Beruflich Dokumente
Kultur Dokumente
C O M E N TA R I O
poseen algún tipo de cuidados parentales ración para describir un sistema de aparea-
(e. g., Huang, 2006; Halloy et al., 2007), y miento que denominó ‘tipo lagarto’ en aves
en algunas especies se ha documentado la (Lorenz, 1981). En este sistema de aparea-
existencia de grupos familiares estables. Es- miento, únicamente los machos territoriales
tos están compuestos por una hembra y sus realizan exhibiciones, pero lo hacen en pre-
crías (e. g., Liolaemus huacahuasicus, Halloy sencia de cualquier individuo de su especie,
y Halloy, 1997; Xenosaurus newmanorum, tanto machos como hembras. Si el otro in-
Lemos-Espinal et al., 1997), o por varios dividuo huye, el macho lo persigue e intenta
adultos acompañados de descendientes per- aparearse con él; si el otro individuo realiza
tenecientes a varias cohortes (e. g., Cordylus una exhibición, entonces tiene lugar un com-
cataphractus, Mouton et al., 1999). Los bate. Niko Tinbergen se refirió también a los
ejemplos más espectaculares de comporta- trabajos de Noble (e. g., Tinbergen, 1953),
miento social complejo los proporcionan los al que conoció personalmente durante su pri-
eslizones vivíparos australianos del grupo mera visita a los EEUU en 1938. Noble in-
Egernia, que incluye, entre otros, a los géne- tentó contratar a Tinbergen en calidad de
ros Tiliqua y Egernia (Chapple, 2003). En naturalista, pero éste declinó la oferta (Bur-
muchas especies de este grupo se han descri- khardt, 2005). La historia de la etología
to fenómenos de monogamia genética, cui- habría sido probablemente muy distinta a la
dados parentales y reconocimiento del pa- que ahora conocemos si Tinbergen hubiese
rentesco, y al menos 23 de las aproximada- cedido a las presiones de Noble y se hubiese
mente 30 especies del grupo viven en grupos instalado definitivamente en EEUU. No obs-
familiares multigeneracionales (e. g., Main y tante, y a pesar de su insistencia en la nece-
Bull, 1996; Chapple, 2003; O’Connor y Shi- sidad de estudiar el comportamiento de un
ne, 2003; Chapple y Keogh, 2006). amplio rango de especies, los primeros etó-
logos apenas dedicaron atención a los la-
L OSLAGARTOS Y EL ESTUDIO DEL gartos (o a otros reptiles). Muchos sucumbie-
COMPORTAMIENTO ANIMAL ron a la tentación de trabajar con los mal
El estudio moderno del comportamiento llamados vertebrados ‘superiores’ y a las
de los lagartos tiene un precursor claro en el mejores oportunidades de financiación que
trabajo que desarrollaron durante la primera ofrece el trabajo con aves o con mamíferos
mitad del siglo XX un puñado de herpetólo- (una tendencia que, desgraciadamente, no
gos en Europa y en EEUU (Ferguson, 1977). ofrece visos de cambiar, al menos a corto
Gladwyn K. Noble, conservador del Ameri- plazo; e. g., Bonnet et al., 2002).
can Museum of Natural History, describió los
sistemas de apareamiento de los lagartos y COMUNICACIÓN Y ECOLOGÍA
llevó a cabo estudios pioneros sobre el com- SENSORIAL EN LAGARTOS
portamiento social de Anolis y de otras espe-
cies (Noble y Bradley, 1933; Greenberg y La comunicación es indispensable para
Noble, 1944), mientras que en Europa, Gus- entender muchos aspectos del comportamien-
tav Kramer (1937), Gertraud Kitzler (1941) to de los animales, como la defensa del te-
y Helmut Weber (1957) proporcionaron las rritorio, la elección de pareja, la resolución
primeras descripciones del comportamiento de conflictos, el forrajeo, o el comporta-
social de varias especies de lacértidos (fam. miento antidepredador. Debido a su crucial
Lacertidae). Konrad Lorenz (1981) citó los importancia en todo tipo de interacciones
trabajos de Kramer con Podarcis melisellensis sociales algunos consideran a la comunica-
para ilustrar la idea de que el comporta- ción el ‘santo grial’ del comportamiento ani-
miento de los animales en cautividad puede mal, y precisamente en este terreno encon-
diferir del que exhiben en estado salvaje. tramos algunas de las contribuciones más
Lorenz también estaba familiarizado con los importantes de los lagartos al estudio del
trabajos de Noble, que le sirvieron de inspi- comportamiento animal. De hecho, los tra-
14 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?
bajos con lagartos han contribuido de mane- es cierto que los lacértidos dependen, como
ra decisiva al desarrollo de teorías generales otros autarcoglosos, de la comunicación quí-
sobre la comunicación animal (e. g., Fleish- mica para muchos aspectos de su biología,
man, 1992; Ord et al., 2001, 2007; Stuart- también exhiben posturas y movimientos es-
Fox et al., 2003; Whiting et al., 2003; Mar- tereotipados en sus interacciones sociales y
tins et al., 2004, 2005; Stuart-Fox, 2006; presentan coloraciones llamativas que a
Ord, 2008; Ord y Stamps, 2008, 2009; Peters menudo varían entre los sexos, entre pobla-
et al., 2008; Stuart-Fox y Moussalli, 2009). ciones o estacionalmente. De hecho, la evi-
Sin embargo, los estudios disponibles pre- dencia disponible sugiere que el estereotipo
sentan importantes sesgos taxonómicos y del iguánido visual vs. el autarcogloso qui-
carecemos aún de información básica acerca miosensorial es inadecuado y posiblemente
de las señales comunicativas de muchas es- ha ralentizado y entorpecido el estudio de la
pecies (o incluso de grupos taxonómicos comunicación en los lacértidos y en otros
más amplios). grupos de lagartos.
Aunque es posible que acabemos descu- Se ha sugerido que la comunicación en
briendo que los lagartos utilizan señales en una modalidad sensorial puede afectar a la
casi todas las modalidades sensoriales, las comunicación en otras modalidades. En con-
más conocidas son sin duda las señales quí- creto, algunos autores han propuesto una
micas y las señales visuales. Los principales relación inversa entre la utilización de seña-
grupos de lagartos difieren en su dependen- les químicas y visuales en lagartos (Hews y
cia de distintas modalidades sensoriales para Benard, 2001). No obstante, la idea de un
la comunicación social. Los lagartos de la simple ‘trade-off’ entre comunicación quími-
superfamilia Iguania, que incluye a las fami- ca y visual es excesivamente simplista y no
lias Iguanidae, Agamidae y Chamaeleoni- hace justicia a la complejidad de los sistemas
dae, utilizan fundamentalmente señales vi- de comunicación de los lagartos (Martins et
suales y, en menor medida, señales químicas al., 2004). Otro enfoque, posiblemente más
y táctiles. Los gecónidos nocturnos utilizan fructífero, considera a las señales químicas y
vocalizaciones y señales visuales, mientras visuales no como opciones mutuamente ex-
que los diurnos dependen fundamentalmente cluyentes sino complementarias. Los dos ti-
de estas últimas. La mayoría de los lagartos pos de señales poseen propiedades distintas
restantes pertenecen a Autarchoglossa, un —en ocasiones contrapuestas— que las ha-
grupo que comprende a las familias Lacerti- cen idóneas en contextos comunicativos dis-
dae, Teidae, Scincidae y Varanidae, entre tintos o como vehículos de información de
otras. Los lagartos autarcoglosos utilizan distinto tipo (Bradbury y Vehrencamp, 1998).
principalmente señales químicas y, en menor Por ejemplo, la comunicación química per-
medida, señales visuales y táctiles (Pianka y mite la transferencia indirecta de informa-
Vitt, 2003; Vitt y Caldwell, 2009). Existen, ción entre emisor y receptor (por medio de
no obstante, importantes excepciones que marcas olorosas; véase más abajo), por lo
hacen dudar de la utilidad de estas generali- que constituye la principal modalidad co-
zaciones. Los lagartos del género Liolaemus, municativa en determinados contextos (e. g.,
por ejemplo, pertenecen al grupo Iguania, y comportamiento territorial). Las señales vi-
sin embargo son animales muy quimiosenso- suales, por otra parte, permiten una modu-
riales (e. g., Labra, 2008). Por otro lado, lación temporal más rápida que las señales
algunos cordílidos, incluidos dentro de Au- químicas, lo que las convierte en señales
tarchoglossa, poseen un rico repertorio de ideales para transmitir información acerca
señales visuales (e. g., Platysaurus, Whiting de aspectos más variables del emisor o del
et al., 2003). Una situación muy similar la ambiente (e. g., combates entre machos).
encontramos en los lacértidos, una familia Las características idiosincrásicas de las se-
con más de 250 especies distribuidas por ñales visuales y químicas las hacen particu-
Europa, África y gran parte de Asia. Si bien larmente proclives a interactuar a diferentes
Acta zoológica lilloana 54 (1–2): 11–34, 2010 15
productos naturales que actúan como señales olorosas no siempre repelen a otros lagartos.
