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Asesora: Biol. Norberta Martínez Luján
Profesora Principal Facultad de Ciencias Biológicas
Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Coasesor: PhD. Gilberto Jose de Moraes


Profesor Principal del Sector Zoología Agrícola
Escola de Agricultura Luiz de Queirós
Universidad de Sao Paulo.
A mi padres por su
gran amor, esfuerzo y ejemplo.
A mis hermanos
Carlos, Pola, y Eduardo
por su apoyo fraterno e incondicional.
AGRADECIMIENTOS
A la Universidad Nacional Mayor de San Marcos y a la Facultad de Ciencias
Biológicas, por su valiosa contribución en mi formación profesional. A
PROCITRUS, por su contribución económica y auspicio en la formulación de la
presente investigación. Al Departamento de Entomología, Fitopatología y
Zoología Agrícola de la Escuela Superior de Agricultura “Luiz de Queirós” de la
Universidad de Sao Paulo-Brasil, donde se realizó la identificación de las
especies. Al SENASA-Vitarte, quienes me brindaron facilidades para las crianzas
masivas.

Quiero agradecer a mi asesora de tesis, Norberta Martínez, por su estímulo,


confianza y permanente demostración de amistad. A Alicia Diestro, quien
siempre me incentivó en la presente investigación y me ofreció su amistad
sincera. A Gilberto Jose de Moraes, gran amigo, por su apoyo durante mi
permanencia en la Universidad de Sao Paulo y asesoría en el área de taxonomía
de ácaros predadores. A Carlos HW Flechtmann, quien me brindó ayuda
científica en el estudio de los ácaros fitófagos en cítricos. A mis colegas y amigos
Marivel Pereyra, Teresa Rojas, Carol Castillo, Raquel Gonzáles, Blanca Cuadros
y Luis Calle, que colaboraron en el mantenimiento de las crianzas masivas de los
ácaros. A mi amigo Angélico Asenjo, por su ayuda en la identificación de los
coleópteros predadores de arañita roja. A Ruperto Severino, Jaime Vásquez y a
Oswaldo Cornejo, por la revisión integral de la presente tesis.

A los propietarios, ingenieros y personal responsable del Fundo María Luisa,


Fundo El Paraíso, Fundo Ramos, Fundo San Martín, Fundo Luis Calle, Fundo La
Venturosa, Fundo Tranquera Blanca, Fundo Anglia, Fundo Hoja Redonda, Fundo
El Rancho, Fundo La Calera, Fundo Oscar Ramos, Fundo Agropec, Fundo
Monserrat, Donoso INIA-Huaral y Fundo La Tapera, por la hospitalidad y apoyo
recibido para la realización de las colectas en cítricos. A Felizardo Fabián,
Presidente de la Asociación de Agricultores de Cañete, por su constante apoyo
científico. A Clodoaldo León, encargado del Control Biológico de PROCITRUS,
por su amistad y apoyo.
INDICE
Resumen 1
Abstract 3
Introducción 5
Antecedentes 7
I. La arañita roja de los cítricos 7
II. Factores que influyen en la dinámica poblacional de Panonychus citri 10
III. La arañita roja y su control biológico en el contexto nacional 14

Materiales y métodos 16
I. Reconocimiento de Panonychus citri y sus controladores biológicos 16

II. Análisis faunístico 18


III. Crianza de Panonychus citri y su controladores 19
IV. Biología de Amblyseius chungas Denmark & Chant 22
V. Comportamiento predador de Amblyseius chungas 22

Resultados 27
I. Reconocimiento de los controladores biológicos de Panonychus citri 27
II. Análisis faunístico 35
IV. Biología de Amblyseius chungas Denmark & Chant 38
V. Comportamiento predador de Amblyseius chungas 41

Discusión 48
Los controladores biológicos de P.citri en la Costa Central del Perú 48
¿Tienen algún rol importante los controladores biológicos de Panonychus 49
citri en la costa central del Perú?
Ciclo Biológico de Amblyseius chungas 51
Depredación de Amblyseius chungas 52
Observaciones de Amblyseius chungas en campo 54

Conclusiones 55
Recomendaciones 57
Referencias bibliográficas 58

Anexos 80

Addendum 117
RESUMEN

“La arañita roja de los cítricos” Panonychus citri (McGregor, 1916) es uno de
los ácaros más nocivos de cítricos en el Perú (Citrinotas, 2005). En nuestro país son
escasas las investigaciones de los ácaros e insectos predadores de P. citri. No se
conoce ningún registro de las especies, tampoco la biología, ni el comportamiento
depredador de cada una de ellas.

En el presente trabajo se identificaron 15 especies de controladores biológicos


de P. citri en la costa central del Perú. Amblyseius chungas (Denmark & Muma,
1989), Phytoseiulus persimilis (Athias-Henriot, 1957), Neoseiulus californicus
(McGregor, 1954), Typhlodromus (Anthoseius) evectus (Schuster, 1966),
Typhlodromus (Anthoseius) transvaalensis (Nesbitt, 1951), Typhlodromina tropica
(Chant, 1959b), Mexecheles sp., Cheletogenes sp. y Scirulinae fueron los ácaros
predadores. Stethorus sp., Stethorus tridens (Gordon, 1982), Oligota sp.,
Chrysoperla externa (Hagen, 1861), Ceraeochrysa cincta (Schneider, 1851) y
Aeolothrips sp. fueron los insectos predadores. Las especies más dominantes fueron
A. chungas, T. (A.) evectus y N. californicus.

Asimismo, Stethorus sp. y Stethorus tridens fueron dominantes en zonas donde


no se encontraron los ácaros antes mencionados. La humedad es el factor
determinante para la distribución de los controladores de P. citri, sobre todo para los
ácaros Phytoseiidae.

Las A. chungas hembras registraron un período de incubación de 2.38±0.19


días, período larval de 1.62±0.13 días (Depredación: 4.62±0.77 P. citri), período
protoninfal de 1.62 ± 0.22 días (Depredación: 9.09±1.63 P. citri), período
deutoninfal de 1.27±0.23 días (Depredación: 6.90±2.58 P. citri). Los machos
registraron un período de incubación de 1.80±0.16 días, período larval de 1.84± 0.17
días (Depredación: 4.68±1.14 P. citri), período protoninfal de 1.50±0.17 días
(Depredación: 6.94±1.39 P. citri), y período deutoninfal de 1.39±0.21 días
(Depredación: 6.58±1.37 P. citri).
La depredación de una A. chungas hembra adulta alimentada con adultos de P.
citri fue mayor cuando se aumentó la cantidad de presas, sin embargo no se observó
diferencia significativa alimentándose de 20 o más P. citri adultos. Su oviposición
aumentó, pero fue fluctuante. La depredación de una A. chungas hembra alimentada
con ninfas de P. citri fue mayor cuando se aumentó la cantidad de presas, sin
embargo no se observó diferencia significativa suministrándole 15 o más P. citri
ninfas. Su oviposición aumentó, pero fue fluctuante. Cuando a una A. chungas
hembra se le ofreció ninfas de P. citri su depredación y oviposición fue mayor que
cuando se le suministró adultos de P. citri.

A mayor cantidad de A. chungas, la depredación y oviposición fue mayor, sin


embargo se observó canibalismo.
ABSTRACT

In Peru, "Citrus red mite" Panonychus citri (McGregor, 1916) is one of the
most injurious mites on citrus (Citrinotas, 2005). In Peru there aren`t enough
researches about mites nor insects like predators against P. citri, futhermore there
aren`t species registry, nor biology nor behavior predator of each one of them.

Fifteen P. citri biocontrollers were found in The central coast of Peru.


Amblyseius chungas (Denmark & Muma, 1989), Phytoseiulus persimilis (Athias-
Henriot, 1957), Neoseiulus californicus (McGregor, 1954), Typhlodromus
(Anthoseius) evectus (Schuster, 1966), Typhlodromus (Anthoseius) transvaalensis
(Nesbitt, 1951), Typhlodromina tropica (Chant, 1959b), Mexecheles sp.,
Cheletogenes sp. and Scirulinae were the mites found. Stethorus sp., Stethorus
tridens (Gordon, 1982), Oligota sp., Chrysoperla externa (Hagen, 1861),
Ceraeochrysa cincta (Schneider, 1851) and Aeolothrips sp. were the insects found.
Three mite species were most abundant and dominant: A. chungas, T.(A.) evectus
and N. californicus. Both Stethorus sp. and Stethorus tridens were dominant in areas
where there aren´t any mite before mentioned. The humidity is the most important
factor for the distribution of the controllers of P. citri, mainly for the Phytoseiidae
mites.

Females A. chungas registered incubation period of 2.38±0.19 days, larval


period of 1.62±0.13 days (Depredation: 4.62±0.77 P. citri), protoninfal period of
1,62 ± 0,22 days (Depredation: 9.09±1.63 P. citri), and deutoninfal period of
1.27±0.23 days (Depredation: 6.90±2.58 P. citri). Males registered incubation
period of 1.80±0.16 days, larval period of 1.84± 0.17días (Depredation: 4.68±1.14
P. citri), protoninfal period of 1.50±0.17 days (Depredation: 6.94±1.39 P. citri), and
deutoninfal period of 1.39±0.21 days (Depredation: 6.58±1.37 P. citri).

The depredation of one adult female A. chungas feeding adults P. citri were
increased when increased the numbers of adults P. citri offered, nevertheless there
aren´t significant difference when fed 20 or more adult P. citri. Its oviposition
increased in the same way, but it was fluctuated. The depredation of one adult female
A. chungas feeding nymphs P. citri were increased when increased the numbers of
nymphs P. citri offered, nevertheless there aren´t significant difference when it fed
15 or more nymphs P. citri. Its oviposition increased in the same way, but was
fluctuated.

Different densities of A. chungas feeding 50 P. citri, showed that 10 A. chungas


consumed more P. citri and had more numbers of eggs than 5 A. chungas, and this
last one consumed and had more numbers of eggs than 1 A. chungas. So more
quantity of A. chungas, the depredation and oviposition were greater, nevertheless
there is cannibalism.
INTRODUCCIÓN

En los últimos años el cultivo de los cítricos en el Perú ha adquirido


significativa importancia debido a los elevados niveles de consumo en el mercado
interno y externo. En el año 2004 la producción nacional alcanzó las 19,405 tn entre
mandarinas, naranjas, limones y tangelos, siendo Piura, Lambayeque, Lima, Ica y
Junín los principales Departamentos productores de cítricos en el Perú.
(Inform@ccion, 2005a).

Desde el punto de vista agronómico y comercial la citricultura en la costa


central del Perú (Lima e Ica) es la más desarrollada del país. Es la responsable del
12% de la producción nacional de naranjas y del 65% de mandarinas y tangelos
(Inform@ccion, 2005b). La mayor parte de la producción es exportada como fruta
fresca, principalmente a la Unión Europea (TechnoServe Inc., 2004).

No obstante, la producción de cítricos se ve actualmente amenazada por plagas


y enfermedades que afectan su normal desarrollo.

“La arañita roja de los cítricos” Panonychus citri McGregor, 1916 y “el ácaro
del tostado” Phyllocoptruta oleivora Ashmead, 1879 son los ácaros más nocivos de
cítricos en el Perú, según el último monitoreo de las principales plagas en cítricos en
la costa del Perú, entre Piura y Nazca, realizado por SENASA Perú y PROCITRUS
(Citrinotas, 2005).

La arañita roja es un ácaro altamente diseminado en todos en los valles de la


costa peruana y sus concentraciones están influenciadas por factores climáticos,
presencia de estrés hídrico, y por depósitos de polvo (Citrinotas, 2005). Este ácaro se
caracteriza por extraer la savia de la hoja, lo que se manifiesta en un punteado
amarillento que aparece en el haz de las hojas y que conduce a su posterior
desecación y caída. Los frutos tiernos muestran también el punteado, y si la
población del ácaro es elevada, el punteado persiste, adquiriendo tonos plateados. La
consecuencia es el deterioro de la calidad comercial del fruto. Fuertes infestaciones
de la arañita roja hacen perder el vigor de las plantas, acentuando el grado de
vulnerabilidad por condiciones climáticas no favorables para la planta (Salazar,
1999). Su control mediante el uso de acaricidas resulta costoso e inconveniente, pues
propicia el desarrollo de resistencia en la plaga, destruye la fauna de ácaros e insectos
predadores, estimula la reproducción y dispersión del ácaro problema. También
puede influir en la constitución de los tejidos de la planta, posibilitando el desarrollo
de otras plagas (Chávez, 2003).

Los ácaros de la familia Phytoseiidae y algunos coleópteros de las familias


Coccinellidae y Staphylinidae son reconocidos en todo el mundo como controladores
de “la arañita roja de los cítricos” (McMurtry, 1977a).

En el Perú son escasas las investigaciones realizadas acerca de los ácaros


fitoseidos como biocontroladores de P. citri. No se conoce ningún registro de
especies, tampoco la biología ni el comportamiento depredador de cada una de ellas.
Sólo existen algunos trabajos de control químico de P. citri (Cisneros & Sarmiento,
1966; Fabián, 1985; Scheffer, 2002).

En el presente trabajo, se estudian los ácaros e insectos predadores de “la


arañita roja de los cítricos” en los cultivos de cítricos de la costa central del Perú y se
evalúan la biología y el comportamiento depredador del ácaro predador más
abundante en los muestreos.
ANTECEDENTES

I. LA ARAÑITA ROJA DE LOS CÍTRICOS

Clasificación
Subclase : Acari
Superorden : Actinotrichida
Orden : Prostigmata
Superfamilia : Tetranychoidea
Familia : Tetranychidae
Género : Panonychus
Especie : Panonychus citri

Aspectos Taxonómicos (Krantz, 1978) (Fig.1)

La superfamilia Tetranychoidea, presenta un cuerpo blando con estrías o


patrones reticulados, con o sin surco sejugal y placas poco definidas. El gnatosoma
tiene quelíceros fusionados y separados del rostrum. El dígito queliceral es móvil y
muy largo, a manera de látigo retráctil. Los palpos tienen cinco segmentos, algunas
veces simples, y frecuentemente con proceso uña-dedo. Poseen estigma y peritremes1
postquelicerales. Poseen uñas y empodio en todos los tarsos, y pelos “tenent”2 tanto
en las uñas como en el empodio3. El orificio genital es tranverso.

La familia Tetranychidae Donnadieu está constituida por fitófagos obligados.


