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Revista ISSN 2179-5037

ÁCAROS PARASITOS DE ABELHAS MELÍFERAS NA REGIÃO

DE ITABORAÍ, ESTADO DO RIO DE JANEIRO

Nicolau Maués Serra-Freire1

Roberta Coelho Pereira de Souza2

RESUMO: Ácaros parasitas tem se mostrado uma ameaça à sobrevivência de

abelhas melíferas, assim como das silvestres, principalmente por seu potencial
dispersivo, que lhes confere status de ameaça global. Duas espécies são as de maior
importância econômica nas relações simbiônticas com abelhas, Acarapis woodi
Rennie, 1921 e Varroa destructor Anderson & Trueman, 2000, por estarem
associados a perdas comerciais, danos e mortalidade de colônias em praticamente
todo o mundo. Neste estudo foram examinadas 245 abelhas africanizadas
provenientes de oito diferentes colméias, preservado em etanol 70% logo após a
remoção do enxame, examinadas para procura de ácaros, e quando encontrados
foram processados com montagem de lâminas para diagnóstico por microscopia de
luz. Só foi encontrado V. destructor, e em oito exemplares (CP = 3,27%),
corroborando com a literatura que menciona o baixo nível de infestação por essa
espécie em abelhas africanizadas.

Palavras-chave: Apis mellifera, Varroa destructor, Estado do Rio de Janeiro

ACARI PARASITE OF HONEY BEE IN ITABORAÍ REGION, RIO DE

JANEIRO STATE

ABSTRACT: Parasitic mites have shown to be a threat to survival of honey bees and
ally to its dispersive potential, it been given they the status of global threat. The
parasitic bee mites Acarapis woodi Rennie, 1921 e Varroa destructor Anderson &
Trueman, 2000 are the most important economic species , because it´s association
with commercial losses, damages and mortality of colonies all over the world. A total of
245 africanized bees proceeding from eight different beehives had been collected,
stored in ethanol 70% and examined for search of mites. Eight specimen of V.
destructor had been found, corroborating with literature that the level of V. destructor
infestation in Africanized bees it´s been kept low.

1
PhD em Medicina Veterinária, Pós-Doutorado em Ciência Veterinária pela University of
Edinburgh, Pesquisador Titular no Instituto Oswaldo Cruz/Fiocruz, Professor no Curso de
Farmácia no UNIABEU, e Medicina na UNIG, Bolsista de Produtividade 1B do CNPq.
nmsf@ioc.fiocruz.br
2
Bacharel em Medicina Veterinária - UESA, Especialidade em Entomologia Médica - IOC,
Mestranda em Biodiversidade e Saúde - IOC/Fiocruz. robertavm@gmail.com
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Key-words: Apis mellifera, Varroa destructor, Africanized bee.

1. INTRODUÇÃO

As abelhas representam um grupo já muito estudado entre os insetos

com grande importância ecológica e agrícola (BORROR & DELONG, 1969).
Dentre elas se destaca o híbrido africanizado oriundo da miscigenação entre
as raças de abelhas européia - Apis mellifera mellifera e Apis mellifera
lingustica – trazidas para o Brasil durante o império de D. Pedro II, e da raça
de abelha africana – Apis mellifera scutelata – introduzida no Brasil na década
de 50 pelo geneticista Warrick Kerr (WEISE, 1995).
Esse híbrido possui elevado nível de resistência para ácaros e
patógenos (WEISE, 1995). Ainda assim, ácaros parasitas tem se mostrado
uma ameaça á sobrevivência não apenas para abelhas de produção como
também para as silvestres, o que, aliado ao seu elevado potencial dispersivo,
dão a eles status de ameaça global. Há duas espécies de ácaro que parasita
de abelha Acarapis woodi Rennie, 1921 e Varroa destructor Anderson &
Trueman, 2000 são as de maior importância econômica, por causarem perdas
comerciais e danos a colônias no Brasil, e praticamente, em todo o mundo
(SAMMATARO et al, 2000). V. destructor (Acari: Varroidae) é um ectoparasita
de Apis mellifera L., que causa sérios danos ao enxame, sendo considerado
atualmente como o ácaro de maior importância para a apicultura mundial
(SAMMATARO et al., 2000; ANDERSON & TRUEMAN, 2000).
V. destructor parasita as formas imaturas de operárias e zangões
(CAMAZINE, 1986), e pode ser encontrado em duas situações distintas: uma
envolvendo a fase forética, onde é encontrado sobre as abelhas adultas com
objetivo de dispersão e busca de novos hospedeiros; outra caracterizando o
parasitismo quando se alimentam da hemolinfa da abelha adulta. Há ainda a
fase reprodutiva, quando o ácaro se abriga nos favos onde há presença de
larvas de operárias e zangões próximas a fase de pré-pupa (FLORES et al.,
1998). No favo, a fêmea gravídica do ácaro e posteriormente sua prole,
parasitam a hemolinfa do inseto em desenvolvimento, para isso, danificando a
exocutícula (SAMMATARO et al., 2000). ABD EL-WAHAB et al. (2006)

