ORQUÍDEAS
 TERRESTRES
 COMO
 INDICADORAS
 DE
 CALIDAD

AMBIENTAL
 EN
 FRAGMENTOS
 DE
 BOSQUE
 MESÓFILO
 DE

MONTAÑA


TESIS
QUE
PRESENTA
MILTON
HUGO
DÍAZ­TORIBIO

PARA
OBTENER
EL
GRADO
DE
MAESTRO
EN
CIENCIAS













 


 


 
 






 
 
 




Xalapa,
Veracruz,
México
2009


 2

RECONOCIMIENTOS

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología que otorgó una beca de posgrado a Milton Hugo
Díaz Toribio (#239727) para la realización de esta tesis.

Al Instituto de Ecología A. C. por las facilidades brindadas para realizar el estudio (2011/10-144
JGGF), especialmente al departamento de ecología funcional.

Al Dr. José G. García Franco por la dirección del proyecto de investigación, sus consejos, apoyo
y paciencia.

A los miembros de mi comité tutorial (Dr. Alejandro Flores y Dr. Octavio Pérez Maqueo) les
agradezco su paciencia, guía y apoyo durante el desarrollo del trabajo.

A los investigadores que se agregaron al jurado (Dra. Victoria Sosa y Dr. Rodolfo Solano), sus
comentarios enriquecieron el manuscrito.

Al Dr. Octavio Rojas Soto, Fis. Rosario Landgrave y Dra. Gabriela Vázquez por la asesoría
brindada.

A mis compañeros de generación y de otras generaciones en el posgrado por su amistad, ejemplo

y apoyo.

A todos aquellos que me apoyaron durante mi trabajo de campo y de laboratorio, Alejandro

Hernández, Adriana Hernández, Ariadna Martínez, Phil Brewster.

Agradezco a Claudia Lorena Navarro (La Lore) por su paciencia, ayuda en campo y apoyo
incondicional que me brindo para poder terminar este trabajo.

Agradezco y dedico este trabajo a mi madre Yolanda Toribio de la Torre por todo su amor,
apoyo, paciencia y sobre todo por ayudarme a ser una mejor persona.


 3


 4

 ÍNDICE

Índice de Cuadros…….………………………………………………………..………………….6
Índice de Figuras…………….……………………………………………..……………………...7
Resumen General………………………………………………...………………………………...8
CAPÍTULO I.
Introducción……………………..………….……………………………………….……………10
Sistema estudiado………………………………………………………….……………..10
Fragmentación del bosque mesófilo de montaña………………………………………...11
Indicadores ecológicos…………………………………………………………………...12
Ecología de orquídeas terrestres……………………………….….………………...........14
Algoritmo genético de generación de reglas (GARP)…………………..………………..16
Objetivo………………………………………………...…………..…………………….17
Hipótesis………………………………………………….……………..………………..17
Método……………………………………………………...………………….…………18
Descripción de la zona de estudio…………………….………………………….18
Descripción del muestreo en los fragmentos de bosque mesófilo de montaña…..18
Análisis de las muestras de suelo………….……………………………………..19
Elaboración del modelo de distribución potencial……………………………….19
Elaboración del índice de integridad biótica……………………………………..22
CAPITULO II.
Resultados……………………………………………...…………………………………………25
Discusión…………….…………………………………………………………………...32
Literatura citada….…………………..…………………………………………………...38


 5

 ÍNDICE DE CUADROS

CAPITULO I

Cuadro 1. Variables y ubicación geográfica de cinco sitios con BMM del centro de Veracruz
donde se registró la presencia de orquídeas terrestres…………………………..…………..20

Cuadro 2. Valoración de los criterios de integridad ambiental…..………………………………23

CAPITULO II

Cuadro 3. Variables y ubicación geográfica de los fragmentos de BMM del centro de Veracruz
donde se registró la presencia de Cyclopogon luteo-albus …..…………..…………………27

Cuadro 4. Especies de orquídeas terrestres registradas en los 15 sitios de BMM donde se verificó
la presencia de Cyclopogon luteo-albus……….................................................…………….28

Cuadro 5. Parámetros ambientales promedio obtenidos de los 20 sitios de

muestreo..……………………………………………………………………………………29

Cuadro 6. Promedios de las características químicas del suelo de los sitios de

muestreo……………………………………………………………………………………..31

Cuadro 7. Valores de los parámetros que se obtuvieron en los 20 sitios de muestreo, incluyendo
el puntaje obtenido de acuerdo a las variables establecidas para estructurar el índice de
calidad del bosque…………………………………………………………………………...33


 6

 ÍNDICE DE FIGURAS

CAPÍTULO II
Figura 1. Cyclopogon luteo-albus………………………………………………………………………..21

Figura 2. Modelo de distribución potencial de la orquídea terrestre C. luteo-albus en el centro de

Veracruz…….............……………………………………………………………………….26

Figura 3. Ordenación de los sitios de muestreo en relación con las variables ambientales,
nutrientes del suelo, especies de orquídeas terrestres…………………………………….…30

Figura 4. Calidad ambiental de los sitio de muestreo de acuerdo con el índice de calidad del
bosque………………………………………..………………………...……………………36

Figura 5. Se muestra el área basal y densidad de árboles de los sitios de muestreo del presente
trabajo y los sitios de muestreo del estudio realizado por Williams-Linera
(2002)…………………………………………………….……………………………………….37


 7

RESUMEN
En el centro de Veracruz la mayor parte del bosque mesófilo de montaña (BMM) ha sido
destruido, y el resto está en peligro de desaparecer. Debido a que la mayor parte del BMM está
fragmentado, es importante considerar el grado en el cual los fragmentos contribuyen a la
conservación de la biodiversidad. Las orquídeas terrestres son sensibles a los cambios
ambientales, y requieren condiciones especiales de hábitat, estas podrán utilizarse como
indicadores de la integridad o del nivel de fragmentación de las comunidades vegetales en las que
crecen. Con el fin de conocer la distribución de algunas especies de orquídeas terrestres en los
remanentes de vegetación de BMM, se generaron mapas de probabilidad de presencia con
Cyclopogon luteo-albus. De las predicciones resultantes se seleccionaron 15 sitios, donde se
realizó una verificación y se comprobó la presencia de C. luteo-albus en 12 de estos sitios, lo que
indica que la precisión del modelo fue de un 80%. Una vez identificados los sitios de muestreo se
adaptó un índice de integridad biótica, el cual mostró la condición de cada fragmento de acuerdo
a los parámetros establecidos. Los sitios con una mayor calidad fueron los que alcanzaron un
puntaje de 25, los sitios entre 15-20 se clasificaron como regulares y entre 0-10 como sitios con
una alta condición de perturbación. Un análisis de componentes principales reveló la preferencia
de algunas especies de orquídeas terrestres por ambientes sin perturbación, como Aspydogine
stictophylla, Calanthe calantoides, Psilochilus macrophyllus, Erythrodes lunifera, Sarcoglottis
sceptrodes, Cyclopogon comosus, Pelexia funkiana. A pesar de que en el bosque mesófilo de
montaña se encuentra el 60% de las orquídeas mexicanas, son sumamente escasos los estudios
para orquídeas terrestres. Con la información obtenida para la estructuración del índice, se
pretende disminuir la falta de información existente sobre la ecología de las orquídeas terrestres.
En este tipo de ecosistema esta es una aproximación de cómo algunas especies responden a las
diferentes condiciones del bosque.


