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ENTOMOFTOROMICOSIS

Las entomoftoromicosis son infecciones producidas por hongos del orden Entomophtoral,
actualmente clasificados como Glomeromycetes (antes Zygomycetes), y a diferencia de la
mucormicosis, éstas no son causadas por hongos de tipo oportunistas, sino por hongos
patógenos primarios. Son micosis crónicas, inflamatorias y granulomatosas; comprenden a dos
entidades clínicas diferentes en etiología, aspectos clínicos y epidemiológicos.

1CONIDIOBOLOMICOSIS

Definición

Es una micosis causada por un hongo patógeno primario, del orden Entomophtoral,
denominado Conidiobolus coronatus, que afecta en particular mucosa nasal y tejido
subcutáneo en forma de masas infiltradas; de manera excepcional se disemina a pulmones y
vísceras.

Sinonimia

Rinozigomicosis, entomoft oromicosis conidiobolae, rinocigomicosis, rinoentomoftoromicosis,


rinoficomicosis, entomoftoromicosis nasal y zigomicosis subcutánea.

Etiología

Es producida en particular por Conidioboluscoronatus y en contadas ocasiones por


Conidiobolusincongruus y Conidioboluslamprauges. Son microorganismos que bajo la nueva
propuesta taxonómica quedan clasifi cados dentro del Phylum Glomeromycota, y Subphylum
Entomophtoromycotina, orden Entomophtorales y familia Anylistaceae (antes clase
Zygomycetes).

Antecedentes históricos

En 1962, Bridges et al., comunicaron el primer caso de conidiobolomicosis en caballos (pólipos


nasales); el primero en humanos fue reportado por Bras et al., en 1965, en un niño de la isla
Gran Caimán (Antillas), que presentó un pólipo nasal con obstrucción de senos paranasales. En
México el primer caso fue descrito por Mayorga et al., en 1996; en la actualidad se han
reportado 2 o 3 casos más.

Aspectos epidemiológicos

Distribución geográfi ca. La enfermedad es propia de climas cálidos y húmedos; se ha


registrado en algunos países como Nigeria, Congo, Senegal, Camerún, India y Sri Lanka; en
América la mayoría de los reportes, según una reciente publicación de Bittencourt, se
presentan en Brasil (84%), con más de 40 casos, pero también se han comunicado algunos
otros en Colombia, Jamaica, Puerto Rico, El Salvador, Costa Rica y en especial República
Dominicana (Isa-Isa).

Fuente de infección y hábitat. Conidioboluscoronatus se ha aislado del suelo y detritus vegetal


de climas cálidos-húmedos y de artrópodos (arañas e insectos). En 1974 Pelseneer lo aisló del
intestino de algunos reptiles, como los lagartos de cabeza roja (Agama agama); estos animales
son casi domésticos en algunos lugares como Nigeria, y cabe citar que el hongo no les produce
ningún daño, sólo forma parte de su flora intestinal; según Pelseneer, C. coronatus produce
una enzima que digiere la cutícula de las hormigas, de las cuales se alimentan este tipo de
reptiles; para algunos autores el guano o excremento de estos animales, desempeña un papel
importante en la vía de entrada del hongo; sin embargo, esta hipótesis no ha sido
comprobada. La enfermedad se ha reportado en caballos, yeguas, ovejas, perros, delfines y
chimpancés. Vía de entrada. Se cree que sea a través de pequeños traumatismos a nivel de la
mucosa nasal, por vegetales o por picadura de insectos. Sexo y edad. El padecimiento es más
frecuente en hombres con respecto a mujeres en una relación de 4:1; por lo que toca a la
edad, se han reportado casos en niños desde cuatro años hasta pacientes de más de 60; sin
embargo, la mayor incidencia (75%) se presenta entre los 20 y los 45 años de edad. Ocupación.
La enfermedad es propia de campesinos y agricultores; el periodo de incubación es
desconocido. Factores de predisposición. Ninguno; el padecimiento se da en individuos
inmunocompetentes a diferencia de la mucormicosis, que es de tipo oportunista.

Patogenia

La infección se inicia en la mucosa nasal, quizá por algún traumatismo; después afecta los
senos paranasales, paladar, faringe y piel. Puede infiltrarse a plano muscular y, en algunas
ocasiones, provoca lesiones osteolíticas.