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mencionaram que, devido a seu hábito alimentar e ao fazer uso dele, o ácaro
se torna um potencial transmissor de patógenos, além de indiretamente, poder
causar diminuição da produção melífera, diminuição no número de abelhas no
processo de polinização, culminando com o declínio da colônia afetada
(DENMARK et al., 1991; BAKONYI et al., 2002).
Os danos provocados pela infestação do ácaro diferem em distintas
áreas no mundo (CONTE et al., 1990; MORETTO et al., 2006; CARNEIRO et
al., 2007; JUNKES et al., 2007). No Brasil o nível de infestação por V.
destructor em abelhas africanizadas vem se mantendo baixo desde sua
introdução na década de 1970 (GONÇALVES, 2008), dispensando intervenção
com tratamento químico pois não provoca grandes prejuízos à atividade
apícola, como com as raças européias (MORETTO et al., 2006; CARNEIRO et
al., 2007; GONÇALVES, 2008).
BALL & ALLEN (1988) e GONÇALVES (2008) mencionaram que as
interações entre abelhas, V. destructor e A. woodi, são responsáveis por
mortalidade de abelhas melíferas em todo mundo, podendo acontecer com
coeficiente de letalidade de 100%. A susceptibilidade à A. woodi é variável
devido aos fatores do ambiente, e genotípicos que desfavorecerem o curso da
infestação. CALDERONE et al. (1997) mostraram que a mortalidade de A.
mellifera conseqüente ao parasitismo por A. woodi no inverno pode variar entre
30 e 90%.
Na atualidade, os problemas sanitários da apicultura mundial vêm se
agravando, tornando-se necessária a adoção de medidas de maior proteção á
saúde desses insetos (MORETTO & LEONIDAS, 2003). Destaque-se que
gênero Varroa é conhecido pela sua associação a alguns patógenos,
chegando a atuar como vetor (SAMMATARO et al., 2000). BALL (1997)
afirmou que o papel direto e indireto do Varroa sp. no estabelecimento de
doenças e mortalidade de colônias, vem se tornando cada vez mais evidente
com o crescente conhecimento da história natural da coabitação, biologia do
parasito e epizootiologia das infecções. Os ácaros, ao se alimentarem da
hemolinfa das abelhas, provocam danos ao exoesqueleto do inseto, o que
favorece a manutenção de infecções como a de Melissococcus pluton, o

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agente etiológico da Cria Pútrida Ensacada (GREGORY et al., 2005), e má