Se encuentran tanto en plantas ornamentales como en especies cultivadas y suelen ser
de color verde, amarillo, anaranjado o rojo. Causan serios daños e incluso la muerte

1
Peritreme o surco es una extensión del estigma, su función es evitar la obtrucción de la
respiración. (Krantz, 1978).
2
Pelos “tenent” son setas capitadas que se originan de un empodio, frecuentemente localizadas
entre las uñas (Gerson et al, 2003).
3
Empodio es una estructura a modo de cojín que descansa entre las uñas tarsales (Gerson et al,
2003).
de su hospedero. Se les conoce comúnmente como “arañitas” debido a que secretan
una tela fina de las glándulas unicelulares del palpo.

Según Lindquist (1985), una característica de la familia Tetranychidae es la


presencia usual de dos pares de “setas duplex”, o “quetopares” en el tarso I, y un par
en el tarso II. Cada par consiste en un solenidio atenuando y asociado a una seta
mucho más corta.

El género Panonychus Yokoyama, se caracteriza porque las setas dorsales se


originan en notorios tubérculos. Tiene estrías dorsales longitudinales en el predorso,
y estrías tranversas en el opistosoma. El empodio es en forma de uña, con tres pares
de pelos proximoventrales, y dos pares de setas paranales (h2-3) en la parte ventral.

Descripción de los estadios de vida de P. citri (Childers & Fasulo, 1995) (Fig.2)

Los huevos son rojos, ovales, y con una seta perpendicular desde donde se
proyectan radialmente unas fibrillas sedosas al sustrato. Generalmente son
depositados en la nervadura central y en el pecíolo de la hoja.

Luego de eclosionar el huevo, le siguen tres estados inmaduros activos: larva,


protoninfa y deutoninfa. La larva (0.20 mm de largo) es algo más grande que el
huevo, y presenta tres pares de patas. La protoninfa (0.25mm) y deutoninfa (0.25-
0.30 mm) presentan cuatro pares de patas, pero el largo de su cuerpo es menor que el
de los adultos. Cuando los estados inmaduros mudan, quedan fijados por un corto
tiempo a hojas, tallos, o frutos. A estos estados inactivos se les denomina crisalis
(proto-, deuto-, tritocrisalis). La nueva cutícula formada es blanquecina, pero luego
se torna de color rojo característico.

La hembra adulta (0.32-0.37mm) (Fig.2) es ovalada y redonda. Presenta setas


dorsales más largas que las distancias entre ellas y son originadas de unos
prominentes tubérculos. P. citri es muy semejante a P.ulmi Koch, sólo se diferencia
por la proporción 1:1 del largo del cuarto par de dorsolaterales (f2) y el quinto par de
dorsocentrales (h1), además estas setas son cerca de un tercio del largo del cuarto par
de dorsocentrales (f1). Las estrías opistosomales en P. citri son transversas, y poseen
lóbulos cónicos y estrechos. La espermateca tiene forma de salchicha (Smith, 1987).
El macho es más pequeño que la hembra, con patas más largas en proporción con su
cuerpo, con opistosoma estrecho (Morin, 1985), la parte proximal del edeagus es
estrecha y la parte distal es curva.

Ciclo de vida

Las hembras pueden ovipositar de 20 a 50 huevos, a razón de 2 a 3 por día; el


ciclo de huevo a huevo es 11-15 días (Salazar, 1999). Durante el invierno el ciclo de
vida dura alrededor de 8 semanas. El adulto vive cerca de 18 días (Smith et al.,
1997).

Distribución geográfica de P.citri

P.citri se distribuye en todas las áreas donde se cultivan cítricos; es decir, es


cosmopolita, teniendo preferencia por climas tropicales y subtropicales, sin embargo
también se les encuentra en climas templados, pero raras veces en climas fríos. El
área de origen de este ácaro es desconocido, pero se presume que es el sudeste
asiático, donde se originaron los cítricos (McMurtry, 1985).
II. FACTORES QUE INFLUYEN EN LA DINÁMICA POBLACIONAL DE P.
citri

II.1. El clima

La humedad ambiental, es el factor que determina el número de huevos


producidos por la hembra. La humedad relativa baja es especialmente perjudicial
para el ácaro, pues reduce mucho la fecundidad de las hembras y aumenta la
mortalidad de las formas móviles (Keetch, 1971a). Las temperaturas de 35°C a 40°C
son letales para todas las formas móviles, siendo el huevo el estado más resistente en
estas condiciones y el macho el más sensible (Keetch, 1971a). Las bajas temperaturas
prolongan el tiempo de desarrollo, sobre todo del huevo, y reducen la actividad de las
formas móviles (Ebeling, 1959). La temperatura óptima para la puesta de huevos y
desarrollo de los estados inmaduros es 24°C (Munger, 1963).

II.2. El estado vegetativo de la planta

Es un factor determinante en la dinámica poblacional de la “arañita roja de los


cítricos”. Las máximas poblaciones suelen tener lugar tanto en primavera como en
otoño. En California estos máximos se producen de abril a junio y de octubre a
noviembre (Boyce, 1936), aunque también se pueden encontrar poblaciones
elevadas en invierno (De Bach et al. 1950). En Sudáfrica se dan de marzo a junio y
de agosto a septiembre (Keetch, 1971b). En Australia es notorio el aumento
poblacional en otoño y también a principios del invierno (Beattie, 1978).

Aunque ciertas variaciones poblacionales parecen estar ligadas a factores


climáticos, se estima que estos no actúan directamente, sino que lo hacen
indirectamente a través de las modificaciones que provocan en la fisiología de la
planta, concluyendo que es el ciclo de crecimiento el factor más importante en las
fluctuaciones poblacionales de los ácaros. En los cítricos este período va de marzo a
mayo y de septiembre a noviembre. (Henderson & Holloway, 1942)
II.3. Los enemigos naturales

A nivel mundial se han descrito numerosos enemigos naturales de “la arañita


roja de los cítricos”. Está comprobado que algunos de ellos pueden ejercer un control
eficaz de las poblaciones de la plaga. Se sabe también que diversos ácaros, sobre
todo los incluidos en la familia Phytoseiidae, pueden tener una influencia decisiva en
la regulación de las poblaciones del P. citri (Ebeling, 1959; Jeppson., 1975).

II.3.1. Los ácaros predadores de P. citri

Los ácaros predadores de la familia Phytoseiidae son los más importantes


enemigos naturales de los ácaros fitófagos (McMurtry et al., 1970). Los Phytoseiidos
han llamado la atención principalmente por su utilidad para estudios en depredación
y por su interés en su sistemática y taxonomía (Eveleigh y Chant, 1983). Esta familia
contiene más de 2,200 especies descritas mundialmente (De Moraes et al., 2004).

La familia Phytoseiidae pertenece al Orden Mesostigmata. Los Mesostigmata


tienen un par de estigmas asociados a unas extensiones esclerotizadas denominadas
peritremas. No tienen ojos. Generalmente en el tarso del palpo tienen una uña.
Poseen epistoma4. En la parte ventral pueden mostrar diferentes escudos, en los que
se ubican las aberturas genital y anal, que a su vez suelen estar cubiertas por una o
dos valvas. Se reproducen mediante espermatóforos que el macho recoge con el
quelícero y los introduce en las aberturas genitales de la hembra. Su desarrollo
postembrionario comprende los estadios: larva, protoninfa, deutoninfa y adulto.

La mayoría de los Phytoseiidae posee movimientos más rápidos que su presa.


Su color es influenciado por el material que ingieren, debido a su cuerpo translúcido.
El rango de color va desde blanco, rojo, marrón, verdes y hasta negros.

El modo de reproducción de los ácaros Phytoseiidae es la pseudo-arrenotoquía.


En la pseudo-arrenotoquía los machos se pueden desarrollar de huevos fertilizados.

4
Epistoma es el techo del tubo gnatosomal (Evans y Till, 1965).
Durante las primeras etapas de desarrollo, un set de cromosomas es eliminado
originando machos haploides. Cuando no ocurre pérdida de cromosomas, se da
origen a una hembra (Schulten, 1985).

Los Phytoseiidae son cosmopolitas y de vida libre, se encuentran en el follaje,


corteza y humus. Raramente son foréticos5 en otros organismos. La mayoría de
especies son generalistas, sin embargo existen ciertas excepciones.

II.3.1.1. Diagnosis de la Familia Phytoseiidae

Los Phytoseiidae poseen un escudo dorsal entero con menos de veintitrés pares
de setas. Sus estigmas se abren entre las patas III y IV y las placas metasternales son
pequeñas. Carecen de surcos. La pata I lleva ambulacros, y los dígitos de los
espermidáctilos de los machos son libres distalmente. Tres subfamilias están
incluidas: Amblyseiinae, Typhlodrominae y Phytoseiinae. Las subfamilias no sólo
difieren en la morfología, sino también en sus atributos biológicos, como los
patrones de oviposición. Dentro de todas las subfamilias, existen agentes
biocontroladores eficientes. (Zhang, 1995).

La subfamilia Amblyseiinae Muma (Fig. 3A, 3B) se caracteriza por tener 4


pares de setas “laterales”: j3, z2, z4 y s4 en la región podonotal (anterior a R1) de la
placa dorsal.

Las subfamilias Phytoseiinae Berlese y Typhlodrominae Wainstein tienen la


región podonotal de la placa dorsal con 5 ó 6 pares de setas laterales. Las setas j3, z2,
z4 y s4 siempre están presentes, acompañadas de z3 y/o s6 (NB – z2 & z4 puede ser
pequeña, con z4 en la base de s4).

5
Foresis es el fenómeno por el cual un animal hace una búsqueda activa y se coge a la superficie
exterior de otro animal por un tiempo limitado durante el cual cesa su alimentación y ontogenia, y
sale de áreas no favorables a otras más favorables para él mismo y su futura progenie. (Farish y
Axtell, 1971).
En Phytoseiinae (Fig. 3C) las setas postero - laterales Z1, S2, S4 y S5 de la
placa dorsal están ausentes; la seta r3 usualmente está insertada en la placa dorsal.

En Typhlodrominae (Fig. 3D) al menos alguna de las setas Z1, S2, S4 o S5 está
presente y la seta r3 está frecuentemente insertada en una cutícula contigua a la placa
dorsal (raramente en la placa) (De Moraes & McMurtry (2005)).

II.3.1.2. Diagnosis de la Familia Cheyletidae (Fig.4a)

Generalmente son de color amarillo o anaranjado. Presentan un prominente


gnatosoma con un complejo uña-dedo. El tarso del palpo muestra habitualmente
sensilli en forma de hoz y/o peine. Las setas dorsales son de variadas formas, pueden
ser simples pelos, clavados o como cuerno. La forma de los machos es homeomorfa
(similar a las hembras) o heteromorfa (diferente a las hembras). Los palpos presentan
procesos distales robustos y largos dentro de sus partes bucales. (Gerson et al., 2003)

Son predadores de vida libre con movimientos lentos. Suelen acercarse y


capturar a sus presas cautelosamente.

IV.3.1.3. Diagnosis de la Familia Cunaxidae (Fig.4b)

Según Gerson et al. (2003) los cunaxidae tienen cinco segmentos palpales, y
usualmente terminan en una uña dura. El prodorso lleva dos pares de sensilli, y la
tibia IV lleva una sensilli adicional. Son de color rojo-marrón o amarillo. Son
generalistas, atacan pequeños artrópodos en diversos cultivos. Sus movimientos son
rápidos.
II.3.2. Los insectos predadores de P. citri (Fig. 5)

En el contexto mundial, los géneros Stethorus (Coccinellidae) y Oligota


(Staphylinidae) del Orden Coleoptera son reconocidos como predadores de P. citri
(McMurtry, 1977a). Los Stethorus son voraces predadores, pueden reducir de manera
eficaz las altas poblaciones de P. citri (Fleschner, 1958b, McMurtry et al., 1970;
McMurtry, 1977a). Consumen alto número de ácaros durante el estadio larval y
adulto (McMurtry et al., 1970). Las especies de Oligota son predadores comunes de
ácaros en muchas clases de plantas. Oligota pygmea Solier en Chile es reportado
como un buen predador de P. citri (Gonzáles, 1969). Además hay reportes que en
California y Florida Conwentizia barretti (Banks) (Coniopterygidae) y Conioteryx
vicina Hagen (Coniopterygidae), se alimentan de P. citri. (McMurtry et al., 1970).

III. LA ARAÑITA ROJA Y SU CONTROL BIOLÓGICO EN EL CONTEXTO


NACIONAL

La arañita roja de los cítricos es considerada como una de las más importantes
plagas de cítricos en la costa del Perú, según muestra el último monitoreo nacional de
las principales plagas en cítricos realizado por SENASA Perú y PROCITRUS
(Citrinotas, 2005). Desde la década de los cincuenta, la arañita roja de los cítricos
constituye un problema fitosanitario de primera importancia, debido a su gran
capacidad de mutación que hace que los citricultores cambien de acaricidas
continuamente (Beingolea et al., 1969). P. citri es un ácaro muy difundido en
huertos que están sujetos a fuerte control químico, que soportan estrés por riegos
deficientes, o que muestran elevados depósitos de polvo (Salazar, 1999).

En el Perú, P. citri se encuentran en Piura, Lambayeque, Ancash, Huacho,


Sayán, Irrigación Santa Rosa, Huaral, Irrigación La Esperanza, Santa Eulalia, Ate,
Cañete, Chincha, Ica, Palpa, Nazca, Moquegua, Tacna, Huánuco, Tingo María y
Chanchamayo. (Morin, 1985).

En los primeros estudios de P. citri en Perú se registró a Stethorus sp.


(Coccinellidae) (Beingolea, 1959), Somatium sp. (Staphylinidae) (Beingolea et al.,
1968) y “ácaros predadores” (Beingolea et al., 1969), como controladores biológicos
de P. citri.
Años después Aguilar et al. (1980), registró a los insectos predadores Stethorus
sp. (Coccinellidae) y Somatium oviformis (Staphylinidae); y a los ácaros predadores
Amblyseius sp. y Pyemotes sp.

