Deficit neuromuscular después de una lesión articular periférica: Hipotesis de una alteración

neurofisiológica.
Resumen: Además de los trastornos biomecánicos, lesiones de lar articulaciones periféricas (PJI).
También puede dar lugar a alteraciones neuromusculares crónicas, debidas en parte a la perdida de
Feedback aferente mediado por los mecanorreceptores. Una perspectiva emergente es que PJI debe
ser visto como una disfunción neurofisiológica, y no simplemente como una lesión local.
Los estudios neurofisiológicos y de neuroimagen han proporcionado algunas pruebas de
reorganización del sistema nervioso central (SNC) tanto a nivel cortical como a nivel espinal, a causa
de las lesiones de las articulaciones periféricas.
La reorganización es mecanismos subyacente para la persistencia de los déficits neuromusculares
después de la lesión, particularmente la debilidad muscular. Existe una falta de evidencia que apoye
esta hipótesis, pero los estudios futuros que utilizan tareas de estimulación magnética transcraneal
superpuesta podrían aclarar esta hipótesis más adelante.

Introducción: El funcionamiento óptimo del sistema Musculoesquelético depende del control

apropiado del ejercicio por medio de la corteza motora, de otras áreas corticales y de un buen imput
sensorial desde la periferia.
Las terminaciones nerviosas libres y los mecanorreceptores de los tejidos blandos periarticulares,
entregan información aferente sobre la posición de la articulación y el movimiento al SNC.
Algunas lesiones periarticulares (PJI) persisten durante un periodo de tiempo considerable.
Los mecanismos potenciales para la disfunción neuromuscular después de la lesión se han discutido
extensamente, pero siguen siendo poco claros.
Una teoría reciente ha ganado impulso, es que la “Deafferentation” (perdida de input sensorial) sigue
a las lesiones periarticulares dentro de las terminaciones nerviosas, y da como resultado una entrada
aferente alterada (input sensorial aferente alterado). Por consecuencia de la respuesta aferente
alterada, hay alteraciones en el SNC, que abarcan a la reorganización de la estructura, la función y
las conexiones dentro del SNC.
Se teoriza que la reorganización en la corteza motora u otras áreas que controlan la actividad
muscular, puede resultar en una alteración del input eferente y afectar los programas motores
generados por la corteza, dando como resultado una disfunción en el miembro afectado.
Desde este perspectiva las lesiones periarticulares (PJI) deben considerarse una disfunción
neurofisiológica y no simplemente una lesión local como se pensaba anteriormente.
Esta revisión explorará que la reorganización del SNC es el mecanismos del déficit neuromuscular
posterior a una lesión periarticular (PJI).
Capacidad neurosensorial de la articulaciones.
Actualmente es aceptado que los ligamentos y otros tejidos blandos periarticulares contienen grandes
cantidades de mecanorreceptores, que proporcionan información al SNC sobre la posición de la
articulación y el movimiento. Los estudios histológicos han demostrado que los ligamentos, en
particular contienen amplias cantidades de receptores, entre ellos Ruffini, Pacinian, y los receptores
de Golgi. Cuya función primaria es la transducción sensorial de información de energía mecánica.
Estos receptores responden a la deformación de las fibras colágenas y retransmiten la deformación
como información sensorial a las áreas somatosensoriales del SNC en cuanto a: Tensión, Longitud,
Velocidad, Aceleración, Posición y Movimiento (como se mueve la articulación a través del rango
de movimiento).
La corteza motora primaria tiene vínculos críticos con otras áreas motoras, vías somatosensoriales y
otras áreas corticales.
Una de las principales áreas de entrada es la corteza motora con proyecciones densas desde los
lóbulos parietales posteriores hasta la corteza motora. Debido a que hay fuertes conexiones entre la
corteza motora primaria y la corteza somatosensorial primaria, es razonable considerar la función del
sistema motor a estar estrechamente vinculado con los mecanorreceptores y las vías sensitivas
aferentes de la periferia, incluidos los receptores ubicados alrededor y dentro de las articulaciones.

Consecuencias de la lesión articular periférica

A menudo las lesiones periarticulares generan inestabilidad biomecánica cuando hay alteración de
los tejidos blandos dentro y alrededor de la articulación.
Estudios post lesión de LCA han proporcionado una gran cantidad de evidencia de alteraciones
cinemáticas, y cinéticas en la variabilidad de la marcha después de la lesión. Además si los tejidos
blandos periarticulares, incluyendo ligamentos, tendones y capsula articular están dañados, hay
algunas pruebas que sugieren que la señal de los mecanorreceptores de los tejidos blandos se
interrumpe.
