Hindawi Publishing Corporation medicina oxidativa y la longevidad celular Volumen

2017, ID de artículo 3247528, 14 páginas http://dx.doi.org/10.1155/2017/3247528

ReviewArticle antioxidante, inmunomoduladora y Microbial-Modulating, actividades de
la espirulina y ecológico sostenible
1 1 Alberto Maura Palmery Finamore, 2, 3 Sarra Bensehaila y Ilaria Peluso
1CenterofNutrition,CouncilforAgriculturalResearchandEconomics(CREA-
tuerca),ViaArdeatina546,00178Roma,Italia
2DepartmentofPhysiologyandPharmacology"V.Erspamer","Sapienza"UniversityofRome,Roma,
Italia
3LaboratoryofNaturalandLocalBioresources,DepartmentofBiology,FacultyofSciences,Univ
ersityofHassibaBenbouali, 02000Chlef,Argelia
CorrespondenceshouldbeaddressedtoIlariaPeluso;I.peluso@tiscali.it
recibió8Septiembre2016;revisó26noviembre2016;aceptado12Diciembre2016;Publicado 15
de enero de2017
AcademicEditor:GiuseppeCirillo
Copyright ©2017AlbertoFinamoreetal. Él es un artículo de acceso abierto distribuido
bajo la licencia Creative Commons Attribution License, que permite el uso
ilimitado, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra
original esté debidamente citados.
Él altamente nutritivas y ecofriendlySpirulina (Arthrospira platensis) ha
hipolipemiantes, antihipertensivos, hipoglicemiantes y propiedades. La Spirulina
contiene compuestos funcionales, como fenólicos, phycocyanins y polisacáridos, con
propiedades antioxidantes, anti-inlammatory y efectos inmunoestimulantes. Estudios
realizados onSpirulina suggestthatitissafeinhealthysubjects,pero la actitud de
comer, probablemente la aceptabilidad ofSpirulina afects conteniendo alimentos.
Aunque el efecto antioxidante conirmed ofSpirulina es por los estudios de
intervención, la modulación concertada de antioxidantes y inlammatory respuestas
sugeridas por en
vitroandanimalstudies,requiresmoreconirmationinhumans.Spirulinasupplementsseemtoafe
ctmoreefectivelytheinnate
inmunidad,promotingtheactivityofnaturalkillercells.heefectsoncytokinesandonlymphocy
tes'proliferationdependonage,
género,andbodyweightdiferences.Inthiscontext,ageingandobesityarebothassociatedwithc
hroniclowgradeinlammation, deterioro inmunológico, y dysbiosis intestinales.
Modulación de las actividades microbianas han sido reportados in vitro, sugiriendo
que la asociación ofSpirulina y probióticos podría representar una nueva estrategia
para mejorar el crecimiento de la microbiota intestinal beneicial.
AlthoughSpirulinamightrepresentafunctionalfoodwithpotentialbeneicialefectsonhumanhe
alth,thehumaninterventions
usedonlysupplements.herefore,theefectoffoodcontainingSpirulinashouldbeevaluatedinth
efuture.
1. Introducción de proteínas de calidad
richanimalfeedforimprovingmeatproductionand[10]andhasbeenproposedasasustainableappr
oach Spirulina(Arthrospiraplatensis)isamicroscopicandilamen- para prevenir la
malnutrición proteinoenergética (PEM) y la proteína
touscyanobacteriumthathasbeensuggestedasasustainable EnergyWasting(PEW)inhumans[9].
y ecológico microalga útiles para la biorremediación, El Nitri- Por otra parte, la
Spirulina presenta icaciones hipolipemiantes y el dióxido de carbono (CO2) ixation.
En el contexto de la biorremediación, la espirulina es considerado un candidato
[11],[12] hipoglicemiante,andantihypertensive[13]propiedades.
fortheremovaloftoxicants,suchasheavymetals[1-5]y Studiesinratssuggestedthat
Spirulinaincreasesthelipopro-
fenol [6]. Además, dentro de microalgas y cianobacterias
teinlipaseactivity[14]andthepancreaticsecretionofinsulin Spirulina mostró la
biomasa máxima productividad con la
[15].helatterefectwasobservedalsoinmicetreatedwith ixation tasa más elevadas de CO2
[7] y ha sido sugerido para el nitriication
phycocyaninisolatedfromSpirulinaandwasaccompaniedby de orina en aguas residuales
urbanas [8]. Él adecreaseincholesterol,trigliceridos,andmalondialdehyde
environmentallyfriendlySpirulinadoesnotneedfertileland (MDA) y por un aumento de la
capacidad antioxidante total del suero hasarapidgrowth,capacidad
andtakeslessenergyinputandlesswater[16].Ontheotherhand,theoraladministrationofan
perkilogramthansoyaandcornproteins[9].Duetoitscost- péptidos antihipertensivos,
puriied efectiveandhighnutritionalvalueSpirulinahasbeenusedas bySpirulina y
resistentes a la digestión in vitro por proteasas gastrointestinales, disminuyeron
un

2
tanto sistólica (PAS) y diastólica (PAD) de la presión sanguínea en
spontaneouslyhypertensiverats[17].
Alltheseefectscouldbeconsideredusefulinthepreven- ción del síndrome metabólico. De
hecho, según la WorldHealthOrganization(OMS),nivel highserumtriglyceride, bajos
niveles séricos de lipoproteínas de alta densidad (HDL), hipertensión arterial,
niveles de colesterol y glucosa en la sangre en ayunas elevados son cuatro de las
ive de factores de riesgo (tres de la IVE requerido)
forthediagnosisofmetabolicsyndrome[18].Metabolicsyn--Aspartate5.2
dromeisassociatedwithsubclinicallowgradeinlammation, 6,0g
oxidativestress,andintestinaldysbiosisandithasbeensug--4.6G Lysine2.6
OxidativeMedicineandCellularLongevity
Tabla1:NutritionalvaluesandfunctionalcompoundsofSpirulina.
heefectsinvitro Contentin100g andinanimal Ref.
modelos proteínas35.4 70.0g-amino-también 7,3g Leucine5.9 acidsGlutamate 7.0-8.4G
gestedthatthegutmicrobiotacouldbeatargetfornutraceuti-
cal[18].Inthisregard,invitroantimicrobialactivity[19-21]
andthecapacitytoimprovethegrowthofprobiotics[22-24] havebeenreportedforSpirulina.
Además, la Spirulina contiene muchos ingredientes funcionales bioac- tiva con el
antioxidante y anti-inlammatory
actividades,includingphenolicphytochemicals[25,26]yla phycobiliproteinC-
ficocianina[27].
