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ISSN: 0185-3309
mrlegarreta@prodigy.net.mx
Sociedad Mexicana de Fitopatología, A.C.
México
Tovar Soto, Alejandro; Hernández Martínez, Miguel; Cristóbal Alejo, Jairo; Romero Hijo, Roberto;
Mora Aguilera, Gustavo
Escala logarítmica Diagramática de Severidad de la Mancha Negra (Colletotrichum gloeosporioides
Penz.) en Chirimoyo (Annona cherimola Mill.)
Revista Mexicana de Fitopatología, vol. 20, núm. 1, enero-junio, 2002, pp. 103-109
Sociedad Mexicana de Fitopatología, A.C.
Texcoco, México
knowledge of the symptoms are required to better evaluate asociada a las diversas clases de forma tal que asistan a un
these parameters. The advantages of this assessment system evaluador en la medición de una enfermedad. Esto hace que
and those of 2LOG program are discussed from the practical el sistema de evaluación sea inexacto, impreciso y poco
and epidemiological point of view. A clarification is made reproducible durante su aplicación práctica. Una posible
about the diagramatic logarithmic scale concept versus scale opción para disminuir estas fuentes de error, es el uso de
and diagram, widely used in epidemiology. escalas logarítmicas diagramáticas basadas en el principio
de Weber-Fechner, las que permiten establecer clases con
Additional keywords: Measurement system, epidemiology, base en un sistema logarítmico que elimina la designación
2LOG. arbitraria de clases o categorías de enfermedad. Por otra parte,
éstas incluyen una representación fotográfica para cada clase
Entre las enfermedades que atacan al cultivo del chirimoyo o categoría de medición (Campbell y Madden, 1990; Jaraba
(Annona cherimola Mill.) destaca la mancha negra, causada et al., 1999). Este tipo de sistema de medición tienen la ventaja
por el hongo Colletotrichum gloeosporioides, la cual produce adicional de ser práctico y de fácil uso. Es conveniente aclarar,
pérdidas aparentemente importantes debido a que los árboles que no todos los sistemas de medición con base en escalas
atacados sufren defoliación severa (Nava et al., 2000). El diagramáticas son logarítmicas, pudiendo ser
ataque se manifiesta principalmente en hojas, la enfermedad aproximadamente lineales (Van Schoonhoven y Pastor, 1987)
se caracteriza por la aparición de lesiones circulares de color o totalmente arbitrarias (Shokes et al., 1987; Cassanello et
verde brillante, las cuales se tornan obscuras, llegando a al., 1989; Hock et al., 1992). Aunque no existe consenso de
ocasionar la caída prematura de las hojas. En ramas jóvenes, que un sistema de medición basado en intervalos de clase
el hongo induce muerte descendente y puede presentarse la logarítmicos superen aquéllos basados en intervalos no
formación de un cancro (Valdés, 1989). La medición de la logarítmicos (lineales o arbitrarios), si existen evidencias
intensidad de una enfermedad (incidencia o severidad), es experimentales de que en forma natural las evaluaciones
un requisito indispensable en estudios epidemiológicos visuales son de alguna manera logarítmica (Large, 1966;
básicos, como la caracterización cuantitativa de epidemias, Sherwood et al., 1983). Por lo anterior, el objetivo de este
en estudios aplicativos de pronóstico, en la comparación de estudio fue elaborar una escala logarítmica diagramática de
diversas prácticas de manejo de enfermedades, así como para severidad para el patosistema chirimoyo - mancha negra
determinar la importancia económica de las mismas por medio (Annona cherimola - Colletotrichum gloeosporioides), con
de modelos de estimación de pérdidas (Campbell y Madden, el fin de asistir en futuros estudios epidemiológicos.
1990; Kranz, 1988). En el caso de la medición de una Metodológicamente, se aplicó un software, previamente
enfermedad con base en severidad, constituye un problema concevido en el laboratorio de Epidemiología del Instituto
complejo ya que se pueden inducir errores graves de precisión, de Fitosanidad del Colegio de Postgraduados cuyo fin fue
exactitud y reproducibilidad, así como una menor eficiencia facilitar la elaboración de sistemas con base a intervalos
con respecto a una medición con base en incidencia. En este logarítmicos. Un reporte de este trabajo se presentó
sentido, la mayor información que normalmente proporciona preliminarmente (Hernández et al., 1999).