 8

 CAPITULO I

Introducción


 9

INTRODUCCIÓN
Debido a la alta perturbación de los ecosistemas, se han desarrollado indicadores
ecológicos para tratar de entender las condiciones actuales o predecir cambios en los sistemas
(Niemi et al., 2004). El uso de la biodiversidad como indicador ecológico, presupone que los
animales, plantas, microorganismos y sus interacciones, responden de manera diferencial positiva
o negativa a los ambientes manejados por los humanos (Paoletti, 1999). Por lo tanto, puede ser
utilizada como herramienta para medir el estado de conservación de un sistema y ser empleada en
áreas rurales, industriales y urbanas (Wilson, 1997).
Teniendo en cuenta que las orquídeas terrestres son sensibles a los cambios ambientales
(Withner, 1974), y requieren condiciones especiales de hábitat, estas podrán utilizarse como
indicadores de la integridad o del nivel de fragmentación de las comunidades vegetales en las que
crecen (Espejo-Serna et al., 2005).

Sistema estudiado
En México el bosque mesófilo de montaña (BMM, sensu Rzedowski, 1978) representa un
tipo de vegetación intermedio entre la vegetación tropical y la templada, a diferencia de otras
partes del mundo (Rzedowski, 1978; Meave et al., 1992; Challenger, 1998). Además es el tipo de
vegetación menos estudiado y el más amenazado entre la vegetación tropical (Gentry, 1995;
Aldrich et al., 1997). El bosque mesófilo de montaña exhibe una gran variación natural en
composición de especies y estructura, esto por ser un hábitat heterogéneo y por su topografía
aislada (Williams-Linera, 2002).
El bosque mesófilo de montaña ocupa entre el 0.5 y 1% del territorio nacional y se
distribuye de manera discontinua a lo largo de la Sierra Madre Occidental, la Sierra Madre
Oriental, la Sierra Madre del Sur y la Sierra Madre de Chiapas. Cerca de 2500 especies de plantas
crecen exclusivamente en este tipo de bosque. Este número de especies representa entre el 10 y
12% de todas las especies vegetales estimadas para el país y presenta un alto nivel de
endemismos (30% de la flora fanerogámica), lo que hace a este tipo de bosque el más diverso en
México en relación con la superficie que ocupa (Rzedowski, 1991, 1996; Challenger, 1998;
Williams-Linera, 2007). La diversidad de plantas del bosque mesófilo de montaña parece estar en
función de la variación de las condiciones ambientales. Los cambios en riqueza de especies,
interacciones bióticas, distribución y composición de nichos ecológicos y abundancia relativa de


 10

leñosas, así como la estructura de la vegetación en distancias cortas, es común en este tipo de
vegetación (Saunders et al., 1991; Nadkarni y Wheelwright, 2000; Flores-Palacios y García-
Franco, 2008). Como siempre los mecanismos detrás de estas respuestas son desconocidos. A
gran escala factores históricos podrían tener un papel importante para tratar de explicar estos
patrones en la diversidad de plantas, como una mezcla de elementos tropicales y templados que
han estado presentes desde el Mioceno tardío (Rzedowski, 1991; Challenger, 1998).
En la actualidad la mayor parte de bosque de mesófilo en el centro de Veracruz ya ha sido
destruido, y el resto está en peligro de desaparecer si la expansión de las actividades
agropecuarias y urbanas sigue en aumento. En esta zona el 37% de la superficie de BMM ha sido
transformada a potreros y el 18% a zonas urbanas, mientras que el 28% está ocupado por
vegetación secundaria y otro 17% por bosque perturbado (Williams-Linera, 2007).
La destrucción y la fragmentación de hábitats son las principales amenazas para la perdida
de diversidad biológica (Saunders et al., 1991). Debido a que la mayor parte de bosque mesófilo
de montaña está fragmentado, es importante considerar el grado en el cual los fragmentos
pequeños contribuyen a la conservación de comunidades biológicas (Williams-Linera, 2002).

Fragmentación del Bosque Mesófilo de Montaña

Un paisaje fragmentado es aquel que contiene áreas remanentes de vegetación nativa
rodeadas de una matriz de tierras agrícolas o de otras formas de uso de la tierra (Saunders et al.,
1991). La fragmentación es un proceso que puede influir de manera negativa en la biota nativa y
es la mayor causa de pérdida de biodiversidad en bosques tropicales y templados (Saunders et al.,
1991; Tabarelli et al., 1999). La pérdida de diversidad se da cuando la reducción del área de un
bosque ocasiona un mayor número de especies de las que puede albergar, esto provoca una
extinción local y un nuevo proceso de colonización alcanzándose finalmente un punto de
equilibrio. Durante este proceso una extensión grande de hábitat se transforma en un cierto
número de pequeños parches con una riqueza menor en relación al área total (McArthur y
Wilson, 1967; Flores-Palacios, 2003).
La fragmentación a su vez altera la cantidad de radiación solar, el flujo del agua y la
dinámica de los nutrimentos a través de la tierra. Esto puede afectar a la biota dentro de las áreas
remanentes, especialmente en o cerca de los bordes de la matriz que los rodea (Saunders et al.,
1991). Estos fragmentos pequeños difieren en la composición con respecto al bosque original y la


 11

riqueza de especies disminuye con el paso del tiempo (Williams-Linera, 2002). Los fragmentos
grandes son los menos afectados negativamente por el proceso de fragmentación, la dinámica de
estos fragmentos podría ser dirigida predominantemente por factores que surgen en el terreno
circundante (Harris, 1988). De ahí la importancia de conocer el estado actual de algunos de los
fragmentos de bosque mesófilo de montaña de la zona centro del estado de Veracruz.

Indicadores Ecológicos
Desde hace muchos años los seres humanos emplearon indicadores ecológicos para
predecir la temporada de floración de las especies de plantas útiles, así como posibles cambios en
el ambiente. La primera referencia de indicadores ambientales se le atribuye a Plato quien citó los
impactos negativos de la actividad humana sobre frutos de árboles (Niemi et al., 2004).
En la década de los 1920’s los indicadores ecológicos también fueron utilizados para
determinar cambios en las condiciones del ambiente, tales como la claridad del agua (Niemi et
al., 2004) o la calidad del aire. En este último se utilizaron canarios en las minas; este era un
método utilizado por los mineros para asegurar que el aire que se respiraba dentro de la mina
fuera de buena calidad, ya que los canarios son muy sensibles al aire contaminado (Burrel et al.,
1916).
Los indicadores ecológicos son resultado de todos los elementos causales ligados a las
actividades humanas, sus impactos al ambiente y la respuesta de los ecosistemas a estos impactos
(Niemi et al., 2004). Así que se espera que los indicadores respondan a fenómenos físicos,
químicos y biológicos. Estos indicadores deben ser útiles y fáciles de aplicar con su respectivo
método, y dar un entendimiento predictivo de la función del ambiente (Summers et al., 1997;
Ludwig et al., 2004).
En algunos casos, además de ser utilizados para medir la condición del ambiente, los
indicadores ecológicos pueden ser útiles para diagnosticar la causa de algún cambio dentro del
sistema. La reducción de la distribución del halcón peregrino (Falco peregrinus) a causa de la
modificación de su hábitat en la década de los 1950’s es un ejemplo de los dos usos, ya que esta
especie es utilizada como indicador de problemas en el ambiente. Por otro lado, la reducción de
poblaciones de anfibios sirve como alerta de cambios negativos en el ambiente, como la
contaminación química, el cambio climático global, el surgimiento de enfermedades y patógenos,
la introducción de especies invasoras y explotación comercial (Niemi et al., 2004). La