formação nas sensila da antena (ABD EL-WAHAB et al., 2006) prejudicando as
atividades biológicas das operárias no interior da colméia, na atividade
copulatória dos zangões, e prejudicando o senso de direção de ambos.
Também, operárias com algum grau de deformidade sofrem hipotrofia e
redução do número de lóbulos das glândulas hipofaringeanas, e encolhimento
das glândulas mandibulares (AMDAM et al., 2004).
O sucesso reprodutivo das fêmeas de Varroa sp. nas células de cria
das abelhas é considerado um fator importante na dinâmica populacional do
ácaro em diferentes espécies de abelhas (CAMAZINE, 1986). Para GREGORY
et al. (2005) uma significativa depleção do sistema imune é induzida pelo
parasitismo moderado por V. destructor em pupas de A. mellifera, sugerindo
que os ácaros possam reduzir diretamente a resposta imune das abelhas
quando se alimentam constantemente dessas. Na opinião de BALL (1997),
ácaros do gênero Varroa podem estar influenciando o estabelecimento de
infecções nas abelhas pela introdução mecânica de patógenos, ou inoculação
direta desses através de seus hábitos alimentares, embora a ativação de
infecções normalmente inaparentes, possa estar sendo influenciada por fatores
mais sutis (YANG & COX-FOSTER, 2005). Esses autores publicaram o
primeiro relato de um ectoparasita (V. destructor) imunossuprimindo seu
hospedeiro invertebrado, e propuseram que essa imunossupressão fosse de
base tanto humoral como celular. As colônias parasitadas se tornam mais
susceptíveis á patógenos, incriminando assim, o gênero Varroa como possível
causa do colapso de colônias.
Os mecanismos responsáveis pelo efeito deletério do parasito ainda
são desconhecidos, e não se pode descartar outros fatores predisponentes
como: coinfecção com bactérias e/ou protozoários, assim como o efeito de
poluentes químicos no ambiente. TENTCHEVA et al. (2004) demonstraram a
participação de V. destructor como vetor, assim como ativador de vírus, devido
às altas freqüências de viroses associadas ao parasitismo desempenhado por
esse. Ácaros. BALL (1997) já salientara que é necessário entender melhor a
associação entre o gênero Varroa e as abelhas, explicando os numerosos

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fatores envolvidos nessa relação, para decisão sobre o estabelecimento de

estratégias para um controle.
No Rio de Janeiro os apicultores ainda consideram a varroatose como
um problema por resolver, o que justifica o desenvolvimento de estudos com
enfoques na etiologia, diagnóstico, prognóstico, intervenção, impacto
econômico e social desta relação ácaro/abelha melífera. Assim o trabalho
procurou reconhecer e avaliar as características quantitativas e qualitativas
correspondentes à fauna de ácaros existente em apiários de exploração
econômica, assim como possíveis interações entre essas diferentes
populações nos apiários da micro-região de Itaboraí – RJ. O espaço
geopolítico é importante produtor de mel e subprodutos apícolas do Estado do
Rio de Janeiro, contando com o apoio e intermediação do Centro de
Tecnologia e Pesquisa Apícola de Itaboraí – ITAMEL.

2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1 Amostragem das Abelhas
Com o auxílio do Centro de Tecnologia e Pesquisa Apícola de Itaboraí
– ITAMEL, oito diferentes colméias do tipo Langstroth de abelhas africanizadas
(Apis mellifera) foram investigados nos meses da primavera
(setembro/outubro) do ano de 2010. O critério de inclusão das colméias foi do
ITAMEL com base em informações de cooperados sobre problemas na
produtividade.
Abelhas foram recolhidas pelos apicultores, das encontradas próximas
ao alvado e/ou no chão próximo as colméias, e preservadas individualmente
em etanol 70% em recipientes de vidro com tampa, e assim transportadas para
o laboratório. Ao chegar ao Laboratório de Referência Nacional em Vetores
das Riquetsioses, Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ, cada unidade
observacional foi constituída por uma abelha, que foram processadas para
pesquisa de ácaros.

2.2 Pesquisa de Ácaros

2.2.1 Varroa destructor

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Cada abelha foi inspecionada por estereomicroscopia para presença

do ácaro no corpo das abelhas, principalmente na região posterior a cabeça
(Fig. 1) e abdômen (SAMMATARO et al., 2000). O volume do líquido
preservador de cada frasco foi passado em uma peneira de malha fina. O
conteúdo retido na malha foi examinado por estereomicroscopia e caso
houvesse algum ácaro, este era separado, contado e preservado em recipiente
tipo Ependorf contendo etanol 70%.

Varroa destructor

Figura 1. Varroa destructor no mesonoto de Apis melliphera sobre os favos na

caixa de produção da colmeia. Foto publicada pelo Relatório do Programa das Nações
Unidas para o Meio Ambiente, em 14.março.2011.