Weaimedtoevaluatethepossibilitythat Spirulinacould ser un antioxidante e
inmunomoduladora byreviewingthehumanevidences alimentos
funcionales,atertakingintoaccount safetyandacceptabilityaspects.
2. Compuestos funcionales de Spirulina
Spirulina tiene altos valores nutricionales debido a su contenido en
proteínas,essentialaminoacids,minerales,essentialfattyacids liposolubles, vitaminas
y antioxidantes (vitamina E y carotenoides) [28-38](Tabla1).
Se ha prestado gran atención toSpirulina andanti antioxidante-
inlammatoryactivitiesinmanyanimalspecies[16, hierro273.2-787.0mg 34,38-
50]thatcouldnotbeexplainedonlyby Spirulina Magnesio330
macroandmicronutrientcontent(Tabla1). Calcio120-900mg
de fenilalanina Tyrosine2.6 3.4G 4.1G Methionine1.3 2.6-2,7G Fat4.0-16,0g
%oftotalfatty acidsPalmitic 25,8-44,9% gamma-linoleico 17,1-40,1% ácido
linoleico11.1-12.0% oleico-16,6% Palmitoleic2.310.1-3,8% Nutricional Stearic1.7
[28-38] Los valores 2,2% carbohidratos 14,0-19,0 g-Crudeiber3.0 7,0g minerales
Potassium2.0-2,6G Sodium1.5-2.4Ghz Totalphosphorus 1.3-2.4Ghz
se ha sugerido que la actividad antioxidante representa el papel protector
ofSpirulina contra la toxi- ciudad inducido por tetracloruro de carbono (CCl4)
[40], por metales (arsénico, cloruro de mercurio, cromo, cadmio y luo- ride)[34,41-
44],andrats bytheinsecticidedeltamethrininmice[39]
[45],andbythedrugstilmicosin(inmice)[46],gen- tamicin (en ratas) [47], y la
eritromicina en egipcio Baladi bucks(Caprahircus)[38].
Además, efectos antioxidantes de Spirulina han sido
reportedalsoinmurinemodelsofinlammation [48-
50].ratmodelsofexperimentalcolitis(anhídrido-acidinduced)[48] y adyuvante de Freund
(artritis inducida por colágeno y [49]-[50] inducida)theantioxidantactivityof
Spirulina fue asso--inlammatoryefects ciatedwithanti.Abdel-Daimetal
recentlyobservedadecreaseoftheproinlammatorycytokine.[39] el factor de necrosis
tumoral alfa (TNF-)inserumandatthe
Vitaminas B125.7-38,5g B23.0-B 4.6mg El 60,5-0.8mg niacina(B3)13-15mg Folicacid
0.05-9.92mg Carotenoids0.3-2.6G 9.8G Tocopherol0.4-Antioxidante Totalphenol [25,26,
0,20 y 1,73g Anti-inlammatory 83,84] Flavonoids0.1-0,9G Phycocyanins funcional C-
FICOCIANINA [27,32, compuestos antioxidantes 13,5-14,8 g 34,36, Anti-inlammatory
Allophycocyanin2.3g 56-66]
[mal- ondialdehyde sametimeanimprovementofoxidativestressmarkers (MDA), el óxido
nítrico (NO), superóxido dis- mutasa (SOD), la catalasa (CAT), el glutatión
reducido (GSH) y glutation peroxidasa (GPX)] en la insuficiencia hepática, renal y
los tejidos cerebrales, mediante la Spirulina platensis en polvo (500 y 1000
mg/kg)1hbeforedeltamethrin(15mg/kg)inmice[39].
Hu et al. [51] sugiere un potencial modula concertada--tionofnuclearfactor
eritroide2-relatedfactor2(Nfr2)/anti-(n)andnuclearfactor oxidantresponsiveelements
kappa
Phycobiliproteins1.1g polisacáridos inmunoestimulantes [69- 0,2-12,5 g 72]
B (NF-kB) en inlammation y carcinogénesis. Muchos phe- nolic antioxidantes [52, 53]
y C-FICOCIANINA [54, 55] ejercer su anti-inlammatory antioxidante y efectos a
través del sistema de modulación de Nrf2 y NF-kB pathways. En

particular OxidativeMedicineandCellularLongevity 3, C-ficocianina fue capaz de

inhibir la NF-kB [54] tetradecane) [20], especialmente contra Streptococcus
faecalis y Nrf2 activación inducida en células pancreáticas INS-1 [55]. [20], [20]
el Staphylococcus epidermidis y Candida albicans
AlthoughSpirulinaantioxidantandanti-inlammatoryactiv- [20], bacteria Gram-positivos
Staphylococcus aureus [21]--negativebacteriumEscherichiacoli
itiescanbeduetobothphenoliccompoundsandphycocya andGram[21].
nins,C-phycocyaniniscontainedinhigheramounts(Tabla1) por el contrario, baja (mínima
inhibitoria concentra- y se ha estudiado más in vitro [56-63] y en animal ciones,
MIC≥ 512 g/ml) o ningún efecto inhibitorio fue encontrado modelos [27, 57, 64-66].
Además de la compactación prop- contra otras bacterias (Pseudomonas aeruginosa,
Salmonella pobreza de C-FICOCIANINA [56, 57], en modelos celulares que ejercía
typhirium,andKlebsiella pneumoniae)[21].El-Sheekhetal.
theantioxidantactivityalsoregulatingtheantioxidantenzy-
[19]puriiedanantimicrobialcompound(molecularformula
mesactivity,suchasSOD,CAT,andGPX[58]andinhibiting la ciclooxigenasa-2 (COX-2) [63]
y el nítrico inducible C15H18N8)fromSpirulina platensis con ningún olor
característico color verde amarillento y su extracto (soluble en óxido sintetasa
(iNOS) Expresión génica [63]. Además, el
metanol,dietiléter,cloroformo,anddimethylsulfoxide, un 50% de concentración
inhibitoria (CI50) de 180nM ha sido
butsparinglysolubleinwaterandacetone)wasactiveagainst foundinaCOX-
2isolatedenzymeassay[62].heefectsof el hongo unicelular Candida albicans (MIC = 30
g/ml) C-ficocianina sobre COX-2 [64, 65] y [64] de iNOS y también fueron las
bacterias Gram-positivas Bacillus subtilis(MIC = 60 g/ml) en
conirmedinanimals,whereadecreaseoftheproinlamma- concentraciones bajas en
comparación con el efecto contra el TNF- tory expresión en la pata de la rata
inducido por carragenan la bacteria Gram-negativa Pseudomonas aeruginosa(MIC =
[64]andoftheTNF-andinterleukin-1(IL-1)expresión 85g/ml) [19]. Además, la Spirulina
ha sido utilizado recientemente en inthecochleaandinferiorcolliculusatersalicylate-
indujo la síntesis de nanopartículas de oro biofunctionalized con tinnitus en
ratones fue observada [65]. También Spirulina lípidos-positiveorganisms
antibacterialactivityagainstGram(Bacil- extracto [67] se ha demostrado para
reprimir proinlammatory lus subtilis y Staphylococcus aureus) [77]. herefore, la
citoquina (TNF, IL-1 e IL-6) expresión y secreción de investigación avanzada en
aplicaciones médicas de la espirulina--kBpathway
viainhibitionofNF.Además,Spirulinacontains productos derivados en el tratamiento de
las enfermedades infecciosas también heptadecane, un componente volátil que ha sido
causedbyGram-positiveorganismsisgrowing(Figura1).