 12

información obtenida por medio de los indicadores ecológicos puede ser utilizada para predecir
cambios en el ambiente, implementar acciones para su remediación, o si es monitoreado por
algún lapso de tiempo para identificar alguna tendencia en los indicadores. Frost et al. (1992)
sugieren que estos indicadores deben tener un balance en dos puntos contradictorios, deben ser
suficientemente sensibles para detectar cuando el sistema es afectado por el estrés antropogénico,
y ser igualmente sensibles cuando el ecosistema no está perturbado.
Además del uso de una especie, se han desarrollado otro tipo de índices para darnos un
acercamiento a las condiciones ecológicas del sistema. Estos índices van desde los de diversidad,
como los índices de Shannon y Weaver (Shannon y Weaver, 1949), hasta índices multimétricos
(Karr, 1981, Kerans y Karr, 1994, Karr, 2000, Simons, 2003). Los indicadores ecológicos
multimétricos consisten en un grupo de parámetros que combinan atributos bióticos de
comunidades, y se utilizan como medidas de la condición del sistema (Kurtz et al., 2001). Uno de
estos índices multimétricos son los índices de integridad biótica (IIB). La integridad biótica es la
capacidad de una comunidad de organismos para soportar y mantener un balance integrado,
teniendo una composición, diversidad de especies y organizaciones funcionales comparables al
hábitat natural (Mack, 2001). Los IIB’s se han empleado generalmente en comunidades de peces
para evaluar la calidad del agua y como indicadores de la recuperación del ecosistema (He et al.,
2000). Otros organismos utilizados son invertebrados, algas y algunas especies de plantas
(Dekeyser, 2003). Recientemente, en los Estados Unidos los IIB’s se han utilizado con
invertebrados estuarinos, como indicadores de la condición de los ríos de la nación entera (EPA,
2004). Debido al incremento del uso de indicadores multimétricos, los investigadores han
desarrollado métodos para evaluar el funcionamiento de estos (EPA, 2000a).
Otro parámetro para evaluar la calidad del ambiente es el índice de calidad de la
vegetación, que es una medida estandarizada para evaluar un área natural (Swink y Wilhelm,
1979). Este método reemplaza medidas nominales de calidad tales (alto, bajo) y las sustituye por
medidas cuantitativas (1, 2, 3, 4…), pero todas son asignadas subjetivamente. Es decir se puede
tomar una escala de 0 a 10, en donde un valor de 0 podría indicar que la presencia de una especie
de planta en un ambiente sin perturbación es casi nula, mientras que 10 podría indicar que la
planta se va a encontrar solamente en ambientes no perturbados. Los índices de calidad de la
vegetación también permiten hacer comparaciones de la calidad de la vegetación entre sitios y


 13

seguir los cambios en el mismo sitio a través del tiempo. López y Siobhan (2002) utilizaron este
índice para evaluar las condiciones de las pantanos en Ohio, E. U. A.

Ecología de las orquídeas terrestres

Una de las familias botánicas con representación importante en las comunidades
tropicales es Orchidaceae (Espejo-Serna, 2005). En México las orquídeas cuentan con 1150
especies (Espejo y López-Ferrari, 1998, 1998a, 2005), que junto con otros taxa de Bromeliaceae,
Araceae y diversos grupos de Pteridófitas, constituyen un elemento fisonómica y ecológicamente
importante.
Dressler (1981) propone un sistema de clasificación de las orquídeas en función de tres
categorías o estrategias adaptativas. Estas estrategias son: (1) Estrategia de competencia: Donde
el hábitat es favorable es decir, el agua, los nutrientes y la luz son adecuados, hay poca
perturbación, la competencia entre plantas determina cual especie persistirá. (2) Estrategia de
ruderal: Donde el hábitat es favorable pero el grado de perturbación es considerable, podemos
encontrar, plantas que pueden tolerar y crecer en este tipo de condiciones. (3) Estrategia de
tolerancia al estrés: Cuando el agua, los nutrientes o la luz son inadecuados, se puede decir que
las plantas están bajo algún tipo de estrés.
La mayoría de las especies de orquídeas epífitas y algunas especies terrestres pueden
tolerar un grado muy alto de estrés hídrico. Además, en general sus hábitats suelen ser deficientes
en la disponibilidad de nutrientes. La mayoría de las orquídeas que no pueden ocupar estos
ambientes, son plantas que necesitan sombra y humedad (Dressler, 1981).
Se tiene poca información acerca de la biología y la historia de vida de las orquídeas
terrestres en etapas tempranas de su desarrollo, debido a la fase bajo tierra que presenta la
mayoría de ellas, la cual en algunos casos es de hasta 13 meses (Rasmussen, 1998). El
entendimiento de la dinámica de esta fase es importante para poder comprender los cambios en la
estructura de las poblaciones de orquídeas terrestres (Rasmussen, 1998).
La alta deforestación y el cambio en el uso del suelo del bosque mesófilo de montaña en
Veracruz ha afectado severamente a las poblaciones de orquídeas terrestres, las plantaciones de
café ocupan ahora la mayor área que originalmente estaba cubierta por BMM en el centro de
Veracruz. En estas plantaciones es común que además de café, se cultiven árboles de plátano y
otras especies para utilizarlas como sombra. En muchos casos los arbustos y hierbas, incluidas las


 14

orquídeas terrestres, son removidas como parte del manejo de este tipo de agroecosistema (Sosa y
Platas, 1997).
Muchas orquídeas se distribuyen en ambientes primarios o con poca perturbación.
Mientras que las orquídeas rara vez son las primeras en aparecer después de que un bosque ha
sido talado, algunas orquídeas parecen tener tendencias de especies pioneras. Por ejemplo,
Corallorhiza odontorhiza, asociada a Quercus spp., Liparis lilifolia, Epidendrum radicans,
Guarianthe aurantiaca, Notylia barkeri y varias especies de Spiranthes son difíciles de localizar
en áreas no perturbadas, pero se ha observado que en pastizales europeos su reproducción es
exitosa (Sheviak, 1974).
Al parecer las orquídeas autógamas no disminuyen drásticamente el tamaño de sus
poblaciones ya que no dependen de polinizadores, y como consecuencia de esto, estas especies
son menos susceptibles al proceso de fragmentación. En contraste, las orquídeas que producen
néctar tiene una dependencia muy alta de sus polinizadores para lograr un éxito reproductivo, y
esto las hace mas susceptibles al proceso de fragmentación (Jacquemyn et al., 2005).
Withner (1974) menciona que hay categorías de los hábitats de las orquídeas de acuerdo a
factores abióticos como el tipo de suelo, acidez y basicidad del mismo, y características bióticas
generalmente relacionadas con la vegetación. Se sabe que la disponibilidad de nutrientes es vital
para la supervivencia de muchas especies de orquídeas terrestres especialmente en ambientes
perturbados (Wotavova, 2004).
Con el fin de analizar la diversidad de especies y conocer los patrones de endemismos de
la sub-tribu Pleurothallidinae se han realizado estudios de mapeo de algunas especies en los
bosques de Bolivia. En este estudio se presentan los resultados del mapeo de 331 especies, donde
se observó que la diversidad y el endemismo muestran una fuerte correlacion con la distribución
de la localidades donde fueron colectadas (Müller et al., 2003).
Son pocos los estudios sobre la ecología de orquídeas terrestres. En Europa se han
analizado los factores que afectan la persistencia de orquídeas terrestres y el efecto que tienen
sobre la dinámica de sus poblaciones. En Prasophyllum correctum se observó que los disturbios
naturales afectan el crecimiento de sus poblaciones, además de que es una especie amenazada
principalmente por la perdida de hábitat. Para evaluar esto se realizaron censos a lo largo de
varios años en una poblacion de 124 individuos. En el estudio se pudieron identificar los factores
ambientales asociados con cambios anuales en la aparición y floración de la especie además, se


 15

desarrollaron estrategias de manejo para su conservación (Coates et al., 2006). Por el contrario,
Dactylorhiza majalis parece ser una orquídea que tolera más los ambientes perturbados y se
beneficia del disturbio antropogénico, ya que se encontró que el mejor manejo para esta especie
es realizar una poda al año para estimular una mayor floración para la siguiente temporada
(Watova et al., 2004, Janeckova et al., 2006). Con Himantoglossum hircinum se han realizado
varios estudios tales como una monografía en donde se encuentra toda la historia natural de la
especie, distribucion goegráfica, respuesta a factores bióticos, respuesta a diferentes condiciones
ambientales, fisiología, etc. (Carey y Farrell, 2002). En este trabajo se determinó que esta especie
es tolerante a la modificacion de su hábitat ya que frecuentemente se encuentra en campos de golf
y pastizales europeos. Tambien se han realizado algunos trabajos sobre la distribucion de H.
hircinum donde se determinaron los factores que pueden afectar la permanencia de las
poblaciones, ademas se trató se proyectar el comportamieto de las poblaciones de esta especie a
futuro lo cual resultó complicado, ya que se necesitarian una mayor colecta de datos (Carey,
1998).

