El aumento del CO2 atmosférico puede

producir una aclimatación

de la fotosíntesis
Las actividades humanas como el transporte, la industria,
la deforestación, la agricultura, etc., están provocando un
aumento de la concentración atmosférica de CO2 (a razón
de casi 2 ppm por año) y de otros gases «invernadero»
(metano, etc.). Debido a que estos gases de efecto invernadero
tienen un período de permanencia en la atmósfera muy prolongado
(de décadas a siglos), se produce una
acumulación de ellos en la atmósfera (Karl y Trenberth,
Science, 302:1719-1723, 2003). La acumulación de estos
gases tiende a calentar la atmósfera, lo que puede conducir, a la
larga, a cambios regionales e incluso globales del
clima que afectarán a parámetros como la temperatura, las
precipitaciones, la humedad del suelo y el nivel del mar.
Las previsiones del Panel Intergubernamental de Expertos
en el Cambio Climático (IPCC), basadas en complejos modelos
climáticos, indican que la temperatura media de la
superficie del planeta y el nivel del mar podrían aumentar
de 1.8 a 4 ºC y de 18 a 59 cm, respectivamente, en torno
al año 2100. Además, el IPCC ha desarrollado una serie de
escenarios posibles en los que se prevé la concentración
futura de CO2 atmosférico, estimando que en el año 2100 la
concentración de CO2 atmosférico podría llegar a alcanzar,
aproximadamente, las 700 ppm, lo que supone un incremento
cercano a 325 ppm respecto a los niveles de CO2
actuales (de aproximadamente 375 ppm).
Aún no se conoce bien cómo afectarán los cambios
de CO2, temperatura y régimen hídrico a los ecosistemas
terrestres, y en particular a las plantas, pero la cuestión es
crucial, ya que la vegetación y los bosques pueden asumir
un papel fundamental en la mitigación de los efectos del
cambio climático, dada su gran capacidad de absorción de
CO2 mediante la fotosíntesis. Se sabe que un aumento del
CO2 produce un incremento inmediato de la tasa de fotosíntesis,
especialmente en las plantas C3 (véanse los apartados 2.4 y 7.2 y
las Figs. 13-2 y 13-3), puesto que el CO2
es el sustrato principal de la rubisco (véase el Capítulo 11).
Sin embargo, cuando las plantas crecen continuamente en
atmósferas con un CO2 elevado, tienen lugar una serie de
cambios bioquímicos que disminuyen la capacidad fotosintética de
la hoja, de manera que los grandes incrementos
iniciales de la fotosíntesis debido a atmósferas con un
alto contenido en CO2 no suelen mantenerse tan elevados
cuando pasan semanas o meses. Este fenómeno se conoce
con el nombre de aclimatación de la fotosíntesis. En
este caso, la pendiente inicial de la curva A/Ci suele ser
menor en las plantas crecidas en ambientes con elevado
CO2, lo cual es indicativo de que la actividad y el contenido
de la rubisco han disminuido (véase el apartado 2.4). La
aclimatación a largo plazo de la fotosíntesis al CO2, que
no permite que las plantas puedan expresar al máximo su
potencial fotosintético, se ha relacionado con la acumulación de
carbohidratos y la reducción de la concentración
de enzimas fotosintéticas clave, como la rubisco, que
frecuentemente se observan en hojas crecidas con elevado
CO2. En consecuencia, estas hojas presentan una reducción
del contenido en N (que oscila entre 5-15%) y un aumento
de la relación C/N (sobre todo debido a la acumulación de
carbohidratos no estructurales). Esta regulación a la baja
(down-regulation) de la fotosíntesis aumenta con la duración del
período de exposición al CO2, y se hace más pronunciada cuando
las plantas crecen con niveles limitantes
de nutrientes (nitrógeno, fósforo, etc.), o cuando tienen
sumideros de carbohidratos de tamaño insuficiente para
acoger el exceso de fotoasimilados, aunque raramente la
tasa de fotosíntesis debida al elevado CO2 disminuye hasta
el extremo de alcanzar las tasas de fotosíntesis iniciales a
CO2 actual.