Aspectos clínicos

Afecta de manera particular la mucosa nasal, senos paranasales y faringe; cuando el


padecimiento se hace crónico, invade el tejido subcutáneo y muscular; por lo regular se
localiza en la región centrofacial; sólo en pacientes inmunodeprimidos se disemina a
pulmones, tracto gastrointestinal e hígado. La conidiobolomicosis es un padecimiento casi
siempre bilateral y asintomático; se caracteriza por aumento de volumen y edema de la
mucosa nasal y cornetes inferiores, con áreas discretamente eritematosas que presentan
infiltración cutánea a nivel de la nariz, labios (sobre todo superior) y regiones malares, dando
el aspecto de una masa fluctuante. En raras ocasiones los pacientes manifiestan escaso prurito
y dolor. Por lo general la cara se observa edematizada, tumefacta y dura a la palpación; existe
poco eritema, ligero aumento de la temperatura local y no hay tendencia a la ulceración. En
casos avanzados se comprimen otras regiones de la cara y llega a ser tan deformante que
algunos autores denominan a los afectados “hombres hipopótamo”.

El padecimiento se va desarrollando de manera crónica y progresiva. Isa-Isa reporta tres fases


del padecimiento, las cuales son: 1. Afección de fosas nasales, senos paranasales, paladar y
faringe. 2. Aumento de volumen, constituido por nódulos, edema, eritema superficial,
afectando nariz, región frontal y labios. 3. Afección de músculos, huesos y vísceras. La
enfermedad está casi restringida a la región centrofacial; sin embargo, hay reportes de ataque
a la zona abdominal y visceral, en especial cuando es producida por un hongo denominado C.
incongruus. Recién se han comunicado casos orofaríngeos y nosotros hemos tenido la
experiencia de un caso pulmonar. También hay reportes de casos diseminados por C.
lamprauges.

Diagnóstico diferencial

Mucormicosisrino-órbito-cerebral, granuloma letal de la línea media (linfomas), rinoescleroma,


neoplasias, abscesos piógenos, tuberculosis, oncocerciasis, rinosporidiosis.
Diagnóstico de laboratorio

Toma de muestra

Lo más práctico es realizar una biopsia de piel, la cual se divide en dos partes: en formol para
microscopia de luz, y en solución salina para su observación en fresco y cultivos. Cuando hay
afección facial, el mejor sitio para la toma de biopsía es la glabela (entrecejo).

Examen directo

El fragmento de la biopsia se macera en solución salina y luego se coloca entre portaobjetos y


cubreobjetos con una gota de KOH al 20%. Al microscopio se observan hifas anchas, cortas,
con pocos septos, de paredes gruesas, refringentes y con algunas granulaciones.

Biopsia (microscopia de luz)

Es la manera más sencilla y frecuente de establecer el diagnóstico. A la histopatología se


presenta una combinación de reacción aguda y crónica-inflamatoria, la cual está formada por
cúmulos de eosinófilos, linfocitos, así como escasas células plasmáticas, neutrófilos y
fibroblastos. La reacción crónica está caracterizada por infiltrado granulomatoso compuesto
por células gigantes, histiocitos y linfocitos; es en esta zona donde se observan hifas gruesas
con algunos tabiques.

Cultivos

Se deben hacer en medios de Sabouraud dextrosa agar más cloranfenicol a 25-37°C durante 3
a 4 días. El hongo se desarrolla con rapidez dando una colonia limitada, glabra, membranosa,
adherida al medio, de color blanco-beige y con escaso micelio húmedo.

A diferencia de la mucormicosis no se presenta invasión vascular, trombosis ni infartos; en


cambio, lo característico son la marcada eosinofilia y fenómeno de Splendore-Hoeppli; en
ocasiones se forman abscesos similares a los generados por algunos parásitos de tipo
helmintos (microfilarias). Para resaltar las estructuras fúngicas se deben realizar tinciones con
PAS y Gomori-Grocott.

Radiografías y tomografías

Se observan zonas radiopacas e hiperdensas respectivamente, con obstrucción de las vías


aéreas y engrosamiento de las mucosas.