Yauri (2001), realizó una colecta de ácaros controladores biológicos de P. citri,


encontrando sólo a un ácaro Phytoseiidae predador, al que sólo reconoció hasta el
nivel de familia. Su ciclo de vida de huevo a adulto dura de 6-10 días a una
temperatura de 25-26°C, las hembras viven aproximadamente 30 días y ponen de 17-
27 huevos, dependiendo de la disponibilidad de alimento. Las mayores poblaciones
del “Phytoseiidae” (hasta 6 adultos por hoja) se dan llegando el mes de septiembre,
época en que la mandarina inicia el brotamiento y se incrementan las poblaciones de
P. citri. En los meses de febrero y marzo, cuando el cultivo está en fructificación –
maduración, las poblaciones del ácaro predador llegan a una intensidad de 5 adultos
por hoja. Las poblaciones son menores en los meses de junio y julio.
MATERIALES Y MÉTODOS

I. RECONOCIMIENTO DE P. citri Y SUS CONTROLADORES


BIOLÓGICOS

I.1. Colecta y Fijación

Las colectas de los controladores de P.citri se realizaron en 16 fundos de


cítricos (Cuadro 1) ubicados en el Departamento de Lima (Irrigación Santa Rosa,
Huaral y Cañete) y en el Departamento de Ica (Chincha y Nazca), entre Octubre del
2003 y Abril del 2005. El muestreo se hizo en un periodo de cinco horas diurnas,
durante el cual se recorrió el campo de cultivo en Zig-Zag, colectándose hojas o
frutos de la parte media de la planta que estuviesen infestados con predadores de
P.citri, ayudándose de una lupa de 20X. Las hojas y frutos con P. citri y sus
predadores se retiraron de la planta con ayuda de tijeras y se colocaron en bolsas
plásticas de 3”x10” con alcohol al 70% y se codificaron (Fig. 6).

La temperatura y la humedad relativa se midieron en el momento de la colecta


con ayuda de un termo higrómetro ambiental.
.

I.2. Preparación de material biológico para su identificación

I.2.1. Montaje y reconocimiento de P. citri y los ácaros predadores

Tanto los ácaros predadores como P. citri fueron montados en medio Hoyer,
según la metodología propuesta por Pritchard y Baker (1955).

La identificación de P. citri se realizó usando hembras y machos adultos con la


clave de Smith (1987). Confirmada por PhD. Carlos HW Flechtmann (Sao
Paulo/Brasil).
La identificación de los ácaros predadores a nivel de familia se realizó con la
clave de Krantz (1978). Los ácaros predadores de la familia Phytoseiidae se
identificaron a nivel de género usando hembras adultas con la clave De Moraes &
McMurtry (2005).

Las especies de ácaros Phytoseiidae colectados fueron identificados con


microscopía de contraste de fases, comparándolos con el Catálogo de las especies
mundiales de ácaros Phytoseiidae. Para esta comparación se separaron los individuos
por especies tipo, luego se procedió a hacer la medición en micrones de la placa
dorsal y ventrianal, de las setas dorsales y ventrianales, de las macrosetas de la cuarta
pata, de la longitud del cérvix de la espermateca y del largo del peritreme, etapa que
se realizó en la Escuela Superior de Agricultura Luiz de Queirós (Universidad de
Sao Paulo / Brasil). Las especies de ácaros Phytoseiidae fueron confirmados por
PhD. Gilberto de Moraes (Sao Paulo/Brasil).

I.2.2. Preparación y reconocimiento de los insectos predadores

Los insectos predadores como las crisopas (Neuróptero) y escarabajos


(Coleoptera) fueron aclarados con NaOH al 10%, se lavaron con agua destilada y se
volvieron a colocar en alcohol de 70%. El montaje fue temporal, usando láminas
excavas con alcohol glicerado. Para los thrips (Thysanoptera) se usó el montaje
permanente. Las observaciones fueron realizadas con microscopio estereoscopio y
microscopio óptico.

Los neurópteros fueron identificados con la clave de Nuñez (1988), los


coleópteros con la clave de Gordon & Chapin (1983) y Navarrete-Heredia et al.
(2002) y los thysanópteros con la clave de Stehr (1991).
II. ANÁLISI S FAUNÍSTICO

El análisis se basó en los cálculos de los índices de diversidad y dominancia de


cada especie. Se consideraron todos los ácaros e insectos colectados en cada área de
colecta. Todos los cálculos fueron efectuados con el programa PRIMER 5.0 Y SPSS
13.0 FOR WINDOWS.

II.1. Diversidad

La diversidad fue hallada con el índice de Shannon, que es el más utilizado en


ecología de comunidades (Ludwig & Reynolds, 1988) y posibilita la comparación
entre comunidades (Odum, 1988).

La fórmula usada fue: H’= Ó pi x log 2 pi Pi: ni/N


Donde:
ni: # de individuos de la especie i.
N: # total de individuos de todas las especies.

II.2. Dominancia

Es la acción ejercida por los organismos más abundantes de una comunidad


(Odum, 1988). Fue determinada usando el índice de Dominancia de Simpson
(Simpson, 1949).

La fórmula usada fue: D= Ó (pi)2 Pi: ni/N


Donde:
ni: # de individuos de la especie i.
N: # total de individuos de todas las especies.
III. CRIANZA DE P. citri Y SUS CONTROLADORES

III.1. Crianza de P. citri

La crianza se llevó a cabo entre octubre del 2003 y Marzo del 2005 en el
laboratorio de Entomología y en el laboratorio de Apicultura de la Facultad de
Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Del campo, ramas de cítricos infestadas con arañitas rojas fueron cortadas y
depositadas en envases plásticos de 15 litros, para su crianza masiva y en laboratorio.
El material biológico usado para la crianza procedía de campos de cultivos citrícolas
de Cañete, Huaral e Irrigación Santa Rosa.

III.1.1. Crianza en el laboratorio (Fig. 8)

Para la crianza en el laboratorio se modificó la metodología propuesta por Helle


& Overmeer (1985). Fue realizada a 25ºC y a 70% HR. Aproximadamente, estos
parámetros fueron medidos con un termo higrómetro ambiental.

El método consistió en cortar trozos gruesos de algodón, colocarlos dentro de


bandejas de plástico (35 x 25 x 5 cm.) y humedecerlos con solución hidropónica
diluida. Luego, sobre el lecho de algodón se depositaron varias hojas de cítricos que
habían sido desinfectados con hipoclorito de sodio al 0.0005%. El algodón se
mantuvo húmedo y con antifúngico y era cambiado cada dos semanas. Finalmente,
se infestó cada hoja con 3 a 5 arañitas rojas hembras adultas, con el propósito que
estas ovipositen.
III.1. 2. Crianza masiva

Se llevó a cabo a temperaturas y humedades relativas ambientales medidas con


un termo higrómetro ambiental, en el laboratorio de Apicultura de la Facultad de
Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, y en
SENASA-Vitarte, entre enero y abril del 2005.

III.1. 2.1. Experiencia en la UNMSM (Fig. 9)

La crianza masiva de la “arañita roja de los cítricos” fue realizada en un


invernadero con dimensiones de 4.80 m de largo x 2.40 m de ancho x 2.90 m de
altura, con listones de madera y cobertura de tela arpillera de color amarillo con dos
ventanas de 1.20 x 1.20m cubiertas con una malla antiáfida. En el experimento se
usaron 120 plantones de Naranja Citrus sinensis provenientes de Cañete que fueron
regados y fertilizados de acuerdo a sus requerimientos. La crianza se realizó a
condiciones ambientales de 25ºC y de 70% HR. aproximadamente.

La infestación inicial se hizo minuciosamente usando pinceles 000, y evitando


el surgimiento de cualquier predador. Se infestaron 120 plantas de naranja;
específicamente las hojas tiernas para favorecer la reproducción de la arañita roja. Se
consiguió propagar la arañita roja juntando las plantas más infestadas con las plantas
no infestadas.

III.1.2.2. Experiencia en SENASA-Vitarte (Fig. 10)

La crianza masiva de la arañita roja de los cítricos se realizó a campo abierto


con alta incidencia de sol y viento moderado. La crianza se realizó a condiciones
ambientales diurnas de 26ºC y 69% HR aproximadamente. El método fue similar al
anterior.
La infestación con P.ctri se hizo en 100 plantones de Clementina Citrus
clementina Hort x Tan de un metro de alto, hasta que las 100 plantas estuvieron en
Grado 2 de infestación (1-5 arañitas rojas / hoja).

III.2. CRIANZA DEL ÁCARO PREDADOR Amblyseius chungas Denmark &


Chant

Los ácaros predadores procedían del Fundo Ramos (Cañete – Lima). Las hojas
de cítricos infestadas con ácaros predadores A. chungas fueron cortadas y llevadas a
envases plásticos sellados de 3x3x3 cm para su posterior crianza en laboratorio y
masiva

III.2.1. Crianza en Laboratorio (Fig. 11)

La crianza se realizó en el Laboratorio de Entomología. La crianza se realizó a


condiciones ambientales de 25ºC y de 70% HR aproximadamente. Utilizando
pinceles 000 se colocaron en envases plásticos transparentes (15x10x3 cm) hasta 20
ácaros predadores A. chungas con 300 P. citri por día sobre hojas de cítricos.

III. 2.2. Crianza Masiva (Fig.10)

La crianza se realizó en SENASA a condiciones ambientales de 24 ºC y 69%


HR. aproximadamente. Consistió en infestar con ácaros predadores a 100 plantas que
previamente fueron infestadas con la plaga de la arañita roja de los cítricos. Se
infestó engrapando hojas con predadores cuando la arañita se encontraba en grado 5
a 6 de infestación (25 a más arañitas por hoja). La cantidad de predadores usados en
la infestación fue de aproximadamente 1000 para las 100 plantas de cítricos.
IV. BIOLOGÍA DE Amblyseius chungas Denmark & Chant

Las pruebas fueron realizadas a condiciones ambientales de 25ºC y 70% HR.


aproximadamente. Las pruebas se realizaron en envases plásticos de color verde
oscuro, de 5 cm de diámetro por 4 cm de alto, hermetizados con cinta adhesiva. En
cada envase se colocó además un pedazo de hoja de cítrico.

Para el estudio del ciclo biológico del A. chungas se tomó en cuenta el tiempo
de duración de cada estadio y la cantidad de presas consumidas.

Se aisló un huevo del predador A. chungas durante dos días, al cabo de los
cuales se le suministró 15 huevos de arañita roja. Luego, a partir de la emergencia de
la larva del depredador la cantidad de la arañita fue dependiendo de su estadio de
desarrollo. Así, en su etapa de larva se le proporcionó 15 huevos de arañita roja. En
sus estadios de protoninfa, deutoninfa o adulto macho se le proporcionó 15 arañitas
rojas (ninfas o adultas). En el caso de hembras adultas se les suministró 30 arañitas
rojas (ninfas o adultas).

A fin de alcanzar un mayor acercamiento a la realidad, la ración siempre fue


con ninfas o adultos de arañitas rojas. Se realizaron 20 repeticiones por cada sexo.

V. COMPORTAMIENTO PREDADOR DE A. chungas

V.1. Experiencia en Laboratorio

V.1.1. Respuesta funcional de A. chungas

Las pruebas se realizaron a condiciones ambientales de 25ºC y 70% HR.


aproximadamente. Los envases de prueba eran envases plásticos verdes oscuro, de
5cm de diámetro x 4 cm de alto, cerrados con cinta adhesiva. En cada envase se
colocó un pedazo de hoja de cítrico.
Hembras adultas de A. chungas no se les alimentó durante medio día, luego
fueron trasladadas a envases de prueba. En estos envases se colocaron arañitas rojas
para que los A. chungas se alimentaran, durante 24 horas. Se anotó el número de
presas consumidas y el número de huevos ovipositados por los A. chungas. Se
realizaron 20 repeticiones por cada prueba. Este método es una modificación del
usado por Zhang et al. (2001). Las pruebas realizadas son las expuestas a
continuación:

V.1.1.1 Experimento de una A. chungas a diferentes densidades de P. citri

Un primer experimento consistió en colocar en cada envase una hembra adulta


A. chungas con uno, cinco, diez, quince, veinte y veinticinco P. citri ninfas.

Otro experimento fue enfrentar una hembra adulta A. chungas con uno, cinco,
diez, quince, veinte, veinticinco, treinta y cincuenta P. citri adultos.

Los datos se procesaron estadísticamente, sometiéndolos a un análisis de


varianza y a la prueba de Bartlett. Los programas estadísticos usados fueron SPSS
13.0 y For Windows.

V.1.1.2. Pruebas con diferentes densidades Amblyseius chungas con 50 P. citri

En cada envase de prueba se colocó una, cinco y diez A. chungas hembras


adultas y junto con 50 P. citri hasta que los predadores acaben con las 50 arañitas
colocadas en los envases.
V1.2. Observaciones de Amblyseius chungas en laboratorio

Se observó la manera en que A. chungas depredaba a la arañita roja y a otras


presas en laboratorio.

V.2. Experiencia en campo

V.2.1. Experimentación en el Fundo Monserrat (Fig. 12)

Se realizó una liberación de ácaros predadores A. chungas en un campo de


cultivo de cítricos infestado con arañias rojas.

El trabajo se llevó a cabo entre Febrero a Abril del 2005 en un lote de media
hectárea de Naranjas Citrus sinensis Var. Washington Navel del Fundo Monserrat
(Irrigación Santa Rosa).

El clima de este Fundo se puede considerar dentro de la clasificación de


subtropical seco. Se tienen valores de temperatura promedio anual de 18,9ºC. La
temperatura máxima es de 27.2ºC y la temperatura mínima es de 13.7ºC. El valor
promedio anual de humedad relativa es de 72.7% y la evaporación anual promedio es
de 119 mm. La presencia de precipitaciones es casi nula y los vientos aunque
presentes, son moderados. El suelo presenta una textura de arena a franco-arenoso,
pH ligeramente alcalino, porcentajes bajos de materia orgánica, deficiente cantidad
de nitrógeno, fósforo disponible en cantidades medias y potasio disponible en
cantidades bajas (Málaga, 2002).

Antes de la liberación de A. chungas, se realizó una evaluación en 36 árboles al


azar de ese lote de la densidad poblacional de P. citri y de sus controladores.
El método de evaluación consistió en separar cada árbol en 4 cuadrantes N
(norte), S (sur), E (este) y, O (oeste). Por cada cuadrante se escogieron al azar 2 hojas
maduras y 2 frutos del tercio medio de la planta.

Se analizaron los grados de infestación (#individuos/hoja o fruto) de la arañita


y de sus controladores con la escala de Málaga (2002), que consiste en evaluar el
número de huevos, estados inmaduros (larvas + ninfas) y adultos, en hojas y frutos.
Luego de su contabilización, se comparó con la siguiente escala de valores:

GRADO 1 : No hay presencia de individuos.


GRADO 2 : De 1 a 5 individuos
GRADO 3 : De 6 a 10 individuos
GRADO 4 : De 11 a 25 individuos
GRADO 5 : De 26 a 50 individuos
GRADO 6 : De 50 a más individuos

Los datos obtenidos permitieron establecer un promedio ponderado de todos los


valores, con lo que se logró saber cuál era el grado de infestación del campo
evaluado.

Finalmente, las plantas elegidas para la prueba de liberación de A. chungas


fueron señalizadas con cinta marcadora.