Las consecuencias neuromusculares por lesiones periarticulares incluyen una disminución de la
fuerza muscular, y alteración de la actividad muscular. La debilidad muscular persistente puede ser
perjudicial para la producción de la fuerza, la biomecánica articular y la funcionalidad de la
articulación lesionada.
Los posibles mecanismos que causan la debilidad muscular debido a la lesión periarticular no tienen
respuesta concluyente. Se sugiere que son causados principalmente por cambios neuroplásticos
dentro del SNC y diversos estudios han propuesto una alteración de la activación neuronal del
cuádriceps, excitabilidad de las vías motoras descendentes, y/o alteraciones de la activación cortical,
como patrones de mecanismos potenciales.
Nueroplasticidad y lesiones periarticulares.
El SNC mantiene una relación directa pero plástica con el sistema musculoesquelético, a través de
las vías motoras descendentes a lo largo de la vida útil. Los estudios han demostrado que la corteza
motora es capaz de una reorganización rápida y duradera en respuesta al aprendizaje motor y a la
adquisición de habilidades, así como la lesión.
La capacidad de la corteza motora para adaptarse y reorganizarse se conoce como neuroplasticidad,
implica la modificación a corto o largo plazo de la sinapsis en muchos niveles, incluyendo el nivel
del cerebro, niveles de red, niveles intercelulares e intracelulares, niveles bioquímicos y genéticos.
Kapreli hipotetizo que las lesiones periarticulares pueden inducir la neuroplasticidad del SNC como
resultado de la “deafferentation” de los mecanorreceptores en los tejidos blandos periarticulares.
Como resultado hay ausencia aberrante de Feedback sensorial para el SNC por mecanorreceptores
dañados o interrumpidos.
El dolor también puede desempeñar un papel en el déficit neuromuscular, aunque hay estudios
limitados para apoyar esta conjetura. El dolor agudo puede causar una sensibilización central y una
modulación reversible, pero el dolor crónico, en condiciones como dolor lumbar y patelofemoral,
contribuyen a las modificaciones dentro del SNC, principalmente de los nociceptores periféricos.
El dolor es un factor clave en las alteraciones del SNC y en el control neuromuscular, después de una
lesión periarticular, particularmente en las lesiones agudas. Se ha demostrado que el dolor agudo de
rodilla inducido experimentalmente, produce alteraciones biomecánicas el correr y caminar. Además
el dolor de rodilla agudo inducido experimentalmente ha demostrado una disminución en el reflejo
H: en el ratio de onda M, torque de extensión y ratio de activación central.
Estos resultados fueron interpretados para indicar la participación voluntaria e involuntaria en la
reducción de la activación muscular en un dolor agudo.
Sin embargo es posible que las alteraciones neuromusculares estén presentes en ausencia de dolor.
Esto puede deberse a la “deafferentation”, incluyendo la deafferentation nociceptiva, o posiblemente
alteraciones de las respuestas aferentes de otras parte de la articulación. Además los patrones de
movimiento aberrantes generarían inputs aferentes alterados formando un bucle o ciclo de
retroalimentación alterado, contribuyendo a la reorganización del SNC. Figura 1.
Varias técnicas de neuroimagen y electrofisiológicas como la estimulación magnética transcraneal
(TMS), la resonancia magnética funcional (fMRI) y la electroencefalografía (EEG) se han utilizado
para examinar esta hipótesis. Estudios en ruptura del LCA, reconstrucción, y la inestabilidad crónica
de tobillo han apoyado estos cambios. TABLA 2.
Las vías corticoespínales juegan un papel importante en la función muscular voluntaria. Los estudios
TMS han revelado asimetrías en el umbral motor en reposo de estas vías, en los individuos después
de la lesión del LCA, con el umbral más bajo en el LCA lesionado, comparado con la extremidad
contralateral no lesionada.
La relación entre el tamaño del potencial motor evocado/recordado (MEP) y la intensidad del estímulo
no mostraron un patrón sistemático de variación al comparar zonas lesionadas a no lesionadas.
Se cree que esta relación sirve como indicador de la fuerza de conexión entre las neuronas
corticoespínales y la asociación del pool (gran cantidad) de neuronas motoras en la columna vertebral.
La variabilidad en la relación entre el tamaño del MEP y el estímulo de intensidad para el grupo
lesionado por LCA puede proporcionar alguna explicación para la variabilidad, en la disfunción del
cuádriceps después de la lesión del LCA, y en la reconstrucción de LCA (ACLR).