2.2.2 Acarapis woodi

Para o diagnóstico conclusivo sobre o parasitismo por A. woodi cada
uma das abelhas examinadas foi dissecada para procura de ácaros nas
traquéias e sacos aéreos abdominais.
O procedimento foi realizado com o auxílio de estereomicroscópio
Olympus P20, e uso de placa de Petri com glicerina sólida, alfinetes
entomológicos, pinças e estiletes.

2.3 Montagem de lâminas

Do total de ácaros encontrados, 50% fomos separados para montagem
de lâminas para microscopia de luz. Os ácaros foram clarificados, e montados
com líquido de Hoyer entre lâmina e lamínula assim colocadas para secar em
temperatura ambiente, durante aproximadamente 30 dias.

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As lâminas secas foram examinadas por microscopia de luz, com

objetivas 4x, 10x e 40x, e oculares 10x, utilizando como apoio no diagnóstico a
publicação de SERRA-FREIRE & MELLO (2006).

3. RESULTADOS E DISCUSSÃO
Todas as amostras investigadas foram de abelhas africanizadas (Apis
mellifera). Destaque-se que WISE (1995) relatou o sucesso das abelhas
africanizadas no elevado nível de resistência a ácaros e patógenos.
GONÇALVES (2008) ressaltou que um de seus mecanismos de resistência é o
comportamento higiênico onde as abelhas utilizam as patas mesotorácicas
para remover as fêmeas migrantes do ácaro, e essa remoção é o mecanismo
primário de resistência das abelhas a esse parasita.
A susceptibilidade ao A. woodi é variável, o que, de acordo com
CALDERONE et al. (1997), reflete a importância da contribuição dos fatores
genotípicos e do ambiente ao longo do curso da infestação. O fato de não
terem sido encontrados A. woodi nas traquéias das unidades amostrais pode
decorrer de: 1) todas as amostras terem sido capturadas na primavera entre os
meses de setembro e outubro, e de acordo com SAMMATARO et al. (1994) é
na primavera que há o aumento do número de abelhas, e diminuição no
número de ácaros, processo caracterizado como correlação inversa entre o
fluxo populacional dos ácaros e das abelhas. SAMMATARO et al. (1994)
explicaram a correlação inversa com base na rápida emergência de um grande
número de novas abelhas que ainda não estão infestadas, situação em que as
fêmeas migrantes do ácaro têm maior dificuldade de localizar um novo
hospedeiro para ovopositar. O fenômeno ocorre porque nessa época de maior
oferta de pólen, as campeiras infestadas têm muito pouco contato com as
abelhas mais jovens que ainda não estão parasitadas. A amostra examinada
foi formada por espécimes encontrados fora da colmeia, com abelhas
praticamente excluídas e que expostas à condição ambiente podem ter
induzido a saída e morte dos A. woodi como frisaram SAMMATARO et al.
(2000).

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O exame de dissecação da amostra foi realizado a partir das traquéias

abdominais, expondo o tronco primário. Esse processo foi feito diferentemente
do que relata a literatura (NASCIMENTO et al., 1971; SAMMATARO et al.,
2000) como sendo mais rápido e de diagnóstico imediato que é a remoção do
primeiro espiráculo torácico e extração do tubo traqueal a partir da remoção da
cabeça e patas protorácicas. De qualquer modo, De JONG et al. (1982)
afirmaram que embora a infestação possa ser uni ou bilateral e acometer
traquéias torácicas e abdominais, infestações iniciais ou brandas podem não
ser visualizadas.
Finalmente, a unidade observacional poderia simplesmente não estar
parasitada por A. woodi. Cada unidade era uma abelha considerada
descartável pelo apicultor, que para nós constituiu amostra de conveniência,
porque a investigação tinha como intenção não intervir no manejo das
colmeias. Algumas abelhas já estavam moribundas, próximas ao alvado das
colméias, e o valor real da presença de parasitismo pode estar mascarado.
Contudo a ausência de A. woodi nas abelhas investigadas, corrobora com o
resultado de NASCIMENTO et al. (1971), que em 1.970 abelhas africanizadas
oriundas de diversos municípios do Estado do Rio de Janeiro, não encontrou o
parasitismo por esta espécie de ácaro.
Entre as 245 amostras analisadas, foram encontradas oito exemplares
de V. destructor em abelhas de quatro colméias (Tab. 1) correspondendo ao
coeficiente de prevalência de 3,27%. Segundo GONÇALVES (2008), desde a
chegada de V. destructor (Fig.2) no Brasil, na década de 1970, o grau de
infestação tem se mantido baixo, mas há uma crescente preocupação
levantada por MORETTO & LEÔNIDAS (2003) na evolução da sua taxa
reprodutiva. O sucesso reprodutivo do Varroa sp. é um importante fator na
dinâmica populacional desse ácaro nas diferentes espécies de abelhas
(CAMAZINE, 1986). São características importantes que limitam a população
destes ácaros: a mortalidade do ácaro em abelhas adultas; a mortalidade de
ácaros ainda imaturos; e o comportamento higiênico realizado pelas abelhas
(CARNEIRO et al., 2007; GONÇALVES, 2008). Assim como o clima e a raça