una medición de severidad, puede tener un alto costo que
debe minimizarse, ya que éste no puede eliminarse totalmente. MATERIALES Y MÉTODOS
Una forma de disminuir las inconveniencias indicadas, es Colecta de Tejido y medición de severidad. Con base en
seleccionar un sistema de medición que permita aproximar colectas de tejido foliar de chirimoyo realizadas por Nava et
satisfactoriamente el valor de una medición estimada al valor al. (1998) en el estado de Michoacán, se seleccionaron 55
real del grado de una enfermedad. Para este fin, es necesario hojas de diferente tamaño y amplia diversidad en el grado de
considerar las limitaciones que tienen los diversos métodos severidad de la enfermedad. Las siguientes variables fueron
que se han empleado en la epidemiología (James, 1971; Van medidas 1) Área total para cada hoja (ATH), la cual se estimó
Schoonhoven y Pastor, 1987; Cassanello et al., 1989; con un medidor de área marca LICOR-300. Debido a que las
Campbell y Madden, 1990). Existen diversos métodos hojas estaban disecadas, lo cual no permitió su uso directo,
automatizados para medir la intensidad de una enfermedad se obtuvieron fotocopias Xerox en papel bond obtenidas
(sistemas remotos, uso de video, etc.); sin embargo, los directamente de cada hoja las cuales fueron posteriormente
métodos visuales son ampliamente utilizados, debido a la recortadas por su contorno. Cada hoja se midió tres veces
simpleza, sencillez y costo de los mismos (Van Schoonhoven para verificar la medición. 2) Área enferma de cada hoja
y Pastor, 1987; Jaraba et al., 1999). De estos métodos, el uso correspondiente al total de las lesiones de la enfermedad
de escalas es de los más comúnmente utilizados, a pesar de (AEH), estimada también con el medidor de área foliar.
que la gran mayoría son arbitrarias en cuanto al intervalo Para este fin se dibujó con plumón fino negro sobre un acetato
seleccionado entre las diversas clases, que usualmente se tamaño carta las lesiones de la enfermedad. El contorno de la
emplean para categorizar diferentes grados de intensidad de hoja también se dibujó para posteriormente recortar el área
una enfermedad. Adicionalmente, las escalas en general no respectiva y facilitar las mediciones en el LICOR-300; de
cuentan con representaciones fotográficas de la severidad este modo, el área transparente con respecto al área dibujada
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mejor a los puntos medios de cada clase. Para disminuir el muy pequeñas.
efecto óptico del tamaño de hoja, éste se uniformizó mediante Definición del número de clases. La distribución de la
reducción en fotocopia cuidando mantener el color original frecuencia de severidad de las 55 hojas fue aparentemente
del material. de tipo normal simétrica con siete clases (incluyendo la clase
Validación de la escala logarítmica diagramática. El cero); la mayor frecuencia (21) la presentaron hojas con
sistema de medición se validó realizando dos evaluaciones severidad entre 8.32 a 19.78% (Fig. 1). El criterio de una
en condiciones de laboratorio. La primera evaluación se distribución de tipo normal no ha sido previamente explorado
realizó con 17 evaluadores, los cuales evaluaron las 55 hojas en la epidemiología en este contexto; sin embargo, esta
y la segunda evaluación con 4 evaluadores (incluidos en el aparente normalidad podría garantizar que la variable
grupo original de los 17 evaluadores) con el objeto de evaluar obtenida con la aplicación del sistema de medición sea
la precisión (r 2 ) y la exactitud (b 1 ), así como su considerada de tipo continua con las consiguientes ventajas
reproducibilidad; valores de r2 y b1 de 1.0 indican máxima estadísticas. La selección del número de clases depende de
precisión y exactitud. Para este propósito se realizó un análisis los objetivos aplicativos del sistema de medición y de la
de regresión lineal simple con las mediciones estimadas capacidad discriminatoria entre clases conferida por la
mediante la escala logarítmica diagramática impresa en color combinación número de clases-severidad máxima. En general,
en una hoja tamaño carta. Estos valores se correlacionaron en estudios de caracterización temporal de epidemias, 5 a 7
con los valores reales de severidad obtenidos con el integrador clases podrían ser adecuadas, mientras que para estudios de
de área foliar. Los cálculos se efectuaron con el programa estimación de pérdidas de 7 a 10 clases podrían ser necesarias.
SAS ver. 6.10. Una de las ventajas más importantes de 2LOG con respecto
a un sistema alternativo gráfico (Mora, G. Comunicación
RESULTADOS Y DISCUSIÓN Personal. CP Montecillo, México) es que el primero realiza
Medición de severidad. El área total, área enferma y la de manera rápida y práctica los cálculos logarítmicos para
severidad en % para cada una de las 55 hojas de chirimoyo diferentes números de clases. Esto permite una inspección
se muestran en Cuadro 1. La severidad estuvo en el rango de preliminar de la discriminación entre clases así como la
“cero” hasta 71%, por lo que este valor se consideró como la distribución de los rangos de severidad entre las mismas; p.e.