Algoritmo Genético de Generación de Reglas (GARP)

GARP es un software utilizado en investigaciones ecológicas y de biodiversidad, que
permite al usuario predecir y analizar la distribución potencial de las especies. Esta herramienta
utiliza puntos de colecta de especies de manera no sistemática (Lee, 2004). GARP es un
algoritmo genético que crea modelos de nicho ecológico para las especies; los modelos describen
las condiciones ambientales bajo las cuales las especies serían capaces de sobrevivir (Townsend-
Peterson, 2001).
La predicción de áreas de distribución geográfica no es trivial. Requiere bases de datos
detalladas sobre el número de registros de las especies, a escala suficientemente fina, así como de
variables ambientales y antrópicas y de datos fiables sobre la distribución geográfica de las
especies (Soberón y Peterson, 2005). GARP busca repetitivamente correlaciones entre la
presencia y ausencia de las especies y los valores de los parámetros ambientales utilizando
diferentes tipos de reglas. Cada regla implementa un método diferente para construir el modelo
de distribución potencial (Lee, 2004). Actualmente se utilizan cuatro tipos de reglas: atómica,
regresión logística, bioclimática y bioclimática negada las cuales se describen con detalle en
(Payne y Stockwell, 1996).


 16

 Algunos ejemplos del uso de este software son el planeamiento de estrategias para el
manejo de plagas (Ganeshaiah et al., 2003) y la predicción de la distribución potencial de
especies de plantas (Sindel y Michael, 1992, Scott y Panetta, 1993, Guevara-Escobar et al.,
2008); sin embargo, son pocos estos estudios si los comparamos con los realizados con especies
de animales. En el caso particular de orquídeas terrestres no se han encontrado trabajos realizados
con este algoritmo de distribución potencial. En el presente trabajo se realizó un modelo de
distribución potencial para una especie de orquídea terrestre. Este modelo nos dará una idea de la
distribución de esta especie en un paisaje fragmentado. Sabiendo que el bosque mesófilo de
montaña es uno de los ecosistemas más amenazados a nivel nacional, es necesario conocer las
condiciones ecológicas actuales de los remanentes de este tipo de vegetación en el centro de
Veracruz, y saber de que manera contribuyen al mantenimiento de poblaciones de orquídeas
terrestres.

OBJETIVO GENERAL
• Determinar si existe relación entre la presencia de orquídeas terrestres y la perturbación
de los fragmentos de BMM.
OBJETIVOS PARTICULARES
• Conocer la variabilidad de parámetros físicos, químicos y biológicos entre los fragmentos
de bosque mesófilo de montaña.
• Determinar qué factores bióticos o abióticos afectan la presencia de las especies de
orquídeas terrestres en los diferentes fragmentos de bosque mesófilo de montaña.
• Elaborar un índice que permita conocer el grado de perturbación (o el grado de
conservación) de un fragmento de bosque mesófilo de montaña.

HIPÓTESIS
La ausencia de orquídeas terrestres será indicador de perturbación en el sistema.


 17

MÉTODO

Descripción de la zona de estudio

El estudio se realizó en la zona centro de Veracruz, localizado en la región este del Cofre
de Perote (N 19°51'; O 96°94'), con altitudes que van de 1350 a 1600 m s.n.m. El clima en la
región es templado-húmedo con lluvias uniformemente repartidas durante todo el año (García,
1964). La precipitación media anual es de 1650 mm, con 43.1 mm de precipitación mínima en
diciembre y 272.2 mm de precipitación máxima en junio. La temperatura media anual es de 14°C
con poca oscilación durante todo el año (García, 1964; Williams-Linera, 2002). La vegetación
primaria es bosque mesófilo de montaña, mide de 30 a 45 m de alto y lo integran principalmente
árboles del género Quercus (Fagaceae) y Liquidambar macrophylla (Hammamelidaceae)
(Williams-Linera, 2002). El área de estudio consiste en un paisaje de fragmentos heterogéneos de
BMM, rodeados en su mayoría por potreros con árboles aislados. Lo que sugiere que toda la zona
ha estado sujeta a una fuerte perturbación debido al cambio de uso de suelo. Como el bosque
mesófilo de montaña alberga alrededor del 60% de las orquídeas mexicanas, la zona de estudio es
relevante para la realización del trabajo ya que no se tiene suficiente información sobre las
orquídeas terrestres, y a que éstas pueden ser favorecidas por este tipo de ambiente fragmentado.

Descripción del muestreo en los fragmentos de bosque mesófilo de montaña

Dentro de este paisaje, se identificaron cinco fragmentos de BMM donde se han
registrado especies de orquídeas terrestres (Cuadro 1). En cada sitio se determinó la riqueza y la
abundancia de las especies de orquídeas terrestres, siguiendo el método de Peet et al. (1998). Este
método es flexible y puede ser utilizado en diferentes comunidades vegetales, además de que
provee información sobre la composición espacial de las especies. En cada fragmento se
establecieron 5 cuadros de 10 x 10 m distribuidos al azar. Los cuadros se ubicaron
geográficamente por medio de un receptor GPS (Garmin Etrex H). Dentro de los cuadros, se
registraron las especies arbóreas y se registraron otras variables: 1) El porcentaje de apertura del
dosel, utilizando un densiómetro esférico convexo, para saber que tan expuestas están las plantas
a la luz solar. 2) El diámetro a la altura del pecho (DAP > 5cm) de los árboles, que se midió para
conocer el estado de madurez del bosque. Asumiendo que en los sitios donde el área basal
acumulada era mayor, era más maduro el bosque. 3) Para determinar la disponibilidad de


 18

nutrientes (C, N, P, K,) se tomaron muestras de suelo. Las muestras se tomaron en las cuatro
esquinas y en el centro de los cuadros de vegetación. Las muestras se revolvieron para tener una
muestra final de 500 gr de suelo. De esta manera se pretendió obtener una muestra lo más
homogénea posible. Si dentro del cuadro se registraba la presencia de orquídeas terrestres, se
tomaba una muestra dirigida al lugar donde se encontraron estas. 4) Para saber la cantidad de
materia orgánica acumulada se registró la profundidad del mantillo. Se extrajo una porción de
suelo con ayuda de una pala, y se midió con una regla el grosor del mantillo. 5) Se midió el pH y
la humedad del suelo con un “probador de suelos” (Kelway® Soil pH and Moisture Metery), para
tener una referencia puntual de esos parámetros en cada parcela. 6) La presencia de tocones
dentro del cuadro de muestreo se estimó de manera visual para tener una idea del grado de
perturbación, pero sólo se consideraron aquellos producto de extracción de madera.

Análisis de las muestras de suelo

Las muestras de suelo se prepararon para los análisis antes mencionados de la siguiente
manera: se secaron a temperatura ambiente por 48 h, después se molió el suelo y se tamizó con
una rejilla de 0.005 mm, y finalmente se guardaron en bolsas plásticas. El contenido de nitrógeno
y carbono se determinó por medio de un analizador modelo Truspec marca Leco, el fósforo
extractable por medio del método Bray Kurtz N.1 modificado por Bray y Kurtz (1945), el
contenido de potasio CH3COONH4 1 N pH 7 fotometría y el pH por medio de la técnica H20 1:2.