Una evaluación comparable de la excitabilidad corticoespinal, determinada mediante el umbral motor
en reposo el músculo fibular largo, se realizó en una población con inestabilidad de tobillo crónico,
en comparación a los controles sanos.
El umbral motor de reposo del fibular largo fue mayor Bilateralmente en aquellos con inestabilidad
crónica del tobillo en comparación con los controles sanos. Esto indicaría que se requiere un mayor
estímulo (interno o externo generado) para excitar las neuronas corticales, lo que puede tener un
efecto de seguimiento de la dificultad de generar órdenes motoras al músculo diana.
Aunque estos resultados son divergentes de los de Heroux y Tremblay 20, los estudios ilustran que
las lesiones periarticulares pueden llevar a alteraciones dentro de la corteza motora junto con la vías
motoras. Es concebible que estos cambios protejan de un mayor daño reduciendo la carga alrededor
de la articulación o representando una estrategia motora compensatoria secundaria a la programación
motora central alterada y la función neuromuscular.
Más recientemente, se ha demostrado que, después de ACLR, el umbral motor activo (AMT) se
incrementa en la extremidad reconstruida en comparación con la extremidad no lesionada o las
extremidades de los controles.
Se cree que los AMT más altos indican una menor excitabilidad corticomotora, y los individuos con
AMT más alto después de ACLR habían reducido la activación voluntaria del cuádriceps.
Por el contrario, las personas que podrían mantener una activación voluntaria relativamente normal
del cuadriceps tenían una AMT similar a los controles normales sanos. Por lo tanto, es concebible
que para tener un AMT más normal es necesario que el musculo mantenga una activación voluntario
normal.
Los datos de un estudio de fMRI han apoyado aún más a la hipótesis de Kapreli, mostrando que la
post ruptura de LCA, los individuos han disminuido la activación de áreas sensoriomotoras durante
una simple tarea de flexión / extensión de rodilla.
Además, los con una ruptura de LCA habían aumentado la activación en el área de motor pre-
suplementario (Pre-SMA), área somatosensorial secundaria posterior, y el área posterior ipsilateral,
giro inferior. Durante la ejecución normal del movimiento, la activación del pre-SMA precede a la de
la corteza motora primaria, y se piensa que está implicada en preparación para el movimiento.
En términos generales, hay un aumento de la activación pre-SMA a medida que aumenta la dificultad
de la tarea. El aumento de la señal de pre-SMA en individuos con LCA deficiente en comparación
con los normales, pueden indicar aumento de los requisitos para la planificación de los movimientos,
incluso para los movimientos simples.
Aumento de la actividad en el giro temporal posterior inferior indica un probable mayor necesidad de
procesamiento visual y retroalimentación en relación con el movimiento del LCA, potencialmente
como compensación por el feedback propioceptivo reducido de la articulación.
Además de fMRI, EEG se ha utilizado para examinar patrones de alteraciones en la actividad cortical
después de lesiones articulares periféricas. Los resultados de estos estudios complementan los de
Kapreli. Un estudio EEG realizado por Baumeister de LCA los individuos reconstruidos no mostraron
diferencias en los patrones de actividad cortical en reposo en comparación con los individuos sanos
normales, pero durante una tarea de posición conjunta, el grupo con ACLR había aumentado la
actividad en las áreas frontales del cerebro y patrones significativamente diferentes de actividad en
las áreas parietales. Se teoriza que los diferentes patrones de actividad podrían reflejar mayores
requisitos de atención en la rodilla tras la ACLR. Se cree que el aumento de la actividad cortical
frontal es generado dentro de la corteza cingulada anterior, que también exhibió mayor actividad.en
el estudio de Kapreli. Estos resultados dan crédito al concepto de que los cambios neuroplásticos
ocurren después de la lesión de la articulación periférica. La alteración de la entrada sensorial desde
la periferia resulta en modificaciones en la afectación cortical durante el movimiento de la rodilla.
Sin embargo, hay que señalar que estos estudios proporcionan evidencia de cambios en la activación
cerebral, pero no necesariamente los cambios del output motor (salida).
Reorganización del nivel espinal
Además de los cambios en el nivel cortical, es posible que haya cambios en el nivel de la columna
vertebral después de la lesión de la articulación periférica. El reflejo de Hoffman (reflejo-H) se evalúa
a menudo para determinar si ha habido alguna alteración en el circuito neuronal medula.
El reflejo H proporciona una medida de la excitabilidad de la neurona, un grupo específico de
neuronas motoras en la médula espinal. La excitabilidad alterada de la neurona motora dentro de la
médula espinal se considera una característica principal de la inhibición del musculo y podría estar
contribuyendo a algunos o todos los músculos, causando debilidad después de la lesión.