En principio, la reducción de la capacidad fotosintética,
básicamente debida a la disminución de la cantidad de rubisco
y de su actividad, parece estar asociada a una reducción de la
expresión génica de genes fotosintéticos específicos o de productos
génicos como respuesta al incremento de carbohidratos
no estructurales, y en particular de azúcares (hexosas). Este
aumento de la cantidad de hexosas se produce principalmente
en el momento en que la capacidad de la fotosíntesis excede
la de exportación y utilización de carbohidratos de la célula.
Además, estudios recientes que han intentado dilucidar el
mecanismo molecular de la aclimatación de la fotosíntesis
sugieren que la enzima hexoquinasa (que fosforila las hexosas
para generar sacarosa) podría estar involucrada en reprimir
la expresión transcripcional o transduccional de genes
fotosintéticos, como la pequeña subunidad de la rubisco, o bien
interferir en el ensamblaje de las subunidades de la rubisco
(véase el Capítulo 11), lo que podría explicar la disminución
de las enzimas fotosintéticas, y por lo tanto el fenómeno de
la aclimatación. Se especula que este mecanismo «sensor» de
azúcares también podría desempeñar un papel en la aclimatación
de la fotosíntesis a otros factores ambientales, como
la luz, el suministro de N y el estrés hídrico. Sin embargo,
otros estudios apuntan a que la aclimatación a la baja de la
fotosíntesis sólo se debe a la reducción no selectiva del contenido
de nitrógeno y, por tanto, a la disminución del contenido
de rubisco, que provocaría una reducción de la capacidad de
fotosíntesis (Long y cols., Annual Review of Plant Biology 55:
591-628, 2004)
Los vegetales como sumideros
de carbono: importancia de la
fotosíntesis en el ciclo del carbono
Debido a la aclimatación de la fotosíntesis, cabría esperar
que las altas tasas de fotosíntesis con elevado CO2 sólo se
mantendrían si no existiera limitación alguna por sumideros
y nutrientes (como por ejemplo de nitrógeno, que podría
acelerar aún más la aclimatación de la fotosíntesis), aunque esta
situación es bastante excepcional en las plantas
crecidas en condiciones naturales. Sin embargo, aún puede
esperarse un cierto aumento global de la fotosíntesis en
una atmósfera futura con elevado CO2 (aunque menos que si
no hubiera aclimatación), lo que en conjunto hace que las
plantas actúen como sumideros biológicos del CO2 emitido
en exceso a la atmósfera.
Es decir, los ecosistemas terrestres vegetales tienen la
capacidad de retener cada año aproximadamente la mitad
del CO2 emitido a causa de actividades antropogénicas. Sin
embargo, la capacidad potencial de los ecosistemas para
retener el CO2 atmosférico no sólo depende de la fotosíntesis
que haga de manera global el ecosistema (captación de CO2
atmosférico), sino también de la respiración (liberación de
CO2 a la atmósfera). Así, la captación neta de carbono de los
ecosistemas depende del balance neto entre la fotosíntesis
y la respiración en el tiempo, ya que aproximadamente la
mitad del CO2 fijado por la fotosíntesis es liberado después
por la respiración (véase el Cap. 14). Esta capacidad de los
ecosistemas vegetales para actuar como sumidero biológico
potencial se conoce con el nombre de secuestro de carbono,
y se define como la acumulación a largo plazo de carbono en
la biosfera, de manera que no es liberado inmediatamente a
la atmósfera.
Por tanto, en el contexto del cambio climático, la vegetación no
debe ser considerada únicamente un elemento
estático o estético de un paisaje, o reconocida sólo por su
contribución al mantenimiento de la biodiversidad: ha de
ser valorada también por su contribución clave al mantenimiento de
los delicados equilibrios de la atmósfera de
nuestro planeta. No obstante, pese a que este potencial
«sumidero» biológico está mitigando la tasa de acumulación de
carbono en la atmósfera, su magnitud y sostenibilidad son inciertas
(Schimel y cols., Nature 414:169-172,
2001), puesto que el equilibrio entre la biosfera y la atmósfera está
siendo alterado por las enormes emisiones de
dióxido de carbono y de otros gases invernadero procedentes de las
actividades humanas, que provocarán con toda
seguridad un cambio climático global de consecuencias
no del todo previsibles. La conservación de la vegetación,
especialmente de los bosques, puede ser vital para amortiguar la
magnitud de este cambio climático en un mundo
futuro con elevado CO

3. SUSTANCIAS TRANSPORTADAS
EN EL FLOEMA
La naturaleza de las sustancias que se transportan en el
floema se ha dilucidado analizando su contenido. Como las
sustancias son arrastradas en el lumen del tubo criboso por
un flujo de agua, toda sustancia en solución será transportada. Para
determinar su composición, es necesario
disponer de un volumen suficiente de fluido de floema no
contaminado.
