1 Bohórquez-Herrera - UPDATED PDF

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL
CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS
DIFERENCIAS ECOMORFOLÓGICAS
CRANEALES DE LAS POBLACIONES DEL
LOBO MARINO DE CALIFORNIA, Zalophus
californianus
TESIS
QUE PARA OBTENER EL GRADO DE
DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS
PRESENTA
M. EN C. JIMENA BOHÓRQUEZ-HERRERA
LA PAZ, BAJA CALIFORNIA SUR, MÉXICO. JUNIO DEL 2014

Este ha sido un proceso que no podría haber concluido sin el
apoyo y amor de quienes me han probado que la distancia
sólo ha incrementado el amor que nos tenemos. A mis padres,
a quienes debo lo que soy y que siguen apoyando sin dudar
mis sueños. A mis hermanas por ser mis mayores cómplices y
valientes amigas durante todo este viaje. A Sofía, por ser mi
más claro ejemplo de eficiencia inclusiva. LOS AMO!
"Felix Qui Potuit Rerum Cognoscere Causas"
Virgilio
i
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo es producto del esfuerzo conjunto de muchas personas e instituciones que
permitieron su desarrollo y exitosa conclusión. Específicamente me gustaría agradecer a:
A los proyectos que apoyaron económica y logísticamente este trabajo:
 Estado de Salud, uso sustentable y conservación del Golfo de California. 2010-2012.

(Proyecto de red del IPN)
 Estrategias de conducta materna y supervivencia de crías de lobo marino de
California en la colonia Los Islotes, B.C.S. (SIP 20100911)
 Estudios isotópicos en mamíferos marinos. Fase II: Variabilidad regional de valores
isotópicos en el Golfo de California (SIP-IPN 20110297)
 Estudio sobre la lactancia en el lobo marino de California, Zalophus californianus
(SIP-IPN 20110299)
 Monitoreo de la población y condición de salud del lobo marino de California
(Zalophus californianus californianus) en las colonias de reproducción del Golfo de
California. Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (CONANP))
(PROMOBI 2011)
 Proyecto Multidisciplinario: Relación entre la biomagnificación y el enriquecimiento
isotópico en la trama trófica frente a Bahía Magdalena (SIP 1451), a través de los
proyectos anuales: Valores isotópicos de carbono y nitrógeno y estimación de niveles
tróficos de organismos marinos frente a Bahía Magdalena (SIP 20120061 y SIP
20120363).
 Población, hábitat y dieta de lobo marino de California, Zalophus californianus, en
la región de Bahía Magdalena, Baja California Sur (SIP 20120069 y SIP 20130402)
 Monitoreo de la población del lobo marino de California (Zalophus californianus)
en colonias reproductivas del Golfo de California y estudio de la interacción con las
pesquerías artesanales; tres casos de estudio. Comisión Nacional de Áreas Naturales
Protegidas (CONANP)) (PROMOBI 2012)
ii
 Monitoreo de la población del lobo marino de California (Zalophus californianus);
análisis de la variación interanual del nicho isotópico y refuerzo a promotores
comunitarios de Bahía Kino (RB Isla San Pedro Mártir) e Isla San Jorge (APFF Islas
del Golfo de California). Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas
(CONANP)) (PROMOBI 2013)
Al Dr. David Aurioles Gamboa por proponerme, creer en mí y apoyarme en todo el proceso.
Gracias por su excelente consejo académico y personal. Por sus ideas y su guía constante que
me permitió aprender y crecer considerablemente académica y personalmente.
A la Dra. Claudia J. Hernández Camacho, por enseñarme paso a paso la excelencia en cada
proceso. Por su apoyo e instrucción de las salidas de campo, la logística, los presupuestos,
los permisos, etc., que se han convertido en un aprendizaje adicional muy valioso en mi perfil
profesional. Gracias también por su consejo y enseñanzas académicas que sin duda elevaron
la calidad de este trabajo. Pero ante todo gracias por su apoyo personal, pues antes de ser una
excelente directora, gané una increíble amiga y asesora personal. Gracias por siempre estar
ahí.
Al Dr. Dean C. Adams (Iowa State University) porque a pesar de las distancias siempre he
contado con su consejo y enseñanzas a lo largo de los años. Por su paciencia y disponibilidad
permanente a todas mis preguntas e incesantes correos. Porque ha sido un honor aprender a
su lado la morfometría geométrica.
A los doctores Víctor Cruz y Francisco García por su apoyo y comentarios que ayudaron a
enriquecer el ejercicio y la discusión de este trabajo.
Al Dr. Jim Dines, al Dr. David Janiger (Natural History Museum of Los Angeles County) y
a la Dra. Maureen Flannery (California Academy of Sciences) por abrirme las puertas de sus
increíbles colecciones óseas y permitirme tomar las fotografías de los cráneos. Porque en
poco tiempo aprendí mucho sobre la labor de la manutención de una buena colección, así
como el valor de la colaboración entre instituciones.
iii
Al sector Naval ubicado en Puerto Cortés (B.C.S.) por su invaluable apoyo logístico y
personal durante los muestreos en Isla Santa Margarita. Especialmente al Contralmirante
Salazar Yañez, al Contralmirante Pérez Zurita, al Capitán Blázquez, al Capitán Troncoso y a
todo el cuerpo de marinos que nos apoyaron tanto en las oficinas de La Paz, como en la base
Naval de Puerto Cortés.
Al señor Emmanuel Álvarez por su apoyo al proveer los datos ambientales de las Estaciones
Meteorológicas Automáticas (EMA’s), del Servicio Meteorológico Nacional (Comisión
Nacional del Agua).
Al Laboratorio de Ecología de Pinnípedos “Burney J. le Boeuf”, pues haber sido parte de él