Luego de la evaluación previa, se prosiguió con la liberación de A. chungas.


Los ácaros predadores fueron llevados al campo en envases plásticos herméticos.
Todo fue embalado en una caja cubierta con papel aluminio para minimizar la
transpiración de la hoja durante la liberación.

En el campo se procedió a retirar los controladores con pinceles 000. Se


liberaron diferentes cantidades de ácaros predadores en un total de 20 árboles, según
muestra el Cuadro 2. Se les liberó en el tercio medio de la planta y en lugares
expuestos al sol. Otra forma, fue engrapar hojas con predadores en esos mismos
lugares de la planta. Los predadores se liberaron en plantas con arañita roja en grado
de infestación 2 y 3.

Luego de la liberación de A. chungas se colocó una manga de organza con fines


de evaluación.

Luego de estas liberaciones, se realizaron dos monitoreos para analizar el grado


de infestación de P. citri y de sus predadores. El primero fue a los siete días,
evaluándose el grado infestación de P. citri y de A. chungas dentro las mangas,
después de la evaluación se sacaron las mangas. El segundo monitoreo fue a los 21
días de la fecha de liberación del predador, evaluándose las áreas cercanas donde
había sido liberado A. chungas.

V. 2. 2. Observación de los controladores de P. citri en el Fundo La Tapera

Se realizó una evaluación monitoreo con el objetivo de analizar el grado de


infestación de P. citri y de sus controladores siguiendo la metodología de Málaga
(2002).

Para tal fin se escogió un lote de una hectárea y se muestreó 30 plantas de


Satsuma Citrus unshiu (M.) Var. Owari.

V. 2. 3. Observaciones de A. chungas en campo

Se observó la forma en que A. chungas depreda a “la arañita roja de los


cítricos”. La distribución de A. chungas en la planta, su comportamiento con otros
fitoseidos, y las presas alternativas que depreda en campo.
RESULTADOS

I. RECONOCIMIENTO DE LOS CONTROLADORES BIOLÓGICOS DE P.


citri (Addendum)

I.1. Los ácaros predadores de P. citri

Se colectaron seis especies de la Familia Phytoseiidae, dos especies de la


Familia Cheyletidae y una especie de la Familia Cunaxidae.

I.1.1. Familia Phytoseiidae Berlese, 1916

Subfamilia: AMBLYSEIINAE Muma, 1961

Género: Amblyseius Berlese, 1914

Amblyseius chungas Denmark & Muma, 1989 (Fig. 13)

Material examinado: Fundo María Luisa (Huaral – Lima): Citrus reticultata


20.X.03 (2), Fundo El Paraíso (Irrigación Santa Rosa – Lima): Citrus sinensis Var.
Washington Navel 24.X.03 (1), Fundo Hoja Redonda (Chincha-Ica) Citrus unshiu
Var. Owari (3) 03.XI.03, Fundo Ramos (Cañete- Lima): M. Owari x M. King y M.
Clementina x M. Dancy (3) 27.XI.03, 08.I.04, III.04.04, 01.IX.04, 31.III.05, 02.II.05,
07.IV.05, Fundo San Martín (Cañete- Lima): Citrus clementina 28.XI.03 (5), Fundo
Tranquera Blanca (Cañete- Lima): M. Clementina x M. Dancy 23.XII.03 (3), Fundo
El Rancho (Chincha-Ica) Citrus reticultata 20.I.04 (3), Fundo La Calera (Chincha-
Ica): M. King x M. Dancy 28.I.04 (2), Fundo Oscar Ramos (Cañete - Lima): Citrus
reticultata 28.II.05 (1), Fundo Agropec (Cañete- Lima) M. Owari x M. King y Citrus
unshiu (M.) Var. Owari 03.III.05 (2), Donoso INIA-Huaral (Huaral – Lima): C.
paradisi x C. reticulata 15.IV.05 (3), Fundo La Tapera (Huaral – Lima): Citrus
unshiu Var. Owari 15.IV.05, 18.IV.05, 20.IV.05 (3).

Observaciones: Las medidas de 31 hembras adultas colectadas en este trabajo son


semejantes a la descripción original, excepto que los especimenes colectados son más
grandes que los reportados por Denmark & Muma (Motupe-Perú), y también las
setas son más largas, siendo muy notorio en la seta Z5. Además la espermateca es
semejante en forma, pero es aproximadamente cuatro veces más larga que la
descripción original. Los promedios y el intervalo (en paréntesis) de las medidas del
cuerpo en ìm son: la placa dorsal 354 (335-365) de largo y 212 (185-245) de ancho;
j1 31 (27-35), j3 59 (52-62), j4 7 (5-8), j5 6 (5-7), j6 7 (6-10), J2 8 (6-10), J5 9 (7-
10), z2 12 (9-15), z4 13 (11-18), z5 6 (4-8), Z1 8 (6-10), Z4 136 (115-145), Z5 253
(240-288), s4 114 (110-130), S2 8 (7-11), S4 8 (5-10), S5 8 (6-11), r3 19 (14-22), R1
9 (7-12); Sge IV 112 (100-121), Sti IV 83 (70-93), St IV 69 (65-75); St1-St3 64 (62-
68), St2-St2 77 (75-80), St5-St5 72 (70-76), la placa ventrianal 118 (100-130) de
largo y 82 (65-95) de ancho; cérvix de la espermateca 22 (18-25) de largo. Peritrema
presente desde la seta j1.

Género: Phytoseiulus Evans, 1952

Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot, 1957 (Fig.14)

Material examinado: Fundo La Calera (Chincha-Ica): M. King x M. Dancy 28.I.04


(4).

Observaciones: Las medidas de 4 hembras adultas colectadas en este trabajo son


semejantes a la descripción de Denmark & Schicha (1983), excepto que la seta r3 es
cerca de un 40% más corta. Los promedios y el intervalo (en paréntesis) de las
medidas del cuerpo en ìm son: la placa dorsal 337 (325-345) de largo y 184 (180-
190) de ancho; j1 25 (25-27), j3 47 (45-48), j4 55 (52-61), j5 72 (70-74), j6 142 (142-
143), J5 6 (5-6), z2 14 (13-15), z4 59 (58-62), z5 10(9-10), Z1 112 (110-115), s4 167
(165-170), S2 130 (125-125), S4 23, S5 128 (125-132), r3 14 (13-15), R1 24 (21-29);
Sge IV 75 (60-85), Sti IV 35 (32-41), St IV 111 (110-113), la placa ventrianal 79
(70-84) de largo y 68 (65-72) de ancho; cérvix de la espermateca 28 (25-30) de
largo. Peritrema presente entre z2 y z4.

Género: Neoseiulus Hughes, 1948

Neoseiulus californicus McGregor, 1954 (Fig.15)

Material examinado: Fundo María Luisa (Huaral – Lima): Citrus reticultata


20.X.03 (2), Fundo Hoja Redonda (Chincha-Ica) Citrus unshiu Var. Owari (3)
03.XI.03, Fundo La Calera (Chincha-Ica): M. King x M. Dancy 28.I.04 (3), Fundo
Luis Calle (Irrigación Santa Rosa-Lima): Mandarina Citrus reticultata 15.II.05
(1), Fundo Agropec (Cañete- Lima) M. Owari x M. King y Citrus unshiu Var. Owari
03.III.05 (3), Fundo Monserrat (Irrigación Santa Rosa-Lima) Citrus sinensis (L.)
Var. Washington Navel 21.III.05 (5), Fundo La Tapera (Huaral – Lima): Citrus
unshiu Var. Owari 15.IV.05, 18.IV.05, 20.IV.05 (5).

Observaciones: Las medidas de 22 hembras adultas colectadas en este trabajo son


semejantes a la descripción de El-Banhawy (1979). Los promedios y el intervalo (en
paréntesis) de las medidas del cuerpo en ìm son: la placa dorsal 359 (336-390) de
largo y 168 (160-175) de ancho; j1 23 (20-25), j3 34 (31-38), j4 25 (21-32), j5 25
(21-32), j6 33 (25-34), J2 36 (28-46), J5 13 (10-15), z2 33 (29-35), z4 35 (28-40), z5
26 (21-33), Z1 38 (33-40), Z4 54 (48-62), Z5 64 (65-74), s4 43 (38-50), S2 46 (40-
53), S4 42 (33-48), S5 35 (30-43), r3 28 (18-32), R1 26 (21-30); St IV 51 (48-55);
St1-St3 62 (60-65), St2-St2 58 (55-65), St5-St5 69 (57-65), la placa ventrianal 122
(113-135) de largo y 87 (83-95) de ancho; cérvix de la espermateca 11 (10-15) de
largo. Peritrema presente entre j1 y j3.

Subfamilia: TYPHLODROMINAE Scheuten, 1857

Género: Typhlodromus Scheuten, 1857


Subgenero: Anthoseius De León, 1968

Typhlodromus (Anthoseius) evectus Schuster, 1966 (Fig.16)

Material examinado: Fundo El Paraíso (Irrigación Santa Rosa – Lima): Citrus


sinensis Var. Washington Navel 24.X.03 (3), Fundo Hoja Redonda (Chincha-Ica)
Citrus unshiu Var. Owari (1) 03.XI.03, Fundo Ramos (Cañete - Lima): M. Owari x
M. King y M. Clementina x M. Dancy (1) 27.XI.03, 08.I.04, III.04.04, 01.IX.04,
31.III.05, 02.II.05, 07.IV.05, Fundo San Martín (Cañete- Lima): Citrus clementina
28.XI.03 (1),Fundo Tranquera Blanca (Cañete- Lima): M. Clementina x M. Dancy
23.XII.03, Fundo La Calera (Chincha-Ica): M. King x M. Dancy 28.I.04 (5), Fundo
Luis Calle (Irrigación Santa Rosa-Lima): Mandarina Citrus reticultata 15.II.05 (1),
Fundo Monserrat (Irrigación Santa Rosa-Lima) Citrus sinensis Var. Washington
Navel 21.III.05 (3), 04.IV.05, 07.IV.05, Fundo La Tapera (Huaral – Lima): Citrus
unshiu Var. Owari 15.IV.05, 18.IV.05, 20.IV.05 (3).

Primer registro para el Perú

Observaciones: Las medidas de 22 hembras adultas colectadas en este trabajo son


semejantes a la descripción original, excepto por la existencia de una macroseta en el
tarso IV que no es notoriamente más larga que las demás setas de esa pata. Los
promedios y el intervalo (en paréntesis) de las medidas del cuerpo en ìm son: la
placa dorsal 307 (290-320) de largo y 171 (165-185) de ancho; j1 22 (20-23), j3 27
(22-30), j4 20 (17-25), j5 20 (19-22), j6 27 (25-29), J2 30 (27-35), J5 10 (10-11), z2
21 (20-23), z3 27 (25-30), z4 29 (28-34), z5 23 (20-25), Z4 45 (43-48), Z5 53 (47-
59), s4 31 (29-34), s6 32 (31-36), S2 36 (33-40), S4 36 (33-38), S5 21 (17-25), r3 28
(27-30), R1 26 (25-28); St IV 25 (22-28); St1-St3 58 (59-61), St2-St2 54 (45-61),
St5-St5 53 (48-54), la placa ventrianal 102 (98-105) de largo y 65 (63-70) de ancho.
Cérvix de la espermateca 17 (13-20) de largo. Peritrema presente en la base de la j1.
Typhlodromus (Anthoseius) transvaalensis Nesbitt, 1951 (Fig.17)

Material examinado: Fundo La Venturosa (Nazca - Ica) Citrus sinensis Var.


Valencia 20.II.05 (1).

Primer registro para el Perú

Observaciones: La medida de una hembra adulta colectada en este trabajo es


semejante a la descripción de Schicha (1981), excepto que la seta S5 es
aproximadamente un 40% más pequeña, además el escudo ventrianal (EVA) es 13%
más angosto y 17% más corto. Las medidas del cuerpo en ìm son: la placa dorsal
345 de largo y 175 de ancho; j1 30, j3 36, j4 29, j5 30, j6 34, J2 44, J5 7, z2 21, z3
41, z4 37, z5 27, Z4 52, Z5 60, s4 42, s6 46, S2 52, S4 47, S5 5, r3 33, R1 40; Sge IV
39, Sti IV 22, St IV 50; St1-St3 67, St2-St2 63, St5-St5 74, la placa ventrianal 92 de
largo y 73 de ancho; cérvix de la espermateca 26 de largo. Peritrema presente entre
j3 y z2.

Género: Typhlodromina Muma, 1961

Typhlodromina tropica Chant, 1959 (Fig. 18)

Material examinado: Fundo Ramos (Cañete- Lima): M. Owari x M. King


27.XI.03, 02.II.05, 07.IV.05 (4).

Observaciones: Las medidas de 4 hembras adultas colectadas en este trabajo son


semejantes a la descripción de Chant & Yoshida-Shaul (1983b), excepto que las setas
j3, z2, z3, z5 y Z5 no se pudieron comparar porque en la descripción de Chant &
Yoshida-Shaul (1983b), dichas setas estaban rotas. Además los especímenes
colectados son ligeramente más grandes. Los promedios y el intervalo (en paréntesis)
de las medidas del cuerpo en ìm son: la placa dorsal 376 (370-385) de largo y 256
(255-260) de ancho; j1 30 (28-32), j3 47 (46-47), j4 41 (39-45), j5 44 (41-48), j6 56
(54-61), J2 71 (63-71), J5 12 (12-13), z2 40 (35-43), z3 51 (44-60), z4 57 (53-63), z5
45 (42-48), Z4 71 (70-73), Z5 59 (55-62), s4 66 (58-62), s6 71 (63-77), S5 70 (67-
73), r3 37 (33-41), R1 29 (22-33); la placa ventrianal 120 (110-125) de largo y 80
(80-81) de ancho; cérvix de la espermateca 24 (22-32) de largo.

I.1.2. Familia Cheyletidae Leach

Mexecheles sp.

Material examinado: Fundo Luis Calle (Irrigación Santa Rosa-Lima): Citrus


reticultata 15.II.05 (1).

Cheletogenes sp.

Material examinado : Fundo Luis Calle (Irrigación Santa Rosa-Lima): Citrus


reticultata 15.II.05 (1).