demostrado suprimir el gen proinlammatory expresiones, por otro lado, también se ha
informado de que extra- reducir la actividad de NF-kB [68]. Sin embargo, debe
tenerse en cuenta obtainedfromacultureinlate cellularproductsofSpirulina,que los
polisacáridos [69] figura en fase exponencial Spir y separados por iltration,
signiicantly ulina (Tabla 1) puede inducir la vía de NF-kB. En particular,
promotetheinvitrogrowthofthelacticacidbacteria(Lacto- el polisacárido de alto peso
molecular tiene Immulina coccus lactis, Streptococcus thermophilus, Lactobacillus
casei, beenreportedhaveimmunostimulatoryactivity [70-72] y Lactobacillus
acidophilus,andLactobacillus bulgaricus)[22]. El
aumento de IL-1 y TNF- induciendo la expresión- los
probióticos,includingthegeneraLactobacillusandBiidobac NF- kappa B vía [72]. A
pesar de que el immunos- terium (Figura 1) [78], se utilizan ampliamente como las
bacterias starter para timulatory actividad podría aumentar inlammation, debe ser
la producción de yogur [24], el más popular de los fermentados en cuenta que en
singénico-implante tumoral.Spirulinabiomasshasastimulatory diaryproductworldwide
ratones C57BL/6 versus melanoma B16) la actividad antitumoral y el efecto sobre el
crecimiento (durante la fermentación) y/o aumenta el aumento de la citotoxicidad NK
fueron observados en paralelo la
supervivencia(duringstorage)ofBiidobacterium[23,24],Lac-
withtheproductionofinterferon-gamma (IFN-)[73].Fur-tobacillus acidophilus [24, 76],
Lactobacillus bulgaricus[79- thermore también se observó el consumo thatSpirulina
81], Lactobacillus casei[76], y Streptococcus thermophilus aumentó la activación de
los macrófagos (actividad fagocitaria y [23,76,79,80,82].
nitriteproduction)inchicken[74].Spirulinacould herefore,aunque el mejor crecimiento
y supervivencia han sido modulateimmunefunction,reducinginlammationwithout
attributedtothehighlevelofnitrogenoussubstances,inpar-
inhibitingtheinnateimmunedefenses. ticular de aminoácidos libres, en biomasa
theSpirulina [109], también phenoliccompoundshavebeenshowntoexertantimicrobial
3. Actividades Microbial-Modulating
orbacteriostaticactivities,aswellasimprovingthegrowthof probióticos [18]. herefore,
la compleja composición ofSpir- recientemente se ha informado de que, en la mayoría
de com- ulinacouldimprovethequalityoffermenteddiaryproducts mercially disponible
Spirulina Arthrospira suplementos alimenticios,y la suplementación withSpirulina
podría representar un platensis predominante fue el taxón (81.2-100.0%) entre
alternativestrategytothesynbioticsformulations.helatter thecyanobacteria[75].
appearmoreefectivethanprobioticsaloneintheprevention Spirulina (Arthrospira
platensis) es capaz de inhibir la ofthedysbiosis(Figura1)associatedwithimmune-
mediada, el crecimiento de algunas bacterias gram-negativas(Escherichia coli,
Pseudomo- inlammatory,anddysmetabolicdiseases[78].
nas aeruginosa y Proteus vulgaris) y Gram-positivo a pesar de la rica literatura en
efecto in vitro, las bacterias(Staphylococcusaureus ofSpirulina,andBacillus
Bacillussubtilis,se han realizado pocos estudios in vivo. Aunque pumulis)
[76].Infact,Spirulinaproducesextracellularmeta- en ratones de la microbiota
intestinal de theSpirulina grupo fue alimentado con bolites actividad
antibacteriana (Figura 1) [19-21, 77]. él 70%, similar a la de los ratones control
[110], cambios de gut metanol extracto del medio de cultivo crecido ofSpirulina
microbiotaecologyinducedbySpirulinafeedinginmicehave mostraron una mayor actividad
antimicrobiana de hexano beenshowedbyRasmussenandcollegues [21],[110].heauthors
diclorometano[20,21],petroleumether[20],acetato de etilo
observedthatSpirulinaplantensisleadschangetogutmicro- [20, 21] extractos, y
componentes volátiles (
4 OxidativeMedicineandCellularLongevity
biotacompositioninmicereducingBiidobacteriumanimalis heptadecane y
Spirulina
aminoácidos libres extracelular metabolitos fenólicos Microbiota probiótico
Lactobacillus Biidobacterium
actividad antibacteriana Dysbiosis
infección gram+
Figura1:Microbial-
modulatingactivitiesofSpirulinacouldpreventdysbiosis.heantibacterialactivityofSpiru
linacouldprotectthehostby
infecciones.Changesinmicrobiotacompositionarecommonlyassociatedwithseveralseveraldi
seasesincludinginlammatoryboweldiseases
(EII)andmetabolicandimmunologicaldiseases.Alterationsofgutmicrobialcompositionalsor
esultinchangesinthemetabolitesgenerated
inthegutfrommicrobialactivity,essentialforacorrectguthomeoastasis.Spirulinaintakema
yfavorarestabilishmentofcorrectmicrobial balancebypromotingprobioticspeciesgrowth.