ha sido un honor. Su dinámica de colaboración, aprendizaje y apoyo mutuo ha sido una gran
herramienta en mi desarrollo personal y profesional.
A la Dra. Margarita Casas y el Dr. Sergio Aguíñiga por su apoyo en los procesos académicos
y personales que se presentaron durante esta etapa. A Humberto Ceseña y Magdalena
Mendoza, por su paciencia, guía y apoyo constante en todo el doctorado.
A las becas CONACyT y PIFI que permitieron el desarrollo exitoso del doctorado.
A Javier Álvarez y Manuel Zamarrón pues ustedes son parte importante de todos estos logros.
Su apoyo en campo es imprescindible para lograr conseguir toda la información. Porque
ustedes no solo nos ayudan con su fuerte trabajo; sino porque son nuestros ángeles de la
guarda en campo.
A mis amigas y hermanas pinnípedas, Paty, Dani y Sofi; y a mis otras compañeras del
laboratorio Sam, Ana, Ana Gaby, Ale y Susana; porque en grupo sin duda se aprende más.
Por esa dinámica de apoyo entre todas, por las largas pláticas en las que aprendíamos y
resolvíamos el mundo de los pinnípedos; por las tardes de sushi y por las noches divertidas.
A Martín Hernández e Irene, por ser guías en todo este proceso, por su amistad sincera y
apoyo en cada paso. A los muchos amigos que este bello país me ha traído: Shelley, Gil,
Mamm, Miryam, Mao Conde, Polo, José, Cintia, Andrés Ortiz, Joaquín, Jean, Kike, Juan
Sebastián, Pablo, Millo, Ángel, Freddy, Carlos y a todos aquellos que no nombro pero que
iv
me han apoyado. A todos mis buenos amigos que también desde la distancia siguen
apoyándome a cada instante.
A la fundación SQUALUS (Colombia) y cada uno de sus miembros, por su apoyo,

discusiones y enseñanza constante. A las Águilas y a Mar de Cortés por los momentos de
esparcimiento, las tardes de sonrisas y las buenas amistades.
A mis padres que son mi empuje, mis mayores creyentes y mi mejor ejemplo. Gracias por
creer en mí, por permitirme soñar y apoyarme a pesar de todo. Por nunca dejar de amarme y
por ayudarme a seguir creyendo. A mis hermanas, que son mis más grandes amigas y
cómplices; porque a pesar de la distancia, sé que nos tenemos al lado apoyándonos una a la
otra. Por su ejemplo de valentía y perseverancia. Las amo. A mi Sofía hermosa que a pesar
de no poder disfrutarte tanto como quisiera, eres mi mejor ejemplo de eficiencia inclusiva.
Tu existencia da lógica y sentido a la vida. Te amo mi princesa linda. A mi familia extendida,
Fabio, Isa y Gu, porque ustedes me han demostrado que no solo los vínculos de sangre te
permiten sentir amor puro. Gracias por permitirme entrar en sus vidas y compartir la mía. A
micho por ser mi compañero de vida y mi apoyo estable y constante. Los amo a todos.
A este bello país que siento como el mío y que me ha acogido y permitido disfrutarlo por
más de 7 años. Gracias México y su bella gente.
A Dios y la vida, por ponerme grandes oportunidades en mi camino y darme la fuerza para
enfrentar cada reto y salir victoriosa. Por las muchas bendiciones y ángeles que han puesto
en mi camino.
Gracias!
v
TABLA DE CONTENIDO
TABLA DE CONTENIDO ................................................................................................... vi

