¿Por qué los cromosomas del sexo vegetal son de particular interés?

El control genético de la determinación del sexo se está comprendiendo bien en varios

sistemas animales, particularmente Drosophila melanogaster, Caenorhabditis elegans.
y mamíferos. En plantas, entendiendo que el sistema de determinación del sexo es
estrechamente relacionado con la comprensión de cómo evolucionaron los sexos separados, y
las ideas teóricas actuales sobre esto también iluminan la evolución de los cromosomas
sexuales. Las angiospermas también son de particular interés para los estudios empíricos de la
evolución de los cromosomas sexuales, ya que probablemente evolucionaron sexos separados
en forma reiterada y relativamente reciente. Otras plantas, particularmente las briófitas (ver
Okada et al, 2001), también tienen interesantes relaciones sexuales independientes
desarrolladas cromosomas.

En muchas especies de plantas que se reproducen sexualmente (y algunos animales), todas las
personas son esencialmente iguales en su condición de género. Muchas de esas especies
"sexualmente monomórficas" son hermafroditas. El término "cosexual" (Lloyd, 1984) se usa
cuando las plantas individuales tienen ambas funciones sexuales, ya sea que estén presentes
dentro de cada flor (hermafrodita), o en flores separadas masculinas y femeninas (monoicas).
Una minoría de las especies de plantas son "sexualmente polimórficas", incluidas las especies
dioicas, con machos y hembras separados (Tabla 1). Muchas especies dioicas con parientes
hermafroditas tienen rudimentos evidentes de estructuras sexuales opuestas en las flores de
las plantas de cada sexo, lo que sugiere una evolución reciente de las flores unisexuales
(Darwin, 1877). La baja frecuencia y distribución taxonómica dispersa de dioecy y cromosomas
sexuales sugieren que la cosexualidad es el estado ancestral de las angiospermas (Figura 1)
(Charlesworth, 1985; Renner y Ricklefs, 1995. Por lo tanto, los cromosomas sexuales
probablemente evolucionaron repetidamente y bastante recientemente.

En algunos taxones de plantas, es posible estimar cuántas veces ha evolucionado la dioecia y

cuánto tiempo atrás. Dioecy probablemente evolucionó dos veces en el género hawaiano
Schiedia (Weller et al, 1995). El caso mejor estudiado en la actualidad es el gran género Silene,
en la misma familia (Caryophyllaceae). Muchas especies de Silene son gynodioecious y otras
son hermaphroditic. Una filogenia construida a partir de secuencias espaciadoras transcritas
(ITS) de genes de ARN ribosómico nuclear de La especie Silene sugiere dos orígenes de dioecia
en este género también (Desfeuxet al, 1996). Usando un reloj molecular, estos datos sugieren
una edad de probablemente menos de 20 millones de años para los cromosomas sexuales
heteromórficos de los parientes cercanos Silene latifolia y S. dioica. El análisis comparativo
sugiere que los linajes dioeces a menudo tienen vidas evolutivas cortas (Heilbuth, 2000). Así
los sexos separados pueden haber evolucionado más de 100 veces en las plantas con flores,
dado que 160 familias tienen miembros dioicos.

La genética de la determinación del sexo en las plantas y los cromosomas sexuales de las
plantas

La herencia sexual y los cromosomas sexuales en las plantas son sorprendentemente similares
a los de los animales. La mayoría de las plantas estudiadas tienen machos heterocigotos o,
cuando los cromosomas son visiblemente diferentes (tal vez la mitad de las plantas que tienen
sexos separados, ver Westergaard, 1958), la heterogamedad masculina (machos XY, XX
hembras). En muchas plantas dioicas, los machos son "inconstantes", es decir, producen frutos
ocasionales
(Lloyd, 1975b, Lloyd y Bawa, 1984). La autofertilización de tales plantas en varias especies ha
proporcionado evidencia genética de que los machos son heterocigotos. Como se explicará a
continuación, el genotipo masculino debe incluir un supresor dominante de la feminidad (SuF).
En la autofecundación, se espera una proporción de 3: 1 de hombres a mujeres si SuF / SuF es
viable, o 2: 1 si el cromosoma Y está genéticamente degenerado y esto
genotipo es inviable. Se ha encontrado cada una de estas relaciones (Westergaard, 1958;
Testolin et al, 1995). Algunos cromosomas Y vegetales son, por lo tanto, parcialmente
degenerados genéticamente.