I.1.3. Familia Cunaxidae Thor

Subfamilia: SCIRULINAE Den Heyer

Scirulinae

Material examinado : Fundo Ramos (Cañete- Lima): M. Owari x M. King 27.XI.03


(2).
I.2. Los insectos predadores de P. citri

I.2.1. Orden Coleoptera

1.2.1.1. Familia COCCINELLIDAE

Stethorus Weise, 1885


Stethorus tridens Gordon, 1982 (Fig. 19)

Material examinado: Fundo Anglia (Nazca – Ica) Citrus sinensis (L.) Var.
Washington Navel. 20. II.05 (14), Fundo La Venturosa (Nazca – Ica) Citrus sinensis
(L.) Var. Valencia Late selección Limera 20.II.05 (17), Fundo Ramos (Cañete-
Lima): M. Owari x M. King 07.IV.05 (3), Fundo Monserrat (Irrigación Santa Rosa-
Lima) Citrus sinensis (L.) Var. Washington Navel 21.III.05 (20), Fundo La Tapera
(Huaral – Lima) Citrus unshiu Var. Owari 15.IV.05, 18.IV.05, 20.IV.05 (5).

Stethorus sp. (Fig. 20)

Material examinado: Fundo Anglia (Nazca – Ica) Citrus sinensis (L.) Var.
Washington Navel. 20. II.05 (5), Fundo La Venturosa (Nazca – Ica) Citrus sinensis
(L.) Var. Valencia Late selección Limera 20.II.05 (15).

1.2.1.1. Familia STAPHYLINIDAE

Oligota sp. (Fig. 21)

Material examinado: Fundo Monserrat (Irrigación Santa Rosa-Lima) Citrus


sinensis (L.) Var. Washington Navel 21.III.05 (1).
I.2.2. Orden Neuroptera

1.2.2.1. Familia CHRYSOPIDAE

Chrysoperla externa Hagen, 1861

Material examinado: Fundo Ramos (Cañete - Lima): M. Owari x M. King y M.


Clementina x M. Dancy (4) 27.XI.03, 08.I.04, III.04.04, 01.IX.04, 31.III.05, 02.II.05,
07.IV.05, Fundo Monserrat (Irrigación Santa Rosa-Lima) Citrus sinensis Var.
Washington Navel 21.III.05 (3), Fundo La Tapera (Huaral – Lima): Citrus unshiu
Var. Owari 15.IV.05, 18.IV.05, 20.IV.05 (2).

Ceraeochrysa cincta Schneider, 1851

Material examinado: Fundo Ramos (Cañete- Lima): M. Owari x M. King y M.


Clementina x M. Dancy (2) 27.XI.03, 08.I.04, III.04.04, 01.IX.04, 31.III.05, 02.II.05,
07.IV.05.

I.2.2. Orden Thysanoptera

1.2.2.1. Familia AEOLOTHRIPIDAE

Aeolothrips sp.

Material examinado: Fundo Ramos (Cañete - Lima): M. Owari x M. King y M.


Clementina x M. Dancy (2) 27.XI.03.

II. Análisis Faunístico

Se encontró un total de 2 355 ejemplares de adultos que corresponden a


quince especies de controladores de P. citri, entre ácaros e insectos. Las especies
encontradas fueron: Amblyseius chungas, Typhlodromus (A.) evectus, Typhlodromus
(A.) transvaalensis, Typhlodromina tropica, Phytoseiulus persimilis, Neoseiulus
californicus, Mexecheles sp., Cheletogenes sp., Scirulinae, Stethorus tridens,
Stethorus sp., Ceraeochrysa cincta, Aeolothrips sp., Chrysoperla externa y Oligota
sp.
Tres especies de ácaros predadores fueron dominantes: Amblyseius chungas,
Typhlodromus (Anthoseius) evectus y Neoseiulus californicus.

Asímismo Stethorus sp. y Stethorus tridens fueron dominantes en zonas donde


no se encontraron los ácaros predadores antes mencionados. Las especies restantes se
presentaron en poblaciones bajas.

Análisis por área de colecta (Cuadro 3)

En el Fundo María Luisa (Huaral-Lima) en Mandarina Citrus reticultata, se


encontró 31 adultos de dos especies, correspondiendo a un índice de diversidad de
0.55. La dominancia fue de 0.77. A. chungas fue considerada como la especie
dominante.

En el Fundo El Paraíso (Santa Rosa-Lima) en Naranja Citrus sinensis Var.


Washington Navel, se encontró 14 adultos de dos especies, correspondiendo a un
índice de diversidad de 0.94. La dominancia fue de 0.51. T (A.) evectus fue
considerada como la especie dominante.

En el Fundo Hoja Redonda (Chincha-Ica) en Satsuma Citrus unshiu Var.


Owari, se encontró 34 adultos de tres especies, correspondiendo a un índice de
diversidad de 0.65. La dominancia fue de 0.77. A. chungas fue considerada la especie
dominante.

En el Fundo Ramos (Cañete-Lima) en Híbridos de mandarinas Kara (M. Owari


x M. King) y Mandarina Fortuna (M. Clementina x M. Dancy), se encontró 97
adultos de nueve especies, correspondiendo a un índice de diversidad de 1.65. La
dominancia fue de 0.47. A. chungas fue considerada como la especie dominante.

En el Fundo San Martín (Cañete-Lima) en Clementina Citrus clementina Hort


ex Tan, se encontró 30 adultos de dos especies, correspondiendo a un índice de
diversidad de 0.47. La dominancia fue de 0.81. A. chungas fue considerada como la
especie dominante..

En el Fundo Tranquera Blanca (Cañete-Lima) en Mandarina Fortuna (M.


Clementina x M. Dancy), se encontró 115 adultos de dos especies, correspondiendo a
un índice de diversidad de 0.70. La dominancia fue de 0.69. A. chungas fue
considerada como la especie dominante.

En el Fundo La Calera (Chincha-Ica) en Híbrido de mandarina Pixie (M. King


x m. Dancy), se encontró 114 adultos de cuatro especies, correspondiendo a un índice
de diversidad de 1.43. La dominancia fue de 0.43. N. californicus fue considerada
como la especie dominante.

En el Fundo El Rancho (Chincha-Ica) en Mandarina Citrus reticultata , se


encontró 12 adultos de una especie, correspondiendo a un índice de diversidad de
0.00. La dominancia fue de 1.0. A. chungas fue considerada como la especie
dominante.

En el Fundo Luis Calle (Santa Rosa-Lima) en Mandarina Citrus reticultata, se


encontró 9 adultos de cuatro especies, correspondiendo a un índice de diversidad de
1.45. La dominancia fue de 0.42. T (A.) evectus fue considerada como la especie
dominante.

En el Fundo Anglia (Nazca-Ica) en Naranja Citrus sinensis Var. Washington


Navel, se encontró 19 adultos de dos especies, correspondiendo a un índice de
diversidad de 0.83. La dominancia fue de 0.59. Stethorus tridens fue considerada
como la especie dominante.

En el Fundo La Venturosa (Nazca-Ica) en Naranja Citrus sinensis Var.


Valencia Late selección Limera, se encontró 33 adultos de tres especies,
correspondiendo a un índice de diversidad de 1.16. La dominancia fue de 0.46.
Stethorus sp. y Stethorus tridens son consideradas como las especies dominantes.
En el Fundo Oscar Ramos (Cañete-Lima) en Mandarina Citrus reticultata, se
encontró 250 adultos de una especie, correspondiendo a un índice de diversidad de
0.00. La dominancia fue de 1.00. A. chungas fue considerada como la especie
dominante.

En el Fundo Agropec (Cañete-Lima) en Híbridos de mandarinas Kara (M.


Owari x M. King) y Satsuma Citrus unshiu Var. Owari, se encontró 1157 adultos de
tres especies, correspondiendo a un índice de diversidad de 0.67. La dominancia fue
de 0.72. A. chungas fue considerada como la especie dominante.

En el Fundo Monserrat (Santa Rosa-Lima) en Naranja Citrus sinensis Var.


Washington Navel, se encontró 192 adultos de cinco especies, correspondiendo a un
índice de diversidad de 0.78. La dominancia fue de 0.74. T (A.) evectus fue
considerada como la especie dominante.

En el Fundo Donoso-INIA (Huaral-Lima) en Tangerina Minneola (C. paradisi


x C. reticulata ), se encontró 41 adultos de una especie, correspondiendo a un índice
de diversidad de 0.00. La dominancia fue de 1.00. A. chungas fue considerada como
la especie dominante.

En el Fundo La Tapera (Huaral-Lima) en Satsuma Citrus unshiu Var. Owari, se


encontró 217 adultos de siete especies, correspondiendo a un índice de diversidad de
1.20. La dominancia fue de 0.61. A. chungas fue considerada como la especie
dominante.

IV. Biología de Amblyseius chungas Denmark & Chant

IV.1. Descripción de los estados de desarrollo de A. chungas (Fig. 23)

Huevo
Es ovalado y de color transparente blanquecino. En las primeras horas es casi
transparente, y con el tiempo va tornándose blanquecino.

El tiempo de huevo es variable, según la temperatura. En invierno el tiempo


máximo para su emergencia fue de cuatro días, mientras que en verano fue de un día.
Pasado los cuatro días los huevos no fueron viables. La viabilidad resultó ser mayor
cuando las hembras eran copuladas; cuando no lo eran, en la progenie se presentó un
gran número de machos y de huevos no viables.

Los huevos fueron colocados aisladamente uno de otro, pero cuando el


alimento y los predadores son abundantes, las hembras ovipositaron por grupos de 2
a 5 huevos. Algunas veces cuando ovipositan dos huevos juntos, el más grande
usualmente correspondió a una hembra y el otro a un macho. Se observó que los
huevos siempre eran colocados en zonas protegidas. Algunos fueron ovipositados en
lugares próximos a las colonias de P. citri, otros en hojas enrolladas, o debajo de las
P. citri muertas, también debajo de las escamas de las queresas Lepidosaphes beckii.,
o pegados a las P. citri vivas.
Larva

Es de color transparente blanquecino como el huevo. Es hexápoda. La seta Z4


es larga y notoria. Es muy veloz, y usa sólo los dos pares de patas posteriores para
caminar. Las patas del primer par van suspendidas en el aire moviéndose
constantemente, a manera de antenas.

Se observó que la larva emergió del huevo con la ayuda de su primer par de
patas. En las primeras horas, la larva no se alimentó, pero en las últimas horas antes
de mudar a protoninfa, ésta se alimentó tanto de huevos como de larvas de P. citri,
haciendo que su cuerpo se torne de color rojo translúcido.

Protoninfa
Se observó que presentaba cuatro pares de patas. Tenía una preferencia
alimenticia por los huevos, larvas y ninfas de P. citri.
A partir de este estadio se pudo diferenciar entre hembras y machos, porque las
hembras fueron generalmente menos veloces y más grandes que los machos.

Cuando la protoninfa mudaba a deutoninfa, dejaba una exuvia pequeña y poco


esclerotizada.

Deutoninfa

Es el segundo estadio ninfal y se diferencia de la protoninfa porque deja una


exuvia con una esclerotización mayor y más grande a la de la protoninfa.

En este estado se observó que se profundizan las diferencias entre hembras y


machos. El macho tarda menos en llegar a adulto y va en busca de una deutoninfa
hembra, al encontrarla se cuelga de ella. Las deutoninfas prefieren alimentarse de las
larvas y ninfas de P. citri.

Adulto

El adulto A. chungas es fácilmente distinguible de otros fitoseidos


depredadores de P. citri en la costa central del Perú, por tener las setas Z4 y Z5 muy
grandes y además, tres grandes macrosetas en la pata IV.

Las hembras fueron más grandes que los machos. Los machos eran más veloces
que las hembras, sin embargo en el momento de captura de las presas las hembras
son muy rápidas y violentas. En el estado de deutoninfa los machos adultos se
cuelgan de las deutoninfas hembras, y cuando la hembra muda a adulto los machos
se dirigen la parte ventral de ésta, introducen sus quelíceros con los espermidáctilos
que transfieren los espermatóforos. Acabada la cópula, el macho se descuelga de la
hembra. La hembra luego de ovipositar generalmente permanece cerca de sus
huevos.

Los adultos prefieren alimentarse de larvas, ninfas y adultos de P. citri. Pocas


veces se observó que se alimentaron de huevos P. citri. Al engullir a su presa, el
color de lo ingerido es reflejado en su cuerpo.

IV.1. Duración y depredación de los estadios de desarrollo de A. chungas


(Cuadro 4)

En las hembras, la duración del estadio del huevo fue significativamente mayor
que los otros estadios inmaduros. La duración de los estadios de larva, protoninfa y
deutoninfa fue corta, y no varió significativamente. La depredación de los estadios
inmaduros de las hembras fue mayor en la protoninfa, y menor en la larva y la
deutoninfa.

En los machos, la duración del estadio de huevo y larva son significativamente


de mayor duración que los otros estadios inmaduros. La duración de la protoninfa y
la deutoninfa fue corta, y no varió significativamente. La depredación en los estadios
inmaduros de machos fue mayor en protoninfa y deutoninfa, y menor grado en larva.

La duración del estadio inmaduro de los machos fue menor que de las hembras,
debido a la corta duración de su estadio de huevo. La duración de la protoninfa y
deutoninfa no fue significativamente variable entre las hembras y los machos.

Confrontando los valores de la depredación generada por los estadios


inmaduros de hembras y machos, se tuvo que las hembras fueron las que más
depredaron, especialmente en el estadio de protoninfa.
La duración huevo-adulto de la hembra no fue significativamente mayor que la
de los machos.

V. COMPORTAMIENTO PREDADOR DE A. chungas (Fig. 24)

V.1. Experiencia en el laboratorio

V.1.1. Respuesta funcional de Amblyseius chungas

V.1.1.1 Prueba de una Amblyseius chungas a diferentes densidades de P. citri


(Cuadro 5, Gráfico 1 y Gráfico 2)

Las pruebas con A. chungas predando diferentes densidades de adultos de P.


citri tuvieron diferencias significativas en depredación y oviposición.
La depredación de una A. chungas aumentó conforme creció la cantidad de
presas de P. citri adultos, sin embargo cuando se le suministró 20 o más P. citri
adultos, no se observó diferencia significativa en depredación.

Cuando una hembra A. chungas dispuso de mayor cantidad de adultos de P.


citri aumentó su oviposición, sin embargo este incremento fue fluctuante. Se observó
una oviposición menor cuando se le ofreció tan sólo 1 P. citri adulto. Hubo valores
de oviposición intermedios cuando se le alimentó de 5 a 25 P. citri adultos. Pero la
mayor oviposición fue cuando a un A. chungas se le alimentó con 30 a 50 P. citri.

Los experimentos con A. chungas alimentados con ninfas de P. citri mostraron


diferencias significativas en depredación y oviposición.