ÍNDICE DE FIGURAS ....................................................................................................... viii
ÍNDICE DE TABLAS .......................................................................................................... xii
GLOSARIO ......................................................................................................................... xiv
RESUMEN ........................................................................................................................ xxiv
ABSTRACT ....................................................................................................................... xxv
1. INTRODUCCIÓN .......................................................................................................... 1
2. ANTECEDENTES .......................................................................................................... 6
3. PROBLEMA DE INVESTIGACIÓN ........................................................................... 10
4. HIPÓTESIS ................................................................................................................... 12
5. OBJETIVOS.................................................................................................................. 13
5.1. Objetivo general ..................................................................................................... 13
5.2. Objetivos específicos ............................................................................................. 13
6. ÁREA DE ESTUDIO.................................................................................................... 14
7. METODOLOGÍA ......................................................................................................... 17
7.1. Definición de la morfología craneal ...................................................................... 17
7.1.1. Colecta de fotografías ..................................................................................... 17
7.1.2. Morfometría geométrica ................................................................................. 17
7.1.3. Análisis estadísticos ........................................................................................ 21
7.2. Análisis de la conducta territorial de machos reproductores ................................. 21
7.2.1. Muestreo en campo ......................................................................................... 21
7.2.2. Análisis estadísticos ........................................................................................ 25
7.3. Caracterización biológica, ecológica y ambiental ................................................. 27
7.3.1. Temperatura ambiental ................................................................................... 27
7.3.2. Variabilidad trófica ........................................................................................ 28
7.3.3. Variabilidad genética ..................................................................................... 28
7.4. Ecomorfología craneal ........................................................................................... 28
8. RESULTADOS ............................................................................................................. 31
vi
8.1. Caracterización morfológica craneal de machos adultos. ...................................... 31
8.1.1. Variabilidad morfológica general. ................................................................. 31
8.1.2. Diferencias morfológicas craneales entre poblaciones. ................................ 35
8.2. Análisis de la conducta territorial de los machos reproductores............................ 40
8.2.1. Caracterización descriptiva de la conducta agonística ................................... 40
8.2.2. Regresión logística binomial .......................................................................... 48
8.3. Caracterización biológica, ecológica y ambiental ................................................. 52
8.3.1. Temperatura ambiental ................................................................................... 52
8.3.2. Variabilidad trófica ......................................................................................... 53
8.3.3. Variabilidad genética ...................................................................................... 55
8.4. Ecomorfología........................................................................................................ 56
9. DISCUSIÓN.................................................................................................................. 62
9.1. Variabilidad morfológica craneal de machos adultos ............................................ 62
9.2. Análisis de la conducta territorial de machos adultos ............................................ 71
9.3. Caracterización biológica, ecológica y ambiental. ................................................ 79
9.4. Ecomorfología........................................................................................................ 85
10. CONCLUSIONES ..................................................................................................... 94
11. BIBLIOGRAFÍA ....................................................................................................... 96
12. ANEXOS ................................................................................................................. 121
vii
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1. Agrupaciones de los grupos poblacionales de lobos marinos de California teniendo

en cuenta distintas variables. (Izquierda: agrupaciones basadas en la variabilidad genética
utilizando ADN mitocondrial (Schramm et al., 2009) y ADN nuclear (González et al., 2009).
Derecha: agrupaciones basadas en la variabilidad trófica (Espinosa, 2007) y ecológica
(Szteren & Aurioles-Gamboa, 2011). ..................................................................................... 8
Figura 2. Mapa detallando las colonias reproductivas de Zalophus californianus a lo largo

de su distribución en Estados Unidos de América y México. Las unidades poblacionales que
se manejan en el presente estudio son: COP-Norte (1. San Miguel, 2. San Nicolás, 3. Santa
Bárbara, 4. San Clemente, 5. Islas Coronados), COP-Centro (6. Isla Guadalupe, 7. Islas San
Benito, 8. Isla Cedros, 9. Isla Natividad, 10. San Roque, 11. Isla Asunción), COP-Sur (12.
Isla Santa Margarita), GC-Sur (13. Los Islotes, 14. Farallón de San Ignacio), GC-Centro (15.
San Pedro Nolasco, 16. San Pedro Mártir, 17. San Esteban, 18. El Rasito, 19. El Partido, 20.
Los Machos, 21. Los Cantiles, 22. Isla Granito) y GC-Norte (23. Isla Lobos, 24. Isla San
Jorge, 25. Rocas Consag). Los triángulos detallan los puntos de donde se dispone la
información de temperatura ambiental (a. Santa Bárbara, b. San Quintín, c. Bahía de los
Ángeles, d. San Juanico, e. Bahía de Loreto, f. Cabo Pulmo, g. El Pinacate, h. Bahía Kino, i.
Obispo). ................................................................................................................................ 15
Figura 3. Mapa detallando las colonias reproductivas de Zalophus wollebaeki en las Islas
Galápagos (Pacífico ecuatorial). ........................................................................................... 16
Figura 4. Diagramas de las vistas (a) dorsal, (b) ventral y (c) lateral de los cráneos de machos
adultos, mostrando la ubicación de las marcas homólogas (negros) y de las semi-marcas
deslizantes (grises). ............................................................................................................... 19
Figura 5. Diagrama que muestra la forma en que opera el criterio de mínima energía de
torsión para el procedimiento de ajuste, en donde las semi-marcas se deslizan a lo largo de
una línea tangente (a) y se proyectan sobre la línea después del paso de relajación (b) (tomado
de Perez et al., 2006). ........................................................................................................... 20
viii
Figura 6. Análisis de componentes principales y placas finas de deformaciones máximas y
mínimas de cada componente, en la vista dorsal del cráneo de todos los individuos analizados.
.............................................................................................................................................. 32