Varios tipos de evidencia sugieren la participación de dos loci en la determinación del sexo.
Algunos datos provienen de cruces entre plantas dioicas y especies relacionadas monoicas o
hermafroditas (Westergaard, 1958). En Silene dioica y latifolia, hay evidencia directa de
estudios citológicos de deleciones del cromosoma Y. Hay tres regiones funcionalmente
diferentes del cromosoma Y (ver Figura 2), la región Su F y dos regiones que contienen factores
que controlan el desarrollo temprano y tardío de la antera (Westergaard, 1958; Grantet al,
1994; Farbos et al, 1999; Lardon et al, 1999). En estas especies, apareamiento X e Y en
la meiosis masculina se limita a las puntas (Westergaard, 1958; Parker, 1990; Lardon et al,
1999), y la recombinación está ausente para la mayoría del cromosoma Y.

¿Por qué el sexo determina los loci?

La evidencia de múltiples genes determinantes del sexo sugiere que la no recombinación entre
los cromosomas X e Y evolucionó para evitar la recombinación entre estos loci, ya que la
recombinación produciría mal adaptación fenotipos positivos, particularmente individuos
neutros (Figura 3b; Lewis, 1942). Se supone ampliamente que la vinculación evolucionó
después del establecimiento de un macho no vinculado y genes de esterilidad femenina, es
decir, que estos loci han sido aproximados por inversiones y / o translocaciones (Lewis, 1942).
Sin embargo, un modelo genético de la transición evolutiva de la cosexualidad a la dioecia
sugiere que la vinculación puede ser necesaria desde el principio (Charlesworth y
Charlesworth, 1978a). A partir de la cosexualidad, la evolución de dos sexos generalmente
requiere al menos dos cambios genéticos, uno (esterilidad masculina) que crea las hembras y
el otro (la esterilidad femenina) que produce los machos (Figura 3a, Charlesworth y
Charlesworth, 1978a). El proceso a veces puede haber sido más gradual, con mutaciones
parciales de esterilidad (Lloyd, 1975a, Charlesworth y Charlesworth, 1978b). Las plantas y
animales con un único locus determinante determinante del sexo probablemente se derivan
de sistemas con cromosomas que determinan el varón (Bull, 1983; Traut y Willhoeft, 1990), ya
que los sexos separados no pueden evolucionar en un único paso mutacional desde un estado
hermafrodita o monoico inicial ( excepto bajo la suposición extremadamente improbable de
que una mutación surge en un cosex cuyos heterocigotos tienen un sexo, y homocigotos en el
otro sexo, por ejemplo, Aa masculino y aa femenino).

La existencia de machos inconstantes (pero no hembras) en muchas especies dioicas (por

ejemplo, Galli et al, 1993; Testolin et al, 1995) respalda este escenario de una mutación
recesiva principal que conduce a hembras, seguida de selección de modificadores que hacen
que los cosex sean más masculinos , como en la Figura 3. Una vez que las hembras se han
establecido en una población, la disponibilidad de sus óvulos favorece una mayor inversión en
la producción de polen, por lo que hay una presión selectiva sobre la morfología cosexual para
desarrollar un mayor sesgo masculino (Charlesworth y Charlesworth, 1978a). Los genes
modificadores que hacen que los cosex sean más masculinos deberían, sin embargo, también
reducir la fertilidad femenina (Figura 3b), a menos que tengan un sexo limitado en su
expresión. Este counter-selecciona contra tales factores, por lo que los factores parciales de
esterilidad femenina generalmente tienen más probabilidades de propagarse en una población
gynodioecious si están vinculados al gen de esterilidad masculina (Charlesworth y
Charlesworth, 1978a, Nordborg, 1994). La propagación de alelos beneficiosos en un sexo pero
no en el otro (pleiotropía antagonista) también depende de la vinculación (Charlesworth y
Charlesworth, 1980; Rice, 1997). También habrá una selección de enlaces más estrechos entre
el locus de esterilidad masculina y los loci modificadores (Charlesworth y Charlesworth,
1978a). Por lo tanto, un conjunto de loci vinculados en una región cromosómica particular, con
recombinación suprimida, y que contiene el sexo que determina loci y loci que afectan las
funciones masculinas, probablemente evolucionará.