Si el reflejo H sigue siendo el mismo en diferentes condiciones, por ejemplo el miembro lesionado
frente a miembro no lesionado, entonces se supone que la excitabilidad de la neurona motora también
ha permanecido constante y que no ha habido cambios dentro de los circuitos neuronales de la médula
espinal.
Hay evidencia de cambios a nivel espinal en el control motor después de lesiones periarticulares, con
cambios en la excitabilidad del conjunto de α-motoneuronas, observada en individuos después de un
esguince de tobillo lateral agudo.
Los resultados indican un aumento de la excitabilidad del conjunto de motoneuronas del sóleo y la
disminución de la excitabilidad de las motoneuronas del tibial anterior en el miembro lesionado en
comparación al miembro no lesionado.
Un estudio anterior en una población post operación de LCA encontró que no había diferencia
significativa entre el grupo post-operatorio de LCA y grupos de control, entre las piernas afectadas y
no afectadas, en la amplitud del reflejo H del soleo. Esto puede deberse a que el soleo no se ve
afectado por la lesión o reconstrucción del LCA, ya que no cruza la rodilla.
El registro del reflejo H desde uno de los músculos del cuádriceps puede ser más reflexivo de los
cambios a nivel de la columna vertebral después de la lesión o reconstrucción del LCA.
Un reflejo H en el cuadríceps es más específico en la rodilla, refleja un cambio en la excitabilidad en
las neuronas motoras del cuádriceps, que tienen un efecto directo en la función del músculo de la
rodilla.
Además de las variables corticomotoras discutidas anteriormente, Heroux y Tremblay, también
evaluaron el reflejo H del cuadriceps en el grupo lesionado de LCA, pero sólo se realizó
comparaciones de miembros contralaterales en ausencia de un grupo de control emparejado.
Había una tendencia a una menor amplitud del reflejo H en la extremidad lesionada en comparación
con la extremidad no lesionada, pero la diferencia no alcanzó a ser estadísticamente significativa.
Debido al poder estadístico limitado de un pequeño tamaño de muestra (n = 5) 20. A la inversa,
Pietrosimone et al., han demostrado recientemente que después de ACLR hay aumento de la
excitabilidad refleja espinal bilateralmente en comparación con controles normales sanos, y sugieren
que el aumento del reflejo H se debe a una estrategia compensatoria para mantener la activación
voluntaria en el cuádriceps.
Efectos sobre el control motor y el output (salida).
Sobre la base de la hipótesis de Kapreli, sobre el concepto de que una lesión periarticular es capaz de
inducir a cambios y reorganización dentro del SNC, planteamos la hipótesis de que la reorganización
del SNC, particularmente dentro de la corteza motora primaria, es el mecanismo subyacente
responsable para los déficits neuromusculares después de la lesión periarticular.
La reorganización del sistema nervioso central afecta alterando el movimiento reflejo y voluntario y,
en última instancia, el control motor (Ilustrado en el recuadro de la Figura 1).
Esto puede de algún modo explicar por qué estos déficits persisten después de la lesión en lugar de
resolverse. La corteza motora primaria es el área principal involucrada en la función motora y controla
la ejecución del movimiento. Sin embargo, no es la única región del cerebro involucrada en el control
motor; otras regiones también deben ser consideradas. Las redes complejas conectan la corteza
motora primaria con la corteza somatosensorial primaria, los ganglios basales, el cerebelo y otras
zonas corticales como se muestra en la Figura 2. Las áreas pre-motoras, los ganglios basales, y el
cerebelo, en particular, desempeñan un papel importante en la coordinación y el control del
movimiento.
El cerebelo, que recibe el input (entrada) sensorial somática de los músculos de las extremidades
inferiores y articulaciones, ejerce una influencia considerable sobre la adaptación y el movimiento
del control motor.
Las señales aferentes aberrantes son indicadores de lesiones periarticulares sostenidas, sobrecargando
las vías sensoriales dentro del cerebelo, los ganglios basales y la corteza motora primaria. Por lo tanto,
es posible que la reorganización dentro de una o muchas de estas áreas también influyan en el control
del motor después de una lesión periarticular.
Debido a la naturaleza novedosa de esta investigación, hay carencia de estudios que se enfoquen en
la reorganización cortical, de la corteza motora primaria, o incluso a otras regiones del cerebro, al
control motor después de las lesiones periarticulares particularmente en lesiones del miembro inferior.