3.1. El fluido del floema se obtiene cortando
los tubos cribosos
Como el contenido de los tubos cribosos se encuentra sometido a
una presión positiva, se libera cuando aquéllos se cortan. De este
modo es posible obtener un volumen apreciable
de fluido del floema en Fraxinus sp., Ricinus sp., diversas
cucurbitáceas y muchas palmas, en las que tal exudación se
mantiene durante algunas horas o incluso días (Fig. 5-9). En
otros casos, el volumen de fluido obtenido es muy escaso,
88 FUNDAMENTOS DE FISIOLOGÍA VEGETAL
debido al sellado rápido de los tubos cortados por la acumulación
de proteínas P y la síntesis de calosa. Este sellado
puede evitarse aplicando un agente quelante (p. ej., EDTA)
en la superficie de corte, ya que la síntesis de calosa precisa
iones calcio. De este modo, el volumen de exudado obtenido
aumenta considerablemente.
El principal inconveniente de este procedimiento de obtención es
que el fluido recolectado está contaminado por el
contenido de otras células que resultan también afectadas
por el corte. Además, el corte del tubo criboso causa la
extravasación rápida de su contenido y, como consecuencia
de ello, una disminución abrupta de la presión de turgencia,
lo cual provoca la entrada de agua desde las células vecinas
y la dilución de su contenido, y posiblemente el arrastre de
componentes y orgánulos que, en condiciones de flujo normales,
permanecen fijos, anclados en las paredes laterales.
3.2. Los áfidos permiten obtener fluido
del floema sin contaminar
Es posible obtener fluido del floema no contaminado por
el contenido de las células vecinas gracias a la colaboración
involuntaria de los áfidos. Estos insectos insertan su
estilete (piezas bucales) directamente en el interior del
elemento criboso, y se alimentan del fluido del floema
que circula pasivamente por su tubo digestivo. Si se corta
el estilete evitando que el áfido se mueva, el extremo del
estilete continúa exudando durante varios días, obteniéndose así
fluido sin contaminar de un único elemento criboso (Fig. 5-10). La
inserción del estilete no desencadena
el mecanismo de sellado de los tubos cribosos. El volumen
de fluido que se obtiene de este modo es de hasta 5 μL
por hora, cantidad muy pequeña desde el punto de vista
analítico, pero considerable desde el punto de vista celular.
Representa unas 50 000 veces el volumen de un elemento criboso,
lo que significa que éste se rellena nada
menos que diez veces por segundo. Este valor demuestra
la eficacia de los elementos cribosos para el transporte de
un fluido en sentido longitudinal.
3.3. Composición del fluido del floema
La composición del fluido del floema es muy variable, dependiendo
de la especie, la edad y el estado fisiológico del
Figura 5-10. Extremo del canal maxilar de un áfido en el lumen de
un tubo criboso (A) y exudación en el extremo de un estilete cortado
(B). (Tomado de Zimmermann y Milburn, 1975. Transport in Plants.
I. Phloem Transport, Berlin, Springer-Verlag, Encyclopedia of Plant
Physiology, New Series, Vol. 1; y Kollmann y Dörr, 1966. Zeitschrift
Pflanzenphysiology, 55:131-141.)
AB
CAPÍTULO 5: TRANSPORTE EN EL FLOEMA 89
tejido que se analiza. Presenta, sin embargo, una serie de
características comunes en todos los casos: un pH próximo a
8, superior al pH del citosol de las células del parénquima y
mucho mayor que el pH del fluido de xilema, que oscila entre
5 y 6; un elevado contenido en materia seca, normalmente
entre el 10 y el 25 %; un bajo peso molecular de las sustancias
disueltas, que determina un potencial osmótico muy
negativo de la solución, entre –1 y –3 MPa; y una viscosidad
elevada, hasta dos veces superior a la del agua.