mínimas de cada componente, en la vista ventral del cráneo de todos los individuos
analizados. ............................................................................................................................ 33

mínimas de cada componente, en la vista lateral del cráneo de todos los individuos
analizados. ............................................................................................................................ 34

mínimas de cada componente, en la vista dorsal del cráneo de los individuos promedio de
cada región. ........................................................................................................................... 37

mínimas de cada componente, en la vista ventral del cráneo de los individuos promedio de
cada región. ........................................................................................................................... 38

mínimas de cada componente, en la vista lateral del cráneo de los individuos promedio de
cada región. ........................................................................................................................... 39
Figura 12. Porcentajes de interacciones ritualísticas y físicas en cada Isla, según el lugar
donde se desarrollaron. ......................................................................................................... 41
Figura 13. Porcentajes de interacciones ritualísticas y físicas en cada Isla, según la duración
de los encuentros. ................................................................................................................. 42
Figura 14. Relación entre el tamaño del individuo y el resultado de todos los enfrentamientos
(ganador o perdedor) de acuerdo a si la agresión fue ritualística o física en cada Isla analizada.
.............................................................................................................................................. 43
Figura 15. Número total de agresiones (a) ritualísticas, (b) físicas y (c) totales, estandarizadas
a una hora de esfuerzo de muestreo (barras), en relación al número promedio de hembras
(puntos); según la hora del día en Isla Santa Margarita. Los círculos corresponden a horas no
muestreadas. ......................................................................................................................... 44
ix
(puntos); según la hora del día en Isla San Esteban. Los círculos corresponden a horas no
muestreadas. ......................................................................................................................... 45
Figura 17. Variaciones de la temperatura en cada una de las islas muestreadas durante el día.
Se muestran las temperaturas ambientales promedio (˚C ± EE) tomadas durante los días de
muestreo (intervalos de dos horas). Líneas circulares corresponden a las temperaturas. Cada
barra corresponde a un intervalo de hora.............................................................................. 46
Figura 18. Variaciones del tipo de sustrato en cada una de las islas muestreadas. ............. 47
Figura 19. Fotografías de las zonas de muestreo en las dos islas, mostrando el tipo de sustrato
en cada una de estas (izquierda: Isla Santa Margarita, derecha: Isla San Esteban). ............. 47
Figura 20. Promedio de la temperatura ambiental en cada población de lobos marinos

analizada, con su respectivo error estándar. COP: Costa occidental de la Península de Baja
California; GC: Golfo de California. .................................................................................... 53
Figura 21. Vista dorsal: Relación entre la temperatura ambiental promedio y el valor
promedio de morfología para cada población, con sus respectivas placas finas de deformación
para 10ºC (izquierda) y 30ºC (derecha). La línea punteada equivale a la línea de tendencia
incluyendo únicamente las poblaciones de Zalophus californianus (Zc). La línea continua
equivale a la línea de tendencia incluyendo a ambas especies (Zc & Zw). .......................... 57
Figura 22. Vista ventral: Relación entre la temperatura ambiental promedio y el valor
Figura 23. Vista lateral: Relación entre la temperatura ambiental promedio y el valor
x
Figura 24. Regresiones lineales entre las variables morfológicas y tróficas (a. vista dorsal, b.
vista ventral, c. vista lateral). Las variables corresponden a las distancias euclidianas entre
cada pareja de poblaciones. .................................................................................................. 60
Figura 25. Regresiones lineales entre las variables morfológicas y genéticas (a. vista dorsal,
b. vista ventral, c. vista lateral). Las variables corresponden a las distancias euclidianas entre
cada pareja de poblaciones. .................................................................................................. 61
Figura 26. Módulos de desarrollo craneal en mamíferos, ejemplificados en las vistas (a)
dorsal, (b) ventral y (c) lateral de un cráneo de Zalophus californianus. En azul se resalta la
zona del rostro, en verde la zona del neurocráneo (caja craneal) y en rojo la base craneal. 63
Figura 27. Músculos que se adhieren a las apófisis mastoides: esternocleidomastoideo (a.
vista lateral, b. vista frontal, c. vista posterior), (d) esplenio de la cabeza y (e) longuísimo de
la cabeza. .............................................................................................................................. 67
Figura 28. Esquema de los factores ecológicos y filogenéticos que influyen en la variabilidad
de los sistemas de apareamiento de los otáridos (tomado y traducido de Boness, 1991). ... 74
Figura 29. Batimetría y cuencas oceánicas del área de estudio (tomado de González, 1988).
Gráficas de los rasgos morfobatimétricos de la costa occidental de la Península de Baja
California tomados de Pedrín-Avilés y Padilla-Arredondo (1988). ..................................... 81
Figura 30. Esquema que muestra como el comportamiento puede ser promotor o inhibidor
del cambio evolutivo, propuesto por Duckworth (2009). Las estrellas marcan la vía que las
poblaciones de Zalophus californianus pueden estar siguiendo. ......................................... 91
xi
ÍNDICE DE TABLAS
Tabla 1. Categorías de los tipos de sustrato según su tamaño ............................................. 25
Tabla 2. Número de cráneos analizados, en cada vista y en cada población. ...................... 31
Tabla 3. Resultados de la MANOVA y las comparaciones pareadas (distancias euclidianas)