químicas) en lagartos son la superficie cor- Al contrario, los datos disponibles sugieren
poral, la región cloacal y los poros femora- que cuando un macho intruso se encuentra
les o precloacales. Estos últimos son glándu- con un territorio marcado por otro macho,
las holocrinas de origen epidérmico presen- éste utiliza las marcas olorosas para valorar
tes en una hilera en la región femoral o pre- los costos (e. g., potencial competitivo del
cloacal de muchos lagartos (Mason, 1992). macho residente) y los beneficios (e. g., den-
La deposición de compuestos semioquímicos sidad de hembras en el territorio) asociados
puede ser activa o pasiva (e. g., como resul- a la invasión de dicho territorio, lo que le
tado de que el animal arrastra la superficie permite ajustar su comportamiento de forma
ventral por el sustrato al desplazarse). Existe óptima en función de las circunstancias (Ca-
evidencia de que las heces de algunos lagar- razo et al., 2007). Estos resultados apoyan
tos pueden actuar también, solas o en com- una concepción de las marcas olorosas
binación con secreciones cloacales, como como señales sociales mucho más complejas
fuentes de compuestos semioquímicos (e. g., de lo que se sospechaba hasta hace poco
Aragón et al., 2000). (Gosling y Roberts, 2001). Por ejemplo, los
Las glándulas femorales y precloacales machos de la lagartija ibérica, Podarcis his-
están especializadas en la producción de panica, utilizan las marcas olorosas para
marcas olorosas (‘scent-marks’). Las marcas reconocer individualmente a otros machos
olorosas son las señales comunicativas más de su zona, proporcionando el único caso
extendidas entre los vertebrados terrestres conocido de auténtico reconocimiento indivi-
(e. g., Wyatt, 2003), y su éxito evolutivo se dual (‘true individual recognition’) basado
debe en gran medida a que se trata de seña- en estímulos químicos en reptiles. Además,
les que pueden ser recibidas en ausencia del los machos son capaces de recordar la loca-
emisor, con frecuencia mucho después de lización espacial de las marcas que otros
haber sido emitidas. Esta característica las machos rivales depositan en su territorio y
convierte en señales idóneas en contextos en utilizan dicha información para ajustar de
los que no siempre es posible la comunica- manera adaptativa su comportamiento agre-
ción directa entre emisor y receptor, como sivo, comportándose de manera más agresi-
en la defensa del territorio. De hecho, las va frente a aquellos rivales que representan
marcas olorosas han sido tradicionalmente una mayor amenaza (Carazo et al., 2008).
consideradas como señales territoriales que En general, los resultados de estos y otros
funcionarían como una extensión del fenoti- trabajos recientes demuestran que las marcas
po del emisor, haciendo las veces de un repe- olorosas funcionan como señales sociales
lente o de una señal de alerta frente a posi- capaces de transmitir información compleja.
bles intrusos de un territorio (‘scent-fence Sin embargo, como ocurre con los estímulos
hypothesis’). Análisis recientes, sin embargo, que controlan la detección y captura de las
han demostrado que esta hipótesis no es co- presas (véase más arriba), los estudios de
rrecta (revisado en Gosling y Roberts, 2001). comunicación química basados exclusiva-
En concreto, los trabajos con lagartos han mente en las respuestas de los receptores
puesto de manifiesto que los machos de algu- frente a marcas olorosas (y no frente a sus
nas especies utilizan las marcas olorosas emisores) pueden conducir a conclusiones
para extraer información acerca del poten- equivocadas. Recientemente han aparecido
cial competitivo (i. e., tamaño) de un macho varios trabajos que demuestran que las hem-
rival (e. g., Liolaemus monticola, Labra, bras de algunas especies de lagartos son ca-
2006; Podarcis hispanica, Carazo et al., paces de llevar a cabo discriminaciones ex-
2007), así como de la calidad de su territo- tremadamente finas entre las marcas oloro-
rio (Carazo et al., 2007). Estos resultados sas de machos con distintas características.
indican además que, en contra de lo que su- Esta evidencia ha sido interpretada como
gería la hipótesis tradicional, las marcas prueba de que las hembras utilizan las mar-
Acta zoológica lilloana 54 (1–2): 11–34, 2010 17
que únicamente son visibles para receptores fotopigmento sensible al UV ha sido confir-
que posean un sistema visual con sensibili- mada utilizando técnicas de microespectro-
dad en esa parte del espectro (e. g., Yokoya- fotometría en 13 especies de iguánidos, cinco
ma y Shi, 2000; Hunt et al., 2001). Hasta gecónidos y cuatro camaleones (Fleishman
hace poco tiempo, muchos investigadores et al., 1993, 1997; Loew, 1994; Ellingson et
asumían que la percepción del color en los al., 1995; Loew et al., 1996, 2002; Bow-
animales que estudiaban era similar a la de maker et al., 2005). Sin embargo, otros ti-
la especie humana. Sin embargo, estudios pos de evidencia sugieren que la capacidad
recientes han demostrado la existencia de de visión en el UV está muy extendida entre
importantes diferencias entre los sistemas los lagartos. En particular, la transmitancia
visuales de distintas especies de vertebrados. del medio ocular proporciona un medio al-
En particular, actualmente sabemos que la ternativo para evaluar la capacidad de vi-
capacidad de visión en el UV, tradicional- sión en el UV, ya que en aquellos vertebrados
mente considerada una característica casi que no poseen visión UV el medio ocular
exclusiva de algunas especies de invertebra- generalmente contiene pigmentos que filtran
dos, se encuentra muy extendida en todo este tipo de radiación (Losey et al., 1999;
tipo de vertebrados y constituye por tanto Siebeck y Marshall, 2001; Siebeck, 2004).
una ruta potencialmente importante para la En varias especies de lacértidos, el medio
comunicación tanto intraespecífica como ocular permite la llegada de longitudes de
interespecífica. De hecho, la evidencia dispo- onda UV a la retina, lo que sugiere que es-
nible pone de manifiesto que la visión en el tos lagartos poseen un sistema de visión en
UV es la condición plesiomórfica para los color que incluye la capacidad de visión en
vertebrados, condición que probablemente el UV. Por ejemplo, en el lagarto ocelado,
se ha conservado en muchos taxones (Yoko- Lacerta (Timon) lepida, la transmitancia del
hama y Shi, 2000; Ebrey y Koutalos, 2001). medio ocular (incluyendo el cristalino y la
Por tanto, nuestra falta de sensibilidad a la cornea) supera el 50 % para longitudes de
radiación UV es la excepción, no la regla, onda por encima de 362 nm, lo que indica
en lo que a los vertebrados se refiere. Nume- que el ojo carece de filtros que eliminen se-
rosos estudios han demostrado que las colo- lectivamente el UV cercano, y por tanto que
raciones UV son importantes en la competen- la radiación UV llega a los fotorreceptores
cia intrasexual y en la elección de pareja en de la retina con intensidad suficiente para
aves, peces e invertebrados (e. g., Cuthill et permitir la visión en esta parte del espectro
al., 2000; Losey, 2003), pero su posible fun- (Font et al., 2009).
ción comunicativa en los lagartos permane- Los conos de la retina poseen fotopig-
ce relativamente inexplorada. mentos que están compuestos por un cromó-
El que un animal posea algún tipo de foro y por una fracción proteica denominada
coloración UV no la convierte automática- opsina. Diversos estudios han demostrado
mente en una señal cromática. Algunos pe- que la visión en el UV está relacionada con
ces, por ejemplo, poseen coloraciones UV la presencia de determinados aminoácidos
pero carecen de visión en esa parte del es- en sitios clave de la opsina de los conos sen-
pectro, por lo que se asume que dichas colo- sibles a longitudes de onda corta (SWS1).
raciones no son adaptativas o adquieren sig- Esta relación permite determinar la capaci-
nificado funcional en contextos no comunica- dad de visión en el UV de una especie a par-
tivos (Siebeck et al., 2006). Al igual que tir del análisis de la composición en ami-
otros vertebrados, muchos lagartos poseen noácidos de su opsina SWS1, que puede re-
visión en el UV cercano. La percepción en el construirse secuenciando parte del gen que
UV se debe a la presencia en sus retinas de la codifica a partir de muestras de ADN to-
una clase de conos que contienen un fotopig- tal. Esta técnica ha sido aplicada con éxito
mento cuyo máximo de absorción se encuen- para el estudio de la capacidad de visión en
tra entre 359 y 385 nm. La presencia de un el UV de aves y mamíferos (e. g., Ödeen y
Acta zoológica lilloana 54 (1–2): 11–34, 2010 19
Hastad, 2003; Wang et al., 2004; Ödeen et ciones llamativas (Endler, 1992; Houde,
al., 2010). Los escasos datos disponibles so- 1997). La coloración de distintas áreas cor-
bre la opsina SWS1 en reptiles confirman porales de un mismo animal puede haber
que al menos algunos lagartos poseen foto- sido moldeada por distintas presiones de se-
pigmentos sensibles a la radiación UV. En lección (e. g., LeBas y Marshall, 2000). Mu-
lacértidos, la secuenciación de los genes que chos lagartos presentan una coloración dor-
codifican la opsina SWS1 ha puesto de ma- sal apagada y/o disruptiva, que contrasta
nifiesto la presencia generalizada de fotopig- poco con el sustrato. Sin embargo, ventral y
mentos sensibles al UV, lo que apoya la idea ventrolateralmente poseen ocelos y manchas
de que la capacidad de visión en el UV está de colores llamativos que exhiben en el
muy extendida en este grupo de lagartos transcurso de las interacciones sociales. Ade-
(Font et al., 2007; Font y Pérez i de Lanuza, más de un número variable de ocelos, mu-
en preparación). chos lacértidos poseen manchas de color lla-
Muchos lagartos con visión en el UV po- mativo en la fila longitudinal de escamas
seen también patrones de coloración que re- que marca el límite entre las superficies ven-
flejan de manera selectiva en esta parte del tral y lateral del lagarto (i. e., escamas ven-
espectro. El abanico gular de algunos lagar- trales externas, OVS). Las manchas suelen
tos del género Anolis, por ejemplo, posee un ser de color azul y tienen su pico de máxi-
pico de reflectancia en el UV que se ha suge- ma reflectancia en el UV. Además es frecuen-
rido que podría funcionar como una señal te que entre las escamas azul/UV se sitúen
oculta en interacciones con otros lagartos escamas de otros colores que apenas reflejan
(Fleishman et al., 1993). El catálogo de la- en el UV y que tienen su máxima reflectan-
gartos que presentan reflectancia en el UV cia en longitudes de onda larga (amarillo,
en algún lugar de su superficie corporal se naranja), lo que proporciona un considera-
ha ampliado considerablemente durante ble contraste cromático (Fig. 2; Font y Moli-
esta última década (Tabla 1). En el lagarto na-Borja, 2004; Font et al., 2009).