Los azúcares son el componente mayoritario del fluido
del floema, ya que normalmente representan entre el 80
y el 90% de la materia seca total. En proporciones menores se
encuentran proteínas, aminoácidos y amidas,
ácido málico y diversos aniones y cationes inorgánicos.
También se encuentran fosfatos de nucleótidos, fundamentalmente
ADP y ATP y, en concentraciones muy bajas,
diversas hormonas vegetales, entre ellas auxinas, citoquininas,
giberelinas y ácido abscísico. (Cuadro 5-1). El
marcado isotópico ha permitido demostrar que la mayor
parte de estas sustancias se transporta realmente en el
lumen de los tubos cribosos, pero en algunos casos son
componentes que se movilizan como consecuencia del
corte del tubo criboso.
3.3.1. Los azúcares del floema no tienen
carácter reductor
La sacarosa es, por lo general, el azúcar más abundante (en
ocasiones el único) del fluido del floema. Se encuentran,
asimismo, cantidades variables de azúcares de la serie de rafinosa
(rafinosa, estaquiosa y verbascosa; Fig. 5-11). Desde
el punto de vista estructural y biosintético, estos azúcares
derivan de la sacarosa por la adición de moléculas de galactosa, y
son particularmente abundantes en las plantas
con células intermediarias en las venas de las hojas; en las
cucurbitáceas, la estaquiosa es el azúcar predominante en
el floema. En algunas familias, junto a la sacarosa se transportan
alditoles como el manitol (en la familia Oleaceae),
el sorbitol (en especies leñosas de la familia Rosaceae) o el
dulcitol (en Celastraceae).
Una característica de estos compuestos es su carácter no
reductor, ya que los carbonos anoméricos (grupos aldehído y
cetona) están combinados formando un enlace glucosídico.
No se encuentran azúcares reductores, y se considera que las
pequeñas cantidades de fructosa y glucosa detectadas en
ocasiones en el fluido del floema proceden de la contaminación de
la muestra o de la hidrólisis de la sacarosa durante la

90 FUNDAMENTOS DE FISIOLOGÍA VEGETAL

extracción. No se conoce la razón por la que estos azúcares
no se incorporan a los tubos cribosos.
3.3.2. El potasio es el elemento mineral más
abundante
En todos los casos se encuentran cantidades variables, pero
significativas, de cationes y aniones inorgánicos. El contenido
en cationes es siempre más elevado, y la solución se
equilibra eléctricamente por la contribución de los aniones
orgánicos, particularmente de malato. El catión más
abundante es invariablemente el potasio; su concentración
oscila
entre 50 y 100 mM, por lo que contribuye significativamente
al potencial osmótico del fluido. En concentraciones menores
se encuentran el magnesio y el sodio. El fosfato y el
cloruro son los aniones más abundantes.
La concentración de algunos iones, como el calcio y el
hierro, es siempre muy baja. El ion nitrato, que es la forma
en que se transporta el nitrógeno en el xilema de muchas
plantas, no se incorpora al floema.
3.3.3. El nitrógeno se transporta en forma
de aminoácidos
En el fluido del floema se encuentra gran número de aminoá-
cidos. Los más abundantes son el glutamato y el aspartato,
bien en forma libre o como amidas (glutamina y asparagina).
Ésta es también la forma en que se transporta el nitrógeno
en el xilema de muchas especies.
El contenido en aminoácidos del fluido del floema varía
ampliamente según la especie y el estado de desarrollo.
Normalmente, su concentración oscila entre el 0.2 y el 0.5%,
pero durante la senescencia de las hojas puede aumentar
hasta el 5%.