Elaboración del modelo de distribución potencial

Se hizo una consulta en la base de datos del Herbario XAL (Instituto de Ecología A.C.)
para obtener los registros de las orquídeas terrestres. De los 344 registros que se obtuvieron sólo
se utilizaron aquellos de especies de orquídeas terrestres colectadas en la zona de Xalapa-
Coatepec-Banderilla y que su referencia geográfica estuvo dentro de la zona de estudio (muchos
registros estuvieron mal georeferenciados). El análisis espacial se hizo con el programa Arc View
3.2 (ESRI, Redlands, CA). Este análisis arrojó 15 registros útiles de Cyclopogon luteo-albus, que
se agregaron a los 5 registros iniciales de los sitios de muestreo (Cuadro 1). Una vez construida la


 19

Cuadro 1. Variables y ubicación geográfica de los sitios con BMM del centro de Veracruz donde
se registró la presencia de orquídeas terrestres. Entre paréntesis se anota la abreviatura con que se
identifica posteriormente cada sitio de muestreo.

Promedio de Superfície
Latitud, Altitud Precipitación
Sitio temperatura anual (Ha)
Longitud (m s.n.m.) anual (mm)
(oC)
Mascota N 19°27' 15
1350 1765 19.5
(MABO) O 96°59'
Pitayha N 19°30' 2
1410 1732 17.9
(PIBO) O 96°58'
Agüita Fría N 19°31' 20
1450 1810 14.0
(AFBO) O 96°59'
Santuario N 19°51' 8
1400 1720 18.4
(SANT) O 96°94'
La Martinica N 19°58' 18
1550 1500 18.0
(MART) O 96°95'

base de datos con sólo los campos de especie y ubicación geográfica en coordenadas geodésicas,
se procedió a modelar en GARP mapas de presencia predicha para Cyclopogon luteo-albus
(Figura 1). Esta especie fue la que tuvo más registros en la consulta de la base XAL y la única
con suficiente información (puntos GPS) en los cinco fragmentos iniciales para hacer la
predicción e identificar otros fragmentos de BMM que reunieran las condiciones ambientales
adecuadas para su presencia.
Los registros botánicos y las capas con la información ambiental (temperatura, cobertura,
altitud, vegetación) se procesaron con el paquete DesktopGARP (Stockwell, 1999). Las capas de
información ambiental se obtuvieron de las imágenes satelitales LANDSAT p25r46 _00sep06 y
p25r47_00sep06. Estas imágenes son las más recientes que se tenían al momento y con menos
nubes presentes. Para formar modelos de los requerimientos biofísicos de una especie, GARP
utiliza de manera estandarizada un algoritmo genético para reglas de solución, que busca
asociaciones no aleatorias entre las características ambientales de las localidades de ocurrencia
conocida, en contraste con las características de la región en general (Anderson, 2003). El modelo
predictivo indica las áreas potencialmente habitadas por la especie de acuerdo con las variables
ambientales examinadas y los registros botánicos incluidos.


 20

Figura 1. Cyclopogon luteo-albus

El análisis GARP concluyó con mapas predictivos de la distribución potencial de

Cyclopogon luteo-albus; y cada predicción resultó de la aplicación de distintos algoritmos. De
acuerdo con lo sugerido por Anderson et al. (2002), se tomaron los mejores 10 modelos de un
total de 100 generados, siendo el conjunto de modelos donde se repite el patrón de áreas de
manera estable, es decir, aquellos con la misma ocurrencia de puntos. Los mejores modelos
fueron aquellos con los más bajos valores de omisión, es decir aquellos con los porcentajes más
bajos de puntos omitidos. Los modelos fueron sumados con el módulo Spatial Analyst versión
1.1 (Arc View 3.2), que generó un mapa con 10 categorías donde el número máximo corresponde
al área con mayor probabilidad de presencia de la orquídea. Este mapa se reclasificó para conocer
los sitios más probables de presencia de la especie de interés. Con el mapa final de la distribución
total potencial de Cyclopogon luteo-albus, se hizo una selección de sitios cercanos a la región de
Banderilla-Xalapa-Coatepec, bajo los siguientes criterios: a) que fueran fragmentos marcados


 21

como potenciales para que la especie estuviera presente en base al modelo obtenido, b) que
estuviera dentro de un intervalo altitudinal entre 1100 y 2000 m s.n.m., para evitar el efecto del
cambio de vegetación, y c) que fueran fragmentos con una superficie mayor a 2 ha y vegetación
remanente de BMM. Todo esto para hacer verificaciones de la presencia de la especie y poder
utilizar estos sitios en la construcción del índice de integridad biótica. Debido a que no se
encontraron suficientes fragmentos en la zona con las características antes mencionadas, se
eligieron dos sitios lejanos para que la estructuración del índice fuera más confiable.

Elaboración del índice de integridad biótica

Una vez identificados los sitios de muestreo, se adaptó un índice de integridad biótica
(IIB) como el propuesto por Karr (1981) que es utilizado comúnmente con comunidades de peces
(Fausch et al., 1990). Para esto se redujo el número de variables (descritas adelante) para tratar
que el índice no perdiera sensibilidad, pero que pudiera dar información acerca de la calidad del
ambiente en otro ecosistema. El peso relativo de cada una de las variables que integran este
índice se estableció a partir de un análisis de componentes principales (PCA), con el cual se
observaron los patrones de variación de los datos, y se identificaron las variables que explicaban
la presencia o ausencia de orquídeas terrestres. Éstas fueron aquellas que tienen el porcentaje más
alto de varianza explicada, para de esta manera asignar las calificaciones a los sitios de muestreo
de una forma cuantitativa (Cuadro 2). Los porcentajes asignados a cada categoría son los mismos
del análisis de componentes principales expresados en porcentajes. Además se trató de
determinar las relaciones existentes entre los datos ambientales, las especies y las características
de suelo, al observar si existía un arreglo particular de preferencia de las orquídeas por sitios más
o menos perturbados. Debido a que se tuvieron diferentes unidades de medidas en los grupos de
datos, los análisis se estandarizaron dentro del programa MVSP (Multivariate Statistic Program
V 3.13). Las variables que se consideraron para la elaboración del índice fueron las siguientes: 1)
Porcentaje de apertura del dosel. 2) Porcentaje de cobertura de hierbas. 3) Número de individuos
de orquídeas terrestres, y 4) Área basal.


 22

Cuadro 2. Valoración de los criterios de integridad ambiental.

Parámetro Pobre Regular Bueno (10 pts)

(0 pts) (5 pts)
1. Porcentaje de apertura de dosel >21.3% 10.6-21.3% <10.6%
2. Porcentaje de cobertura de hierbas. >24.8% 12.4-24.8% <12.4%
3. Área basal <19.0% 19.1-38.0% >38.1%
4. Número de individuos de orquídeas terrestres. <7.6% 7.6-15.2% >15.2%
Total

Se consideró que estas variables eran relevantes para identificar la calidad del ambiente
con base en la presencia-ausencia de orquídeas terrestres, ya que en observaciones previas se
determinó que estas especies dependen de estos parámetros para poder establecerse con éxito. La
cantidad de luz que entra al bosque influye de manera directa en las especies de orquídeas
terrestres ya que la mayoría no soporta la radiación solar intensa. Así mismo se encontró que las
orquídeas terrestres se establecen mejor en sitios con poca competencia, además de que rara vez
son las primeras en aparecer después de que un bosque ha sido talado (Dressler, 1981).
Porcentaje de apertura del dosel. Por medio de un densiómetro esférico convexo
(Forestry Suppliers, Inc.) se estimó este porcentaje tomando cuatro mediciones en cada esquina
de los cuadros de muestreo y cuatro más en el centro y se promediaron los valores para obtener el
valor final.
Porcentaje de cobertura de hierbas. Aunque existen diferentes procedimientos para
realizar este tipo de mediciones (e.j. el Braun-Blanquet), se decidió optar por una modificación
para hacer mas ágil el muestreo. Esta consiste en dividir el cuadro de muestreo en cuatro partes
iguales cada parte equivale a un 25% del cuadro y se estima que porcentaje está cubierto por
hierbas.
Área basal. Se obtuvo del diámetro a la altura del pecho (DAP) el cual se midió en todos
los árboles presentes en cada cuadro de muestreo utilizando una cinta diamétrica (Forestry
Suppliers, Inc.).
Para el desarrollo del IIB se establecieron categorías como pobre, regular y bueno, estos
se asignaron a las variables antes mencionadas de acuerdo a lo observado en el campo. Con los
parámetros y valores del Cuadro 2, es posible calcular el IIB para cada sitio de muestreo,
partiendo que la puntuación máxima serían 40 puntos.