tizón de Tenerife, Gallotia galloti, tanto los Aunque no se ha establecido definitiva-
machos como las hembras presentan man- mente su función comunicativa, la posición
chas azules en los costados y en la zona de de las escamas y de los ocelos que reflejan
la gola. Estas manchas azules tienen su en el UV los hace especialmente visibles du-
máximo de reflectancia en la región UV del rante interacciones en las que los lagartos,
espectro, en torno a 360 nm, y son por tanto erguidos sobre las cuatro patas, comprimen
manchas azul/UV (Thorpe y Richard, 2001; lateralmente el cuerpo exponiendo su super-
Molina-Borja et al., 2006). Algo parecido ficie lateral. De hecho, en muchas especies
ocurre con los llamativos ocelos laterales las manchas azul/UV de las escamas ventra-
que dan nombre al lagarto ocelado, Lacerta les externas presentan algún tipo de dimor-
(Timon) lepida, que también son de color fismo sexual, lo que sugiere un posible ori-
azul/UV (Font et al., 2009). En los dos casos gen relacionado con la selección sexual
citados, las manchas azul/UV son además (Stuart-Fox y Ord, 2004). En una población
sexualmente dicromáticas, por lo que po- de Podarcis muralis del Pirineo Oriental
drían estar implicadas en el reconocimiento francés, por ejemplo, casi todos los machos
del sexo. poseen escamas ventrales externas de color
La coloración de los animales es el resul- azul/UV, mientras que éstas están presentes
tado de una interacción entre presiones de únicamente en un 30% de las hembras y
selección distintas, a menudo de signo siempre en menor número que en los ma-
opuesto. Mientras que las interacciones con chos. Además, algunas características espec-
depredadores y presas favorecen las colora- trales de estas escamas azul/UV difieren en-
ciones crípticas que permiten a los animales tre los sexos, y en los machos están relacio-
pasar desapercibidos, la comunicación in- nadas con la condición física (Pérez i de
traespecífica favorece la aparición de colora- Lanuza y Font, 2006).
20 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?
Anolis spp. (Puerto Rico) El abanico gular de cinco especies refleja en el UV Fleishman et al., 1993;
(> 35 % a 360 nm en A. krugi y A. cristatellus). Fleishman y Persons,
2001
Anolis spp. (Jamaica El abanico gular de 11 especies y subspecies refleja Macedonia, 1999, 2001;
y Gran Caimán) en el UV. Macedonia et al., 2000
Anolis carolinensis Abanico gular con dos picos de reflectancia, uno de Stoehr y McGraw, 2001
ellos en el UV.
Anolis trinitatis En algunas poblaciones el abanico gular y otras partes Thorpe, 2002;
A. roquet del cuerpo reflejan en el UV. Thorpe y Stenson, 2003
Crotaphytus collaris Las comisuras de la boca, de color blanco, tienen su Lappin et al., 2006
pico de reflectancia en el UV, y su tamaño está
correlacionado con la condición física en los ma-
chos.
Bradypodion spp. Distintas coloraciones con picos secundarios en el UV Stuart-Fox et al., 2007
que incrementan la detectabilidad de la señal cromá-
tica.
Carlia pectoralis La región gular de los machos muestra un pico en el Blomberg et al., 2001
UV (338 nm).
Ctenophorus ornatus La gola de ambos sexos y el pecho de las hembras LeBas y Marshall, 2000,
reflejan en el UV; el dicromatismo sexual se hace 2001
extensivo al UV.
Platysaurus broadleyi Coloración UV en la gola usada como señal agonística Stapley y Withing, 2006;
en las primeras fases del combate entre machos. Whiting et al., 2006
Gallotia galloti Los machos de las dos subespecies presentes en la Thorpe y Richard, 2001;
isla de Tenerife (G. galloti galloti y G. galloti eisen- Molina-Borja et al., 2006
trauti) tienen manchas laterales y ventrolaterales con
el pico de reflectancia en el UV.
Podarcis spp. Ocelos y OVS tienen su pico de reflectancia en el UV; Pérez i de Lanuza y Font,
algunas características espectrales correlacionan con 2006
la condición física de los machos.
Lacerta (Zootoca) vivipara La coloración ventral de los machos presenta un pico Vercken et al., 2007
de reflectancia secundario en el UV.
Lacerta agilis Coloración nupcial de los machos con un pico secun- Pérez i de Lanuza y Font,
dario en el UV. 2007
Lacerta schreiberi Coloración azul de la cabeza y coloración amarilla del Martín y López, 2009
pecho con sendos picos secundarios de reflectancia
en el UV.
Lacerta (Timon) lepida Coloración azul/UV en ocelos y OVS; los picos de Font et al., 2009
reflectancia son sexualmente dimórficos, situándose
el máximo en el espectro UV en machos y en el azul
en hembras.
Acta zoológica lilloana 54 (1–2): 11–34, 2010 21
Figura 2. Espectros de reflectancia de las escamas ventrales externas (OVS) de los machos
de distintas especies de lacértidos. En la mayoría de las especies se trata de manchas azul/
UV con un único pico de reflectancia en el espectro UV. En otros casos, se trata de man-
chas con el pico principal en el espectro visible (que por ejemplo el ojo humano percibe como
amarillo en Acanthodactylus erythrurus o verde en Psammodromus hispanicus) y un pico
secundario en el UV. En la foto aparece un detalle de las OVS de un macho de Podarcis lilfordi
ssp. giglioli donde puede observarse como se intercalan las manchas azul/UV con otras OVS
que presentan el color ventral de fondo (los espectros de reflectancia respectivos se repre-
sentan en la gráfica con trazo discontinuo, foto de Guillem Pérez i de Lanuza).
A pesar de que cada vez tenemos más in- pigmentos a los lagartos o que utilizan mo-
dicios de que el espectro UV puede ser impor- delos coloreados. En este caso, la adecua-
tante para la comunicación en muchos la- ción de los colores utilizados debería deter-
gartos, sigue habiendo autores que ignoran minarse utilizando métodos objetivos como
este aspecto de la percepción visual de los la espectrofotometría y no supeditarse al cri-
animales que utilizan en sus investigaciones. terio de un humano que, como sabemos, per-
En concreto, algunos métodos colorimétricos cibe los colores de forma muy distinta a
(e. g., Munsell color system) están diseñados como lo hace un lagarto.
teniendo en cuenta el sistema visual humano
y no son por tanto adecuados para estudiar S EÑALES CROMÁTICAS Y HONESTIDAD
la percepción visual de un lagarto. Colores EN LA COMUNICACIÓN
que para un observador humano parecen si- La evolución y mantenimiento de siste-
milares pueden dar lugar a percepciones vi- mas estables de comunicación exige que las
suales radicalmente distintas en el lagarto, y señales sean honestas, es decir, que exista
viceversa. Un problema similar plantean los una relación consistente entre la variación en
experimentos que implican la aplicación de alguna característica de las señales (tamaño,
22 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?
Para que una señal comunicativa sea efi- defensa del territorio, con la dominancia
caz debe existir una correspondencia entre social o con el cortejo (Carpenter y Ferguson,
las características de la señal y las propieda- 1977; Jenssen, 1977; Carpenter, 1978; Mar-
des de los sistemas sensoriales de los recepto- tins, 1991, 1993; Labra et al., 2007). En al-
res de la misma (e. g., Endler, 1993). En el gunos casos los cabeceos son señales dirigi-
caso de las señales visuales dinámicas, nu- das a depredadores potenciales con una fun-
merosos estudios han demostrado que las ción disuasoria (Leal, 1999). La forma o es-
características del movimiento incrementan tructura de los cabeceos posee una gran
la probabilidad de detección por parte de un plasticidad evolutiva y su variabilidad no
posible receptor. Por ejemplo, Fleishman parece estar relacionada con factores filoge-
(1988) demostró mediante un análisis de néticos o ecológicos (e. g., tipo de hábitat).