y aumentando el Clostridium irregulare, sugiriendo que num- y el alga Aphanizomenon
los-aquae y espirulina o bers de este microorganismo son modiied tanto a través de
Ginseng azul-verde,Ginkgobiloba,andSpirulina)[119].Inthisregard,suplementos de
algas [110]. Se estableció que en gran medida drástica iswellknownthatplant-
foodandherbalsupplementscould haveadverseefects,suchashepatotoxicityandautoimmune
changesofmicrobiotacompositionoccurinseveralgastroin- testinal, inmunológicos y
enfermedades metabólicas [111, 112]. En la hepatitis [120]. Además, los dos casos
descritos por Lee y microbiota muchas enfermedades relacionadas, incluyendo
Inlammatory Werth[119]involveda57-año-oldmanwithknownpemphi- Enfermedad intestinal
(EII), es bien sabido que una fuerte unbal- gusvulgarisanda45-año-
oldwomanwithahistoryofhyper- anced ratio entre los géneros de bac- tensión
potencialmente protectores,chronicmigrainesandibromyalgia.Además,a
teriaandnormalanaerobicbacteriaispresent.Enparticular,
casereportofhepatotoxicityinvolveda52-año-oldJapanese
Bacteroides sp., Eubacterium sp. y Lactobacillus sp son
manwhohadahistoryofhypertension,hyperlipidemiaand
signiicantlydecreased[113].Alltheseevidencessuggestthat diabetes tipo 2 (T2D) y
tomar medicamentos (amlodipine besilate, simvastatina y acarbosa) [121]. En este
contexto, Spirulinamaybeusefultoimproveanimalandhumanhealth potentialfood-
druginteractionshavebeenhypothesizedfor cambiando la composición de la microbiota
intestinal y la promoción de la espirulina [122] y de fitoquímicos fenólicos [123-
125]. beneicialbatcterialgrowth. herefore, la espirulina deben ser ingeridos con
precaución en sub- inparticularinpatientsintreatmentwith jectswithdiseases,4. La
seguridad y la aceptabilidad de sustratos de las enzimas del citocromo P450, como
inmuno- suppressant,,andlipidloweringdrugs antihipertensivos[121- que la
Administración de Drogas y Alimentos (FDA) ha catego- 125]. rized Arthrospira
productos como "generalmente reconocido como inocuo" Aunque la Spirulina
canbeconsideredsafeinhealthy (GRAS) para el consumo humano y el consumo dietético
flexible- temas, características sensoriales de un alimento funcional son ments,
Comité de Expertos de la Información (DSI-EC) concluyó
importantintheconsumeracceptanceoftheproduct.
thatthereisnotaseriousrisktohealthwithconsumptionof
Tabla2showsthestudiesthathaveinvestigatedtheoverall Spirulina[114]. Aceptación de
alimentos con Spirulina,ReportedsideefectsassociatedwithSpirulinaconsump
includingbabyformu-- las, el granado jugos, galletas, bocadillos, pastas, helados,
ción son insomnio y problemas gástricos con inciertos o yogur, leche acidófila [32,
36, 85, 92]. El número probable causalidad [114] y sólo unos pocos casos de cara
severa ofpanelistsrangedbetween4y43,andthepointscalewas efectos han sido
reportados, incluyendo un caso de rhabdomyol- entre diferentes estudios (Tabla 2).
Sólo un estudio sobre fun- ysis ater el consumo de 3g/día durante 1 mes [115]. Dos
galletas containingSpirulina internacional o la ficocianina aislados fromSpirulina
casesofanaphylaxiscausedbySpirulinatabletswerereported informaron niveles similares
de aceptabilidad versus [116,117] ofwhichoneina17 años de control
oldmalewhohadahistory[36].Intheotherstudies,bothhigherandlowerlevels de dermatitis
atópica, asma, rinitis alérgica, y un posible de aceptabilidad se notificaron
(Tabla 2). Los resultados fueron de polen(oralallergysymptomstotomatoand
foodsyndrome afectedbythetypeofproduct,bythepercentageofSpirulina pepino) [117].
tres casos de autoinmune mediada la piel.
damagewerereported andbythetypeofpanelists,ofwhichoneina82-año-oldwoman potitos
fórmulas con el agregado de Spirulina hadanoverall [118], mientras que los otros
dos casos fueron observados en sujetos puntuaciones de aceptabilidad en el rango de
82.72 a 96.37 y el consumir Spirulina como ingrediente de multicomponentes--tuerca
panelistas entrenados asigna las puntuaciones más altas para productos con
raceuticals (orgánicos, pimienta de cayena, la Spirulina
ethylsulfonylmethane5%[32].

OxidativeMedicineandCellularLongevity 5
Tabla2:AcceptabilityofSpirulinaproducts.
Productos panelistas()(pointscale,PS) Aceptabilidad Ref.
8frutas vegetales(SFV)babyfoodformulas (i)Pureeofbanana30%,10% de
patata,Zanahoria10%,apple15%,guayaba mango 15%,15%,5% de
azúcar,Spirulina0%(1SFV),2,5%(2SFV),5% (3SFV),and7.5%(4SFV)
(ii)Pureeofpapaya30%,10% de patata,Zanahoria10%,apple15%,guayaba mango 15%,15%,5%
de azúcar,Spirulina0%(5SFV),2,5%(6SFV),5% versus 0%:↑(alta (7SFV),and7.5%(8)
scoresSpirulina SFV5%: Entrenados(12)(100PS) [32] 8a base de cereales
babyfoodformulas(SCP)3SFV,7SFV,3SCP,e (i)30% cereales (trigo, cebada30%),las
legumbres(driedpeas10%,Lentejas 7SCP)
polvo10%),verdura(driedspinach10%,driedCaulilower10%),
Spirulina0%(9SCP),2,5%(10SCP),5%(11SCP),and7.5%(12SCP) (ii)los cereales(30% de
arroz,cebada30%),las legumbres(driedpeas10%,lentejas en
polvo10%),verdura(driedspinach10%,driedCaulilower10%),
Spirulina0%(13SCP),2,5%(14SCP),5%(15SCP),and7.5%(16) Pomegranatejuice
scp(0%)orpomegranatejuicewithSpirulinaplatensis Semi-capacitado(10)(10) versus
PS0%:↑ [85] (4%)andEchinacea(6%)extractssweetenedbystevioside(5%)
Galletas(0%)orbiscuitswithSpirulinaplatensis0.3%,0,6%,and0.9% Untrained(20)(9PS)
versus0%: orphycocyaninextracts3.0↔ [36]% versus 0%:2,5%↑,
aperitivos:cornlour(capa6%cheeselavor+19%palmOleanoil) capacitado(nr)(9PS)
5%↔,7,5%,10%,y [86] withSpirulina0%,2,5%,5%,7,5%,10%,y 12,5% 12,5%↓
PastawithSpirulinamaxima0%,0,5%,1,0%,and2.0% Untrained(43)(5PS) versus0%:↑ [87]
versus0%:↔10%; 5%; PastawithSpirulinaplatensis↓5%,10%,y15% entrenado(7)(7PS) [88] y
15% versus 0%: 5%;↔↓10% de pasta (i)specialwheatlour
Specialwheatlourwith0%,5%,y10%ofSpirulinaplatensis Consumidores(nr)(9PS) [89]
versusintegralwheat (ii)Integralwheatlourwith0%,5%,y10%ofSpirulinaplatensis lour:↓)
versus 0%:0,075%↔, Icecream0%,0,075%,0,15%,0,23%,and0.3%ofSpirulinatoreplace
jueces(4)(100PS)↑ 0,15%,0,23%,y [90] 0%,25%,50%,75%,Y100%ofstabilizer↓ 0,3% versus
0%:0.1and Yogurtwith0%,0,1%,0.2,0.3,and0.5%ofSpirulina jueces(4)(100PS) [91]
0,5%↓;0,2%↔;0,3%↑ (i)Plainyogurt(onlyyogurtstarters)con0%,0,5%,y1%de
Spirulinaplatensis (ii)Probioticyogurt(L.acidophilus ↔versus0%0,5%>1%. [92] el
0%,0,5%,y1%de +yogurtstarterbacteria)withTrained(5)(5PS) (iii)Acidophilusmilk
Spirulinaplatensis(onlyL.acidophilus.)con0%,0,5%,y1%
=spirulinawithfruitsandvegetables Spirulinaplatensis SFV-
basedbabyfoodformula;SCP=spirulinawithcereals-
basedbabyfoodformula;=número;PS=pointscale.