La depredación aumentó cuanto más presas de ninfas de P. citri se le ofreció a


un A. chungas, sin embargo cuando dispuso de 15 o más P. citri ninfas, no se
observó diferencia significativa en depredación.
Cuando una hembra A. chungas dispuso de mayor cantidad de ninfas de P. citri
aumentó su oviposición, sin embargo este incremento fue fluctuante. Se observó una
menor oviposición cuando se le ofreció tan sólo 1 P. citri ninfa. Hubo valores de
oviposición intermedios, cuando se le alimentó con 5 a 10 P. citri ninfas. Pero la
mayor oviposición se consiguió desde que un A.chungas se le alimentó con 15 a 25
P. citri.

Comparando los valores de depredación de un A. chungas cuando consume


ninfas o adultos de P. citri se observó claramente que A. chungas depredó más
número de ninfas de P. citri en un mismo tiempo. Por lo tanto A. chungas tuvo una
preferencia por las ninfas de P. citri que por los adultos de P. citri.

La oviposición de A. chungas fue mayor al alimentarse de ninfas de P. citri que


de adultos de P. citri. Cuando a un A. chungas se le alimentó con 25 ninfas de P. citri
su oviposición fue significativamente mayor que cuando se le alimentó con 25
adultos de P. citri.

V.1.1.2. Pruebas de diferentes densidades de Amblyseius chungas con 50 P.


citri (Cuadro.6, Cuadro7, Gráfico 3 y Gráfico 4)

El tiempo que tardaron los A. chungas en depredar a los cincuenta P. citri fue
disminuyendo conforme aumentaba la densidad de A. chungas (Cuadro.6). Este
tiempo varió significativamente de una prueba a otra, siendo la prueba de 10 A.
chungas con 50 P. citri, la que menor tiempo registró, y la prueba que más tardó fue
la de 1 A. chungas con 50 P. citri.

La prueba donde se enfrentó 1 A. chungas con 50 P. citri, mostró que la


depredación más alta fue en el primer día de prueba. La depredación del segundo al
cuarto día fue similar, pero algo más baja que la del primer día. La depredación del
quinto al noveno día disminuyó sustancialmente. En esta prueba la oviposición fue
fluctuante, es decir que cada día varió, algunas veces aumentó y otras disminuyó. El
consumo de P. citri incentivó a que A. chungas empiece a ovipositar.
La prueba de 5 A. chungas con 50 P. citri mostró que la depredación más alta
fue en el primer día. La depredación en el segundo día fue más baja que el primer
día. La depredación del tercer al quinto día disminuyó sustancialmente. La
oviposición aumentó progresivamente, pero no de forma significativa.

En el primer día de prueba de 10 A. chungas con 50 P. citri se dio el mayor


consumo de P. citri. En el segundo y tercer día los valores fueron altos, pero menores
a los del primer día de prueba. La oviposición fue mayor que en las dos pruebas
anteriores, aunque el promedio por día fue fluctuante. En esta prueba se observó
canibalismo de hembras y huevos de A. chungas, lo que demostró que existe una
competencia intraespecífica entre A. chungas por espacio y por alimento.
V1.2. Observaciones de A. chungas en laboratorio

Se observó que A. chungas se alimentaba del “ácaro hialino”


Polyphagotarsonemus latus y de las ninfas de “la cochinilla harinosa” Planococcus
citri. “La cochinilla harinosa” parece ser una buena alternativa de alimento porque
algunos A. chungas ovipositaron cerca de las ninfas de éstas.

Se observó cómo A. chungas depredaba a la “arañita roja de los cítricos”. La


predación duró entre 20 y 25 minutos. Al inicio A. chungas se desplazó por la hoja
en busca de P. citri. Cuando A. chungas percibió la tela fabricada por P. citri se
detuvo. Después caminó en dirección de la arañita roja guiado por la tela de ésta y al
encontrarla la cogió muy fuertemente con su primer par de patas. Luego A. chungas
le inyectó sus quelíceros ayudándose de sus palpos, para succionarle los fluidos
internos. A pesar que la arañita recorrió aún un pequeño trecho tratando de escapar
del A. chungas, al final no lo consiguió porque A. chungas estuvo fuertemente sujeto
de las dos primeras patas. Mientras A. chungas le succionaba sus fluidos, P. citri no
dejaba de mover las patas durante 8-10 minutos, al cabo de los cuales quedó exánime
y muere. En ese instante A. chungas apartó sus quelíceros y los incrustó en una zona
posterior de su presa, luego lo hizo en la parte ventral de ésta, y siguió con la parte
anterior donde se ubicaban las piezas bucales de la arañita, consiguiendo dejarla
prácticamente seca. Hasta ese entonces el primer par de patas de A. chungas no
había soltado del cuerpo de la arañita roja. Posteriormente A. chungas se dirigió al
otro lado de su presa succionándole el dorso y la parte ventral. Por último A. chungas
retiró su primer par de patas de su presa, salió de la tela de la arañita y fue en busca
de otra presa.

Se observó que los A. chungas pueden realizar foresis en las microavispas


Ageniaspis citricola (Hymenoptera: Encyrtidae). La observación fue efectuada en
algunos envases plásticos con A. chungas, donde fortuitamente fueron dejadas
algunas pupas de estas microavispas. Cuando éstas emergieron a adulto y
comenzaron a volar, se observó que cargaban en su abdomen algunos individuos A.
chungas.
V.2. EXPERIENCIA EN EL CAMPO

V.2.1.Experiencia en el Fundo Monserrat

La evaluación previa del lote donde se liberó A. chungas determinó que P. citri
presentaba Grado de Infestación 2 (1-5 arañitas). Además se encontró el ácaro
predador Typhlodromus (A). evectus (ácaro nativo), sin embargo se encontraba en
Grado de Infestación 1 (Cuadro 8).

En el primer monitoreo (Cuadro 9) después de la liberación de A. chungas, se


observó disminución en la densidad poblacional de P. citri, pero el promedio
ponderado se mantuvo en Grado de Infestación 2. A. chungas estuvo en Grado de
Infestación 2 y T. evectus en Grado de Infestación 1.

En el segundo monitoreo (Cuadro 10) luego de la liberación de A. chungas, el


nivel de P. citri decreció a Grado de Infestación 1. A. chungas se encontró en Grado
de Infestación 1, lo que hace pensar que murieron probablemente por falta de
alimento, o porque no se adaptaron a las condiciones climáticas. También se
encontró una baja concentración de T. evectus (el ácaro nativo del fundo), en Grado
de Infestación 1.
Observaciones de Typhlodromus (A.) evectus (ácaro nativo del Fundo
Monserrat)

Presenta fototropismo negativo, no obstante se exponía a los rayos solares,


probablemente debido a su cutícula gruesa y opaca. Se observó que T (A). evectus se
alimentaba de huevos, larvas, protoninfa, deutoninfa y adultos de P. citri. Sus
posturas eran numerosas y aglomeradas.

T. evectus se encontró en plantas de cítricos en grado 1 a 6 de infestación de P.


citri. Estaba disperso en todo el campo, excepto en las zonas de lavado o con
insecticida. Además se observó que cuanta mayor era la densidad de P. citri, había
más población de T (A). evectus.

V.2.2. Observación de los controladores de P. citri en el Fundo La Tapera

El Fundo La Tapera mostró alta diversidad de controladores biológicos de P.


citri. Fue clara la predominacia de A. chungas en esa zona (Cuadro 11),
probablemente debido principalmente a la humedad relativa del medio. En algunas
plantas, las hojas estaban libres de P. citri y de depredadores, sin embargo en otras
había P. citri en grado de infestación 2 - 4 y los controladores como A. chungas, N.
californicus o T. evectus estaban en Grado de Infestación 2 o 3, lo que demuestra que
existe un control biológico natural de P. citri.

Además Stethorus tridens se encontraba depredando sólo en plantas en que P.


citri estaba en un Grado de Infestación 6, con lo que puede considerarse que ésta
mariquita depreda cuando P. citri está en alta población.

V1.2. Observaciones de A. chungas en campo


• Se observó que A. chungas no forma grandes colonias por hoja. Durante la
etapa de mayor reproducción, se encontró generalmente en la hoja una hembra con su
progenie, o una pareja de adultos en el envés de las hojas.

• La dispersión por viento fue evidente. En el Fundo María Luisa algunos


individuos no pudieron ser colectados por la presencia de vientos fuertes.

• Se observó que en campos tratados con el acaricida Abamectina, subsistieron


algunos A. chungas. Esto mostró que hubieron ciertas poblaciones de A. chungas
resistentes a este acaricida. Tal es el caso del Fundo Agropec (Cañete-Lima), donde a
pesar de la fumigación con abamectina, se encontró alta población de A. chungas. Sin
embargo no todas las poblaciones son resistentes. En el Fundo El Rancho (Chincha-
Ica), evaluado luego de dos semanas de haber sido fumigado con acaricida, sólo se
colectó 12 especimenes en 5 horas de colecta.

• Se observó que A. chungas además de consumir P. citri, puede alimentarse


del ácaro hialino Polyphagotarsonemus latus.

Observaciones adicionales

• Se pudo observar a Neoseiulus californicus depredando huevos de P. citri.

• En campos con alta densidad de P. citri se observaron posturas, larvas y


adultos de Stethorus tridens, en tanto que en lugares donde no hay alimento, no se
encontró S. tridens. Además S. tridens se le encuentra generalmente en parejas.
DISCUSIÓN

Los controladores biológicos de P. citri en la costa central del Perú

La diversidad de los controladores biológicos de P. citri registrada en los


puntos de muestreo muestran una baja diversidad, probablemente debido al clima
costero de las áreas muestreadas, o porque los muestreos se realizaron en fundos de
cítricos, con aplicaciones químicas periódicas que disminuyeron drásticamente la
diversidad de ácaros predadores.

La similitud del clima húmedo de Huaral y Cañete, determinó la predominancia


de A. chungas en ambas zonas. A. chungas requiere de alta humedad para su
desarrollo porque su cutícula es muy delgada y las setas que presenta en el dorso no
son de tamaño uniforme como para protegerlo de los rayos solares.

Chincha presenta un clima con niveles más bajos de humedad que Huaral y
Cañete, por lo que se pudo observar la predominacia de N. californicus, especie
perteneciente a la misma subfamilia de A. chungas, pero que por su mayor
esclerotización y sus setas dorsales uniformes, se encuentra mejor protegido de la luz
solar.

Respecto a la Irrigación Santa Rosa su clima subtropical seco propicia que la


fauna sea diferente a la de las demás áreas monitoreadas, con predominio de la
especie T. evectus. Este predador que fue colectado en forma abundante en la
Irrigación Santa Rosa, soporta mejor el sol por su cutícula gruesa y medianamente
opaca, y por sus setas uniformes.

Nazca es una zona con clima de desierto costero, de muy baja humedad en
verano, presentando una fauna de controladores con predominancia de insectos
predadores como Stethorus tridens y Stethorus sp.
Según lo anterior, puede afirmarse que la humedad fue el factor determinante
para la distribución de las especies de controladores de P. citri, sobre todo para los
ácaros predadores de la Familia Phytoseiidae. Según Gerson et al. (2003) la mayoría
de fitoseidos se desarrolla en niveles de humedad de 60-90%. Porcentajes bajos de
humedad reducen la capacidad de depredación de diferentes especies de fitoseidos
(Morri & Chant, 1966), su fecundidad (Reuveny et al., 1996), su longevidad (Boyne
& Hain, 1983).

¿Tienen algún rol importante los controladores biológicos de P. citri en la costa


central del Perú?

De acuerdo con las pruebas de laboratorio y las observaciones en campo, se


puede afirmar que sí existe un control natural de P. citri, que ocasionó que la plaga
no llegase a niveles altos en algunas zonas. Niveles medios de infestación de P. citri
se correspondieron con la presencia de A. chungas en las hojas, mientras que en hojas
sin predadores, los niveles de infestación de P. citri fueron altos. Por tanto, y aunque
la predación natural en campo muchas veces no llega a ser capaz de bajar la
población de P. citri a niveles que no dañen al cultivo y sólo retardan su crecimiento
poblacional, es importantísimo mantener en forma sostenida una población de ácaros
predadores en las plantas, para evitar que el ataque de los P. citri sea más severo de
lo que ya lo es.

De acuerdo con las observaciones A. chungas es un predador generalista que


concuerda con las categorías propuestas por McMurtry & Croft (1997) porque se
alimenta de arañitas, ácaros hialinos, e insectos plagas.

Neoseiulus californicus, otro ácaro predador encontrado en los muestreos, se


distribuye en Europa, Norte y Sudamérica, y Asia (McMurtry & Croft, 1997,
Copping, 2001). Además de ser reconocido como controlador biológico de P. citri a
nivel mundial (McMurtry, J. A., 1977, García-Martí et al., 1986, Copping, 2001),
según McMurtry & Croft (1997) la depredación de esta especie es considerada del
tipo II, es decir, son predadores que se alimentan de tetranychidos de poca tela como
por ejemplo del género Panonychus y, ocasionalmente de polen o de exudaciones de
plantas. Los N. californicus presentes en la costa central del Perú son de mayor
tamaño corporal que el de otras poblaciones en América (El-Banhawy, 1979). Según
con lo mencionado antes, N. californicus seria una buena alternativa para usarlo de
manera masiva.

Typhlodromus (Anthoseius) evectus es una especie registrada por primera vez


en el Perú. De acuerdo con las observaciones T (A). evectus es un predador
generalista que concuerda con las categorías propuestas por McMurtry & Croft
(1997). Muestra muy interesantes características como controlador de P. citri.
Destaca por su gran resistencia a la incidencia de los rayos solares, por dispersarse en
zonas secas, alimentarse de los diferentes estadios de P. citri, y además por sus
grupos numerosos de posturas (observada en campo).

Typhlodromus (Anthoseius) transvaalensis, Typhlodromina tropica y


Phytoseiulus persimilis son ácaros de la familia Phytoseiidae que no se les considera
importantes controladores de P. citri. Sin embargo se sabe que P. persimilis es el
ácaro predador más usado en el Mundo para el control del tetranychido “ácaro
rayado” Tetranychus urticae (Gerson et al., 2003).

Mexecheles sp. Cheletogenes sp. y Scirulinae son ácaros de otras familias


predadoras y son importantes desde el punto de vista taxonómico, pero no para un
control biológico.