Fourier que los movimientos de cabeceo de Dado que su estructura es característica de
los machos de Anolis auratus presentan cam- cada especie y varía de unas especies a
bios bruscos de velocidad y aceleración que otras, se ha sugerido que los movimientos de
contrastan con el movimiento sinusoidal de cabeceo podrían estar implicados en la dis-
la vegetación. El desarrollo de nuevas técni- criminación específica y en el mantenimien-
cas para el estudio de las señales visuales to del aislamiento reproductivo (Martins et
dinámicas basadas en el análisis computa- al., 2004; Ord y Stamps, 2009). También se
cional del movimiento supone un avance ha descrito variación entre poblaciones de
considerable con respecto a la metodología una misma especie y entre individuos de una
que introdujo Carpenter, y permite poner a misma población, por lo que se ha sugerido
prueba un amplio abanico de hipótesis rela- que los movimientos de cabeceo podrían per-
tivas a la correspondencia entre el diseño de mitir el reconocimiento individual (Martins,
las señales y las características de los siste- 1991; Martins et al., 1998). Muchas especies
mas sensoriales de los receptores de las mis- poseen un repertorio que incluye varios tipos
mas (Peters et al., 2002; Peters y Evans, de cabeceo estructural y funcionalmente dis-
2003a, b; Ord et al., 2007; Pallus et al., tintos (e. g., Font y Kramer, 1989). La es-
2010). Por ejemplo, en el agámido, Amphi- tructura del movimiento de cabeceo puede
bolurus muricatus, las exhibiciones visuales variar en función del tipo de interacción
están precedidas de un movimiento de la (Decourcy y Jenssen, 1994), del estado fisio-
cola del animal que barre un área relativa- lógico del animal que realiza la exhibición
mente extensa del campo visual de los recep- (Brandt, 2003), o incluso de la posición que
tores, atrayendo su atención hacia el resto de ocupa el animal que cabecea en el campo
la exhibición (Peters y Evans, 2003a). visual del receptor (Hews et al., 2004). Ade-
más, trabajos recientes han puesto de mani-
L OS MOVIMIENTOS DE CABECEO fiesto que los lagartos son capaces de eva-
Los movimientos de cabeceo (‘head-bob’, luar las condiciones ambientales y modular
‘push-up’) consisten en un desplazamiento de la estructura de los movimientos de cabeceo
la cabeza y/o de la parte anterior del cuerpo para aumentar la eficacia en la comunica-
del lagarto siguiendo un patrón rítmico más ción. Los cabeceos de varias especies de Ano-
o menos estereotipado. Por lo general, el lis, por ejemplo, se hacen más rápidos e in-
desplazamiento tiene lugar en el plano verti- corporan movimientos de alerta que atraen
cal, hacia arriba y hacia abajo, pero algu- la atención de los receptores cuando el vien-
nos cabeceos incorporan un componente la- to intensifica el movimiento de la vegetación
teral o rotacional en el movimiento de la (Ord et al., 2007; Ord y Stamps, 2008).
cabeza. Aunque los movimientos de cabeceo
son más frecuentes en los machos, también L OS MOVIMIENTOS DE PATALEO :
se han observado en las hembras, juveniles o ¡ ATENCIÓN AL JUEGO DE PIERNAS !
neonatos de algunas especies. Su función Después de los cabeceos, los movimientos
está relacionada con el establecimiento y la de pataleo son las señales visuales dinámi-
24 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?
cas aparentemente más extendidas entre los información fiable acerca de la incidencia
lagartos. Durante el pataleo (‘foot-shake’, de este comportamiento en muchos grupos
‘hand-wave’), el lagarto mueve una o varias de lagartos. Es posible que esta falta de in-
patas arriba y abajo de forma rítmica. En formación se deba, al menos en parte, a que
ocasiones la pata se desplaza describiendo en muchos casos los movimientos son rápi-
una trayectoria elíptica o circular (‘cir- dos o de escasa amplitud, por lo que fácil-
cumduction’), y su movimiento recuerda al mente pueden pasar desapercibidos o con-
del brazo de un nadador de crawl (Carpen- fundirse con otros comportamientos.
ter et al., 1970). Se han descrito pataleos en Desde el punto de vista de su función co-
lagartos de las familias Agamidae, Iguani- municativa, se ha sugerido que los movi-
dae, Teidae, Liolaemidae y Lacertidae (Fig. mientos de pataleo podrían ser señales de
3). Al igual que ocurre con los cabeceos, los dominancia o agresión, de sumisión, e in-
pataleos parecen idealmente diseñados para cluso un comportamiento que permitiría a
desencadenar una respuesta por parte del las hembras rechazar el cortejo de los ma-
sistema visual de los lagartos, ya que se tra- chos (Ord et al., 2002; revisado en Halloy y
ta de movimientos que conjugan una gran Castillo, 2006). En Cnemidophorus murinus,
velocidad con cambios bruscos de acelera- un teiido de la isla de Bonaire, se ha demos-
ción (Fleishman, 1992). No obstante, en trado que el pataleo funciona como una se-
comparación con los estudios sobre cabe- ñal dirigida a los depredadores (‘pursuit-de-
ceos, los dedicados a los movimientos de terrent’; Cooper et al., 2004). Un problema
pataleo son mucho más escasos y a menudo adicional en el estudio de los pataleos es
se limitan a constatar su existencia o a su- que en muchos trabajos no se ha tenido en
gerir posibles funciones sin el necesario apo- cuenta la posibilidad de que varios tipos de
yo empírico. De hecho, no disponemos de pataleo, posiblemente con funciones distin-
Tabla 2. Lista de polimorfismos de coloración que han sido relacionados con la existencia de
estrategias reproductivas alternativas en lagartos.
Urosaurus ornatus Machos Tres coloraciones en la región gular Hover, 1985; Thompson y
(i. e., azul, amarillo y naranja) Moore, 1991; Zucker, 1994;
Carpenter, 1995 a, b
Uta stansburiana Machos Tres coloraciones en la región gular Siner vo y Lively, 1996
(i. e., azul, amarillo y naranja)
Ctenophorus pictus Machos Dos coloraciones en la región cefáli- Healey et al., 2007; Olsson
ca (i. e., amarillo y rojo) et al., 2007
Podarcis melisellensis Machos Tres coloraciones en la región ven- Huyghe et al., 2007
tral y gola (i. e., blanco, amarillo y
naranja)
Podarcis muralis Machos Tres coloraciones en la región ven- Sacchi et al., 2007a, b;
tral y gola (i. e., blanco, amarillo y Calsbeek et al., 2010; Fig. 4
naranja)
Anolis sagrei Hembras Tres patrones distintos de colora- Calsbeek et al., 2008
ción dorsal
tas, formen parte del repertorio de una mis- ción (Crews y Moore, 2005; Crews et al.,
ma especie. Así ocurre, por ejemplo, en va- 2009), la territorialidad (Stamps, 1994), o
rias especies de lacértidos que poseen un re- las consecuencias adaptativas del modo de
pertorio que incluye hasta tres tipos distintos forrajeo (Reilly et al., 2007). Los trabajos
de pataleo (Carazo y Font, 2006). Estos no con lagartos ocupan también un lugar muy
sólo difieren en su estructura (la forma, ca- destacado en el estudio de la evolución y la
dencia y duración del movimiento, así como función de las estrategias/tácticas reproduc-
las patas implicadas), sino que aparecen en tivas alternativas en los animales, y propor-
contextos distintos, por lo que es posible que cionan algunos de los casos mejor estudia-
constituyan señales comunicativas con fun- dos hasta la fecha (Calsbeek y Sinervo, 2008;
ciones distintas. Tabla 2, Fig. 4). La utilización de ejemplos
en los que intervienen lagartos es cada vez
CONCLUSIONES más frecuente en los libros de texto de com-
portamiento animal (e. g., Alcock, 2009) y
El estudio del comportamiento de los la- posiblemente no sea casual que las portadas
gartos ha experimentado importantes avan- de los dos textos más recientes de ecología
ces empíricos, teóricos y metodológicos en del comportamiento estén ocupadas por sen-
los últimos años. Este comentario se ha cen- das ilustraciones de lagartos (Danchin et al.,
trado en la comunicación, pero existen otras 2008; Westneat y Fox, 2010). Esta situación
parcelas del estudio del comportamiento hubiese resultado inimaginable hace apenas
donde la contribución de los trabajos con unas pocas décadas, cuando los estudios del
lagartos ha sido decisiva, como los mecanis- comportamiento de los lagartos eran toda-
mos neurales y endocrinos de la reproduc- vía una auténtica rareza.
26 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?
Figura 4. Aspecto de la coloración ventral de los tres morfotipos de color presentes en una
población de Podarcis muralis del Pirineo oriental (machos en las fotos superiores y hembras
en las inferiores). En los machos no blancos la coloración se extiende por toda la superficie
ventral, mientras que en las hembras sólo está presente en la región gular (fotos de Enrique
Font).
Calsbeek, R., Hasselquist, D. y Clobert, J. 2010. signalling by the Bonaire whiptail lizard Cnemi-
Multivariate phenotypes and the potential for dophorus murinus. Behaviour, 141: 297-311.
alternative phenotypic optima in wall lizard (Po- Cote, J., Le Galliard, J. F., Rossi, J. M. y Fitze, P. S.
darcis muralis) ventral colour morphs. Journal of 2008. Environmentally induced changes in caro-
Evolutionary Biology, 23: 1138-1147. tenoid-based coloration of female lizards: a com-
Carazo, P. y Font, E. 2006. Señales visuales dinámicas ment on Vercken et al. Journal of Evolutionary
en la lagartija roquera (Podarcis muralis). XI Biology, 21: 1165-1172.