No se observaron diferencias signiicant semitrained panelistas entrenados [88] fue
la pasta enriquecida con 10%Spir panelistas entre los zumos de granada y formular
ulina platensis. Él último no era aceptable para los consumidores de bebidas
granada withSpirulina (4%) y la equinácea
[89]whoconsideredlessacceptablealsopastaproducedwith (6%) extractos (endulzado por
el esteviósido 5%) en apariencia,
integralwheatlour.hepercentageofSpirulinathatdidnot, olores, colores y
consistencia, mientras que los otros parámetros disminuyen la aceptabilidad es
menor para el helado en comparación
includingtasteandoverallacceptabilityshowedasigniicant complementado con pasta
(Tabla 2). Un panel de jueces pro- disminución
themeanvaluesofpomegranatejuicecompared
sideredicecreamwith0,15%ofSpirulinaasuperiorproduct
tothefreshformulatepomegranatebeverage[85]. whencomparedto0%y0,075%postres
helados,duetothelight Trainedpanelistsgaveahigherscoretoasnackwith2.5%(Verde)color
pistacho,buttheintensegreencolordecreased de Spirulina, pero la adición de 7,5% o
más disminuyó el overallacceptabilityoftheicecreamwith0,23%and0.3%de aceptabilidad
[86]. Él porcentaje ofSpirulina en pasta con- Spirulina [90]. Por el contrario,
yogur withSpirulina 0,3% sideredacceptableisdiferentintrainedanduntrainedpane-
tenía una puntuación superior en comparación con el 0%, 0,1%, 0,2, y 0,5% de
listas.enparticular,pastawithapercentageofSpirulinamax- Spirulina[91].Maliketal.
[91]suggestedthatthelowerscore imaupto2%waspreferredbyuntrainedpanelistscompared
at0.1%levelwhencomparedtocontrolmaybeattributed para controlar la pasta [87],
mientras que la más preferible uno por aburrida para el color y la apariencia y
menos ácida que es

6 OxidativeMedicineandCellularLongevity lavor
esenciales para la aceptabilidad de yogur, mientras que la baja aceptar- rango:7
días[96]-12meses[102])ofSpirulinaorSpirulina-
abilityofthe0.5%canbeduetoincreasedacidityandintense
derivedImmulinaonmarkersofimmuneandredoxstatus.
greencolor.ItiswellknownthatSpirulinacausesdecreasein él la mayoría de los estudios
tenían un longitudinal (principales f-
pHofyogurts,duetoitsefectonLactobacilligrowthandvia- trolled) o diseño en paralelo
(controlados o no controlados) y bility [82, 126]. Y Guldas Irkin [92], con
panelistas entrenados sólo dos estudios siguió un diseño cruzado (cross-over). él
número whodidnotassignexcessivesourtastetoacidophilicyogurt, de los participantes
en los ensayos individuales era sumamente variable,
reportedthatthe0.5%ofSpirulinapowderadditionwasmore comprendidasentre8[100]a
169[102],andcharacteristicsofsub-
acceptablethan1%,duetotheslightlygreenishcolorandalgal rechaza varió entre los
estudios. En particular, los sujetos sanos,
lavorofthelattercomparedtotheformer.herefore,difer- ancianos, corredores, niños,
pacientes con infección por el VIH, y ent expectativas sensorial, experiencias,
conocimiento, aprendizaje, T2D pacientes con rinitis alérgica o obstructiva crónica
andattitudetoeatafecttheoverallacceptability[127,128].
pulmonarydisease(EPOC)wereenrolled(Tabla3).
Se utilizaron diferentes biomarcadores para supervisar diferentes
aspectsofredoxandimmunestatusinbiologicalluidsand 5. Desde el suplemento
nutricional a celdas.Markersofredoxstatusincludedtotalantioxidantstatus
inmunomodulador y antioxidante (TAS,=4), VITAMINA C (vit. C=2), la GSH (=2),
alimentos funcionales en seres humanos antioxidantenzymes(=4)(por
ejemplo,SOD,CAT,andGPX),y los marcadores de peroxidación lipídica (=7) [por
ejemplo, MDA, Thio- debido a su alto valor nutricional, la espirulina se ha
utilizado el ácido barbitúrico substancias reactivas (TBARS), y peróxidos
fortreatmentofanemiaandmalnutritioninundernourished (RUH)]. Marcadores de la
función inmune incluyen citoquinas niños [28, 29, 129] y la enfermedad de los
pacientes [29, 103, 130, 131]. (=3), ex vivo" de producción de citocinas en sangre
periférica efectos positivos de Spirulina en dosis que oscilan entre 1g/día
mononucleares (CMSP) (=3), linfocitos' de la pobla- [131]y200g/día[28]ciones
againstanemiahavebeenreportedin (=7), la proliferación de los linfocitos (=1), NK y
niños [28, 29, 129], los corredores [132], [133] ciudadanos senior,
cytotoxicactivity(=2).