para las poblaciones vecinas de Z. californianus, y con respecto a la población de Z.
wollebaeki; en cada una de las vistas craneales analizadas. Los valores en negrita
corresponden a aquellas poblaciones que no presentaron diferencias significativas entre sí.
.............................................................................................................................................. 36
Tabla 4. Estadísticos descriptivos para las variables cuantitativas analizadas para las colonias
de lobos marinos de California en Isla Santa Margarita e Isla San Esteban. ....................... 40
Tabla 5. Resumen del Criterio de Información de Akaike para muestras pequeñas (AICc),
para los siete modelos derivados en ambas colonias de lobos marinos (Isla San Esteban e Isla
Santa Margarita; primer escenario). ..................................................................................... 48
para los siete modelos derivados en la colonia de lobos marinos de Isla Santa Margarita
(segundo escenario). ............................................................................................................. 49
para los quince modelos derivados en la colonia de lobos marinos de Isla San Esteban (tercer
escenario). ............................................................................................................................. 50
Tabla 8. Resumen de los resultados obtenidos de la prueba de cociente de verosimilitud, para

determinar la importancia de cada variable dentro del mejor modelo de cada escenario para
las colonias de lobos marinos analizadas (ambas islas, Isla Santa Margarita e Isla San
Esteban). ............................................................................................................................... 51
Tabla 9. Promedios de la abundancia relativa de las principales presas de cada población de

Zalophus californianus analizada. La información base para calcular los promedios de cada
población fué obtenida del estudio publicado por Espinosa (2007). .................................... 54
xii
Tabla 10. Variabilidad genética de cada una de las poblaciones analizadas en términos de su
diversidad haplotípica y nucleótida. La información se basa en los estudios de González-
Suárez et al. (2009) y Schramm et al. (2009). ...................................................................... 56
xiii
GLOSARIO
Adaptación. Cualquier característica heredable de un organismo que mejora su habilidad

para sobrevivir y reproducirse en su ambiente. También es usado para describir el proceso de
cambio genético en una población, al estar influenciado por la selección natural (PBS, 2001).
ADN. Ácido desoxirribonucléico. Se refiere a la molécula que controla la herencia (PBS,

2001).
Análisis Procrustes Ordinario (A PO). Análisis de las coordenadas de la forma

generado por superposición de mínimos cuadrados de las configuraciones de los puntos
homólogos para dos objetos.
Análisis Procrustes Generalizado (APG) . Análisis de las coordenadas de la forma

generado por superposición de mínimos cuadrados de las configuraciones de los puntos
homólogos para más de dos objetos.
Centroide. Concepto que se refiere al centro geométrico de un objeto (lineal, plano ó

solido), que no responde a propiedades físicas del material si no solo a la forma, por lo que
el centroide nunca cambiará. En caso que el cuerpo tenga un eje de simetría, el centroide
generalmente estará ubicado sobre este eje y coincidirá con el centro de gravedad de la forma
(Zelditch et al., 2004).
Configuración Consenso. Corresponde a un grupo de puntos homólogos (coordenadas)

que representan la tendencia central de una muestra para el proceso de superposición, la
matriz de peso o cualquier otro propósito morfométrico. Generalmente es computada para
optimizar alguna medida de ajuste a la muestra completa (Slice et al., 1998).
Deriva Genética. Se refiere a los cambios en las frecuencias alélicas en una población
por procesos aleatorios, y no por selección natural (UCMP, 2006).
Diseño Externo (Form). Siguiendo la propuesta de Castro (1998) este término será
considerado como la configuración externa de cualquier objeto u estructura.
xiv
Distancia Procrustes. Es considerada la medida que define la medición en el espacio de
forma de Kendall. Corresponde a la raíz cuadrada de la suma de las diferencias al cuadrado
entre las posiciones de los puntos homólogos en dos configuraciones óptimamente super-
impuestas (por mínimos cuadrados), al tamaño del centroide.
Diversidad genética. En sentido amplio, se refiere al componente más básico de la

biodiversidad y se define como las variaciones heredables que ocurren en cada organismo,
entre los individuos de una población y entre las poblaciones dentro de una especie (Piñero
et al., 2008)
Diversidad nucleótida. Representa una medida del grado de polimorfismo de una