Congreso Nacional y VIII Iberoamericano de Eto- Crews, D. y Moore, M. C. 2005. Historical contribu-
logía, Puerto de la Cruz, Tenerife. tions of research on reptiles to behavioral neu-
Carazo, P., Font, E. y Desfilis, E. 2007. Chemosensory roendocrinology. Hormones and Behavior, 48:
assessment of rival competitive ability and scent- 384-394.
mark function in a lizard, Podarcis hispanica. Crews, D., Sanderson, N. y Dias, B. H. 2009. Hor-
Animal Behaviour, 74: 895-902. mones, brain, and behavior in reptiles. En: D. W.
Carazo, P., Font, E. y Desfilis, E. 2008. Beyond ‘nasty Pfaff, A. P. Arnold, A. M. Etgen, S. E. Fahrbach
neighbours’ and ‘dear enemies’? Individual recog- y R. T. Rubin (eds.), Hormones, Brain and Be-
nition by scent marks in a lizard (Podarcis his- havior. Academic Press, San Diego, 2 nd ed., pp.
panica). Animal Behaviour, 76: 1953-1963. 771-816.
Carpenter, C. C. 1978. Comparative display behavior Cuthill, I. C., Par tridge, J. C., Bennett, A. T. D.,
in the genus Sceloporus (Iguanidae). Contributions Church, S. C., Hart, N. S. y Hunt, S. 2000.
to Biology and Geology, Milwaukee Public Muse- Ultraviolet vision in birds. Advances in the Study
um, 18: 1-71. of Behavior, 29: 159-214.
Carpenter, C. C. y Ferguson, G. W. 1977. Variation Danchin, E., Giraldeau, L. A. y Cézilly, F. 2008. Behav-
and evolution of stereotyped behavior in reptiles. ioural Ecology. Oxford University Press, Oxford.
En: C. Gans y D. W. Tinkle (eds.), Biology of the Deckel, A. W. y Jevitts, E. 1997. Left vs. right-hemi-
Reptilia, Ecology and Behavior A. Academic sphere regulation of aggressive behaviors in
Press, New York, 7: 335-554. Anolis carolinensis: effects of eye-patching and
Carpenter, C. C. y Grubitz, G. 1961. Time-motion fluoxetine administration. Journal of Experimental
study of a lizard. Ecology, 42: 199-200. Zoology, 278: 9-21.
Carpenter, C. C., Badham, J. A. y Kimble, B. 1970. Decourcy, K. R. y Jenssen, T. A. 1994. Structure and
Behavior patterns of three species of Amphibolu- use of male territorial headbob signals by the
rus (Agamidae). Copeia, 1970: 497-505. lizard Anolis carolinensis. Animal Behaviour, 47:
Carpenter, G. C. 1995a. The ontogeny of a variable 251-262.
social badge: throat color development in tree Desfilis, E. y Font, E. 2002. Efectos de la experiencia
lizards (Urosaurus ornatus). Journal of Herpetol- sobre el comportamiento depredador de los rep-
ogy, 29: 7-13. tiles. Revista Española de Herpetología, Vol.
Carpenter, G. C. 1995b. Modeling dominance: the especial 2002: 79-94.
influence of size, coloration, and experience on Ebrey, T. y Koutalos, Y. 2001. Vertebrate photorecep-
dominance relations in tree lizards (Urosaurus tors. Progress in Retinal and Eye Research, 20:
ornatus). Herpetological Monographs, 9: 88-101. 49-94.
Chapple, D. G. 2003. Ecology, life-history, and behav- Ellingson, J. M., Fleishman, L. J. y Loew, E. R. 1995.
ior in the Australian scincid genus Egernia, with Visual pigments and spectral sensitivity of the
comments on the evolution of complex sociality diurnal gecko Gonatodes albogularis. Journal of
in lizards. Herpetological Monographs, 17: 145- Comparative Physiology A, 177: 559-567.
180. Endler, J. A. 1990. On the measurement and classi-
Chapple, D. G. y Keogh, J. S. 2006. Group structure fication of colour in studies of animal colour
and stability in social aggregations of White’s patterns. Biological Journal of the Linnean Soci-
skink, Egernia whitii. Ethology, 112: 247-257. ety, 41: 315-352.
Cooper, W. E. 1991. Responses to prey chemicals by Endler, J. A. 1992. Signals, signal conditions, and the
a lacertid lizard, Podarcis muralis: prey chemi- direction of evolution. American Naturalist, 139:
cal discrimination and poststrike elevation in S125-S153.
tongue-flick rate. Journal of Chemical Ecology, Endler, J. A. 1993. Some general comments of the
17: 849-863. evolution and design of animal communication
Cooper, W. E. y Greenberg, N. 1992. Reptilian color- systems. Philosophical Transactions of the Royal
ation and behavior. En: C. Gans y D. Crews Society B, 340: 215-225.
(eds.), Biology of the Reptilia, Physiology E, Ferguson, G. W. 1977. Display and communications in
Hormones, Brain and Behavior. University of reptiles: an historical perspective. American
Chicago Press, Chicago, 18: 298-422. Zoologist, 17: 167-176.
Cooper, W. E., Pérez-Mellado, V., Baird, T. A., Cald- Fleishman, L. J. 1988. Sensory and environmental
well, J. P. y Vitt, L. J. 2004. Pursuit deterrent influences on display form in Anolis auratus, a
Acta zoológica lilloana 54 (1–2): 11–34, 2010 29
grass anole from Panama. Behavioral Ecology Greenberg, B. y Noble, G. K. 1944. Social behavior of
and Sociobiology, 22: 309-316. the American chameleon (Anolis carolinensis
Fleishman, L. J. 1992. The influence of the sensory Voigt). Physiological Zoology, 17: 392-439.
system and the environment on motion patterns Greenberg, N., Burghardt, G. M., Crews, D., Font, E.,
in the visual displays of Anoline lizards and other Jones, R. E. y Vaughan, G. 1989. Reptile models
vertebrates. American Naturalist, 139: S36-S61. for biomedical research. En: A. D.Woodhead
Fleishman, L. J. y Pallus, A. C. 2010. Motion percep- (ed.), Nonmammalian Animal Models for Biomed-
tion and visual signal design in Anolis lizards. ical Research. CRC Press, Boca Raton, Florida,
Proceedings of the Royal Society B, in press. pp. 289-308.
Fleishman, L. J. y Persons, M. 2001. The influence of Hall, M. I. 2008. Comparative analysis of the size and
stimulus and background colour on signal visibility shape of the lizard eye. Zoology, 111: 62-75.
in the lizard Anolis cristatellus. Journal of Exper- Halloy, M. y Castillo, M. 2006. Forelimb wave displays
imental Biology, 204: 1559-1575. in lizard species of the genus Liolaemus (Iguania:
Fleishman, L. J., Loew, E. R. y Leal, M. 1993. Ultra- Liolaemidae). Herpetological Natural History, 9:
violet vision in lizards. Nature, 365: 397. 127-133.
Fleishman, L. J., Bowman, N., Saunders, D., Miller, Halloy, M. y Halloy, S. 1997. An indirect form of
W. E., Rury, M. J. y Loew, E. R. 1997. The visual parental care in a high altitude viviparous lizard,
ecology of Puerto Rican anoline lizards: habitat Liolaemus huachuasicus (Tropiduridae). Bulletin of
light and spectral sensitivity. Journal of Compar- the Maryland Herpetological Society, 33: 139-
ative Physiology A, 181: 446-460. 155.
Font, E. 1996. Los sentidos químicos de los reptiles: Halloy, M., Boretto, J. M. y Ibargüengoytía, N. R.
Un enfoque etológico. En: F. Colmenares (ed.), 2007. Signs of parental behavior in Liolaemus
Etología, Psicología Comparada y Comportamiento elongatus (Sauria: Liolaemidae) of Neuquén,
Animal. Síntesis, Madrid, pp. 197-259. Argentina. South American Journal of Herpetol-
Font, E. y Kramer, M. 1989. A multivariate clustering ogy, 2: 141-147.
approach to display repertoire analysis: headbob- Halpern, M. 1992. Nasal chemical senses in reptiles:
bing in Anolis equestris (Sauria, Iguanidae). structure and function. En: C. Gans y D. Crews
Amphibia-Reptilia, 10: 331-344. (eds.), Biology of the Reptilia, Physiology E,
Font, E. y Molina-Borja, M. 2004. Ultraviolet reflec- Hormones, Brain and Behavior. The University of
tance of color patches in Gallotia galloti from Chicago Press, Chicago, 18: 423-523.
Tenerife, Canary Islands. En: V. Pérez-Mellado, N. Hawlena, D., Boochnik, R., Abramsky, Z. y Bouskila, A.
Rierea y A. Perera (eds.), The Biology of Lac- 2006. Blue tail and striped body: why do lizards
ertid Lizards. Institut Menorquí d’Estudis, Menor- change their infant costume when growing up?
ca, pp. 201-221. Behavioral Ecology, 17: 889-896.