Pruebas inmunológicas

No hay pruebas específicas, aunque se han detectado anticuerpos (IgG e IgM) por técnicas de
inmunofluorescencia. Las pruebas de PCR en tiempo real demuestran alta sensibilidad y
especificidad.

Tratamiento

Es a base de yoduro de potasio por vía oral a dosis de 3 a 6 g/día durante un tiempo promedio
de tres a cuatro meses (ver Tratamiento de esporotricosis). En los casos que no responden a
esta terapia se pueden emplear sulfametoxazoltrimetoprim o anfotericina B. Se han reportado
algunos casos de curación espontánea. El itraconazol a dosis de 200-300 mg/día ha dado
resultados variables; también hay reportes similares con fluconazol a dosis de 200-400 mg/día.
Micología

La mayoría de los casos de conidiobolomicosis son producidos por Conidioboluscoronatus, y de


manera excepcional se aíslan Conidiobolusincongruus y Conidioboluslamprauges.

Conidiobolus coronatus (Costantin). Batko, 1964. Se desarrolla en medios de cultivo


habituales, es inhibido por la cicloheximida; en Sabouraud dextrosa agar y extracto de
levadura agar crece con rapidez en un tiempo promedio de 72 horas a temperatura de 25-
28°C; presenta colonias limitadas, de color blanco-beige, de aspecto membranoso-rugoso,
plegadas y con escaso micelio corto, aéreo-húmedo. Al microscopio se observan dos tipos de
reproducción: sexuada (teleomórfica) a base de zigosporas, y asexuada (anamórfica), esta
última constituida por un esporangióforo corto (5-10 μm), que sostiene un esporangiolo único
(10-40 μm de diámetro) con una esporangiospora primaria (2-3 μm); la estructura completa
presenta una papila o prominencia, y al envejecer la membrana se hace vellosa, como una
forma de “corona”, de aquí el nombre de la especie; la espora es expulsada o disparada con
gran fuerza y una vez libre puede generar una espora secundaria, que se forma por elongación
de la primera, como un tubo germinal.

2BASIDIOBOLOMICOSIS

Definición Es una micosis causada por un hongo patógeno primario del orden Entomophtoral,
denominado Basidiobolusranarum (antes B. haptosporus); afecta por lo regular tejido celular
subcutáneo y músculo; con excepciones se disemina a pulmones y vísceras.

Sinonimia

Zigomicosis subcutánea, entomoftoromicosis basidioboloceae, ficomicosis subcutánea,


entomoftoromicosis subcutánea.

Etiología

Es producido por Basidiobolusranarum; bajo la nueva propuesta taxonómica queda clasificado


dentro del Phylum Glomeromycota, Subphylum Entomophtoromycotina, orden
Entomophtorales y familia Basidiobolaceae (antes clasificados dentro de los Zygomycetes).

Antecedentes históricos

El primer caso de basidiobolomicosis fue reportado en 1925 por Van Overeen en un caballo.
Los primeros casos humanos se observaron en Indonesia en 1956 por Lei Kian Joe et al., A
partir de estas primeras comunicaciones se han reportado a la fecha cerca de 200 casos
mundiales; la mayoría de éstos provienen de regiones tropicales como Uganda, Nigeria,
Indonesia y Brasil. En México se reportó el primer caso en 1988 por de León-Bojorges, Ruiz-
Maldonado et al., en un paciente proveniente del Estado de Sinaloa (norte de México) y hasta
la fecha es el único en Centro y Norteamérica.

Aspectos epidemiológicos

Distribución geográfica. La enfermedad es propia de climas cálidos con gran precipitación


pluvial; se han reportado casos en Indonesia, India, África tropical (Nigeria, Uganda, Senegal y
Ghana). En América la mayoría se presenta en Brasil (región amazónica).

Fuente de infección y hábitat. Basidiobolusranarum (antes B. haptosporus) se ha aislado de


detritus vegetal y tracto intestinal de reptiles y anfibios, en especial de ranas y sus excretas,
murciélagos insectívoros y excepcionalmente de humanos; aunque no parasita a los insectos,
éstos pueden transportar las esporas.