Los pacientes con patologías tales como hígado graso no alcohólico inalterado, NKT,
NK y las células T se encuentran ater enfermedad(NAFLD)[130],T2D[131],infectados
orHIV[29,103]. Consumo de Spirulina en sujetos sanos [96]. Aumenta sólo en dos
estudios no ind mejora en hemoglobina(Thelperlymphocytes recuentos de
CD4+)werereportedinHIV- (Hb)levelsaterSpirulinasupplementation.Intheirststudy
infectedpatients(Tabla3).enparticular,theincreaseinCD4+
(Spirulina6g/día,30días),Hbwasmeasuredonlyinasub- cuenta siempre estuvo acompañada
por una disminución en el grupo viral de 5 asignaturas, probablemente no lo
suficiente como para alcanzar la carga estadística[101-
103].hisefectcouldbemediatedbytheantiviral signiicance [101]. En el segundo
estudio, ambos complementan la actividad contra el VIH del polisacárido sulfatado
andcontrolgroupsreceivedalsodietaryproductssuppliedby natural
(calciumspirulan),containedinSpirulina[139].En consecuencia,
theWorldFoodProgram(PMA)andshowedimprovement
theincreaseinlymphocyteswasobservedinHIV-positivo, pero no en niños desnutridos
VIH-negativos [29]. Fur- de protidemia [104]. Además, en los pacientes infectados
por VIH [29, thermore, Invierno et al. [105] no informaron efectos sobre viral
103]andundernourishedchildren[28,29]increasesinbody carga con la consiguiente
progresión de la enfermedad (por ejemplo, disminución de peso fueron reportados,
probablemente debido al contenido de proteínas. En
ofCD4+celdas),inHIVpatients,despitetheincreaseinTAS. De acuerdo con esta hipótesis,
en antiretro infectados por VIH- también otros tres estudios midieron tanto redox-
na viral e inmunológico¨ıve pacientes un aumento de la masa libre de grasa (FFM)
tiene marcadores [98,99,106]. ha observado versus suplementación de soja [103]. En
un estudio reciente en el anciano encontró un menor aumento en el otro lado, la
espirulina no altera el peso corporal en sujetos IL-2/IL-6 ratio en obesos en
comparación con peso normal (NW) con dislipidemia [134]. En este contexto, la
Spirulina Spirulina suplementación ater reducida [98]. Además, sólo en las
concentraciones de lípidos del plasma en muchos estudios [12, 13, 100,
NWsubjectsanimprovementofTASandTBARSlevelsater 106, 108, 130, 134 y 137]. Por
consiguiente, los resultados de un reciente tratamiento se observó [98]. También
las diferencias de género fueron el
metanálisis[11]de7RandomizedControlledTrials(RCT),foundinelderlyaterSpirulinaconsum
ption signiicant withincreaseof mostraron un efecto de la suplementación con SPIR
IL-2andSODinfemaleanddecreaseofIL-6acompañados ulina en la reducción de las
concentraciones plasmáticas de colesterol total
increaseinTASinmales[99].hethirdstudy,conductedin (-46.76mg/dL,<0,001),
lipoproteína de baja densidad (LDL)
T2Dpatients,founddecreasedMDAlevelsthatwereassoci- colesterol (-
41.32mg/dL,<0,001) y triglicéridos atedwithdecreaseofIL-
6onlyinpatientswithdyslipidaemia (-
44.23mg/dL,<0,001)andelevatingthoseofHDLcholes- [106]. herefore, la modulación
de la concertada y terol redox (+6.06mg/dL = 0,001). En sujetos con sobrepeso [13]
estado inlammatory bySpirulina en humanos requiere más
andinT2Dpatientswithdyslipidemia[106]
inthelipidproilewasaccompaniedbyareductionofblood mejor� estudios. Por otra
parte, mejora de al menos un marcador de presión. Además, algunos estudios
encontraron también disminuyó de estado redox (disminución de los marcadores de
peroxidación y/o niveles de glucosa o de HOMA-IR aterSpirulina supplementa- aumento
de enzimas antioxidantes, TAS, GSH o vitamina C)
tioninhealthyvolunteers[12],insubjectswithNAFLD[130], fue reportado en sujetos
sanos (7.5g/día, 3 semanas) [95], T2D [138], y el VIH-infectados-na¨ıve
antirretrovirales a los pacientes ancianos (8g/día, 12 y 16 semanas) [98, 99],
corredores (4g/día, [102,135]. 2 semanas) [100], EPOC (1G y 2g/día, 60 días) [108],
y en el cuadro 3 se resumen los 17 estudios [29, 93-108] que T2D(8g/día,12semanas)
[106]pacientes.OnlyShyametal.[97] investigó el efecto del consumo de largo plazo
(duración reporteddecreasedGSHandunchangedMDA,TAS,vitamina

HumaninterventionstudiesmeasuringmarkersofimmunefunctionorredoxstatusaterSpirulina
OxidativeMedicineandCellularLongevity Tabla3:
7 la
suplementación.
Temas() Studydesignandtreatment Markersofimmunefunction Markersofredox Ref.
↑CA-inducedCD19+(3-8 días),CD4+

proliferación estado ↓CA-inducedCD19+(día56)

↓TT-inducedTNF-
(3-56 días) ↑inducedCD TT4+(3-8 días) Citocinas'producción ,el IFN-,IL-5(día
saludable longitudinales(11) Spirulina-derivedImmulina400mg/día,56 ↓ 56) CAandTT-
inducedIL-4(día 3) días ↑CA-inducedTNF-
[93] ↔inducedIL TT-2, IL-12, IL-10 (3-8 días), IL-2,
IFN- (Día3y56), (día 3),IL-6(3-14días),IL-5(3-8 ↑TT-inducedTNF- días) (3-8 días),el
IFN-
saludable longitudinales(12) 50extracto mlhotwaterextractofSpirulinaplatensis,8
semanas ↑
paralelo(versussoyaproteins) Sanas(16) Spirulinaplatensisorsoya7.5g/día,3 semanas
(aterexercise
Crossover(placebocontrolled) Sanas(20) Spirulina-derivedImmulina0.2gand0.4g/día, 7
días
paralelo(placebocontrolled) Sanas(30) Spirulinamaxima1g/día,30días
ancianos(placebocontrolled paralelo) NW(45) Spirulina8g/día,12semanas obesos(33)
paralelo(placebocontrolled) ancianos(78) congelar driedSpirulina8g/día,16 semanas
(8) corredores longitudinales Spirulinamaximacapsules4g/día+
† 200ml/dayantioxidantsdrink ,2semanas(versusuntreated paralelo) VIH+(84)
Spirulinaplatensis20g/día,8 semanas paralelo(incontrolado)
Spirulinaplatensiscapsules6g/día,3meses VIH+(11) Undaria5g/día,3meses
Spirulinacapsules3g/día+Undaria2.5g/día
(3-14 días), IL-6(3-8 días),IL-5(3-8 días)
↑NKcellcytotoxicactivity'producción de citocinas ↔ConA-inducedIL-12 [94] ↑BCG-CWS-
inducedIL-12, IL-12andIL12/IL18-inducedIFN- ↑SOD,GPX [95] ↓MDA
↑NKcellcytotoxicactivity [96] ↔NK,NKT,Tcells
↔MDA,TAS,vit.