Font, E., Pérez i de Lanuza, G. y Sampedro, C. 2009. Head, M. L., Keogh, J. S. y Doughty, P. 2005. Male
Ultraviolet reflectance and cryptic sexual dichro- southern water skinks (Eulamprus heatwolei) use
matism in the ocellated lizard, Lacerta (Timon) both visual and chemical cues to detect female
lepida (Squamata: Lacertidae). Biological Journal sexual receptivity. Acta Ethologica, 8: 79-85.
of the Linnean Society, 97: 766-780. Healey, M., Uller, T. y Olsson, M. 2007. Seeing red:
Font, E., Pérez i de Lanuza, G., Cid, P. y Latorre, A. morph-specific contest success and survival
2007. Ultraviolet visual sensitivity in lacertid liz- rates in a colour-polymorphic agamid lizard.
ards. 14th European Congress of Herpetology, Animal Behaviour, 74: 337-341.
Porto, Portugal. Hebets, E. A. y Papaj, D. R. 2005. Complex signal
Fox, S. F., McCoy, J. K. y Baird, T. A. 2003. The function: developing a framework of testable
evolutionary study of social behavior and the role hypotheses. Behavioral Ecology and Sociobiology,
of lizards as model organisms. En: S. F. Fox, J. 57: 197-214.
K. McCoy y T. A. Baird (eds.), Lizard Social Hedges, S. B. y Thomas, R. 2001. At the lower size
Behavior. Johns Hopkins University Press, Balti- limit in amniote vertebrates: a new diminutive
more, pp. xi-xiv. lizard from the West Indies. Caribbean Journal
Gibbons, J. W., Scott, D. E., Ryan, T. J., Buhlmann, of Science, 37: 168-173.
K. A., Tuberville, T. D., Metts, B. S., Greene, J. Hews, D. K. y Benard, M. F. 2001. Negative associ-
L., Mills, T., Leiden, Y., Poppy, S. y Winne, C. T. ation between conspicuous visual display and
2000. The global decline of reptiles, déjà vu chemosensory behavior in two phrynosomatid
amphibians. BioScience, 50: 653-665. lizards. Ethology, 107: 839-850.
Gosling, L. M. y Roberts, S. C. 2001. Scent-marking Hews, D. K. y Worthington, R. A. 2001. Fighting from
by male mammals: cheat-proof signals to compet- the right side of the brain: left visual field pref-
itors and mates. Advances in the Study of Behav- erence during aggression in free-ranging male
ior, 30: 169-217. tree lizards (Urosaurus ornatus). Brain, Behavior
and Evolution, 58: 356-361.
30 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?
Hews, D. K., Castellano, M. y Hara, E. 2004. Aggres- Lappin, A. K., Brandt, Y., Husak, J. F., Macedonia, J.
sion in females is also lateralized: left-eye bias M. y Kemp, D. J. 2006. Gaping displays reveal
during aggressive courtship rejection in lizards. and amplify a mechanically based index of weap-
Animal Behaviour, 68: 1201-1207. on performance. American Naturalist, 168: 100-
Houck, L. D. 2009. Pheromone communication in 113.
amphibians and reptiles. Annual Review of Phys- Leal, M. 1999. Honest signalling during prey-predator
iology, 71: 161-176. interactions in the lizard Anolis cristatellus.
Houde, A. E. 1997. Sex, Color, and Mate Choice in Animal Behaviour, 58: 521-526.
Guppies. Princeton University Press, Princeton, LeBas, N. R. y Marshall, N. J. 2000. The role of
New Jersey. colour in signalling and male choice in the agamid
Hover, E. L. 1985. Differences in aggressive behavior lizard Ctenophorus ornatus. Proceedings of the
between two throat color morphs in a lizard, Royal Society of London B, 267: 445-452.
Urosaurus ornatus. Copeia, 1985: 933-940. LeBas, N. R. y Marshall, N. J. 2001. No evidence of
Huang, W. S. 2006. Parental care in the long-tailed female choice for a condition-dependent trait in
skink, Mabuya longicaudata, on a tropical Asian the agamid lizard, Ctenophorus ornatus. Behav-
island. Animal Behaviour, 72: 791-795. iour, 138: 965-980.
Hunt, D. M., Wilkie, S. E., Bowmaker, J. K. y Poopa- Lemos-Espinal, J. A., Smith, G. R., Ballinger, R. E.
lasundaram, S. 2001. Vision in the ultraviolet. 1997. Neonate-female associations in Xenosau-
Cellular and Molecular Life Sciences, 58: 1583- rus newmanorum. A case of parental care in a
1598. lizard? Herpetological Review, 28: 22-23.
Huyghe, K., Vanhooydonck, B., Herrel, A., Tadic, Z. y Loew, E. R. 1994. A third, ultraviolet-sensitive, visual
Van Damme, R. 2007. Morphology, performance, pigment in the Tokay gecko (Gekko gekko). Vision
behavior and ecology of three color morphs in Research, 34: 1427-1431.
males of the lizard Podarcis melisellensis. Inte- Loew, E. R., Fleishman, L. J., Foster, R. G. y Proven-
grative and Comparative Biology, 47: 211-220. cio, I. 2002. Visual pigments and oil droplets in
Huyghe, K., Vanhooydonck, B., Scheers, H., Molina- diurnal lizards: a comparative study of Caribbean
Borja, M. y Van Damme, R. 2005. Morphology, anoles. Journal of Experimental Biology, 205:
performance and fighting capacity in male liz- 927-938.
ards, Gallotia galloti. Functional Ecology, 19: 800- Loew, E. R., Govardovskii, V. I., Rohlich, P. y Szel, A.
807. 1996. Microspectrophotometric and immunocy-
Jenssen, T. A. 1977. Evolution of anoline lizard dis- tochemical identification of ultraviolet photorecep-
play behavior. American Zoologist, 17: 203-215. tors in geckos. Visual Neuroscience, 13: 247-
Karsten, K. B., Andriamandimbiarisoa, L. N., Fox, S. 256.
F. y Raxworthy, C. J. 2008. A unique life history López, P. y Martín, J. 2005. Female Iberian wall liz-
among tetrapods: an annual chameleon living ards prefer male scents that signal better cell-
mostly as an egg. Proceedings of the National mediated immune response. Biology Letters, 1:
Academy of Sciences of the United States of 404-406.
America, 105: 8980-8984. López, P., Aragón, P. y Martín, J. 2003. Responses
Kelso, E. C. y Mar tins, E. P. 2008. Effects of two of female lizards, Lacerta monticola, to males’
courtship display components on female repro- chemical cues reflect their mating preferences
ductive behaviour and physiology in the sagebrush for older males. Behavioral Ecology and Sociobi-
lizard. Animal Behaviour, 75: 639-646. ology, 55: 73-79.
Kitzler, G. 1941. Die Paarungsbiologie einiger Eidech- López, P., Muñoz, A. y Martín, J. 2002. Symmetry,
sen. Zeitschrift für Tierpsychologie, 4: 353-402. male dominance and female mate preferences in
Kramer, G. 1937. Beobachtungen uber Paarungsbiol- the Iberian rock lizard, Lacerta monticola. Behav-
ogie und soziales Verhalten von Mauereidechsen. ioral Ecology and Sociobiology, 52: 342-347.
Zeitschrift für Morphologie und Ökologie der Lorenz, K. Z. 1981. The Foundations of Ethology.
Tiere, 32: 752-783. Springer-Verlag, New York.
Labra, A. 2006. Chemoreception and the assessment Losey, G. S. 2003. Crypsis and communication func-
of fighting abilities in the lizard Liolaemus mon- tions of UV-visible coloration in two coral reef
ticola. Ethology, 112: 993-999. damselfish, Dascyllus aruanus and D. reticulatus.
Labra, A. 2008. Multi-contextual use of chemosignals Animal Behaviour, 66: 299-307.
by Liolaemus lizards. En: J. L.Hurst, R. J. Bey- Losey, G. S., Cronin, T. W., Goldsmith, T. H., Hyde, D.,
non, S. C. Roberts y T. D. Wyatt (eds.), Chem- Marshall, N. J. y McFarland, W. N. 1999. The
ical Signals in Vertebrates. Springer, New York, UV visual world of fishes: a review. Journal of
11: 357-365. Fish Biology, 54: 921-943.
Labra, A., Carazo, P., Desfilis, E., y Font, E. 2007. Lovern, M. B., Holmes, M. M. y Wade, J. 2004. The
Agonistic interactions in a Liolaemus lizard: struc- green anole, Anolis carolinensis: a reptilian model
ture of head bob displays. Herpetologica, 63: 11- for laboratory studies of reproductive morphology
18.
Acta zoológica lilloana 54 (1–2): 11–34, 2010 31
and behavior. Journal of the Institute for Labora- of colour patches in Gallotia galloti (Fam. Lac-
tory Animal Research, 45: 54-64. ertidae) from Tenerife (Canary Islands). Journal
Macedonia, J. M. 1999. Color signal evolution in an of Zoology, 268: 193-206.
ancestor-descendant species pair of Caribbean Mouton, P. L. F. N., Flemming, A. F. y Kanga, E. M.
anoles. Anolis Newsletter, V: 67-80. 1999. Grouping behaviour, tail-biting behaviour
Macedonia, J. M. 2001. Habitat light, colour variation, and sexual dimorphism in the armadillo lizard
and ultraviolet reflectance in the Grand Cayman (Cordylus cataphractus) from South Africa. Jour-
anole, Anolis conspersus. Biological Journal of nal of Zoology, 249: 1-10.
the Linnean Society, 73: 299-320. Noble, G. K. y Bradley, H. T. 1933. The mating behav-
Macedonia, J. M., James, S., Wittle, L. W. y Clark, ior of lizards: its bearing on the theory of natural
D. L. 2000. Skin pigments and coloration in the selection. Annals of the New York Academy of
Jamaican radiation of Anolis lizards. Journal of Sciences, 35: 25-100.