población. Es la fracción promedio de las diferencias nucleótidas entre dos alelos escogidos
aleatoriamente de una población. Puede ser calculado por la proporción de nucleótidos
diferentes entre secuencias de ADN, multiplicado por sus frecuencias relativas.
Ecomorfología. Corresponde al estudio que analiza la relación entre la forma y el papel

de las especies en su comunidad (Motta et al., 1995 a, b).
Efecto Fundador (Founder Effect). Se refiere a la perdida de variación genética

cuando una nueva colonia es formada por un número muy pequeño de individuos de una
población más grande (PBS, 2001).
Energía de Torsión (Bending Energy). Es un término prestado metafóricamente de

la mecánica de placas finas de metal, para la morfometría. Se considera como la forma
cuadrática de una noción metafóricamente razonable de “distancia” en el espacio de
ordenación y es minimizada en la construcción de las placas finas de deformación para medir
el grado de torsión o hundimiento en el espacio interpolado entre los puntos homólogos. En
física este término se refiere a una cantidad real ((g*cm2)/ seg2), y su fórmula alterna en
morfometría sigue siendo significativa, y considera a la energía de torsión proporcional a la
integral de la suma de cuadrados de la segunda derivada del desplazamiento “vertical”
(Bookstein, 1991; Slice et al., 1998; Slice, 2007).
xv
Espacio de Forma. Es un espacio en el cual la forma de una figura es representada por
un punto sencillo. Con datos colectados en bi-dimensional, este espacio presenta 2p-4
dimensiones, y en un espacio tri-dimensional considera 3p-7 dimensiones (Slice et al., 1998).
Espacio de Forma de Kendall. Es la construcción geométrica fundamental que basa

la morfometría geométrica (dada por David Kendall). El espacio de forma de Kendall aporta
un juego completo de variables geométricas para análisis de distancias de Procrustes entre
grupos arbitrarios de puntos homólogos. Cada punto en este espacio representa la forma de
una configuración de puntos en el espacio euclidiano, después de haberse extraído la
información de tamaño, posición y orientación (Slice et al., 1998).
Especiación. Cambios en organismos relacionados al punto donde hay una suficiente

diferenciación para ser considerados especies distintas (PBS, 2001).
Especiación alopátrica . Se refiere a los procesos de especiación por aislamiento

geográfico, en la cual factores externos a los organismos dificultan que dos o más
grupos se apareen entre sí regularmente; causando eventualmente especiación en el
linaje. En este tipo de especiación, la barrera física puede ser “permeable”, de modo
que algunos individuos pueden cruzarla y aparearse con los miembros del otro grupo.
Así, el flujo genético entre los grupos se verá significativamente reducido, pero no
necesariamente debe ser completamente ausente (UCMP, 2006).
Especiación parapátrica . Se refiere a los procesos de especiación en donde no

hay una barrera externa al flujo genético. En este caso, la población es continua, sin
embargo sus individuos no se aparean aleatoriamente; sino que prefieren aparearse
con vecinos geográficos, que con individuos en otras partes del rango poblacional.
En la especiación parapátrica, la divergencia puede ocurrir por la reducción del flujo
genético entre la población, así como presiones de selección variadas a lo largo del
rango poblacional (UCMP, 2006).
Especiación simpátrica . Se refiere a los procesos de especiación en donde

individuos se separan de una población por la explotación de un nuevo nicho; de
modo que se reduce el flujo genético con los individuos explotando el otro nicho
ecológico (UCMP, 2006).
xvi
Estrategia adaptativa. Se refiere a un modo de enfrentar la competencia o las
condiciones ambientales en una escala de tiempo evolutivo. Las especies se adaptan cuando
las siguientes generaciones destacan las características benéficas (PBS, 2001).
Evolución. Se refiere al cambio en un linaje de poblaciones entre generaciones. La

evolución biológica, considera el proceso de cambio en el cual una nueva especie se
desarrolla en el tiempo, de una especie pre-existente. En términos genéticos, la evolución es
definida como el cambio en la frecuencia de alelos en poblaciones de organismos de
generación en generación (PBS, 2001).
Fenotipo. Características observables de un organismo que resultan de las interacciones

entre el genotipo y el ambiente (PBS, 2001).
Filogenia. Se refiere al estudio de las relaciones ancestrales entre las especies (PBS, 2001).
Forma (Shape). Para efectos del presente trabajo, se considera como aquellas propiedades
geométricas de un objeto que no varían por diferencias en posición, orientación, ni escala
(Slice, 2007). Esta palabra se ajusta al término de la palabra inglesa “shape”, de la cual no se
tiene un término equivalente en el español.
Gen. Secuencia de nucleótidos que codifican una proteína o parte de ella. Es la unidad de la
herencia (PBS, 2001).
Haplotipo. Es un conjunto de variaciones de ADN o polimorfismos, que tienden a ser

heredados en conjunto. Un haplotipo puede referirse a la combinación de alelos o a un
conjunto de polimorfismos nucleótidos simples encontrados en el mismo cromosoma (U.S.
NLM, 2014).
Heredable. Característica o rasgo parcial o completamente determinado por genes, que es