Vía de entrada. Es desconocida, pero muchos autores consideran que puede ser por
traumatismos con vegetales y picaduras de insectos o ácaros; hay un reporte de un caso
posterior a la mordedura de una oruga en la mano; el agente etiológico fue aislado tanto del
paciente como del “jugo exprimido” del insecto (Clark); esto prueba que la vía de entrada
puede ser por solución de continuidad; incluso hay dos reportes de Kamalam y Th ambiah de
pacientes que iniciaron la enfermedad después de inyecciones intramusculares; sin embargo,
la hipótesis de que la vía de entrada sea siempre a través de traumatismos, no está
comprobada debido a que no se ha podido reproducir la enfermedad en el laboratorio.

Edad y sexo. La basidiobolomicosis se presenta con mayor frecuencia en la infancia, en especial


en la primera década de la vida y afecta más a niños del sexo masculino que del femenino, en
una relación de 3:1.

Ocupación. La enfermedad es común en niños que viven en áreas rurales; el periodo de


incubación es desconocido.

Factores de predisposición. Ninguno; el padecimiento se da en individuos inmunocompetentes


a diferencia de la mucormicosis, que es oportunista. Basidiobolus ranarum se considera un
microorganismo de baja virulencia por varios conceptos: debido al bajo número de casos
reportados en el mundo; porque la enfermedad no se presenta de forma diseminada o es
excepcional, más dependiendo del estado inmune del huésped y debido a que es
relativamente termotolerante, porque crece muy poco a los 37°C. La escasa virulencia también
ha sido comprobada de forma experimental. El hongo desarrolla proteasas, lipasas y
fosfolipasas.

Patogenia

La patogenia de la enfermedad es casi desconocida; se cree que el hongo ingresa al huésped a


través de traumatismos, como fue citado anteriormente; en un inicio se forma un nódulo
subcutáneo, el cual crece hasta dar la morfología clínica característica. De manera excepcional
se presenta diseminación a ganglios y vísceras.

Aspectos clínicos

La basidiobolomicosis se presenta en tres formas: cutánea (subcutánea), gastrointestinal y


pulmonar.

3BASIDIOBOLOMICOSIS CUTÁNEA

Se presenta por lo regular de forma unilateral en miembros superiores e inferiores (piernas y


brazos), tronco, y en raras ocasiones en cuello y cara. Existen algunos reportes de diseminación
(pacientes inmunosuprimidos) a partir de este foco a músculos, intestino, hígado y pulmones.
La enfermedad se inicia con una lesión tipo placa única e infiltrada, ligeramente eritematosa,
firme y de bordes bien defi nidos; algunos pacientes refieren ligero aumento de la temperatura
local. Conforme el padecimiento se hace crónico, las lesiones se manifiestan como verdaderos
nódulos subcutáneos y generan gran aumento de volumen, dando un aspecto seudotumoral.
La piel se observa atrófica e hiperpigmentada y, por lo regular, no se forman úlceras; hay
reportes excepcionales de paniculitis. La sintomatología es de intenso prurito y escaso dolor a
la palpación. Es importante citar que dentro de los datos de laboratorio se reporta una
marcada leucocitosis con eosinofilia, lo que origina confusiones con enfermedades
parasitarias, sobre todo por helmintos.

4BASIDIOBOLOMICOSIS GASTROINTESTINAL

Es una manifestación rara, pero en los últimos años han aumentado sus reportes; se presenta
tanto en niños como en adultos en proporciones similares. Sus manifestaciones clínicas son
muy difusas; la mayoría de los casos se presentan con fiebre moderada, dolor agudo y
distensión abdominal, y en menor proporción con hepatomegalia y diarrea. Casi todos los
reportes fueron confundidos con masas intraabdominales de procesos malignos, y en menor
proporción con apendicitis y colitis. Los sitios más afectados son: duodeno, íleon, colon
ascendente, región rectosigmoidea y en forma excepcional, conducto biliar, hígado, bazo y
riñones. Es importante enfatizar que todos los casos cursan con marcada eosinofilia (15-35%);
velocidad de sedimentación globular aumentada (75-130 mm/h); aumento de la proteína C
reactiva y leucocitosis. Debido a lo complicado de establecer el diagnóstico clínico, casi todos
los casos se estudian mediante ultrasonido y tomografía, para delimitar las lesiones; sin
embargo, la mayoría se comprueban posteriormente, en el análisis de las piezas quirúrgicas,
mediante histopatología y en algunas ocasiones por cultivos.