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são também importantes fatores que afetam o desenvolvimento do parasito

(DE JONG et al., 1982).

Tabela 1. Ocorrência de Varroa destructor em exemplares de abelhas

africanizadas provenientes da micro-região de Itaboraí – RJ, na primavera de
2010.
Colméia Procedência Número de Varroa destructor
(no) abelhas No CP (%)
1 ITAMEL 31 01 3,23

2 ITAMEL 28 01 3,57

3 ITAMEL 37 01 2,70

4 VILA RICA - N°380 34 00 0

5 VILA RICA - N°389 39 00 0
6 Est. POS do CANTINHO - A 22 00 0
7 Est. POS do CANTINHO - B 22 00 0
8 RETIRO ROMANO 32 05 15,63
Total 245 08 3,27

Tanto os fatores que determinam a tolerância das abelhas

africanizadas ao V. destructor, como os diferentes tipos de manejo apícola
adotado por cada apicultor, são importantes a serem considerados, uma vez
que, embora a infestação de parasitas como A. woodi e V. destructor causem
danos às colônias em diferentes graus, desde sintomas inespecíficos de
estresse, até a perda de toda a colônia, muitas vezes, basta apenas uma
fêmea gravídica de V. destructor para deprimir o sistema imune de uma abelha
imatura e tornar esse indivíduo mais propenso a infecções (YANG & COX-
FOSTER, 2005). O mesmo se faz verdadeiro em relação ao A. woodi, nas
devidas proporções, uma vez que pouco da sua relação como veiculador de
patógenos é conhecida, salvo sua associação ao vírus da Paralisia Crônica
(CPV).

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Admitindo a possibilidade dessa única fêmea gravídica de V. destructor

veicular algum patógeno, seja através da sua superfície corporal, ou até
mesmo inoculando algum vírus, esses serão transmitidos à abelha imatura
que, caso sobreviva e se torne adulto, com sistema imune debilitado. Poderá
mesmo desenvolver infecção subclínica, e atuar como fonte de infecção para
outros imaturos, mesmo na ausência do ácaro. Caso essa fêmea infectada do
ácaro, após a abertura do opérculo do alvéolo seja capturada pelas operárias
que realizam a limpeza das colônias, essas também poderão ser infectadas
através do comportamento de utilização das mandíbulas para danificar o corpo
dos ácaros, entrando assim em contato com o agente infeccioso.

1mm
1mm

Figura 2: Varroa destructor: A) vista dorsal; B) vista ventral. Foto: Roberta C.P. Souza

Admitindo, assim, a possibilidade dessa única fêmea gravídica do

parasita V. destructor veicular algum patógeno, seja através da sua superfície
corporal, ou até mesmo inoculando algum vírus, esses serão transmitidos à
abelha imatura que, caso sobreviva e se torne adulto, com sistema imune
debilitado, podendo até mesmo desenvolver infecção subclínica, e no futuro
atuar como fonte de infecção para outros imaturos, mesmo na ausência do
ácaro. Caso essa fêmea infectada do ácaro, após a desoperculação do
alvéolo, seja capturada pelas operárias que realizam a limpeza das colônias,
essas também poderão ser infectadas através do comportamento de utilização

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das mandíbulas para danificar o corpo dos ácaros, entrando assim em contato
com o agente infeccioso.
É importante a união entre a pesquisa e o manejo apícola, para que
medidas que poderão vir a garantir maior proteção, e produtividade do enxame
apícola possam ser estudadas e implantadas conscientemente.