heredable de un individuo a su descendencia (PBS, 2001).
Homología. Es considerada como un atributo o característica derivada que comparten dos

o más especies, que puede o no haberse modificado y que tiene un ancestro común. En la
aplicación de la morfometría geométrica, las variables basadas en homología son las que
xvii
están asociadas directamente con estructuras particulares que son biológicamente homólogas
(Futuyma, 1986; Polly, 2008).
Integración de una Estructura Morfológica. Corresponde al nivel de covariación

entre diferentes partes de dicha estructura. Si todos los componentes están perfectamente
correlacionados, entonces la variación de las posiciones relativas de las marcas homólogas
en una pequeña región, será suficiente para predecir perfectamente la variación de las
posiciones relativas del resto de marcas homólogas (Klingenberg, 2013a).
Interacciones Epigenéticas. Interacciones entre las células y el ambiente, incluyendo

otras células que influencian las mismas actividades celulares (Hallgrímsson et al., 2007a).
Lek. Se refiere a un área o campo dividido en territorios que es defendido por machos, con
el fin de exhibirse ante parejas potenciales durante la temporada reproductiva. En este
sistema, los machos dominantes ocupan los territorios en la zona central del lek, en donde
tienen mayor probabilidad de atraer y copular con las hembras. Los territorios en los extremos
son ocupados por los machos subordinados, quienes tienen menor probabilidad de
reproducirse. En el sistema lek los territorios no contienen recursos de valor para las hembras,
como comida o zonas especiales para sus crías (PBS, 2001).
Marcas Homólogas (Landmarks). En español hay registrada una variada gama de

traducciones a la palabra inglesa “landmarks”, dentro de las que podrían destacarse, puntos
anatómicos de referencia, hitos morfométricos, marcas, cotas morfométricas, puntos
homólogos, entre otros. Para efectos del presente trabajo se utilizará esta última propuesta,
con la precaución de que tal como se explica posteriormente, los puntos homólogos de tipo
III, no tienen implícito el criterio de homología, pero se agrupan bajo el mismo nombre con
el fin de distinguirlo de los semi-puntos deslizantes. Los puntos homólogos son marcas
específicas en una forma biológica o imagen de una forma, ubicados de acuerdo a una escala
(Slice et al., 1998). Estos pueden ser de tres tipos de acuerdo a la clasificación de Bookstein
(1991):
Tipo I. También llamados tradicionales o anatómicos; son puntos matemáticos cuya

homología de un caso a otro está soportada por evidencia robusta ó significación
xviii
biológica (e.g. parches de histología inusual, patrones de yuxtaposición de un tipo de
tejido, intersección de suturas craneanas inserción de aletas).
Tipo II. Son puntos matemáticos cuya homología de un caso a otro está soportada
únicamente por evidencia geométrica y no anatómica (e.g. cúspide de un diente,
centroide o ápice de una estructura).
Tipo III. También son llamados puntos construidos ó pseudolandmaks. Son puntos
que caracterizan una región del diseño corporal o la forma general, pues tienen por lo
menos una coordenada deficiente (e.g. puntos extremos del diámetro máximo del ojo,
la zona más profunda de una concavidad). La estructura matemática de los análisis
morfométricos, permiten la inclusión de estos puntos, pero la interpretación
geométrica o biológica de los mismos debe hacerse con precaución.
Matriz de Peso. Es una matriz con los valores de las torsiones parciales, con los
componentes uniformes, para una muestra de formas; y es computada como la rotación de
las coordenadas de forma residuales del Procrustes (Slice et al., 1998).
Método De Procrustes. Es un término para los métodos de mínimos cuadrados para

estimar la varianza en los parámetros de las transformaciones de la similitud Euclidiana. Este
método ha tenido muchas transformaciones, siendo el análisis Procrustes ordinario el que
actualmente es más utilizado y perfeccionado (Slice et al., 1998). El nombre Procrustes o en
su traducción al español “estirador” se refiere a un bandido de la mitología griega que daba
posada en su casa a viajeros y los acostaba en camas más grandes o más pequeñas que su
tamaño, según era el caso; para después matarlos ajustándolos al tamaño de la cama ya fuera
alargándolos a martillazos o cortándolos (Sánchez, 2005).
Mínimos Cuadrados Parciales. Es un método estadístico multivariado utilizado para

determinar las relaciones entre dos o más grupos de variables medidas en las mismas
entidades. En estos se analizan las covarianzas entre los grupos de variables más que
optimizar las combinaciones lineales de las variables en varios grupos. Su cómputo
generalmente no incorpora la inversión de las matrices (Slice et al., 1998).
xix
Morfoespacio ( Morphospace). Los espacios morfométricos son construcciones
matemáticas para el arreglo adecuado de los fenotipos, usando una o más variables como
criterio de ordenación. Los morfoespacios son utilizados para visualizar de manera
multivariada, similitudes o diferencias del fenotipo, para análisis estadísticos, comparando
entre sí los fenotipos, o con variables externas como el ambiente, sexo, edad o geografía, y
para generar modelos teóricos fenotípicos (Bookstein, 1991; Polly, 2008).
Morfología. En biología, constituye el estudio de las formas de los seres orgánicos y de