Los marcadores ligados al sexo deberían permitir pruebas de si la región involucrada en la

determinación del sexo en especies dioicas es también una ubicación cromosómica única en
parientes cosexianos, o si los genes determinantes del sexo estaban inicialmente en
cromosomas diferentes, y solo más tarde se acercaron. Todas las especies de Silene diploides
tienen el mismo número de cromosomas (n = 12), lo que sugiere que las translocaciones de
cromosomas completos no han contribuido a la ampliación de X e Y, aunque son posibles
movimientos de regiones del genoma menor.

Fig.1: La amplia distribución taxonómica de la dioecia y los cromosomas sexuales en las

angiospermas, basada en el análisis filogenético de Soltis et al, (1999). La presencia de dioecy
está indicada por X dentro de un cuadrado. Los símbolos rellenos indican taxones en los que se
han estudiado los cromosomas sexuales. El color negro indica la presencia de especies en las
que se han encontrado cromosomas sexuales heteromórficos, ya sea citológicamente o
mediante un mapeo genético, y el color gris indica que se cree que los cromosomas sexuales
están ausentes.

Evolución de los cromosomas sexuales

La teoría esbozada aquí explica la evolución de una región cromosómica que rara vez se
recombina y que contiene los genes determinantes del sexo, un incipiente sistema
cromosómico sexual. El haplotipo femenino porta un alelo de esterilidad masculina recesivo,
mientras que el cromosoma dominante masculino determinaría los alelos de esterilidad
femenina (y el alelo de tipo salvaje en el locus de esterilidad masculina; Figura 3). La evolución
del cromosoma sexual está íntimamente relacionada con la degeneración del cromosoma Y. La
comprensión más actual de cómo evolucionaron las propiedades distintivas de los
cromosomas Y proviene del trabajo teórico sobre la evolución de las regiones genómicas con
baja recombinación. Dichas regiones están sujetas a varios procesos, dada una tasa
suficientemente alta de mutaciones perjudiciales (Charlesworth y Charles worth, 2000). Un
proceso es la acumulación de mutación por el trinquete de Muller (Muller, 1964; Haigh, 1978),
que conduce a un número creciente de mutaciones, que se fijan a medida que el proceso
continúa (Charlesworth y Charlesworth, 2000). Los tamaños de población de Drosophila
pueden ser demasiado altos para este proceso estocástico para explicar la degeneración del
cromosoma neo Y (Charlesworth, 1996) y la mayoría de las plantas tienen más cromosomas y,
por lo tanto, menos genes en un cromosoma proto-Y que en un cromosoma de Drosophila. la
tasa de mutación a alelos perjudiciales puede ser demasiado baja. Otra posibilidad es hacer
autostop: mutante favorable los alelos surgen en la proto-Y y aumentan en frecuencia a la
fijación, concomitantemente
fijación de alelos perjudiciales en el mismo cromosoma (Rice, 1987). Una tercera sugerencia se
basa en la fijación acelerada de mutaciones deletéreas en un cromosoma no recombinante
(porque la selección contra alelos perjudiciales conduce a un tamaño de población efectivo
reducido; Charlesworth, 1996). Todos estos procesos implican una reducción del tamaño
efectivo de la población y, por lo tanto, deben conducir a una baja diversidad genética
cromosómica Y (Charlesworth y Charlesworth, 2000). El origen relativamente reciente de los
cromosomas Y vegetales, en comparación con los de la mayoría de los animales, hace que las
plantas dioicas sean particularmente adecuadas para estudiar las primeras etapas del proceso
de degeneración. La disponibilidad de especies estrechamente relacionadas, probablemente
con cromosomas que tienen un contenido genético similar al de los cromosomas sexuales
ancestrales, debería mostrar cómo han evolucionado los genes desde que se vinculó el sexo,
ofreciendo un sistema para probar entre las diferentes hipótesis. La mayoría de los
cromosomas Y animales degeneraron hace mucho tiempo, lo que hace que los procesos
responsables sean inaccesibles para el estudio, excepto en especies con translocaciones entre
los cromosomas y autosomas sexuales. En especies con translocaciones de autosomas X, la
neo-Y no está unida físicamente al cromosoma Y preexistente, por lo que su degeneración
puede resultar en gran medida del mismo tipo de procesos que en la evolución inicial de los
cromosomas Y, pero esto no es seguro. En las plantas, sin embargo, hay un evolución novo de
los cromosomas Y Si la planta, así como los cromosomas Y de los animales se han degenerado,
esto sería evidencia de que el proceso es muy general.
Fig.3: Los posibles cambios genéticos que podrían ocurrir en la transición de poblaciones
sexualmente segmentadas a separadas. (b) Efectos del alelo "modificador" de la esterilidad
femenina en hermafroditas y hembras, en ausencia de limitación sexual de sus efectos
fenotípicos. Se supone una compensación entre las funciones masculina y femenina, de modo
que un gen que aumente la fertilidad masculina a menudo tendrá el efecto de reducir la
fertilidad femenina.