severidad máxima. En esta fase es importante la colecta de por el carácter logarítmico, 3 clases pueden representar
material suficiente y con un rango amplio de severidad para intervalos de severidad muy contrastantes y poco prácticos;
detectar la severidad máxima y poder garantizar la así, para este caso, con una severidad de 75% se obtuvieron
elaboración de un sistema de medición que incluyera los intervalos: 0- 0, 0-31 y 31 a > 75%. Claramente no
representaciones fotográficas para cada una de las diferentes satisfactorios para la mayoría de los estudios de tipo
clases y para una validación más adecuada del sistema de epidemiológico.
medición. El uso del integrador de área foliar facilitó las Cálculo del límite inferior, punto medio y límite superior
mediciones de severidad, así como el dibujo de las lesiones de clase. El Cuadro 2 muestra para una severidad máxima de
sobre un acetato. Esta labor puede requerir una importante 75% y 7 clases la escala logarítmica respectiva. Cada clase
inversión de tiempo en enfermedades que induzcan lesiones fue representada con el límite inferior, punto medio y límite
Cuadro 1. Área total de la hoja (ATH) (cm2), área enferma de la hoja (AEH) y porcentaje de severidad (S) por hoja (NH) de
chirimoyo (Annona cherimola).
NH ATHz AEH S (%) NH ATH AEH S (%) NH ATH AEH S (%) NH ATH AEH S (%)
1 142.10 22.29 15.68 15 93.02 5.28 5.67 29 64.86 11.50 17.73 43 90.45 13.53 14.95
2 139.77 3.85 2.75 16 78.59 2.80 3.56 30 19.66 4.86 24.72 44 76.92 8.36 10.86
3 42.22 1.30 3.07 17 68.28 7.42 10.86 31 61.69 5.38 8.72 45 69.50 7.80 11.22
4 30.10 1.97 6.54 18 46.33 0.90 1.94 32 108.70 16.83 15.48 46 65.92 33.30 50.51
5 15.89 2.79 17.55 19 42.59 1.30 3.05 33 93.44 26.49 28.34 47 62.97 18.60 29.53
6 71.34 4.86 6.81 20 34.88 1.64 4.70 34 85.25 32.75 38.41 48 51.69 8.50 16.44
7 61.87 5.41 8.74 21 63.78 6.11 9.57 35 82.51 25.93 31.42 49 43.22 2.68 6.20
8 62.60 2.08 3.32 22 59.48 0.80 1.34 36 70.33 18.40 26.16 50 42.76 4.09 9.56
9 61.18 3.44 5.62 23 56.74 5.80 10.22 37 59.24 42.12 71.10 51 34.68 11.47 33.07
10 39.67 1.81 4.56 24 56.09 3.80 6.77 38 50.35 4.76 9.45 52 30.31 10.19 33.61
11 35.39 4.55 12.85 25 53.41 1.55 2.90 39 48.60 8.90 18.31 53 31.26 0.0 0.0
12 135.18 33.26 24.60 26 28.54 6.60 23.12 40 35.33 16.20 45.85 54 29.71 0.0 0.0
13 131.32 11.03 8.39 27 126.04 13.54 10.74 41 30.41 4.45 14.63 55 24.72 0.0 0.0
14 87.96 1.40 8.39 28 82.03 2.51 3.51 42 107.97 17.40 16.11
z
ATH y AEH se midieron con un estimador de área LICOR-300. S = (AEH/ATH) 100.
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sobrestimar o subestimar la intensidad de enfermedad (Mora, uso de la escala logarítmica diagramática y conocer el
G., datos no publicados). La escala logarítmica diagramática patosistema a evaluar ya que la precisión (r2) en esta primera
propuesta en el presente trabajo puede ofrecer mayores medición fluctuó de 0.20 a 0.70 y la exactitud (b1) de 0.40 a
ventajas que la empleada por Nava et al. (1998) para evaluar 1.30. Esto se evidenció al hacer la segunda medición con 4
la severidad de la mancha negra del chirimoyo, ya que él evaluadores que previamente participaron en la primera
empleó una escala arbitraria diagramática (no logarítmica) medición. En este caso, la precisión se incrementó (r2= 0.61-
basada en el porcentaje de área foliar dañada con siete clases 0.95) significativamente al igual que la exactitud (b1= 0.72 -
y un 100% de severidad, asignándole a cada hoja colectada 1.02), lo cual indica que el conocimiento sintomatológico de
una categoría, mediante comparación con un diagrama que la enfermedad y familiaridad del sistema de medición puede
representan las clases de 0 a 6. Aunque es necesario validar ser fundamental. Similares conclusiones obtuvieron Jaraba y
en la práctica ambos sistemas de medición para estimar la colaboradores (1999). Sin embargo, Avila-Quezada et al.