Herpetology, 34: 99-109. O’Connor, D. y Shine, R. 2003. Lizards in ‘nuclear
Main, A. R. y Bull, M. C. 1996. Mother-offspring families’: a novel reptilian social system in Eger-
recognition in two Australian lizards, Tiliqua rug- nia saxatilis (Scincidae). Molecular Ecology, 12:
osa and Egernia stokesii. Animal Behaviour, 52: 743-752.
193-200. Ödeen, A. y Hastad, O. 2003. Complex distribution of
Manrod, J. D., Hartdegen, R. y Burghardt, G. M. avian color vision systems revealed by sequenc-
2008. Rapid solving of a problem apparatus by ing the SWS1 opsin from total DNA. Molecular
juvenile black-throated monitor lizards (Varanus Biology and Evolution, 20: 855-861.
albigularis albigularis). Animal Cognition, 11: Ödeen, A., Hastad, O. y Alström, P. 2010. Evolution of
267-273. ultraviolet vision in shorebirds (Charadriiformes).
Martín, J. y López, P. 2000. Chemoreception, symme- Biology Letters, 6: 370-374.
try and mate choice in lizards. Proceedings of the Olsson, M. 1994. Why are sand lizard males (Lacerta
Royal Society of London B, 267: 1265-1269. agilis) not equally green? Behavioral Ecology and
Martín, J. y López, P. 2006. Links between male qual- Sociobiology, 35: 169-173.
ity, male chemical signals, and female mate Olsson, M., Healey, M., Wapstra, E., Schwartz, T.,
choice in Iberian Rock Lizards. Functional Ecology, Lebas, N. y Uller, T. 2007. Mating system vari-
20: 1087-1096. ation and morph fluctuations in a polymorphic
Martín, J. y López, P. 2009. Multiple color signals may lizard. Molecular Ecology, 16: 5307-5315.
reveal multiple messages in male Schreiber’s Ord, T. J. 2008. Dawn and dusk ’chorus‘ in visually
green lizards, Lacerta schreiberi. Behavioral communicating Jamaican anole lizards. American
Ecology and Sociobiology, 63: 1743-1755. Naturalist, 172: 585-592.
Martins, E. P. 1991. Individual and sex differences in Ord, T. J. y Blumstein, D. T. 2002. Size constraints
the use of the push-up display by the sagebrush and the evolution of display complexity: why do
lizard, Sceloporus graciosus. Animal Behaviour, large lizards have simple displays? Biological
41: 403-416. Journal of the Linnean Society, 76: 145-161.
Martins, E. P. 1993. Contextual use of the push-up Ord, T. J. y Evans, C. S. 2002. Interactive video play-
display by the sagebrush lizard, Sceloporus gra- back and opponent assessment in lizards. Behav-
ciosus. Animal Behaviour, 45: 25-36. ioural Processes, 59: 55-65.
Martins, E. P., Bissell, A. N. y Morgan, K. K. 1998. Ord, T. J. y Martins, E. P. 2006. Tracing the origins
Population differences in a lizard communicative of signal diversity in anole lizards: Phylogenetic
display: evidence for rapid change in structure approaches to inferring the evolution of complex
and function. Animal Behaviour, 56: 1113-1119. behaviour. Animal Behaviour, 71: 1411-1429.
Martins, E. P., Ord, T. J. y Davenport, S. W. 2005. Ord, T. J. y Stamps, J. A. 2008. Aler t signals en-
Combining motions into complex displays: play- hance animal communication in ’noisy‘ environ-
backs with a robotic lizard. Behavioral Ecology ments. Proceedings of the National Academy of
and Sociobiology, 58: 351-360. Sciences of the United States of America, 105:
Mar tins, E. P., Labra, A., Halloy, M. y Thompson, J. 18830-18835.
T. 2004. Repeated large-scale patterns of signal Ord, T. J. y Stamps, J. A. 2009. Species identity cues
evolution: an interspecific study of Liolaemus liz- in animal communication. American Naturalist,
ard headbob displays. Animal Behaviour, 68: 174: 585-593.
453-463. Ord, T. J. y Stuart-Fox, D. 2006. Ornament evolution
Mason, R. T. 1992. Reptilian pheromones. En: C. in dragon lizards: multiple gains and widespread
Gans y D. Crews (eds.), Biology of the Reptilia, losses reveal a complex history of evolutionary
Physiology E, Hormones, Brain and Behavior. The change. Journal of Evolutionary Biology, 19: 797-
University of Chicago Press, Chicago, 18: 114- 808.
228. Ord, T. J., Blumstein, D. T. y Evans, C. S. 2001. In-
Molina-Borja, M., Font, E. y Mesa Avila, G. 2006. Sex trasexual selection predicts the evolution of signal
and population variation in ultraviolet reflectance
32 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?
complexity in lizards. Proceedings of the Royal Podarcis muralis. Amphibia-Reptilia, 28: 408-
Society of London B, 268: 737-744. 412.
Ord, T. J., Peters, R., Clucas, B. y Stamps, J. 2007. Sacchi, R., Scali, S., Pupin, F., Gentilli, A. y Fasola,
Lizards speed up visual displays in noisy motion M. 2007b. Microgeographic variation of colour
habitats. Proceedings of the Royal Society of morph frequency and biometry of common wall
London B, 274: 1057-1062. lizards. Journal of Zoology, 273: 389-396.
Ord, T. J., Peters, R. A., Evans, C. S., y Taylor, A. J. Schwenk, K. 1985. Occurrence, distribution and func-
2002. Digital video playback and visual commu- tional significance of taste buds in lizards. Cope-
nication in lizards. Animal Behaviour, 63: 879- ia, 1985: 91-101.
890. Schwenk, K. 1995. Of tongues and noses: chemore-
Pallus, A. C., Fleishman, L. J. y Castonguay, P. M. ception in lizards and snakes. Trends in Ecology
2010. Modeling and measuring the visual detec- and Evolution, 10: 7-12.
tion of ecologically relevant motion by an Anolis Searcy, W. A. y Nowicki, S. 2005. The Evolution of
lizard. Journal of Comparative Physiology A, Animal Communication. Princeton University
196: 1-13. Press, Princeton.
Paulissen, M. A. 2008. Spatial learning in the little Siebeck, U. E. 2004. Communication in coral reef
brown skink, Scincella lateralis: the importance fish: the role of ultraviolet colour patterns in
of experience. Animal Behaviour, 76: 135-141. damselfish territorial behaviour. Animal Behaviour,
Peters, R. A. y Evans, C. S. 2003a. Introductory tail- 68: 273-282.
flick of the Jacky dragon visual display: signal Siebeck, U. E. y Marshall, N. J. 2001. Ocular media
efficacy depends upon duration. Journal of Exper- transmission of coral reef fish: can coral reef
imental Biology, 206: 4293-4307. fish see ultraviolet light? Vision Research, 41:
Peters, R. A. y Evans, C. S. 2003b. Design of the 133-149.
Jacky dragon visual display: signal and noise Siebeck, U. E., Losey, G. S., y Marshall, J. 2006. UV
characteristics in a complex moving environment. communication in fish. En: F. Ladich, S. P. Collin,
Journal of Comparative Physiology A, 189: 447- P. Moller y B. G. Kapoor (eds.), Communication
459. in Fishes. Science Publishers, Enfield (NH), pp.
Peters, R. A., Clifford, C. W. G. y Evans, C. S. 2002. 423-455.
Measuring the structure of dynamic visual sig- Siitari, H., Alatalo, R. V., Halme, P., Buchanan, K. L.
nals. Animal Behaviour, 64: 131-146. y Kilpimaa, J. 2007. Color signals in the black
Peters, R., Hemmi, J. y Zeil, J. 2008. Image motion grouse (Tetrao tetrix): signal properties and their
environments: background noise for movement- condition dependency. American Naturalist, 169:
based animal signals. Journal of Comparative S81-S92.