C,SOD [97] ↓GSH
↑IL-2(NW54.1%,obesos33%) ↑TAS(onlyNW) ↓IL-6(NW20%,obesos14.6%) [98](onlyNW ↓TBARS)
↔TNF-
↑SOD (hembra), ↑IL-2(hembra) TAS(macho) [99] ↓IL-6(macho) ↔GPX,TBARS
↓MDA [100]
↑linfocitos [29]
↑CD4(=6) [101] ↓viralload(=6)
3meses
(placebocontrolled paralelo) VIH+(169) Spirulinaplatensispowder10g/día,12meses
paralelo(incontrolado) ↑
↑CD4 [102] ↓viralload CD4(bothgroups,↑versussoya) VIH+(52)/kgbodyweight
proteins1.5g(25%Spirulina ↓viralload(bothgroupsand↓versus [103] platensisorsoya)
soja)

8 OxidativeMedicineandCellularLongevity
Tabla3:continuó.
Temas Markersofredox() Studydesignandtreatment Markersofimmunefunction Ref. estado
paralelo ∗(placebocontrolled) VIH+(160) ↑(bothgroups CD4) [104]
Spirulina10g/día,6meses ↓CD4(bothgroups) paralelo(placebocontrolled) VIH+(73)
↔viralload,CD38expressiononthe ↑TAS [105] Spirulinaplatensispowder5g/día,3meses CD8
↓IL-6(onlyinpatientswith(placebocontrolled paralelo) T2D(37) Dislipidemia) ↓MDA
[106] freeze-driedSpirulina8g/día,12semanas ↔citoquinas TNF-'producción Crossover
Allergicrhinitis(placebocontrolled) ↓PHA-inducedIL-4(sólo2g/día) [107] (36)
Spirulinacapsules1gand2g/día,12semanas ↔PHA-inducedIFN-,IL-2 ↑CAT(único
paralelo(descontrolado:2dosis) EPOC(30) Spirulinacapsules1gand2g/día,60días
2g/día), SOD, GST,[108] GSH,Vit.C ↓MDA,RUH

BacillusCalmette-Guerin;CA: '
† =números; antioxidantes bebida que contiene caroteno 7600mcg, 400 UI de vitamina
A, vitamina E 80 UI de vitamina C- 320mg, zinc, selenio y-2.7mg-
∗ 40mcg; ambos grupos recibieron también los productos dietéticos suministrados por
el Programa Mundial de Alimentos (PMA); BCG-CWS: esqueleto de la pared celular
ofMycobacterium bovis
Candidaalbicans;CAT:catalasa;ConA:concanavalinA;EPOC:chronicobstructivepulmonarydis
ease;:GSH glutatión;IL-
:interleucina;MDA:malonildialdehido;PHA:fitohemaglutinina;RUH:lipidhydroperoxides;S
OD:superoxidedismutase;T2D:tipo2diabetes;TAS:total
antioxidantstatus;TT:tetanustoxoid.
C, y SOD en sujetos sanos ater Spirulina (1g/día, 30 días). Spirulina
increasedNKactivityobservedinotherstudieswith orSpirulina-derivedImmulina[94,96].
PHA: Fitohemaglutinina; o TT: toxoide tetánico) y la duración de la suplementación
(Tabla 3), también son necesarios estudios para evaluar la posible especie- ;A
relativo al ex vivo con marcadores de la función inmunitaria, en general,la
espirulina parece inciden más inmunidad innata aumentó la actividad citotóxica NK
ater tanto 7 días [96] y thanadaptativeimmunity,buttheimmunomodulatingactiv- 8
semanas[94]de la espirulina o Spirulina Immulina
ityofSpirulinainhumansrequiresfurtherinvestigations derivada. la suplementación,
mientras que los datos sobre la proliferación de linfo además, en la mayoría de los
estudios la effect cytes y citoquinas' producción variada con el estímulo de la
espirulina (Arthrospira platensis) o un Spirulina no spec- usado (BCG-CWS:
esqueleto de la pared celular ofMycobacterium bovis Bacilo de Calmette-Guerin; CA:
' iied especie ha sido investigado y sólo en dos estudios Candida albicans;
ConA:Spirulina maxima ha sido utilizado (Tabla 3). herefore, más concanavalina
en el mismo estudio [93]. En particular, ater la Spirulina- speciicefectsinhumans.
deriva Immulina 400mg/día durante 56 días, un signiicant correlación entre la edad
y el aumento de TT-inducida 6. Conclusión
CD4+proliferationwasfound,whilesigniicantcorrelations no fueron encontrados con
respecto a la respuesta de la CA. Por otro orador concertada de modulación y
antioxidantes inlammatory manual, no se observó efecto sobre la proliferación
inducida por TT respuestas (por Nrf2 y NF-kB pathways), sugirió en
ofCD19+,whereastheCA-inducedCD19+proliferationwas vitro y estudios en animales
(Tabla 1), requiere más conirma- aumento ater 3-8 días, pero disminuyó en el día
56. También el tion en humanos (Tabla 3). Se ha sugerido que la
efectontheproductionofcytokineswastemporary.La Alianza-
temporaryprimingefectontheresponsesofperipheralh1 y TT-induce la producción de IL-
5, una citoquina relacionados con h2
h2,andBcellstoantigenicstimulicouldberelatedtoapro- aumentó al comienzo de la
suplementación (3- inlammatoryefectofImmulina[93].Sin embargo,theefectson
8días)butwasinhibitedat56días.Onthecontrary,el
cytokinesandonlymphocytes'proliferationarecontrasting, CA- y TT-inducido la
producción de IL-4 se redujo a dependiendo de la edad, el sexo, el peso corporal y
las diferencias. En el día 3 y no se observó efecto sobre la respuesta de la IL-10
en este contexto, el envejecimiento [140], la obesidad [141, 142], metabólicas y
todas la suplementación. Sobre h1 citocinas,
síndrome[142]areassociatednotonlytochroniclowgrade
ater3,8,y/o14daysofconsumptionasigniicantincrease inlammation, sino también al
deterioro inmunológico (recurrente fue observada de la ca- y/o TT la producción
inducida por la infección y la vacuna baja). herefore eicacy el aumento de TNF- (3-
8 días, CA y TT), IFN- (Día 3 CA, 3-14 días
immuneresponsetoantigenicstimulicouldbeprotectivein TT), y la IL-2 (sólo CA el día
3 y el día 56), mientras que los ancianos[93].