precisión, exactitud y reproducibilidad, las asunciones (2001) encontraron valores adecuados de precisión (r2 = 0.80-
epidemiológicas consideradas sugieren que el sistema 0.90) y exactitud (b1= 0.90-1.18) en la evaluación de
propuesto es más completo. Por ejemplo, en este sistema la
clase 3 tuvo la mayor frecuencia con severidades en el rango
de 8.3-19.8%, mientras que en el sistema propuesto por Nava
et al. (1998), este rango de severidad estaría incluido en la Cuadro 3. Coeficientes de correlación (r2) y parámetros de
clase 2 y 3 lo que sugiere un sistema normal asimétrico cuyas tasa (b1) obtenidos en dos evaluaciones de 55 hojas de
implicaciones en el análisis temporal de epidemias pueden chirimoyo (Annona cherimola) con síntomas de mancha negra
ser sustantivas. Por otra parte, una escala debe tener (Colletotrichum gloeosporioides) efectuadas por dos grupos
suficientes clases, para proporcionar una resolución adecuada de evaluadores mediante una escala logarítmica diagramática.
para diferenciar grados de severidad. Esta debe incluir el Evaluador 1ª Evaluaciónz 2ª Evaluación
rango de severidad de la enfermedad y estar acorde a la Ley r2 b1 r2 b1
de Weber-Fechner (Campbell y Madden, 1990), quienes 1 0.64 1.20 0.72 0.69
mencionan que “La agudeza visual es inversamente 2 0.57 0.69 0.75 0.75
proporcional al logaritmo del estímulo”. Si hay pocas clases 3 0.42 1.00 0.59 0.80
(< 5) se reduce la resolución en la evaluación de la severidad 4 0.61 0.72 0.9 1.02
y afecta la correcta caracterización de la forma de la curva 5 al 17 0.20 - 0.70 0.40-1.30 ---- ----
de una epidemia y consecuentemente en la correcta selección r es un estimador de precisión y b1 es un estimador de
z 2
del modelo matemático para la estimación de parámetros exactitud, de un modelo de regresión lineal simple entre
epidemiológicos. Si hay muchas clases (> 10), ésta se hace severidad estimada por el evaluador y la severidad real
confusa e impráctica en su aplicación. El principio logarítmico estimada con el LICOR-300.
del estímulo visual se ha documentado ampliamente en la
literatura (Large, 1966; Sherwood et al., 1983; Campbel y
Madden, 1990) aunque ha tenido poco uso, principalmente
antracnosis en frutos de aguacate (Persea americana)
por el desconocimiento de las implicaciones epidemiológicas
efectuada sin previo entrenamiento. Esto sugiere que las
del mismo y las inconveniencias de los cálculos logarítmicos.
características del patosistema y/o del sistema de medición
Este trabajo intenta subsanar estos dos aspectos a través del
también pueden influir en los resultados obtenidos. En éste y
uso del programa 2LOG, una herramienta sencilla y novel en
previos trabajos (Jaraba et al., 1999; Avila-Quezada et al.,
la epidemiología. En la literatura epidemiológica se emplean
2001) ha sido evidente que una escala logarítmica
los términos “escala” y “diagramática” para describir sistemas
diagramática puede garantizar la reproducibilidad pero no
de medición (Campbel y Madden, 1990). En este trabajo y
necesariamente la exactitud y precisión. A través de la
otros previos (Jaraba et al., 1999; Avila-Quezada et al., 2001)
validación se pueden detectar niveles no adecuados de
se ha propuesto el término “escala logarítmica diagramática”
exactitud y precisión (Avila-Quezada, G.D., comunicación
para referirse a una escala de medición de intensidad de
personal). Si este es el caso, se debe rehacer la escala
enfermedad que integra dos atributos: a) tener una dimensión
logarítmica diagramática tomando en consideración los
logarítmica, y b) tener una representación pictórica. Las
diversos aspectos discutidos en este trabajo como rango de
ventajas de un sistema de medición con estos atributos es
severidad, número de clases, tamaño y forma del tejido vegetal
que pueden mejorar la exactitud, precisión y reproducibilidad,
y de lesiones evaluadas. El programa 2LOG y el sistema de
eficiencia y las asunciones numéricas requeridas para un
medición (Fig. 3) se ponen a disposición por parte de los
análisis cuantitativo.
autores previa solicitud y envio de un disco compacto para
Validación de la escala logarítmica diagramática. En el
escritura y un sobre con la dirección postal respectiva.
Cuadro 3 se muestran los resultados de las dos evaluaciones
independientes. La primera evaluación de las 55 hojas por
Agradecimientos. Los autores agradecen de manera muy
17 evaluadores indicó que es necesario capacitar sobre el
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especial a Cristian Nava-Díaz, quien hizo la colecta del (Puccinia horiana Henn.) en Crisantemo (Dendranthema
material vegetal y a quienes participaron en las evaluaciones grandiflora Tzvelev). Memorias del X Congreso
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