 23

 CAPÍTULO II

Resultados y Discusión


 24

RESULTADOS
Se obtuvo una base de datos de 20 registros de Cyclopogon luteo-albus para la zona
centro del estado de Veracruz, con información sobre su lugar de colecta y referencias
geográficas, producto de la revisión de la base de datos del herbario XAL y de los cinco
fragmento de bosque mesófilo de montaña que se visitaron durante el presente estudio. Con la
información de la base de datos se generó un modelo de la distribución potencial de C. luteo-
albus para la zona centro de Veracruz (Figura 2). Se obtuvieron 3456 puntos de ocurrencia de
esta orquídea terrestre, pero se descartaron todos aquellos que estaban en otro tipo de vegetación
o fuera de la zona de estudio. Del mapa final se seleccionaron 15 fragmentos de bosque mesófilo
de montaña con presencia potencial de la orquídea (Cuadro 3, Figura 2).
Los diez mejores modelos generados para C. luteo-albus, representaron el área de
distribución potencial de la especie y no tuvieron error de omisión; lo que incrementó la
probabilidad de la presencia predicha de la orquídea (χ2= 93.5, g. l.=1, P < 0.001).
Un recorrido de los 15 fragmentos seleccionados, permitió registrar 15 especies de
orquídeas terrestres (Cuadro 4). En 12 de estos se registró la presencia de C. luteo-albus, en los
otros tres no se encontró esta especie de orquídea terrestre. Estos datos permiten considerar que la
confiabilidad del modelo es de 80%. A cada especie se le asignó una categoría de tolerancia a la
perturbación, con base en los recorridos de campo y los parámetros ambientales que se
registraron en cada fragmento (Cuadro 4). De las especies registradas se encontró que
Aspydogine stictophylla aparece en la lista de especies protegidas (NOM-ECOL-059-2001) en la
categoría de protección especial y se encontró una población de Govenia praecox una especie de
distribución restringida.
En los 20 fragmentos de BMM se muestrearon un total de 98 cuadros de vegetación. Los
datos de los parámetros ambientales se presentan en el Cuadro 5.
Se analizaron un total de 133 muestras de suelo en los cuales se encontraron diferencias
significativas entre los sitios de muestreo en la concentración de nitrógeno (H = 107.951, g.l. 19,
P < 0.001), pH (H = 99.227, g.l. 19, P < 0.001), y contenido de carbono (H = 109.632, g.l. 19, P
< 0.001), fósforo (H = 57.521, g.l. 19, P < 0.001) y potasio (H = 64.475, g.l. 19, P < 0.001).


 25

Figura 2. Modelo de distribución de la orquídea terrestre C. luteo-albus en el centro de Veracruz.
Los triángulos negros representan los fragmentos de BMM donde se registró la presencia de la
especie para generar el modelo predictivo. La franja de color azul representan los sitios con
mayor probabilidad de encontrar a esta especie. Los puntos rojos y blancos representan los 15
fragmentos de BMM donde se verificó la presencia de C. luteo-albus predicha por el modelo. Los
puntos blancos ausencia de la especie.


 26

Cuadro 3. Variables y ubicación geográfica de 15 fragmentos de BMM del centro de Veracruz
donde se registró la presencia de C. luteo-albus (X ± DE). Entre paréntesis abreviaturas de los
sitios de muestreo.

Altitud Densidad de
Latitud, Apertura del Superfície
Sitio (m árboles
Longitud dosel (%) (Ha)
s.n.m.) (ind/ha)
Acatlan N 19°68'
1974 29.16 ±8.5 360 35
(ACAT) O 96°86'
Atoron N 19°49'
1380 44.47±14.28 360 5
(ATBO) O 96°95'
Cañadas N 19°18'
1518 49.21±31.46 300 30
(CABO) O 96°98'
Chapultepec N 19°21'
1098 28.08±6.85 460 5
(CHAPUL) O 96°88'
N 19°49'
Cruz de Duela
O 97°01' 1850 41.34 ±7.88 420
(CRBO) 40
Herradura N 19°50'
1480 54.28±12.38 325 3
(HERRA) O 96°97'
Herradura- N 19°49'
1700 45.3±7.78 680 5
Cerro (HECE) O 96°97'
Macuiltepetl N 19°54'
1480 44.63±15.69 300 30
(MACUI) O 96°92'
Mesa de la
N 19°56'
Hierba 2002 38.48 ±4.43 580 11
O 97°01'
(MESA)
N 19°56'
Otilpan (OTIP) 1660 67.84±16.20 240 8
O 96°99'
Pitahaya N 19°51'
1353 83.07±15.43 140 3
(PITAAB) O 96°96'
N 19°52'
Rancho Viejo 1345
O 96°95' 60.15±13.78 240 15
(RNBO)
Rancho Viejo N 19°51'
1518 44.47 ±1.36 540 10
alto (RNVA) O 96°98'
N 19°48'
Riscal (RIBO) 1875 55.41±10.54 320 10
O 96°99'
N 19°51'
Tejar (TEBO) 64.85±31.76 220 20
O 96°88' 1480


 27

Cuadro 4. Especies de orquídeas terrestres registradas en los 15 sitios de BMM donde se verificó
la presencia de C. luteo-albus. La asignación de la categoría a la tolerancia se basa en el tipo de
condiciones en las cuáles se encontró cada especie.

Nombre de la especie Número de sitios Tolerancia a ambientes

donde fue observada perturbados
Aspydogine stictophylla 1 Baja
Calanthe calantoides 2 Regular
Cranichis sp. 2 Regular
Cyclopogon comosus 1 Baja
Cyclopogon luteo-albus 12 Alta
Erythrodes lunifera 1 Baja
Erythrodes sp. 1 Baja
Goodyera striata 3 Regular
Govenia praecox 1 Baja
Habenaria floribunda 3 Regular
Malaxis soulei 1 Baja
Malaxis sp. 2 Baja
Pelexia funkiana 2 Regular
Prescottia stachyodes 2 Regular
Psilochilus macrophyllus 2 Regular
Sarcoglottis sceptrodes 1 Baja

Dos componentes fueron suficientes para ordenar a los sitios con respecto a las variables
ambientales y explicar la mayor parte de la variación (43.3%) (Figura 3). El primer eje estuvo
asociado al contenido de nutrimentos en el suelo Nitrógeno (0.36), Carbono (0.37) y Fósforo
(0.28). El segundo eje estuvo asociado a un gradiente de perturbación, las variables que mas
influyeron en la ordenación de los sitios fueron la apertura del dosel (0.21) y el área basal (0.38),
y se observaron dos grupos que se separan claramente. En la parte superior de la gráfica están los
sitios con mejor calidad ambiental ya que son los que tienen mayor concentración de nutrientes
(C, N y P), menor apertura del dosel, menor cobertura de hierbas y mas área basal, de igual
manera se puede observar que la mayoría de las especies de orquídeas terrestres prefieren este


 28

tipo de sitios (Figura 3). En la parte inferior se observan los sitios de regular y menor calidad de
acuerdo al índice de calidad del bosque propuesto en este trabajo (Figura 3). Estos sitios
contrastan con respecto a los antes mencionados en cuanto a condiciones ambientales.

Cuadro 5. Datos ambientales promedio obtenidos de los 20 sitios de muestreo (X ± DE). Los
nombres de los sitios corresponden con las abreviaturas de los Cuadros 1 y 3.