4. CONCLUSÕES
Na micro-região de Itaboraí, Estado do Rio de Janeiro, ocorre relação
simbiótica entre Apis mellifera e Varroa destructor. São necessários mais
estudos na região, com maior número de apicultores e de abelhas adultas e
jovens, para compreensão do significado da relação simbiótica entre ácaros e
abelhas.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

ABD EL-WAHAB, T. E., ZAKARIA, M. E., NOUR, M. E. (2006). Influence of the

infestation by Varroa destructor on some antennal sense organs of the worker
and drone Honey Bees Apis mellifera L. Journal of Applied Sciences Research,
v.2, n.2, p.80-85.

AMDAM, G. V., HARTFELDER, K., NORBERG, K., HAGEN, A., OMHOLT, S.

W. (2004). Altered physiology in worker Honey Bees (Hymenoptera: Apidae)
infested with the mite Varroa destructor (Acari: Varroidae): a factor in colony
loss during over wintering? Journal of Economic Entomology, v.97, n.3, p.741-
47.

ANDERSON, D. L., TRUEMAN, J. W.H. (2000). Varroa jacobsoni (Acari:

Varroidae) is more than one species. Experimental and Applied Acarology,
v.24, p.165-89.

BAKONYI, T., FARKAS, R., SZENDROI, A., DOBOS-KOVACS, M., RUSVAI,

M. (2002). Detection of acute Bee Paralysis Virus by RT-PCR in Honey Bee

Revista UNIABEU Belford Roxo V.6 Número 13 maio- agosto 2013

 24

and Varroa destructor field samples: rapid screening of representative

Hungarian Apiaries. Apidologie, v.33, p.63-74.

BALL, B. V. (1997). Secondary infections and diseases associated with Varroa

jacobsoni. in: The Varroosis in the Mediterranean Region. CIHEAM-Options
Medditerraneennes, v.21, p. 49-58.

BALL, B. V., ALLEN, M. F. (1988). The prevalence of pathogens in Honey Bee

(Apis mellifera) colonies infested with the parasitic mite Varroa jacobsoni.
Annals of Applied Biology, v.113, p.237-244.

BORROR, D. J., DELONG, D. M. (1969). Introdução ao Estudo dos Insetos.

São Paulo: Edgard Blücher Ltda.

CALDERONE, N. W., WILSON, W. T., SPIVAK, M. (1997). Plant extracts used

for control of the parasitic mites Varroa jacobsoni (Acari: Varroidae) and
Acarapis woodi (Acari: Tarsonemidae) in colonies of Apis mellifera
(Hymenoptera: Apidae). Journal of Economic Entomology, v.90, n.5, p.1080-
1086.

CAMAZINE, S. (1986). Differential reproduction of the mite, Varroa jacobsoni

(Mesostigmata: Varroidae), on africanized and european Honey Bees
(Hymenoptera: Apidae). Annals of Entomology Society of America, v.79, p.801-
03.

CARNEIRO, F. E., TORRES, R. R., STRAPAZZON, R., RAMIREZ, S. A.,

GUERRA JR., J. C. V., KOLING, D. F., MORETTO, G. (2007). Changes in the
reproductive ability of the mite Varroa destructor (Anderson e Trueman) in
africanized Honey Bees (Apis mellifera L.) (Hymenoptera: Apidae) colonies in
southern Brazil. Neotropical Entomology, v.36, n.6, p.949-52.

Revista UNIABEU Belford Roxo V.6 Número 13 maio- agosto 2013

 25

CONTE, Y. L., ARNOLD, G., DESENFANT, P. H. (1990). Influence of brood

temperature and hygrometry variations on the development of the Honey Bee
ectoparasite Varroa jacobsoni (Mesostigmata: Varroidae). Environmental
Entomology, v.19, n.6, p.1780-85.

DE JONG, D., MORSE, R. A., EICKWORT, G. C. (1982). Mite pests of Honey

Bees. Annals Review of Entomol. v. 27, p.229-52.