Antes de usar plantas para estudiar la degeneración genética, necesitamos saber si sus
cromosomas Y de hecho están degenerando. La evidencia de las especies mejor estudiadas
sugiere cierta degeneración. Los cromosomas Y de Rumex acetosa son heterocromáticos (Clark
y col., 1993; Re jon et al, 1994, Lengerova y Vyskot, 2001). Por otro lado, los experimentos de
digestión con DNAsa sugieren la actividad transcripcional de este cromosoma Y (Clark et al,
1993), aunque esto podría deberse a la presencia de secuencias repetitivas dispersas que se
transcriben, tales como elementos transponibles. La alta frecuencia de reordenamientos
cromosómicos en esta especie (Wilby y Parker, 1988) y la variabilidad de su morfología del
cromosoma Y (Wilby y Parker, 1986) son consistentes con tal posibilidad, pero aún no se ha
probado. Algunas mutaciones ligadas a X no están enmascaradas por el cromosoma Y de
Rumex (Smith, 1963), es decir, los machos son hemicigotos para esta región, como los loci
clásicos vinculados al sexo en muchos animales. En Silence latifolia, los dos cromosomas X
difieren en el tiempo de replicación, como podría esperarse si uno de ellos se silencia
transcripcionalmente, y parecen estar metilados diferencialmente, lo que posiblemente indica
que la compensación de la dosis se produce por la inactivación de X en las mujeres (Vyskot et
al. al, 1999). La expresión génica de los cromosomas Y es sugerida por las estimaciones de los
niveles de metilación (Vyskot et al, 1993), lo que puede implicar que muchos genes ligados a Y
no se hayan degenerado en gran medida (aunque de nuevo no se puede excluir la posibilidad
de transposones). El gran tamaño de los cromosomas Y en S. latifolia y dioica (Costich et al,
1991) y muchas otras plantas dioicas (Parker, 1990), también sugieren que los cromosomas Y
vegetales han acumulado secuencias repetitivas, que se han encontrado en los cromosomas Y
de S. latifolia (Donnison y col., 1996; Zhang y col., 1998; Lardon y col., 1999) y R. acetosa (Re
jon et al, 1994). Hasta ahora, sin embargo, las abundancias son en su mayoría similares en la X
y autosomas (Clarket al, 1993, Donnison et al, 1996; Scutt y Gilmartin, 1997). Por lo tanto, la
evidencia no es concluyente, y la naturaleza y el rango de tipos de tales secuencias es
actualmente casi totalmente desconocida. En la mayoría de las especies estudiadas con
cromosomas sexuales heteromórficos, los genotipos YY son inviables (ver arriba), al igual que
las plantas haploides androgénicas de S. latifolia, con solo un cromosoma Y (Ye et al, 1990),
mientras que las plantas X-haploides son viables. Sin embargo, la viabilidad y la fertilidad de los
dihaploides YY ocasionales (Vagera et al, 1994) argumentan en contra de la pérdida completa o
la inactivación de genes, presumiblemente debido a que una mayor dosis de genes permite la
supervivencia. Finalmente, las proporciones de sexo sesgadas femeninas en S. latifolia (ver
Correns, 1928, pero también Carroll, 1990) y Rumex acetosa (Smith, 1963; Wilby y Parker,
1988) así como otras especies dioicas sugieren que los granos de polen con cromosomas Y
crecer más lentamente que el polen portador de X. Esto sugiere que los cromosomas Y
vegetales tienen funciones génicas reducidas (Smith, 1963; Lloyd, 1974), aunque no se ha
descartado la distorsión de la segregación (Taylor, 1994).