Sitios Mantillo (cm) pH Humedad (%) Hierbas (%) Tocones

ACAT 7.20±0.83 6.90±0.08 55.00±10.00 50.00±17.67 0.80±1.78
AFBO 7.30±1.56 6.94±0.08 7.00±13.03 32.00±24.89 0.20±0.44
ATBO 6.60±1.14 7.00±0.00 60.00±14.57 40.00±20.00 0.20±0.44
CABO 4.20±2.77 6.96±0.05 47.00±29.7 60.00±37.91 0
CHAPUL 1.80±1.78 6.92±0.08 87.00±29.06 55.00±20.91 0.40±0.89
CRBO 7.80±1.25 6.92±0.11 36.00±23.02 30.00±28.93 1.60±3.57
HECE 4.80±0.83 7.00±0 48.00±18.57 35.00±13.69 0
HERRA 7.75±0.95 6.95±0.17 26.25±14.93 41.00±26.88 0
MABO 5.20±1.09 6.76±0.21 54.00±31.33 36.00±23.82 0
MACUI 5.50±1.00 6.94±0.13 42.00±11.51 45.00±20.91 0
MART 6.80±1.35 7.00±0.00 5.00±0 35.00±13.69 0
MESA 7.90±0.22 6.96±0.08 32.00±2.73 21.00±18.54 0
OTIP 4.20±1.31 7.00±0 33.00±16.04 68.00±19.23 0
PIBO 8.00±0 7.00±0 0±0 34.00±18.75 0
PITAAB 2.40±0.54 7.00±0 5.00±0 93.00±5.73 0
RIBO 4.20±1.37 7.00±0 45.00±13.69 51.00±17.81 0
RNBO 2.90±0.54 6.92±2.26 31.00±24.08 75.00±16.28 0
RNVA 7.70±0.44 6.78±.21 42.00±4.47 92.00±9.74 0.20±0.44
SANT 6.20±2.38 6.96±0.08 22.00±38.17 55.00±20.91 0.20±0.44
TEBO 5.40±2.30 6.92±0.14 60.00±27.83 56.00±38.79 1.00±2.33
X general 5.69±1.94 6.94±0.07 36.86±22.05 50.70±20.15 0.23±0.43


 29

Figura 3. Ordenación de los 20 sitios de muestreo con relación a las variables ambientales,
nutrientes del suelo, especies de orquídeas terrestres.

El índice de calidad del bosque propuesto mostró la condición de cada fragmento de

acuerdo a los parámetros establecidos (Cuadro 7, Figura 4). Los sitios con una mayor calidad
fueron los que alcanzaron un puntaje de 25, los sitios entre 15-20 se clasificaron como regulares y
entre 0-10 son sitios con condiciones mas altas de perturbación (Figura 4).


 30

 Cuadro 6. Resultados promedio de las características químicas del suelo de los 20 sitios de
muestreo (X ± DE). Las abreviaturas de los sitios se explican en los Cuadros 1 y 4.

Fósforo
Nitrógeno Carbono Relacion extractable Potasio
SITIOS pH total (%) total (%) (C/N) (ppm) (cmol/kg)
ACAT 4.11±.22 2.26±.43 31.73±6.22 14.08±1.42 3.93±3.97 0.74±.18
AFBO 3.93±.28 1.45±.25 22.05±4.72 15.09±.78 7.07±10.85 0.43±.09
ATBO 5.39±.33 1.73±.40 27.67±6.53 16.01±1.08 8.25±11.13 0.42±.13
CABO 4.53±.47 1.02±.45 13.93±9.29 12.67±2.73 1.62±1.75 0.61±.21
CHAPUL 5.71±.16 0.72±.13 8.27±1.83 11.52±.76 6.27±9.66 0.81±.09
CRBO 3.38±.28 2.33±.26 43.02±5.87 18.49±1.73 45.27±33.88 1.04±.16
HECE 4.90±.46 1.96±.58 31.81±9.6 16.54±2.94 9.36±10.97 0.45±.06
HERRA 4.32±.18 1.60±.22 21.02±3.01 13.19±.71 0.53±.62 0.39±.09
MABO 4.50±.48 0.71±.13 8.66±3.00 11.90±1.44 0.73±.78 0.45±.16
MACUIL 5.48±.33 0.79±.16 9.63±1.89 12.27±1.1 2.05±1.40 1.37±.34
MART 3.71±.29 0.93±.08 13.84±2.64 14.82±1.74 8.64±11.52 0.41±.05
MESA 3.59±.3 2.20±.30 40.51±6.65 18.41±1.37 37.98±33.34 1.20±1.26
OTIL 4.07±.29 0.75±.22 10.77±5.16 13.88±2.17 0.90±.63 0.34±.15
PIBO 4.80±.61 1.72±.38 28.73±6.46 16.72±1.01 36.11±27.46 0.42±.07
PITAAB 5.40±.43 0.54±.14 5.74±2.04 10.43±.84 5.55±11.82 1.04±.38
RIBO 4.20±.53 1.01±.49 14.03±7.42 13.63±2.03 1.18±.63 0.55±.23
RNVA 4.24±.23 1.39±.42 21.46±9.26 14.95±2.31 0.96±.94 0.61±.28
RVBO 4.90±.85 0.44±.14 5.68±2.23 12.63±1.79 1.95±1.90 0.59±.22
SANT 5.42±.98 0.80±.30 10.00±3.67 12.54±.90 5.24±5.66 0.96±.43
TEBO 5.74±.66 0.56±.08 6.29±.61 11.29±1.30 1.70±1.48 1.56±.17
X general 4.57±.84 1.28±.69 19.29±12.99 14.10±2.75 9.80±19.39 0.73±.40


 31

DISCUSIÓN

Los sistemas de posicionamiento global (GPS), los sistemas de información geográfica

(SIG), las tecnologías de sensores remotos, y algunos programas computacionales, han
demostrado tener un gran potencial para el desarrollo de indicadores ecológicos, la conservación
de especies y el reconocimiento de áreas prioritarias para la conservación. Por medio del GPS
podemos identificar los sitios en donde se realizaron las medidas de campo reduciendo los errores
asociados con la variación espacial. Los SIG’s tienen un gran potencial para organizar, analizar,
sintetizar y desplegar información obtenida en campo en tiempo y espacio real. La tecnología de
sensores remotos, ha tenido un avance importante en cuanto a la resolución, ya que contamos con
imágenes de 30 m hasta <4 m de resolución (Kerr y Ostrovsky 2003). El almacenaje de las bases
de datos y los programas de computación para manipular estos datos han crecido
exponencialmente en los últimos 10 años y han contribuido a la formación del campo de la
bioinformática. Estas técnicas en combinación con datos colectados en campo o con las bases de
datos existentes, han demostrado ser afectivas en muchas aplicaciones, como el cambio en
sistemas forestales por efecto del cambio climático (Wolter y White 2002) en el mapeo de
patrones de la biodiversidad (Stockwell y Peterson 2003).
En el mapeo de patrones de diversidad se considera que la exactitud es mayor para
modelos generados con pocos registros, cuando se trata de especies con distribuciones
geográficas limitadas y baja tolerancia ambiental, ya que de esta manera se evita un posible sesgo
en la predicción (Hernández et al., 2006). Por ejemplo, la caracterización ambiental podría ser
afectada por la escala espacial gruesa para algunas variables. Los registros botánicos usualmente
no reflejan la densidad de población de la especie muestreada, ni reflejan una intensidad de
muestreo uniforme en la región; además tienen problemas de temporalidad cuando los registros
provienen de diferentes periodos (Wolf y Flamenco, 2003). Estos aspectos han sido enumerados
por distintos autores de estudios biogeográficos donde el interés principal es identificar el área de
distribución con fines de conocimiento ecológico o esfuerzos de conservación (Soberón y
Peterson, 2005). En el presente estudio el aspecto crítico no fue conocer exactamente el área en
donde se encuentran actualmente las especies, sino reconocer los sitios con características
ambientales similares a las existentes en donde se registró a la especie y que representan el
conjunto de condiciones ecológicas en donde pueden mantener poblaciones.