El papel de los insectos predadores es diferente al de los ácaros predadores en


campo. Los ácaros predadores actúan adecuadamente cuando la población de P. citri
está en bajos niveles de infestación, pero cuando P. citri está en alta densidad, el
desempeño de las Stethorius tridens y Stethorus sp. resulta mejor, por su voracidad.
Según Doreste (1988), tanto las larvas como los adultos de estas mariquitas se
alimentan de huevos, juveniles y adultos de tetraníquidos. Se ha determinado que los
Stethorus adultos eliminan unos 40 de ellos diariamente, mientras que durante el
período de larvas pueden consumir más de 200. De acuerdo a los estudios de Hull
(1995) en Pensilvania, los adultos de Stethorus punctum pueden llegar a consumir de
75 a 100 arañitas (Panonychus ulmi) por día y las larvas sobre 75 arañitas en el
mismo lapso; con lo que es posible disminuir rápidamente un ataque violento de
estos ácaros. Esta alta tasa de depredación se debe al mayor tamaño de las Stethorus
spp. en comparación con los ácaros predadores, sin embargo Stethorus spp. no
ovipositan cuando las arañitas están en grado bajo de infestación, sólo lo hacen
cuando P. citri se encuentran en un grado de infestación muy alto.

Oligota sp., Chrysoperla externa, Ceraeochrysa cincta y Aeolothrips sp. son


insectos voraces también, pero su población resulta muy baja para efectuar algún tipo
de control efectivo sobre P. citri.

Ciclo Biológico de A. chungas

La duración del ciclo biológico de P. citri de huevo a huevo es de 11-15 días


(Salazar, 1999). Mientras que el ciclo de huevo a adulto de A. chungas es de 6.60 ±
0.57 días. Además las hembras adultas de P. citri pueden ovipositar a razón de 2 a 3
huevos por día y eclosionan los huevos en 4 - 5 días. Mientras que A. chungas
oviposita a razón de 1 a 4 huevos por día y eclosionan los huevos en 1 – 3 días.
Todas estas características demuestran que A. chungas es un controlador biológico de
P. citri bastante adaptado a su presa, ya que su ciclo biológico es más corto que el de
P. citri consiguiendo predarla antes que P. citri llegue al estadio de adulto. Además
el número de oviposiciones de A. chungas es muy similar al de P. citri.

Yauri (2001) estudió un ácaro predador Phytoseiidae predador de P. citri en


Huaral (no indica ni género ni especie). Yauri indicó que el período de huevo a
adulto fue de 6 a 10 días, mientras que en el presente trabajo este período para
hembras fue de 6.60 ± 0.57 y para machos fue de 6.59 ± 0.45. El tiempo de vida de
una hembra A. chungas fue similar en los dos trabajos.
Según Takafuji & Chant (1976), generalmente las larvas de Phytoseiidae no
consumen presas, sino que la depredación comienza desde protoninfa y va
incrementándose en los estadios hasta la oviposición. Sin embargo según las
observaciones realizadas A. chungas se alimentó desde el estadio larval.

El comportamiento reproductivo de A. chungas descrito en esta investigación


corresponde al tipo “Amblyseius-Typhlodromus” según lo propuesto por Amano y
Chant (1978).

Depredación de A. chungas

El ácaro fitoseidos observado por Yauri (2001) se alimentaban de huevo, larva,


ninfa y rara vez adulto de P. citri, en cambio A. chungas se alimenta frecuentemente
de adultos, ninfas, larvas y rara vez huevos de P. citri.

La depredación de A. chungas con adultos de P. citri tiene una curva de


respuesta funcional con una meseta muy marcada, sin embargo se pudo ver que
cuando A. chungas se alimentó de ninfas de P. citri esta curva es más alta,
confirmando la preferencia que tiene A. chungas por las ninfas de P. citri. Según
Fransz (1974), Rabbinge (1976) y Sabelis (1981), la meseta en una curva de
respuesta funcional es influenciada por la motivación del predador. Esta motivación
decrece dependiendo de cuan lleno está el depredador, lo que a su vez está sujeto a la
tasa de alimentación, al estado de desarrollo, edad y sexo del depredador. También
esta meseta depende de la temperatura, pues los phytoseiidae son animales
ectotermos y la cinética del proceso bioquímico está en función directa de la
temperatura ambiental. El incremento de la temperatura aumenta la oviposición y la
demanda de alimento. El efecto de la humedad es también importante. Mori & Chant
(1966) encontraron que los phytoseiidos aumentan su consumo de presas cuando no
tienen libre acceso a agua y/o decrece la humedad del aire. Además otro efecto
crucial en la meseta es la historia alimentaria, Fransz (1974) reportó que cuando las
hembras adultas de Typhlodromus occidentalis eran privadas de comida y luego eran
expuestas a cierta densidad de presa, la tasa de depredación no era constante
inmediatamente en las primeras horas la tasa de depredación era elevada e iba
disminuyendo gradualmente hasta volverse constante luego de 6 horas.

Zhang et al. (2001) expuso 9 Amblyseius cucumeris con 30 P. citri que


terminaron de consumir todas las presas en ocho días. Este valor comparado con los
experimentos realizados en el presente trabajo demuestra que A. chungas tiene una
respuesta funcional más rápida que Amblyseius cucumeris debido a que 10 A.
chungas pueden exterminar 50 P. citri en tres días.

La razón del canibalismo observado en la prueba de 10 A. chungas vs. 50 P.


citri pudo deberse a que A. chungas es un predador generalista según la clasificación
propuesta por McMurtry & Croft (1997), que sostiene que cuando a un ácaro
predador generalista se le acaban sus presas, consigue una fuente de alimento en
otros individuos de su misma especie. Schausberger & Croft (2000) comprobaron
que los ácaros predadores generalistas son capaces de completar su estadios juveniles
con presas de su misma especie o de otro ácaro predador.

Observaciones de A. chungas en campo

La liberación de A. chungas en campo tuvo aspectos positivos como el éxito


de conseguir su establecimiento y permanencia en campo, sin embargo la razón por
la que su población disminuyó luego de veintiún días de la liberación se debió a que
no existieron las mejores condiciones climáticas para su desarrollo. La humedad
relativa fue el principal factor limitante, pues A. chungas tiene preferencia por zonas
de alta humedad. Otro factor limitante a su reproducción fue la presencia de T.
evectus cuya densidad poblacional aumentó, porque, según lo analizado antes, estos
ácaros se adaptan muy bien a zonas secas.
Claramente se observó un equilibrio ecológico en el Fundo La Tapera, lo que
demuestra que sin requerir de aplicaciones químicas se puede controlar y mantener
poblaciones de P. citri en niveles bajos. Para esta estrategia no sólo basta el control
biológico con ácaros predadores y Stethorus tridens, sino que se requiere además de
lavados a presión, manejo de suelo y aplicación de aceites.
CONCLUSIONES

1. A.chungas tiene una preferencia por el clima húmedo de Huaral y Cañete


que presenta alta humedad. N. californicus prefiere el clima de Chincha que
presenta una menor humedad. T. evectus prefiere el clima de la Irrigación
Santa Rosa que presenta un clima subtropical seco. Stethorus tridens y
Stethorus sp. prefiere el clima desierto costero de Nazca. La humedad
ambiental fue el factor determinante para la distribución de las especies de
controladores de P. citri, sobre todo para los ácaros predadores de la Familia
Phytoseiidae.

2. A. chungas es un controlador biológico de P. citri bastante adaptado a su


presa, ya que su ciclo biológico es más corto que el de P. citri consiguiendo
predarla antes que P. citri llegue al estadio de adulto. Además el número de
oviposiciones de A. chungas es muy similar al de P. citri.

3. El comportamiento reproductivo de A. chungas es del tipo “Amblyseius-


Typhlodromus”.

4. A. chungas es un predador generalista porque además de P.citri se alimenta


de otras presas. A. chungas se alimenta desde el estadio larval. A. chungas se
alimenta frecuentemente de adultos, ninfas, larvas y rara vez huevos de P.
citri.

5. La depredación de A. chungas con adultos de P. citri tiene una curva de


respuesta funcional con una meseta muy marcada (saturación), sin embargo
se pudo observar que cuando A. chungas se alimentó de ninfas de P. citri
esta curva es más alta, confirmando la preferencia que tiene A. chungas por
las ninfas de P. citri.
6. A. chungas tiene una respuesta funcional rápida dado que 10 A. chungas
pueden exterminar 50 P. citri en tres días.
RECOMENDACIONES

1. Este trabajo aspira a servir como referencia, o punto de partida de otros más
amplios que conduzcan a resolver el agudo problema que significa la presencia
de P. citri, plaga clave que azota los cultivos de cítricos en nuestro país.

2. Utilizar las metodologías de crianza desarrolladas en el presente trabajo, debido


a su viabilidad en la obtención de resultados.

3. El control biológico de P. citri en el cultivo de cítricos, debe ser


complementado con un manejo cultural y sostenido que contemple el uso de
lavados, aplicaciones de azufre y aceites, y empleo de fertilizantes en
concentraciones adecuadas.

4. Según lo observado en campo, es importante tomar como referencia la


humedad del lugar al momento de elegir los ácaros predadores que se van a
liberar

5. Estudiar el uso de Neoseiulus californicus en campos de cítricos en la costa


central del Perú.
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ANEXOS
ILUSTRACIONES
1a.

1b.

Fig 1. Morfología externa de la arañita roja de los cítricos (Smith, 1987). 1a. Setas
dorsales de hembra adulta. 1b. Setas anales de hembra adulta. h1,h2, h3, ih4 son setas
dorsocentrales.
Fig 2. Ciclo biológico de la arañita roja de los cítricos Childers & Fasulo (1995)
3a 3b

3c 3d

Fig 3. Familia Phytoseiidae y sus subfamilias (De Moraes & McMurtry (2005)).
Fig.3a. Amblyseiinae (dorsal). Fig.3b. Amblyseiinae (ventral).
Fig.3c.Typhlodromini (dorsal). Fig.3d. Phytoseini (dorsal). Las setas j1, j3,
j4, j5, j6, J2 y J5 son setas internas. Las setas z2, z3, z4, z5, Z1, Z4 y Z5 son
setas sublaterales. Las setas s4, s6, S2 S4 y S5 son setas laterales. La r3 y
R1 son setas marginales
4a.

4b.

Fig 4. Otras familias de ácaros predadores (Krantz, 1978).Vista dorsal. Fig 4a.
Familia Cheyletidae. Fig 4b. Familia Cunaxidae.
5a

5b

5c

Fig 5. Insectos predadores de la arañita roja de los cítricos (Chazeau, 1985).


Vista dorsal. 5a. Stethorus sp. larva (Izq), Adulto (Der).5b Oligota sp. larva
(Izq), Adulto (Der).5c Aeolothrips sp. Ala y genitalia (Izq), Adulto (Der).
Fig 6. Método de colecta de controladores biológicos de P.citri
7.1. Fundo El Paraíso
(Santa Rosa (Huaura) - Lima)

7.2. Fundo Hoja Redonda


(Chincha –Ica)

7.3. Fundo Ramos


(Cañete-Lima)

Fig. 7. Áreas de colecta de controladores biológicos de P.citri


7.4. Fundo San Martín
(Cañete -Lima)

7.7. Fundo Tranquera Blanca


(Cañete -Lima)

7.8. Fundo La Calera


(Chincha- Ica)
Fig 7.9. Fundo El Rancho
(Chincha –Ica)

Fig 7.10. Fundo Anglia


(Nazca –Ica)

Fig 7.11. Fundo Monserrat


(Santa Rosa (Huaura) - Lima)
Fig 8. Crianza de P.citri en laboratorio
Fig 9. Crianza masiva de P.citri en invernadero
Fig 10. Crianza masiva de P.citri y A.chungas en SENASA
Fig 11. Crianza de A. chungas en laboratorio
Fig 12. Liberación de A.chungas en el Fundo Monserrat
b

c d

f
e

1
Fig 13. Amblyseius chungas. a. Placa dorsal de hembra, b. Placas ventrales
de hembra, c. Pata IV, d: Placa ventrianal de macho, e: Espermateca, f:
Espermidáctilo.

b
a

c e

2
Fig 14. Phytoseiulus persimilis. a. Placa dorsal de hembra, b. Placas
ventrales de hembra, c. Pata IV, d: Espermateca, e: Quelícero de hembra.

3
a
b

f
e

4
Fig 15. Neoseiulus californicus. a. Placa dorsal de hembra, b. Placas
ventrales de hembra, c. Pata IV, d: Placa ventrianal de macho, e:
Espermateca, f: Espermidáctilo.

5
a b

c d

e
f

6
Fig 16. Typhlodromus evectus. a. Placa dorsal de hembra, b. Placas
ventrales de hembra, c. Pata IV, d: Placa ventrianal de macho, e:
Espermateca, f: Espermidáctilo.

7
a b

8
Fig 17. Typhlodromus transvaalensis.a. Placa dorsal de hembra, b. Placas
ventrales de hembra, c. Pata IV, d: Espermateca.

9
a
b

c d

e
f

10
Fig 18. Typhlodromina tropica. a. Placa dorsal de hembra, b. Placas
ventrales de hembra, c. Pata IV, d: Placa ventrianal de macho, e:
Espermateca, f: Espermidáctilo.

11
a
1 mm
b 1 mm

1 mm 1mm

c 1 mm
d

g
f
e

12
Fig 19. Stethorus tridens. a. Larva, b. Pupa, c. Vista dorsal del adulto, d.
Vista ventral del adulto. e: Metaesternum y puntuaciones, f: Falobase , g:
Sifón.

13
a

1 mm

1 mm

14
Fig. 20. Stethorus sp. a. Vista dorsal del adulto, b. Vista ventral del
adulto.

15
a

c.
1mm 1mm

16
1mm
Fig 21. Oligota sp .a. Vista dorsal del adulto, b. Vista ventral del adulto. c.
Vista lateral del adulto.

17
a
b

c d

f
e

18
Fig 23. Estadios de desarrollo de A. chungas. a. Huevo, b. Larva, c.
Protoninfa, d. Deutoninfa, e. Hembra adulta, f. Macho adulto.

19
Fig. 24. Comportamiento depredador de A.chungas

20
TABLAS

21
Cuadro 1: Datos de las áreas de colecta de los controladores de P. citri.

Nombre del fundo Fecha Hora T°C %H.R Vegetación monitoreada


Fundo María Luisa 20.10.03 10.00 am 31.1 67 Mandarina Citrus reticultata
(Huaral – Lima) (B.).
Fundo El Paraíso (Fig. 7.1) 24.10.03 11.00am 26.7 46 Naranja Citrus sinensis (L.) Var.
(Irrigación Santa Rosa – Lima) Washington Navel.
Fundo Hoja Redonda 03.11.03 10.30am 25.6 54 Satsuma Citrus unshiu (M.)
(Fig. 7.2)(Chincha-Ica) Var. Owari.

