidos suramericanos, el grupo con la gnero vendra siendo L. sechurae, lo cual es
diversidad ms alta de la subfamilia Caninae en ms consistente con la evidencia molecular
un solo continente. El rbol presentado aqu no da que con la morfolgica (Bardeleben et al. 2005,
evidencia a favor de la monofilia de los cnidos Tedford et al. 1995, Wayne et al. 1997). El taxn
suramericanos puesto que ubica a S. venaticus L.vetulus es propuesto como la siguiente especie
dentro del clado de los lobos. La monofilia de ms basal, rompiendo la supuesta monofilia
los cnidos suramericanos implicara que su alta que sugieren los datos mitocondriales entre
diversidad es resultado de una evolucin rpida, esta especie y L. culpaeus (Wayne et al. 1997),
pero como la topologa propuesta sugiere que relacin que se disuelve cuando la informacin
estas especies constituyen un grupo polifiltico, molecular es analizada en conjunto con otros
es de suponer que la evolucin que dio lugar tipos de evidencia (Bininda-Emonds et al.
a esa diversidad fue algo ms lenta (Wang et 1999). La especie L. fulvipes es la siguiente
al. 2004a, Wayne et al. 1997). Aunque algunos especie en radiar dentro de la estructura
autores defienden la monofilia de los cnidos jerrquica del gnero Lycalopex, lo que
suramericanos, hasta cuatro invasiones han sido constituye una propuesta histrica clara frente
propuestas para explicar su distribucin en esta a la marcada incertidumbre que ha acompaado
regin del continente, esto si se considera el el posicionamiento filogentico de este taxn
registro de especies fsiles del gnero Canis en este (Wang et al. 2004a, Zrzav y inkov 2004).
continente (Bardeleben et al. 2005, Muoz-Durn La incertidumbre en las relaciones filogenticas
2011, Wang et al. 2004a, b, Wayne et al. 1997). de L. culpaeus, L. griseus y L. gymnocercus ha
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sido considerable bajo diferentes aproximaciones decir, que son filogenticamente informativos),
(Bininda-Emonds et al. 1999, Geffen et al. 1996, todos esos rasgos son relevantes para tratar
Wang et al. 2004a, Wayne et al. 1997, Zrzav de entender las relaciones evolutivas que se
y inkov 2004), pero el arreglo jerrquico establecen entre ese y otros organismos. De esta
propuesto para Lycalopex en esta hiptesis manera, el propsito de esta investigacin no
presenta un evento de especiacin reciente fue defender el protagonismo de alguna fuente
entre L. culpaeus y L. griseus, precedido por particular de informacin en la generacin
la bifurcacin que conduce a L. gymnocercus. definitiva de caracteres filogenticos, sino
evaluar la contribucin de todas estas fuentes
La combinacin de matrices moleculares para en la construccin de una historia nica para los
anlisis de congruencia de caracteres ha sido cnidos recientes. Es sabido que las relaciones
validada en anlisis filogenticos previos, pero internas de ciertos grupos de cnidos tienden a
no as la combinacin de estas con matrices variar dependiendo de la evidencia usada (Tedford
morfolgicas (Bardeleben et al. 2005; Wayne et al. 1995). La hiptesis que proponemos no
et al. 1997). La informacin de mltiples slo es consistente con la estructura general de
secuencias moleculares puede ser ventajosa varias hiptesis previas basadas en fuentes ms
por la complementariedad que proporcionan en restringidas de informacin, sino que adems
trminos temporales. Por ejemplo, dado que los presenta relaciones internas que difcilmente
genes mitocondriales evolucionan rpidamente, estarn sesgadas por alguna de esas fuentes, ya
pueden aportar relaciones relevantes en grupos que involucra a una porcin considerable de ellas.
con ancestros recientes; mientras tanto, los genes Esto reduce las posibilidades de que la hiptesis
nucleares tienen un contenido de informacin presentada cuente la historia de un grupo de
vasto que potencialmente puede resolver mejor rasgos en vez de reflejar el rbol de especies
las relaciones entre grupos que tienen historias actuales de la sub-familia Caninae. El contraste
ms largas (Wang y Tedford 2007). Por otro con el registro fsil y la implementacin de
lado, el veto para combinar datos moleculares metodologas alternativas de optimizacin (v. g.,
con morfolgicos parece descansar en el mtodos probabilsticos) sern de utilidad para
hecho de que sus matrices son muy diferentes evaluar la solidez de las relaciones propuestas en
(Wayne et al. 1997). Sin embargo, esta idea no esta investigacin, lo que en ltimas dar lugar
es corroborada en el presente estudio, no slo a la depuracin del conocimiento que tenemos
porque los anlisis particionados no reportaron la acerca de la historia evolutiva de este grupo.
ocurrencia de incongruencias duras, sino tambin
porque la topologa resultante del anlisis de AGRADECIMIENTOS
evidencia total estuvo muy bien resuelta. La
ventaja de esta aproximacin es que recurre Agradecemos al Grupo de Ecologa Evolutiva
a la congruencia de caracteres para encontrar de la Universidad Nacional de Colombia por las
la hiptesis filogentica que mejor se ajuste a discusiones y ayuda en digitalizacin de imgenes,
un grupo de sinapomorfas no particionadas, mediciones morfolgicas y edicin de bases de
donde idealmente se encuentran todos los datos, especialmente a Carlos Morantes, Ludwig
datos relevantes de los organismos bajo estudio Jimnez, Luisa Pallares, Paul Gil, Jimmy Quintero
(Eernisse y Kluge 1993). Si un organismo y Andrea Mrquez. A Catalina Ruz Arroyave por
est integrado por diversos constituyentes su ayuda en la obtencin y procesamiento de datos
(secuencias gnicas, rasgos morfolgicos y sobre especmenes de museos, particularmente
aspectos de historia de vida, entre otros) que se en el conteo del nmero de mamas y estimacin
encuentran caracterizados por una historia (es del volumen craneal. Queremos reconocer y

100
Fuentes-Gonzlez y Muoz-Durn Actual Biol 34 (96): 85-102, 2012

agradecr la amabilidad y el apoyo de las siguientes Courchamp F, Grenfell B, Clutton-Brock T. 1999. Population
instituciones y los directores de las colecciones dynamics of obligate cooperators. Proceedings of the
Royal Society B: Biological Sciences, 266: 557-563.
de mamferos que nos brindaron acceso a los Eernisse DJ, Kluge AG. 1993. Taxonomic congruence versus
ejemplares de cnidos: National Museum of Natural total evidence, and amniote phylogeny inferred from
History Smithsonian Institution, Washington, D. fossils, molecules, and morphology. Molecular Biology
C.; American Museum of Natural History, Nueva and Evolution, 10 (6): 1170-1195.
Geffen E, Gompper ME, Gittleman JL, Luh HK, Macdonald
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