DENMARK, H. A., CROMROY, H. L., CUTTS, L. (1991). Varroa mite: Varroa

jacobsoni Oudemans (Acari: Varroidea). Department of. Agriculture and
Consumer Service, Division of Plant Industry, Entomology Circular n°347.

FLORES, J.M., RUIZ, J.A., RUIZ, J.M., PUERTA, F., CAMPANO, F. (1998).
Infertilidad del parasito Varroa jacobsoni Oud. como caracter para la seleccion
de abejas tolerantes. Actas Del III Congresso de La Sociedad Espanola de
Agricultura Ecológica SEAE, p.493-498.

GONÇALVES, J. C. (2008). Mecanismos de defesa comportamental e

anatômico contra doenças e ectoparasitos em abelhas africanizadas (Apis
mellifera). 50p. Tese (Doutorado em Entomologia) – Universidade Federal de
Viçosa, Viçosa, MG, Brasil.

GREGORY, P. G., EVANS, J. D., RINDERER, T., GUZMAN, L. (2005).

Conditional immune-gene suppression of Honey Bees parasitized by Varroa
Mites. Journal of Insect Science, v.5, n.7, p.1-5.

JUNKES, L., GUERRA JR, J. C. V., MORETTO, G. (2007). Varroa destructor

mite mortality rate according to the amount of worker broods in africanized
Honey Bee (Apis mellifera L.) Colonies. Acta Science Biology., v.29, n.3, p.305-
308.

Revista UNIABEU Belford Roxo V.6 Número 13 maio- agosto 2013

 26

MORETTO, G., LEONIDAS, J. M. (2003). Infestation and distribution of the

mite Varroa destructor in colonies of africanized bees. Brazilian Journal of
Biology, v.63, n.1, p.83-86.

MORETTO, G., GUERRA JR., J. C. V., BITTENCOURT, C. V. (2006).

Uncapping activity of Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae) towards worker
brood cells infested with the mite Varoa destructor Anderson & Trueman
(Mesostigmata: Varroidae). Neotropical Entomology, v.35, n.3, p.299-301.

NASCIMENTO, C. B., MELLO, R. P., SANTOS, M. W., NASCIMENTO, R. V.,

SOUZA, D. J. (1971). Ocorrência de acariose em Apis mellifera no Brasil.
Pesquisa Agropecuária Brasileira, Série Veterinária, v.6, p. 57-60.

SAMMATARO, D., COBEY, S., SMITH, B. H., NEEDHAM, G. R. (1994).

Controlling traqueal mites (Acari: Tarsonemidae) in Honey Bees (Hymenoptera:
Apidae) with vegetable oil. Journal of Economic Entomology, v.87, n.4, p.910-
16.

SAMMATARO, D., GERSON, U., NEEDHAM, G. (2000). Parasitic mites of

Honey Bees: life, history, implications and impact. Annual Rev. Entomol, v.45,
p.519-48.

SERRA-FREIRE, N.M., MELLO, R.P. (2006). Entomologia & Acarologia na

Medicina Veterinária. Rio de Janeiro: L.F. Livros.

TENTCHEVA, D., GAUTHIER, L., ZAPULLA, N., DAINAT, B., COUSSERANS,

F., COLIN, M. E., BERGOIN, M. (2004). Prevalence and seasonal variations of
six bee viruses in Apis mellifera L. and Varroa destructor mite populations in
France. Applied and Environmental Microbiology, v.70, n.12, p.7185-91.

WIESE, H. (1995). Novo Manual de Apicultura. Rio Grande do Sul. Guaíba

Agropecuária, 292p.

Revista UNIABEU Belford Roxo V.6 Número 13 maio- agosto 2013

 27

YANG, X., COX-FOSTER, D. L. (2005). Impact of an ectoparasite on the

immunity and pathology of an invertebrate: evidence for host
immunosuppression and viral amplification. Proceedings of the National
Academy of Sciences, v.102, n.21, p.7470-7475.

Recebido em 23 de janeiro de 2013.

Aceito em 10 de julho de 2013.

Revista UNIABEU Belford Roxo V.6 Número 13 maio- agosto 2013