5BASIDIOBOLOMICOSIS PULMONAR

Es una entidad excepcional; se cree que inicia con posterioridad a la inhalación de las esporas y
sin duda se requiere un fuerte inóculo de ellas; se observa tanto en pacientes sanos como
inmunosuprimidos, o bien se genera por diseminación de otros focos, particularmente de
casos gastrointestinales. Su desarrollo es tórpido, la mayoría de veces crónico, dando una
neumonía difusa, con disnea, tos y fiebre. A las radiografías y tomografías se observan
infiltrados subpleurales, algunas veces con el signo del halo, por lo que se tiende a confundir
con aspergilosis pulmonar; sin embargo, en estos casos la valoración de galactomananos es
negativa. Al igual que en los casos cutáneos y gastrointestinales, hay eosinofilia, leucocitosis y
aumento de la velocidad de sedimentación globular y proteína C reactiva.

Diagnóstico diferencial

▶ Cutánea. Linfomas, sarcomas, sarcoidosis, eritema elevatum diutinum, elefantiasis e


infecciones por helmintos.

▶ Gastrointestinal. Neoplasias abdominales, apendicitis, colitis, parasitosis intestinales


(helmintiasis).

▶ Pulmonar. Neoplasias, aspergilosis, tricosporonosis, parasitosis pulmonares.

Diagnóstico de laboratorio

Debido a que no existen lesiones exudativas, es necesario tomar biopsias para realizar examen
en fresco y cultivos. Para los casos gastrointestinales se toman de las piezas quirúrgicas y en
los pulmonares por lavado bronquioalveolar (LBA) o de biopsias.

Examen directo

El fragmento de tejido se macera con KOH al 20%, y se coloca entre portaobjetos y


cubreobjetos. Al microscopio se observan hifas hialinas, gruesas, cortas con pocos septos; esta
imagen es altamente sugestiva.
Biopsias

Son muy útiles; la mayoría de los diagnósticos se realiza de esta manera. A la histopatología se
observa un proceso inflamatorio a nivel de dermis y tejido subcutáneo, con áreas de necrosis,
numerosos eosinófilos y fenómeno de SplendoreHoeppli, células epitelioides y gigantes; lo que
hace el diagnóstico es la presencia de hifas cortas, gruesas y septadas, que se colorean poco
con hematoxilina y eosina; en cambio, resaltan con PAS y Gomori-Grocott.

Cultivo

Los fragmentos de biopsia se siembran en medios de Sabouraud dextrosa agar o extracto de


levadura agar y se incuban a 25-30°C. Las colonias se desarrollan entre 48 a 72 horas y son
similares a las de C. coronatus.

Tratamiento

Es igual que para las conidiobolomicosis, es decir, a base de yoduro de potasio,


sulfametoxazol-trimetoprim, itraconazol y fluconazol.

Micología

El agente etiológico de la basidiobolomicosis es sólo Basidiobolus ranarum. Esta especie ha


sido de nuevo reclasifi cada como una sola, mediante su morfología y biología molecular (rDNA
y secuencia de genes de algunas enzimas); por tanto, son sinónimos obsoletos: B. haptosporus
y B. meristosporus. El cuadro 28-7 presenta su clasificación.

Basidiobolus ranarum (Eidam, 1886). Se desarrolla en los medios de cultivo ordinarios como
Sabourauddextrosa y extracto de levadura agar. Es un hongo de crecimiento rápido, se debe
incubar a 25-30°C durante 48 a 72 horas; forma colonias limitadas, de color blanco-beige, de
aspecto membranoso, rugoso y escaso micelio aéreo húmedo presenta dos tipos de
reproducción anamórfica y teleomórfica a la vez. La forma anamórfica es muy similar a la de
Conidiobolus; se observan hifas vegetativas de 8-20 μm de diámetro, con dos tipos de
reproducción asexuada. La primera formada por esporangióforo corto (5-10 μm), que sostiene
al esporangiolo, con esporangiospora única, globosa, y que también es expulsada cuando está
madura. La segunda forma, o replicativa, se forma a partir de la espora libre. La característica
más importante es la presencia de zigosporas intercalares de 20 a 50 μm de diámetro con
pared gruesa que tiene un clásico “pico” o estolón, que marca la diferencia con C. coronatus.

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