Fundo Ramos (Fig. 7.3) 27.11.03 11.15am 24.0 69 Híbridos de mandarinas Kara
(Cañete- Lima) (M. Owari x M. King) y
Mandarina Fortuna (M.
Clementina x M. Dancy).
Fundo San Martín (Fig 7.4) 28.11.03 11.30am 25.3 64 Clementina Citrus clementina
(Cañete- Lima) Hort ex Tan.
Fundo Tranquera Blanca 23.12.03 11.15am 28.0 65 Mandarina Fortuna (M.
(Fig. 7.7)(Cañete- Lima) Clementina x M. Dancy).
Fundo La Calera (Fig. 7.8) 28.01.04 11.00am 27.2 65 Híbrido de mandarina Pixie (M.
(Chincha-Ica) King x m. Dancy).

Fundo El Rancho (Fig. 7.9) 20.01.04 11.00am 26.6 69 Mandarina Citrus reticultata
(Chincha-Ica) (B.).
Fundo Luis Calle 15.02.05 10.15am 30 45 Mandarina Citrus reticultata
(Irrigación Santa Rosa-Lima) (B.).

Fundo Anglia (Fig. 7.10) 20.02.05 11.00am 35.0 40 Naranja Citrus sinensis (L.) Var.
(Nazca – Ica) Washington Navel.
Fundo La Venturosa 20.02.05 12.00 am 29.5 42 Naranja Citrus sinensis (L.) Var.
(Nazca – Ica) Valencia Late selección Limera.

Fundo Oscar Ramos 28.02.05 12.00 am 30.4 56 Mandarina Citrus reticultata


(Cañete- Lima) (B.).
Fundo Agropec 03.03.05 12.00 am 28.6 55 Híbridos de mandarinas Kara
(Cañete- Lima) (M. Owari x M. King) y
Satsuma Citrus unshiu (M.)
Var. Owari.
Fundo Monserrat (Fig.7.11) 21.03.05 10.00 am 29.0 42 Naranja Citrus sinensis (L.) Var.
(Irrigación Santa Rosa-Lima) Washington Navel.
DONOSO INIA-Huaral 15.04.05 10.00 am 27.1 65 Tangerina Minneola (C. paradisi
(Huaral – Lima) x C. reticulata).
Fundo La Tapera 15.04.05 12.00 am 27.7 58 Satsuma Citrus unshiu (M.)
(Huaral – Lima) Var. Owari.

22
Cuadro 2: Número de A. chungas liberados en el Fundo Monserrat
por rama

Número de árbol Grado de P. citri # A. chungas


en la rama liberados/ rama
Arbol 01 2 20
Arbol 02 2 20
Arbol 03 2 40
Arbol 04 3 20
Arbol 05 3 40
Arbol 06 2 20
Arbol 07 3 80
Arbol 08 3 40
Arbol 09 2 40
Arbol 10 3 40
Arbol 11 3 60
Arbol 12 3 80
Arbol 13 3 40
Arbol 14 3 100
Arbol 15 3 100
Arbol 16 3 100
Arbol 17 3 100
Arbol 18 3 100
Arbol 19 3 100
Arbol 20 3 100

23
Cuadro 3: Controladores biológicos de P. citri en las áreas de colecta

# ESPECIES/ AREA DE COLECTA

Typhlodromus (A.) transvaalensis


Typhlodromus (A.) evectus

Typhlodromina tropica

Neoseiulus californicus
Phytoseiulus persimilis

Ceraeochrysa cincta

Chrysoperla externa
Amblyseius chungas

Stethorus tridens
Cheletogenes sp.
Mexecheles sp.

Aeolothrips sp.
Stethorus sp.

Oligota sp.
Scirulinae
María Luisa 27 0 0 0 0 4 0 0 0 0 0 0 0 0 0
El Paraíso 5 9 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Hoja Redonda 29 2 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Ramos 65 3 0 15 0 0 0 0 2 0 3 2 2 4 1
San Martín 27 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Tranquera Blanca 93 22 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
La Calera 8 37 0 0 4 65 0 0 0 0 0 0 0 0 0
FUNDO

El Rancho 12 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Luis Calle 0 6 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0
Anglia 0 0 0 0 0 0 0 0 0 5 14 0 0 0 0
La Venturosa 0 0 1 0 0 0 0 0 0 15 17 0 0 0 0
Oscar Ramos 250 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Agropec 956 0 0 0 0 200 0 0 0 0 0 1 0 0 0
Monserrat 0 164 0 0 0 4 0 0 0 0 20 0 0 3 1
Donoso INIA-Huaral 41 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
La Tapera 168 18 0 0 0 21 0 0 0 0 5 2 1 2 0
TOTAL 1681 264 1 15 4 297 1 1 2 20 59 2 2 5 1
de la costa central del Perú.

24
Cuadro 4: Duración y depredación de los estadios inmaduros de A.
chungas

Hembra Macho
Estadio Tiempo total # P. citri Tiempo total # P. cit
de desarrollo N (días)* N consumido / N (días)* N consumid
estadio* estadio
Huevo 66 2.38 ± 0.19 b, y - - 61 1.80 ± 0.16 b, x -
Larva 73 1.62 ± 0.13 a, x 59 4.62 ± 0.77 a, x 135 1.84 ± 0.17 b, y 62 4.68 ± 1.14
Protoninfa 49 1.62 ± 0.22 a, x 35 9.09 ± 1.63 b, y 54 1.50 ± 0.17 a, x 47 6.94 ± 1.39
Deutoninfa 32 1.27 ± 0.23 a, x 25 6.90 ± 2.58 b, x 33 1.39 ± 0.21 a, x 26 6.58 ± 1.37
Huevo-Adulto 30 6.60 ± 0.57 x 25 21.48± 4.14 x 32 6.59 ± 0.45 x 26 18.08 ± 2.

* Las letras a y b son análisis de varianza entre estadios inmaduros de un mismo


sexo. Las letras x e y, son análisis de varianza entre hembra y macho del mismo
estadio de desarrollo. Las letras diferentes leidas verticalmente indican promedios
con diferencias significativas al nivel del 5%. N: número de repeticiones por prueba.

25
Cuadro 5: La depredación y oviposición de 1 A. chungas con
diferentes densidades de P. citri.

Alimentados con adulto de P. citri Alimentados con ninfas de P. citri

P. citri consumido/día Oviposición/día P. citri consumido/día Oviposición/día


PRUEBA
REALIZADA
N # P. citri/día* N # Huevos/día* N # P. citri/día* N # Huevos/día*
1 A. chungas vs. 0.92 ± 0.12 0.13 ± 0.14 0.90 ± 008 0.08 ± 0.07
1 P. citri 24 a, x 24 a, x 52 a, x 52 a, x
1 A. chungas vs 3.92 ± 0.38 0.56 ± 0.29 4.56 ± 0.36 0.44 ± 0.29
.5 P. citri 25 b,x 25 ab, x 25 b, y 25 b, x
1 A. chungas vs. 5.92 ± 0.67 0.64 ± 0.29 7.43 ± 0.92 0.78 ± 0.37
10 P. citri 25 c, x 25 ab, x 23 bc, y 23 bc, x
1 A. chungas vs 9.08 ± 0.90 1.13 ± 0.38 10.20 ± 0.82 1.04 ± 0.37
.15 P. citri 24 d, x 24 b, x 25 cd, y 25 cd, x
1 A. chungas vs. 10.64 ± 1.23 0.76 ± 0.32 13.44 ± 0.87 1.00 ± 0.34
20 P. citri 25 d, x 25 ab, x 34 d, y 33 d, x
1 A. chungas vs 13.48 ± 1.04 0.93 ± 0.33 15.58 ± 0.97 1.32 ± 0.35
.25 P. citri 27 e, x 27 ab, x 26 d, y 28 d, y
1 A. chungas vs. 15.15 ± 1.20 1.42 ±0.36
30 P. citri 26 e 26 b
1 A. chungas vs 15.18 ± 1.90 1.11 ± 0.36
.50 P. citri 38 e 38 b

26
* Las letras a, b, c, d y e son análisis de varianza de las pruebas de depredación con
adultos o ninfas de P. citri. Las letras x e y, son análisis de varianza de la
depredación de A. chungas comiendo adultos y ninfas de P. citri. Las letras
diferentes leidas verticalmente indican promedios con diferencias significativas al
nivel del 5%. N: número de repeticiones por prueba.

27
Gráfico 1: Depredación de 1 A. chungas a diferentes densidades de P. citri

18
16 15.58

15.15 15.18
14 13.44

13.48
Número deP.citri consumidos

12
10.2
Depredación de
10 10.64
A.chungas con
9.08 adultos de P.citr
8 7.43

6 Depredación de
4.56 5.92
A.chungas con
4 3.92
ninfas de P.citri
0.9
2
0.92
0
0 10 20 30 40 50 60
Número de P.citri expuestos

Gráfico 2: Oviposición de 1 A. chungas a diferentes densidades de P. citri

1.6
1.42
1.4 1.32

1.2
1.13
1.04
1 1 1.11
Número de oviposiciones/día

0.93
0.8 0.78 A.chungas
0.76
0.64 alimentándose c
0.6 0.56 adultos de P.citri
0.4 0.44 A.chungas
alimentándose c
0.2 ninfas de P.citri
0.13
0.08
0
0 10 20 30 40 50 60
Número de P.citri expuestos

28
Cuadro 6: Días que tardan diferentes densidades de A. chungas en
depredar 50 P. citri.

1 A. chungas vs. 50 P. citri 5 A. chungas vs. 50 P. citri 10 A. chungas vs. 50


adultas hembras* adultas hembras* adultas hembras*
# Días que A. chungas se
tardó en depredar las 50 6.16 ± 0.72 c 3.58 ± 0.36 b 2.50 ± 0.30 a
P. citri

* Las letras a, b y c son análisis de varianzas entre los diferentes días


de pruebas de depredación. Las letras diferentes leidas verticalmente
indican promedios con diferencias significativas al nivel del 5%. N:
número de repeticiones por prueba.

Cuadro 7: Depredación y oviposición de diferentes densidades de A.


chungas con 50 P. citri.

29
1 A. chungas vs. 50 P. citri 5 A. chungas vs. 50 P. citri 10 A. chungas vs. 50 P. citri adultas hembras
adultas hembras adultas hembras

N 19 26 14
#P. citri # Huevos #P. citri # Huevos # P. citri # Huevos #
consumidos* Ovipositados* consumidos* ovipositados* Consumidos* ovipositados* Canibalismo*
1er día 19.58±1.68 0.47 ± 0.25 32.19± 3.12 3.16 ± 0.87 40.50 ± 2.99 6.79 ± 2.20 0.25 ± 0.59
c a c a b a a
2do día 8.95 ± 2.37 1.47 ± 0.61 8.81 ± 1.86 4.23 ± 1.09 7.36 ± 2.25 10.43 ± 2.68 2.14 ± 2.53
b ab b a a a b
3er día 7.79 ±1.48 1.53 ±0.59 4.82 ± 1.91 4.64 ± 1.13 4.00 ± 2.39 9.29 ± 5.62 4.00 ±1.30
b ab a a a a c
4to día 7.16 ± 1.58 1.32 ± 0.58 5.19 ± 2.52 4.81 ± 2.16
b ab a a
5to día 4.35 ± 1.40 0.76 ± 0.53 4.67 ± 9.41 6.33 ± 9.41
a a a a
6to día 2.83 ± 1.04 0.17 ± 0.25
a a
7mo día 2.00 ± 2.20 0.50 ± 0.88
a a
8vo día 1.50 ± 2.05 1.00 ± 2.25
a a
9no día 1 1.50 ± 6.35
a a

30
* Las letras a, b y c son análisis de varianzas entre las diferentes depredaciones y
número de huevos puestos por los A. chungas en los días de pruebas. Las letras
diferentes leidas verticalmente indican promedios con diferencias significativas al
nivel del 5%. N: número de repeticiones por prueba.

31
Gráfico 3: Depredación de diferentes densidades de A. chungas con 50 P. cit

45

Número deP.citriconsumidos/día
40.5
40
35
32.19
30
1 A.chungas vs 50 P.c
25
5 A.chungas vs 50 P.c
20 19.58
10 A.chungas vs 50 P
15
10 8.81 8.95
7.79 7.16
7.36 4.82 4.35
5 2.83
2 1.5
4 5.19 4.67
1
0
1 2 3 4 5 6 7 8 9
Número de días trancurridos

Gráfico 4: Oviposición de diferentes densidades de A. chungas con 50 P. ci

12

10 10.43
Número de huevos por día

9.29
8
1 A.chungas vs 50 P.citri
6.79
6 6.33 5 A.chungas vs 50 P.citri
10 A.chungas vs 50 P.citri
4.81
4 4.64
4.23
3.16

2
1.471.53 1.32 0.17 0.5 1.5
0.47 0.76 1
0
1 2 3 4 5 6 7 8 9
Número de días transcurridos

32
Cuadro 8: Evaluación previa al lote escogido para la liberación de A.
chungas

Grado de infestación # Hojas y frutos con P. citri # Hojas y frutos con T. (A.) evectus
G1 312 697
G2 119 9
G3 206 0
G4 44 0
G5 20 0
G6 5 0
Promedio ponderado 2.09 1.03
Grado de infestación total 2 1

Cuadro 9: Primer monitoreo luego de siete días días de la liberación


de A. chungas
# Hojas y frutos con # Hojas y frutos con # Hojas y frutos con A.
Grado de infestación P. citri T. (A.) evectus chungas
G1 18 0 18
G2 12 0 19
G3 5 0 1
G4 3 0 0
G5 0 0 0
G6 0 0 0
Promedio ponderado 1.82 0 1.55
Grado de infestación total 2 1 2

33
Cuadro 10: Segundo monitoreo luego de veintiún días días de la
liberación de A. chungas

# Hojas y frutos con # Hojas y frutos con # Hojas y frutos con


Grado de infestación P. citri T. (A.) evectus A. chungas
G1 25 20 24
G2 7 14 10
G3 1 0 0
G4 1 0 0
G5 0 0 0
G6 0 0 0
Promedio ponderado 1.41 1.41 1.29
Grado de infestación total 1 1 1

34
Cuadro 11: Resultados de la evaluación en el Fundo La Tapera

Grado de infestación # Hojas y frutos con P. # Hojas y frutos con # Hojas y frutos con Otros
citri A. chungas predadores
G1 134 125 222
G2 42 92 10
G3 9 13 2
G4 17 0 0
G5 5 0 0
G6 27 0 0
Promedio ponderado 2.155 1.513 1.06
Grado de infestación total 2 2 1

*Otros predadores: Neoseiulus californicus, T. evectus, Ceraochrysa cincta y


Chrysoperla externa.

35

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