Genética molecular de los cromosomas de la planta Y

Nuestra comprensión de la evolución de los cromosomas sexuales de plantas y la

determinación del sexo debe avanzarse mediante el uso de marcadores moleculares, por lo
que varios grupos los están buscando. La región que contiene los loci determinantes del sexo
inicialmente debe haber sido completamente homóloga entre los dos cromosomas
alternativos. Un objetivo de los estudios de cromosomas sexuales de plantas es, por lo tanto,
probar la homología. Ahora se están descubriendo marcadores ligados a X y Y en plantas con y
sin cromosomas sexuales heteromórficos (por ejemplo, Testolin et al., 1995, Harvey et al.,
1997; Polley et al., 1997; Zhang et al., 1998; Mandolino et al. 1999). Sin embargo, la mayoría
de los marcadores son anónimos y no pueden decirnos qué loci vinculados a X tienen
homólogos en los cromosomas Y y cuáles no. El aislamiento de ADNc masculino de brotes
florales o de órganos reproductivos en desarrollo no ha llevado al descubrimiento de genes
determinantes del sexo (Matsunaga et al, 1996; Barbacar et al, 1997), probablemente porque
la determinación del sexo ocurre muy temprano en el desarrollo floral. (Grantet al, 1994), por
lo que los genes identificados están controlados en respuesta al sexo, en lugar de los loci de
control. Los genes que se sabe que son importantes en el desarrollo floral, incluidos los genes
homoeóticos MADS-box, también parecen no tener un papel directo en la determinación del
sexo (Hardenack et al, 1994; Ainsworth et al, 1995). Esto no es sorprendente, ya que estas
mutaciones cambian las identidades de los órganos florales, mientras que en las flores uni-
sexuales aparentemente los órganos reproductores normales simplemente dejan de
desarrollarse, como lo predijo el modelo genético anterior.

Tanto los loci expresados ligados a X como a Y ahora se han identificado en S. latifolia. Un
enfoque es buscar directamente los genes ligados al sexo (Guttman y Charlesworth, 1998).
Esto ha identificado el gen ligado a X MROS-X (órgano reproductivo masculino específico) y su
homólogo ligado a Y, MROS3-Y, que parece haber degenerado. MROS3-Y contiene solo una
pequeña región de homología con la secuencia de M3S-X. Esta región ha estado evolucionando
de manera neutral, con una relación de sustituciones silenciosas a sustituciones, Ka / Ks, de
0.974, cerca de la unidad, como se esperaba para una secuencia que evoluciona sin
restricciones selectivas (Nei, 1987).

Otro enfoque ha aislado genes ligados a Y presentes en poblaciones de ARNm de brotes de