 32

Cuadro 7. Valores de los parámetros que se obtuvieron en los 20 sitios de muestreo, incluyendo
el puntaje obtenido de acuerdo a las variables establecidas para estructurar el índice de calidad
del bosque (ver Cuadro 2). Las abreviaturas corresponden a los nombres de los sitios que se
presentan en el Cuadro 1 y 3.

Apertura del Cobertura Número de Área basal Valor del

dosel (%) de Hierbas individuos (m2/ha) índice
Sitio (%) de orquídeas
ACAT 29.16 50 41 29.69 25
AFBO 22.54 32 54 6.47 25
ATBO 44.47 40 2 7.93 20
CABO 49.21 70 54 14.67 20
CHAPUL 28.08 55 33 43.56 15
CRBO 41.34 30 31 6.88 20
HECE 45.3 35 14 17.97 20
HERRA 54.28 41 23 9.16 15
MABO 30.76 36 41 31.03 20
MACUIL 44.63 45 33 14.12 20
MART 47.58 35 17 24.61 20
MESA 38.48 21 19 25.22 20
OTIL 67.84 68 0 5.62 10
PIBO 55.32 34 23 5.61 15
PITAAB 83.07 93 0 12.18 10
RIBO 55.41 51 11 9.76 10
RNBO 60.15 75 8 14.12 10
RNVA 44.47 92 5 10.82 15
SABO 61.52 55 64 51 15
TEBO 64.85 56 13 20.05 10
X general 48.42±14.97 50.70±20.15 23.65±19.68 18.02±12.74 17.00±4.97

A pesar del reducido número de registros inicial de C. luteo-albus, se logró un modelo

predictivo confiable de la distribución de la especie en el centro de Veracruz. Este modelo no
sólo permitió encontrar nuevas poblaciones de C. luteo-albus, sino también registrar otras 15
especies de orquídeas terrestres simpátricas. Estos resultados indican fuertemente que a pesar de
la alta fragmentación que ha sufrido el BMM, estas especies de orquídeas han podido resistir los
cambios ambientales producto del impacto humano y han mantenido poblaciones a veces en


 33

condiciones de muy alta perturbación. Dos ejemplos son el Cerro Macuiltepetl (MACUIL) y la
Reserva Ecológica Tejar Garnica (TEBO), los cuales son fragmentos rodeados completamente
por la mancha urbana; sin embargo, se registraron especies de orquídeas terrestres como
Cranichis sp. y C. luteo-albus. Esto sugiere que C. luteo-albus es una de las especies que
presentan mayor tolerancia a ambientes perturbados. En cambio, a través de los recorridos
realizados se pudo observar que Aspydogyne stictophylla, Erythrodes lunifera y Psilochilus
macrophyllus, prefieren ambientes conservados. Por otro lado, los resultados también indican que
son necesarios estudios ecológicos de estas especies de orquídeas (v. gr., demográficos,
fisiológicos, genéticos, biología reproductiva), para conocer las expectativas de permanencia
demográfica de las poblaciones en estos sitios y conocer si las poblaciones que se observaron son
remanentes aislados de una distribución más amplia en las que puede actuar la deriva génica, o
son una gran colonia aún interconectada genéticamente.
GARP ha mostrado ser una herramienta útil en la predicción de la distribución de
organismos a diferentes escalas (Peterson et al., 2002; Stockwell et al., 2006), y con fines de
manejo de plagas (Ganeshaiah et al., 2003). En particular, el presente estudio es la primera
aproximación del uso de GARP para modelar la distribución de especies de orquídeas en México.
Nuestros resultados sugieren que utilizando esta herramienta se pueden obtener modelos de
distribución potencial de las especies de orquídeas terrestres altamente confiables. El análisis y
obtención de modelos predictivos de la distribución de las especies a través del algoritmo
genético GARP, puede ser una herramienta importante para la planeación de nuevos estudios y
para identificar áreas clave para la conservación. Además del modelo mismo, es necesaria su
corroboración con trabajo de campo que permita medir su precisión, como se hizo en este
estudio.
Niemi y McDonald (2004) mencionan que para la realización de un índice de calidad en
cualquier ecosistema los parámetros que se miden en campo tienen que ser fáciles de identificar,
de medir, que no implique mayor gasto, y que las especies en cuestión respondan de diferente
manera a la perturbación. Todos estos aspectos se consideraron para la estructuración del índice
de este trabajo. La valoración de los criterios de calidad ambiental por medio del PCA y las
variables que fueron elegidas para estructurar el índice fueron suficientes para categorizar a los
sitios de muestreo. Este patrón es similar al trabajo realizado por O’connor et al. (2000) en donde


 34

se estructuró un índice de calidad del ambiente utilizando diferentes grupos taxonómicos y por
medio de análisis multivariados se le asigno el peso relativo de cada variable.
El BMM es muy variable en cuanto a la estructura de su vegetación; por ejemplo, el área
basal y la densidad de leñosas. Williams-Linera (2002) reporta para árboles de DAP >5 cm en
siete fragmentos de BMM valores de área basal que van de 35.32 a 89.35 m2/ha y densidades de
360 a 1700 ind/ha. Los fragmentos estudiados no cubren completamente estos intervalos, estos
valores bajos sugieren que los fragmentos estudiados estarían ubicados en un gradiente de
conservación de regulares a mal conservados. Sin embargo, cada fragmento de bosque presentó
características típicas de algún tipo de bosque mesófilo de montaña registrado en México y en el
Neotrópico (Figura 5).
En el análisis de componentes principales se observa la preferencia de algunas especies de
orquídeas terrestres por ambientes menos perturbados (Figura 3). Tal es el caso de Aspydogine
stictophylla reportada como especie intolerante a la perturbación por Soto-Arenas et al. (2007),
Calanthe calantoides, Psilochilus macrophyllus, Erythrodes lunifera, Sarcoglottis sceptrodes,
Cyclopogon comosus, Pelexia funkiana y Erythrodes sp. Además de que la mayoría de las
especies prefieren sitios en donde las concentraciones de nutrimentos en el suelo son altas (Figura
3). Lo cual nos indica que la presencia de estas especies de orquídeas terrestres puede dar una
idea de la calidad del suelo. Los resultados sugieren que Cyclopogon luteo-albus es una especie
que soporta muy bien los ambientes perturbados, ya que tiene preferencia por acahuales maduros
(G. Salazar, com. pers, 2009) en donde se registraron poblaciones con mas de 60 individuos.
A pesar de que en el bosque mesófilo de montaña se encuentra el 60% de las orquídeas
mexicanas (Hagsater et al., 2005), los estudios para orquídeas terrestres son sumamente escasos.
Si además consideramos que este tipo de vegetación solo ocupa el 1% del territorio nacional y las
presiones antropogénicas a las que esta sometido, la conservación de estas especies se hace
sumamente difícil. Con la información obtenida para la estructuración del índice, se pretende
disminuir la falta de información existente sobre la ecología de las orquídeas terrestres. En este
tipo de ecosistema esta es una aproximación de cómo algunas especies responden a las diferentes
condiciones del bosque. De las especies registradas en el estudio se encontró una población de
Govenia praecox especie de distribución restringida, en uno de los sitios con menor superficie
(PIBO). Lo cual indica la importancia del manejo de estos fragmentos pequeños, poniendo


 35

especial atención en los factores externos que puedan poner en riesgo la integridad de estos
remanentes de bosque (Saunders et al., 1991).

Figura 4. Se muestra la calidad ambiental por sitio de muestreo de acuerdo al puntaje obtenido
en el índice de calidad del bosque.


 36

Figura 5. Se muestra el área basal y densidad de árboles de los sitios de muestreo del presente
trabajo y los sitios de muestreo del estudio realizado por Williams-Linera (2002).


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