3.3.4. En el floema se transportan proteínas
El contenido de proteínas en el exudado del floema oscila
entre
0.2 y 2 gramos por litro. Los valores más elevados
corresponden a los exudados de Cucurbita, Ricinus y Lupinus,
especies
en las que se ha realizado gran parte de los estudios de
caracterización. Al principio se consideraba que estas
proteínas, o
al menos algunas (entre ellas las proteínas P), no se movían
en los tubos cribosos, y que su presencia en el exudado era
consecuencia del aumento brusco de velocidad que se
produce
al cortarlos para obtener el contenido. Su presencia en los
exudados obtenidos utilizando estiletes de áfidos, sistema que
apenas altera la velocidad del transporte, y la comprobación
de que las proteínas P pasan a través del injerto entre
especies
diferentes de Cucurbitaceae, demuestra que se transportan
(Golecki y cols., Planta 206:630-640, 1998).
Se encuentran entre 100 y 200 moléculas de proteína
diferentes, que tienen un significado muy diverso. Entre
ellas hay proteínas estructurales (proteínas P), como se ha
indicado anteriormente, que bloquean los tubos cribosos
dañados, proceso que depende del calcio, diversas enzimas
relacionadas con el metabolismo de los carbohidratos
(sintetasa de sacarosa, deshidrogenasa de manitol, etc.) y
diversas
proteínas de mantenimiento. En este grupo se incluye un
sistema de protección oxidativa (tiorredoxina-h, reductasa
de glutatión, Cu/Zn superóxido dismutasa, peroxidasa) y
varios inhibidores de proteasas.
Las proteínas que se encuentran en los elementos cribosos se
sintetizan en las células de compañía y se incorporan
al tubo criboso por los plasmodesmos. En algunos casos, la
incorporación a los tubos cribosos es un proceso regulado,
y el movimiento en los plasmodesmos puede estar asistido
por una proteína acompañante (chaperone). Otras proteínas,
por el contrario, pueden entrar de modo no regulado por
difusión en los mismos plasmodesmos. Este movimiento
de difusión sería facilitado por la presencia de algunas
proteínas del floema, que son capaces de abrir los poros
aumentando el límite de exclusión molecular hasta un valor en

3.3.5. En el floema se transporta RNA

En el fluido del floema se encuentran más de 1500 moléculas
distintas de mRNA, así como varios millares de moléculas de
RNA de pequeño tamaño.
Las moléculas de mRNA presentes en el floema se sinteti-
oema se sintetizan en las células de compañía, y son
transportadas al tubo
criboso por los plasmodesmos asistidas por proteínas; en el
tubo criboso, estas moléculas de RNA serían estables, ya que
la actividad ribonucleasa es muy baja. Entre los transcriptos
identificados se encuentra el del transportador de sacarosa
SUT1, así como transcriptos de genes que controlan el ciclo
celular, de reguladores transcripcionales y de respuesta a las
fitohormonas. Por otra parte, no deben ejercer una función
reguladora en su metabolismo, dado que los tubos cribosos
adultos carecen de ribosomas y, por tanto, son incapaces de
sintetizar proteínas.
Las moléculas de RNA de pequeño tamaño tienen un tamaño
de entre 19 y 25 nucleótidos, y forman una población
muy heterogénea y dinámica. Se encuentran moléculas de
mi-RNA (micro RNAs), y de si-RNA (small interfering RNAs).
Estos dos grupos de moléculas, que difieren en sus
precursores y biogénesis, se unen a proteínas formando
complejos
que reprimen la expresión génica. Las moléculas de mi-RNA
afectan a la producción de factores de transcripción y de otras
proteínas reguladoras, alterando de este modo el desarrollo.
Las moléculas de si-RNA están implicadas en la defensa
frente
a las infecciones. Junto a éstas, se encuentran otras
moléculas de RNA de significado desconocido. (Couzin,
Science 298:
2296-2297, 2002; Bartel, Cell 116:281-297, 2004.)
3.3.6. En el fluido del floema se encuentran
sustancias no producidas por las plantas
Algunas moléculas orgánicas de síntesis se incorporan al
tubo criboso y se distribuyen de este modo por la planta.
Entre ellas se encuentran sustancias con efecto herbicida o
plaguicida que, por el hecho de transportarse en el floema,
reciben el nombre de sistémicas.
También se han detectado partículas virales. El floema es,
en muchos casos, la vía de expansión de los virus en la
planta.