flores masculinos de S. latifolia. Hasta el momento, se han caracterizado dos pares de genes.
Basado en la similitud de secuencia con otros genes, el par SlX / Y1 parece codificar una
proteína WD-Repeats (Deliche`reet al, 1999) y SlX / Y4 una fructosa-2, 6-bisfosfatasa
(Atanassov et al, 2001), y ninguno es probable que participe en la determinación del sexo. La
fracción de recombinación entre SlX1 y SlX4 (Figura 2) sugiere que están muy separados en la
X, y potencialmente también en el cromosoma Y, a menos que se haya reorganizado. Las
comparaciones de las secuencias codificantes de estos genes ligados a X y Y, que incluyen
secuencias de grupos extra en especies de Silene no dioicas, producen K a / K s? 0.2 (Atanassov
et al, 2001). Por lo tanto, las secuencias proteicas de los genes unidos a Y y X se han mantenido
durante al menos la mayor parte de su historia evolutiva ya que X e Y dejaron de
recombinarse, es decir, estos genes unidos a Y no se han degenerado. La divergencia de sitios
silenciosos entre SlX4 y SlY4 es similar a la existente entre las copias de los cromosomas X e Y
de MROS3, y ambos sugieren una estimación de la edad del sistema cromosómico sexual
similar a la basada en las secuencias ITS (Desfeux et al, 1996). Los genes SlX1 y SlY1 son
considerablemente menos divergentes. Será muy interesante estudiar más pares de genes
ligados a X / Y para comprobar si el cromosoma Y parece haberse acumulado paso a paso,
como parece ser cierto para la Y humana (Lahn y Page, 1999; Waters et al. al, 2001). Si los
cromosomas Y de Silenes dioicos están degenerando activamente, se predice que los genes
ligados a Y tienen diversidad reducida, y podemos usar patrones de diversidad en loci no
degenerados (como los que acabamos de describir) para evaluar barridos selectivos. En
muestras de varias poblaciones de S. latifolia y S. dioica, la diversidad de SlY1 es de hecho más
baja que la de SlX1, después de corregir el menor número de cromosomas Y que X en las
poblaciones (Caballero, 1995). El análisis utilizando secuencias de grupos externos muestra
que esto no se debe a una mayor tasa de mutación de los genes ligados a Y (Filatov et al,
2001). Las pruebas como la prueba de Tajima no sugieren barridos selectivos (Filatovet al,
2000, 2001). Sin embargo, estas pruebas se ven afectadas por la subdivisión (Schierupet al,
2000), para la cual existe evidencia en Herencia de estas especies (McCauley, 1994, Giles et al,
1998, Ingvarsson y Giles, 1999, Richards et al, 1999), que probablemente afecta al cromosoma
Y más que a otros cromosomas, debido a su tamaño efectivo más pequeño (Wang, 1999). Por
lo tanto, se necesitan muestras más grandes de poblaciones individuales. También es difícil
probar las diferencias de diversidad en presencia de introgresión entre las dos especies de
Silene. Las variantes del cromosoma Y difieren entre las dos especies, mientras que algunas
variantes ligadas a X se comparten entre ellas (Filatovet al, 2001). Una dificultad final es que
los loci autosómicos también son necesarios para saber si la variación del cromosoma Y se
reduce o la diversidad ligada a X se eleva. El único locus autosómico hasta ahora estudiado
tiene poca diversidad, pero esto no apunta a una mayor diversidad ligada a X, porque este gen
parece haber experimentado un barrido selectivo (Filatov et al, 2001), por lo que se necesitan
más genes autosómicos. También se necesitan comparaciones con especies cuyo cromosoma Y
está completamente degenerado. Si también se encuentra baja diversidad en estos, señalaría
causas como las diferencias en la tasa de mutación, más que los efectos de los procesos
selectivos durante la degeneración genética.

Discusion

Con la disponibilidad de técnicas moleculares, ahora podemos esperar comprender más acerca
de cómo evolucionan los cromosomas sexuales. Los datos de mapeo, incluso con marcadores
anónimos, deberían proporcionar estimaciones de la fracción de loci vinculados a X que se
encuentran en las regiones de emparejamiento y diferencial. En ausencia de patrones de
bandas de cromosomas útiles que identifiquen regiones, los marcadores anónimos de una sola
copia también pueden ser útiles para el mapeo en combinación con deleciones del cromosoma
Y (Donnison et al, 1996). El mapeo de eliminación del cromosoma Y no identifica con precisión
los loci de determinación del sexo, pero debería ser posible definir las regiones en las que se
encuentran estos genes. La Figura 2 resume la información actual sobre S. latifolia Y.
Una vez que los genes han sido identificados y secuenciados, podremos estimar cuánto tiempo
lleva la evolución del cromosoma sexual. Esto debería ayudarnos a evaluar la verosimilitud de
los mecanismos propuestos para el proceso. Los resultados de dichos estudios pueden, a su
vez, contribuir a nuestro conocimiento de las tasas de mutación a las mutaciones perjudiciales,
y a un cuerpo creciente de comprensión de la evolución en ausencia de recombinación. Los
estudios de las primeras etapas de la degeneración cromosómica sexual ofrecen la posibilidad
de tener una versión eucariota de los resultados interesantes sobre la degradación del genoma
en procariotas asexuales (Wernergreen y Moran, 1999). Si, como parece probable, los
cromosomas sexuales de las plantas se encuentran parcialmente degenerados genéticamente,
pueden ofrecer oportunidades para ayudar a comprender la relación entre la evolución de la
degeneración genética y la compensación de la dosis.