En el día 56 el TT-inducida productions de TNF- e IFN- Por otro lado, la espirulina
posee, hipo- weredecreased hipolipemiantes.Althoughbothh1yh2mejoras, glucémico y
propiedades de antihipertensivos, útil en la weretemporary,theincreaseinIFN-
couldaccountforthe prevención del síndrome metabólico [18]. En este contexto,

OxidativeMedicineandCellularLongevity 9
la alteración de la microbiota intestinal es común en Ancianos [140], [4]
A.S'eker,T.Shahwan,A.E.Eroglu,S.Yilmaz,Z.Demirel,andM.
Obesos [141],andsubjectswiththemetabolicsyndrome[18].
C.Dalay,"Equilibrio,thermodynamicandkineticstudiesfor
desde que, la modulación de las actividades microbianas de Spir
thebiosorptionofaqueouslead(II),cadmio(II)andnickel(II)
,reportedinvitroandinanimalmodels ulina (Figura1)", JournalofHazardousMaterials
ionsonSpirulinaplatensis,vol.
sugieren que la asociación Spirulina y probióticos podría 154,No.1-3,pp.973-
980,2008.
representan una nueva simbiótico, mantener y/o restaurar el [5]
L.Fang,C.Zhou,P.Caietal.,"Bindingcharacteristicsofcopper
homeostasis en el nivel de la microbiota intestinal. La intervención humana y
cadmio por la cianobacteria Spirulina platensis,"Oficial
studiesarerequiredforconirmationofthishypothesis.
ofHazardousMaterials,vol.190,No.1-3,pp.810-815,2011.
Además,Spirulinaimprovesoxidativestressmarkers [6]G.L.Dotto,J.O.Gonc
'Alves,T.R.S.Cadaval,yl.A.A.Pinto,
andNKactivityinhealthysubjectsandCD4+countinHIV+
"BiosorptionofphenolontobionanoparticlesfromSpirulinasp.
Pacientes. La EVN 18,"Journal of Colloid and Interface Science, vol.407,pp.
Sin embargo, entre las moléculas bioactivas de Spirulina 450 456,2013.
(Tabla 1)onlyImmulinahasbeentestedinhumans(Tabla3).
[7]S.K.Singh,A.Rahman,K.Dixit,A.Nath,ys.Sundaram,
herefore el papel de moléculas bioactivas de Spirulina "Evaluación de cepas de
algas prometedor exploita sostenible-
para las aplicaciones humanas requiere estudios ulteriores. Además,
tioncoupledwithCO2ixation,"EnvironmentalTechnology,vol.
37,nº5,pp.613-622,2016. A pesar del hecho de que la espirulina podría representar
un alimento funcional con beneicial potenciales efectos sobre la salud humana, el
[8] J. Coppens, R. Lindeboom, M. et al., "Muys Nitriication y
las intervenciones humanas utilizan suplementos (Tabla 3). Aunque el cultivo de
microalgas para dos etapas nutrientes biológicos val-
las dosis probadas (1 a 20 g/día) en estos estudios (Tabla 3) fueron
orizationfromsourceseparatedurine,"BioresourceTechnology, vol.211,pp.41-50,2016.
notgreaterthanthemaximumacceptablepercentage(10%)de Spirulina en alimentos
funcionales (Tabla 2), no se dispone de datos [9]
R.R.SivaKiran,G.M.Madhu,ys.V.Satyanarayana,"Spiru-
sobre los alimentos que contengan eicacy de Spirulina. herefore, lina en la lucha
contra la malnutrición proteinoenergética (PEM) y ProteinEnergyWasting(Pew)-
Revisión,"JournalofNutrition healthyefect offoodcontainingSpirulinashouldbefurther
Research, vol.3, no.1, pp.62-79,2015. evaluada.
Además, estudios previos indican que algunos antioxidantes [10]
B.W.B.HolmanandA.E.O.Malau-Aduli,"Spirulinaasalive- suplemento de stock y
piensos,"JournalofAnimalPhysiol-
andimmunologicalmarkersaresensitivetostimulithatafect ogyandAnimalNutrition,vol.97,
no.4, pp.615-623,2013. El estado de ánimo de la persona. En particular, el TAC
salival aumentó 30 minutos despues de la visión de un vídeo cómico [11] M.-
C.Serban,A.Sahebkar,S.Draganetal.,"Asystematicreview
[143] y emociones placenteras aumentan la IgA salival y meta-análisis de los
efectos de la espirulina suplementos en las concentraciones de lípidos del
plasma,"Nutrición Clínica,vol.35,no. cortisol [144]. En este contexto diferentes
especies ofSpirulina, 4,pp.842-851,2016. posiblemente tengan diferentes efectos
biológicos, mostraron diferentes
aceptabilidad[87,88].herefore,thestudyoftherelationship [12] M. Iyer Uma, A. Sophia
y V. Mani Uliyar, "glucémico lipemic y respuestas seleccionadas de Spirulina
complementado arroz- entre gusto y marcadores de antioxidantes e inmunológicos
recetas basadas en sujetos normales", Revista Internacional de
statusshouldbeconsideredinhumansstudies.
DiabetesinDevelopingCountries,vol.19,pp.17-22,1999.
[13] P. V. Ferreira-Hermosillo Torres-Duran, A. y M. A. Juárez-
intereses contrapuestos Oropeza, "Antihyperlipemic y efectos antihipertensivos de
Spirulina maxima en abierta una muestra de población mexicana:
él los autores declaran que no existe conflicto de
intereses,"LipidsinHealthandDisease preliminaryreport,vol.6,artículo
regardingthepublicationofthispaper No.33,2007.
[14] K.Iwata,T.Inayama,yt.Kato,"Efectsofspirulinaplatensis
onplasmalipoproteinlipaseactivityinfructose-inducedhyper- Agradecimientos
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