Sin embargo Pietrosimone et al, encontraron que la fuerza del cuádriceps combinada con la
excitabilidad corticospinal predijo 66% de la discapacidad después de ACLR y que el aumento de la
excitabilidad corticospinal se asoció con el aumento de la función de auto-información.
Además, la reorganización cortical en un dolor lumbar recurrente, se demostró que la población estaba
asociada con déficit en el control postural.
La activación más lenta del músculo transverso del abdomen, en la perturbación postural se asoció
con el desplazamiento postero-lateral en la posición del mapa, según lo determinado por TMS.
Además, la activación del músculo más lenta, también se asoció con un aumento en el tamaño del
mapa para el musculo transverso del abdomen.
Así, mientras que la teoría todavía tiene que ser probada, es concebible que los déficits
neuromusculares después de las lesiones periarticulares provoquen la reorganización del SNC.
Una dirección futura para evaluar el efecto de las lesiones periarticulares en el control del motor sería
la utilización de una tarea de control de la fuerza. El control de la fuerza se ha definido como la
capacidad de un músculo para producir una contracción isométrica exacta cuantificada por un
examinador, la desviación media de la fuerza (es decir, error) lejos de una constante, sub-máxima.
Dicho esto, un protocolo de concordancia de fuerza de cuadriceps que requiere que los participantes
produzcan niveles de fuerza cíclicos y variables (es decir, entre 5-30% de la capacidad voluntaria
máxima) puede ser una manera más apropiada de evaluar el control neuromuscular de las lesiones
periarticulares. La razón es que la naturaleza fluctuante y submáxima de la tarea es más reflejo de las
necesidades diarias del cuadriceps.
La TMS, EEG, Resonancia magnética y radio nucleótidos han proporcionado métodos para examinar
de forma no invasiva la anatomía funcional del sistema motor en individuos sanos normales
En términos generales, la fMRI es la herramienta de elección para la evaluación de patrones de
actividad neuronal de todo el cerebro. Permite la identificación de las redes de activación y modelado
a nivel de sistemas de la actividad cerebral que no se puede deducir de TMS, sin embargo tiene una
resolución temporal limitada en comparación con TMS o EEG. Superponiendo TMS durante esta
nueva tarea de adaptación de fuerzas permitiría a los investigadores evaluar directamente el estado
de las vías motrices descendentes junto con la influencia de las vías corticales, reorganización del
rendimiento del cuádriceps.
Sin embargo, el instrumento de evaluación dependería de las demandas de la tarea y de la pregunta
de investigación que se hacía.
Conclusión: La evidencia emergente apoya la hipótesis de que las lesiones periarticulares pueden
resultar en la reorganización del SNC, tanto en la columna vertebral como en los niveles corticales.
Es probable que la reorganización del SNC, dentro de la corteza motora es el mecanismo subyacente
para las deficiencias neuromusculares persistentes que acompañan a dichas lesiones. Sin embargo,
actualmente sólo hay vínculos entre la reorganización neural y los déficits neuromusculares que
siguen a las lesiones periarticulares.
Basándose en estos vínculos, mediante la evaluación directa de las tareas de control motor específicas
del músculo, con neuroimagen concurrente o herramientas de evaluación neurofisiológica, tales como
TMS,
Es el siguiente gran paso adelante en esta área.
Abreviación.
LCA: Ligamento cruzado anterior
ACLR: Reconstrucción de LCA.
AMT: Active motor Threshold (Umbral motor activo).
SNC: Sistema nervioso central
EEG: electroencefalograma
FMRI: resonancia magnetica imagen funcional.
H-relfex: Reflejo de Hoffman.
MEP: Potencial motor evocado/recordado.
PJI: lesión periarticular
Pre-SMA: área motora pre-suplementaria
TMS: estimulación magnética transcraneal.

Leyenda de las Figuras

Figura 1: Hipótesis esquemática de cómo la lesión articular periférica puede generar cambios
neuroplásticos en el SNC y en el control motor. Los componentes que representan la hipótesis
propuesta, basándose en la hipótesis de Kapreli et al que abarca el efecto de flujo de los cambios
neuroplásticos en el control del motor.
Figura 2: Ilustración esquemática de las conexiones principales de la corteza motora con otras
Regiones implicadas en el control del movimiento. Las áreas corticales no motoras incluyen la corteza
parietal posterior y corteza somatosensorial primaria. Zonas pre-motora abarca la corteza pre-motora
y la zona motora suplementaria (Adaptado de Kandel, Schwartz y Jessell 46; Shumway-cocinero y
Woollacott 47)
Tablas de investigaciones