Physiology A, 194: 441-456. Sinervo, B. y Lively, C. M. 1996. The rock-paper-scis-
Pérez i de Lanuza, G. y Font, E. 2006. Manchas azu- sors game and the evolution of alternative male
les/UV como indicadores de la condición física strategies. Nature, 380: 240-243.
en la lagartija Podarcis muralis. XI Congreso Sinervo, B., Heulin, B., Surget-Groba, Y., Clobert, J.,
Nacional y VIII Iberoamericano de Etología, Puer- Miles, D. B., Corl, A., Chaine, A. y Davis, A.
to de la Cruz, Tenerife. 2007. Models of density-dependent genic selec-
Pérez i de Lanuza, G. y Font, E. 2007. Ultraviolet tion and a new rock-paper-scissors social sys-
reflectance of male nuptial colouration in sand tem. American Naturalist, 170: 663-680.
lizards (Lacerta agilis) from the Pyrenees. Am- Sinervo, B., Méndez-de-la-Cruz, F., Miles, D. B., Heulin,
phibia-Reptilia, 28: 438-443. B., Bastiaans, E., Villagrán-Santa Cruz, M.,
Pianka, E. R. 1986. Ecology and Natural History of Lara-Resendiz, R., Martínez-Méndez, N.,
Desert Lizards. Princeton University Press, Prin- Calderón-Espinosa, M. L., Meza-Lázaro, R. N.,
ceton. Gadsden, H., Avila, L. J., Morando, M., De la
Pianka, E. R. y Vitt, L. J. 2003. Lizards: Windows to Riva, I., Sepulveda, P. V., Duarte Rocha, C. F.,
the Evolution of Diversity. University of California Ibargüengoytía, N., Aguilar Puntriano, C., Massot,
Press, Berkeley, California. M., Lepetz, V., Oksanen, T. A., Chapple, D. G.,
Reilly, S. M., McBrayer, L. B. y Miles, D. B. (eds.). Bauer, A. M., Branch, W. R., Clobert, J. y Sites,
2007. Lizard Ecology: the Evolutionary Conse- J. W. 2010. Erosion of lizard diversity by climate
quences of Foraging Mode. Cambridge University change and altered thermal niches. Science,
Press, Cambridge. 328: 894-899.
Robins, A., Chen, P., Beazley, L. D. y Dunlop, S. A. Smith, C. B. y Martins, E. P. 2006. Display plasticity
2005. Lateralized predatory responses in the in response to a robotic lizard: signal matching
ornate dragon lizard (Ctenophorus ornatus). or song sharing in lizards? Ethology, 112: 955-
Neuroreport, 16: 849-852. 962.
Sacchi, R., Rubolini, D., Gentilli, A., Pupin, F. y Razzet- Stamps, J. 1994. Territorial behavior: testing the
ti, E. 2007a. Morph-specific immunity in male assumptions. Advances in the Study of Behavior,
23: 173-232.
Acta zoológica lilloana 54 (1–2): 11–34, 2010 33
Stapley, J. y Whiting, M. J. 2006. Ultraviolet signals Academy of Sciences of the United States of
fighting ability in a lizard. Biology Letters, 2: 169- America, 98: 3929-3934.
172. Thorpe, R. S. y Stenson, G. 2003. Phylogeny, paraphy-
Stoehr, A. M. y McGraw, K. J. 2001. Ultraviolet re- ly and ecological adaptation of the colour and
flectance of color patches in male Sceloporus pattern in the Anolis roquet complex on Martin-
undulatus and Anolis carolinensis. Journal of ique. Molecular Ecology, 12: 117-132.
Herpetology, 35: 168-171. Tinbergen, N. 1953. Social Behaviour in Animals.
Striedter, G. F. 2005. Principles of Brain Evolution. Methuen, London.
Sinauer, Sunderland, Massachusetts. Tokarz, R. R. 1995. Mate choice in lizards: a review.
Stuar t-Fox, D. 2006. Testing game theor y models: Herpetological Monographs, 9: 17-40.
fighting ability and decision rules in chameleon van Dongen, P. A. M. 1998. Brain size in vertebrates.
contests. Proceedings of the Royal Society B, En: R. Nieuwenhuys, H. J. ten Donkelaar y C.
273: 1555-1561. Nicholson (eds.), The Central Nervous System of
Stuart-Fox, D. y Moussalli, A. 2009. Camouflage, Vertebrates, Springer-Verlag, Berlin, 3: 2100-
communication and thermoregulation: lessons 2134.
from colour changing organisms. Philosophical Vercken, E. y Clobert, J. 2008. Ventral color polymor-
Transactions of the Royal Society B, 364: 463- phism correlates with alternative behavioral pat-
470. terns in female common lizards (Lacerta vivi-
Stuar t-Fox, D. y Ord, T. J. 2004. Sexual selection, para). Ecoscience, 15: 320-326.
natural selection and the evolution of dimorphic Vercken, E., Clobert, J. y Sinervo, B. 2010. Frequen-
coloration and ornamentation in agamid lizards. cy-dependent reproductive success in female
Proceedings of the Royal Society of London B, common lizards: a real-life hawk-dove-bully game?
271: 2249-2255. Oecologia, 162: 49-58.
Stuart-Fox, D., Moussalli, A. y Whiting, M. J. 2007. Vercken, E., Sinervo, B. y Clobert, J. 2008. Colour
Natural selection on social signals: signal effica- variation in female common lizards: Why we
cy and the evolution of chameleon display color- should speak of morphs, a reply to Cote et al.
ation. American Naturalist, 170: 916-930. Journal of Evolutionary Biology, 21: 1160-1164.
Stuart-Fox, D., Moussalli, A., Marshall, N. J. y Owens, Vercken, E., Massot, M., Siner vo, B. y Clober t, J.
I. P. F. 2003. Conspicuous males suf fer high 2007. Colour variation and alternative reproduc-
predation risk: visual modelling and experimental tive strategies in females of the common lizard
evidence from lizards. Animal Behaviour, 66: Lacerta vivipara. Journal of Evolutionary Biology,
541-550. 20: 221-232.
Stuart-Fox, D., Godinho, R., Irwin, N., Goüy de Bellocq, Vitt, L. J. y Caldwell, J. P. 2009. Herpetology: an
J., Brito, J. C., Moussalli, A., Hugall, A. F. y Introductory Biology of Amphibians and Reptiles.
Baird, J. E. 2009. Can scent-mediated female Academic Press, Burlington, Massachusetts, 3 rd
mate preference explain an abrupt mtDNA cline ed.
in Lacerta schreiberi? Behaviour, 146: 831-841. Vitt, L. J. y Pianka, E. R. 1994. Introduction and
Sullivan, B. K. y Kwiatkowski, M. A. 2007. Courtship acknowledgments. En: L. J. Vitt y E. R. Pianka
displays in anurans and lizards: theoretical and (eds.), Lizard Ecology: Historical and Experimen-
empirical contributions to our understanding of tal Perspectives. Princeton University Press,
costs and selection on males due to female Princeton, New Jersey, pp. ix-xii.
choice. Functional Ecology, 21: 666-675. Wang, D., Oakley, T., Mower, J., Shimmin, L. C., Yim,
Sweet, S. S. y Pianka, E. R. 2003. The lizard kings. S., Honeycutt, R. L., Tsao, H. y Li, W. H. 2004.
Natural History, 112: 40-45. Molecular evolution of bat color vision genes.
Thompson, C. W. y Moore, M. C. 1991. Throat colour Molecular Biology and Evolution, 21: 295-302.
reliably signals status in male tree lizards, Uro- Weber, H. 1957. Vergleichende Untersuchung des
saurus ornatus. Animal Behaviour, 42: 745-753. Verhaltens von Smaragdeidechsen (Lacerta viri-
Thompson, J. T., Bissell, A. N. y Martins, E. P. 2008. dis), Mauereidechsen (L. muralis) und Perleidech-
Inhibitory interactions between multimodal behav- sen (L. lepida). Zeitschrift für Tierpsychologie,
ioural responses may influence the evolution of 14: 448-472.
complex signals. Animal Behaviour, 76: 113- Westneat, D. F. y Fox, C. W. 2010. Evolutionary Be-
121. havioral Ecology. Oxford University Press, Oxford.
Thorpe, R. S. 2002. Analysis of color spectra in com- Whitfield, S. M., Bell, K. E., Philippi, T., Sasa, M.,
parative evolutionary studies: molecular phylog- Bolanos, F., Chaves, G., Savage, J. M. y Donnel-
eny and habitat adaptation in the St. Vincent ly, M. A. 2007. Amphibian and reptile declines
anole (Anolis trinitatis). Systematic Biology, 51: over 35 years at La Selva, Costa Rica. Proceed-
554-569. ings of the National Academy of Sciences of the
Thorpe, R. S. y Richard, M. 2001. Evidence that ultra- United States of America, 104: 8352-8356.
violet markings are associated with patterns of Whiting, M. J., Nagy, K. A. y Bateman, P. W. 2003.
molecular gene flow. Proceedings of the National Evolution and maintenance of social status signal-
34 E. Font et al.: Comportamiento y comunicación animal: ¿Qué nos enseñan los lagartos?
ling badges: experimental manipulations in lizards. Wyatt, T. D. 2003. Pheromones and Animal Behaviour:
En: S. F. Fox, J. K. McCoy y T. A. Baird (eds.), Communication by Smell and Taste. Cambridge
Lizard Social Behavior. Johns Hopkins University University Press, Cambridge.
Press, Baltimore, pp. 47-82. Yokoyama, S. y Shi, Y. 2000. Genetics and evolution
Whiting, M. J., Stuart-Fox, D. M., O’Connor, D., Firth, of ultraviolet vision in vertebrates. FEBS Letters,
D., Bennett, N. C. y Blomberg, S. P. 2006. Ul- 486: 167-172.
traviolet signals ultra-aggression in a lizard. Zucker, N. 1994. A dual status-signalling system: a
Animal Behaviour, 72: 353-363. matter of redundancy or differing roles. Animal
Williams, G. C. 1992. Natural Selection: Domains, Behaviour, 47: 15-22.
Levels, and Challenges. Oxford University Press,
New York.