las modificaciones o transformaciones que experimentan (PBS, 2004).
Morfología Funcional. Es el estudio que relaciona la forma de las estructuras de los

organismos con sus funciones (Alexander, 1988).
Morfometría. Es el estudio cuantitativo de las formas de los órganos y de las partes del
cuerpo, y examina la tendencia central, variaciones, diferencias y asociaciones de la forma,
con factores extrínsecos. Esto lo hace estudiando la variación de la forma y su covariación
con otras variables; es decir que su objeto no es la forma en sí misma, si no sus asociaciones,
causas y efectos (Bookstein, 1991; Castro, 1998; Slice, 2007).
Morfometría Geométrica (MG ). Técnica morfométrica que analiza la información

morfológica basándose en coordenadas correspondientes a puntos homólogos, ubicados
sobre las estructuras anatómicas; después de que las diferencias en tamaño, posición y
orientación han sido matemáticamente removidas. Esta técnica posee mayores ventajas que
las otras metodologías morfométricas, pues a través del análisis se preservan las relaciones
geométricas, permitiendo además realizar comparaciones estadísticas de la forma y generar
representaciones gráficas de la misma (Rohlf & Slice, 1990; Bookstein, 1991; Rohlf &
Marcus, 1993; Adams & Funk, 1997).
Morfometría Tradicional. Técnica morfométrica que considera la aplicación de

análisis estadísticos multivariados a variables cuantitativas que generalmente corresponden
a medidas lineales (e.g. longitud, ancho, altura), aunque también incluye conteos, radios y
ángulos. Dado que las distancias lineales están muy correlacionadas con el tamaño de los
individuos, está técnica requiere un elevado esfuerzo matemático para hacer las correcciones
xx
de escala y poder analizar por si solas las variables de forma y así elucidar las variaciones en
los diseños corporales (Adams et al., 2004).
Nucleótido. Un nucleótido consiste en una molécula de azúcar (ya sea ribosa en el ARN o
desoxirribosa en el ADN), adherida a un grupo fosfato y a una base nitrogenada. Las bases
usadas en el ADN son la adenina (A), citosina (C), guanina (G) y timina (T); mientras que
en el ARN la base uracilo (U) reemplaza la timina. Los nucleótidos son entonces los bloques
básicos que sustentan los ácidos nucleicos. El ARN y el ADN son polímeros hechos de largas
cadenas de nucleótidos (U.S. NLM, 2014)
Placa Fina de Deformación ( Thin Plate Spline ). También conocida como

polinomios de placas delgadas ó de torsión, es una herramienta gráfica de visualización de
los cambios en la configuración de los puntos homólogos que pueden ser imaginados como
deformaciones en un tejido en el cual los puntos homólogos están embebidos. Este tejido, en
mecánica se refiere a una placa metálica infinitamente delgada que puede ser estirada o
contraída con el fin de minimizar la energía de torsión que se va a relejar biológicamente en
las variaciones de forma (Bookstein, 1991; Slice et al., 1998; Slice, 2007).
Poliginia. Estrategia reproductiva en la cual un macho se aparea con varias hembras (PBS,
2001).
Presiones de Selección. Fuerzas ambientales como la escases de comida o temperaturas

extremas que conllevan a la sobrevivencia de solo un grupo de organismos con características
que les proporcionan resistencia (PBS, 2001).
Selección Natural. Constituye uno de mecanismos básicos de la evolución y se refiere a

los procesos que ocurren en los seres vivos, en donde los individuos de acuerdo al ambiente
que habitan, desarrollan un sistema de adaptación al mismo según sus capacidades. Esto con
fin de adaptarse a la variabilidad climática, defenderse exitosamente de los depredadores y
obtener su alimento de manera efectiva. De esta manera, la selección natural incluye un
diferencial en la sobrevivencia y reproducción de distintas clases de organismos que difieren
uno del otro en una o más características heredables. A través de este proceso, las formas de
los organismos en una población, que están mejor adaptados a su ambiente local, incrementan
su frecuencia relativa, en relación a las formas menos adaptadas a lo largo de un número de
xxi
generaciones. Esta diferencia en sobrevivencia y reproducción no se da de manera aleatoria
(PBS, 2001).
Tipos de selección:
Selección Direccional. Tipo de selección que causa un cambio consistente y

direccional en la forma de una población a través del tiempo (PBS, 2001).
Selección Disruptiva. Tipo de selección que favorece las formas que se desvían
en cualquier dirección del promedio de la población. Esta selección favorece entonces
formas más grandes o más pequeñas que los promedios, desfavoreciendo las formas
promedio entre los extremos (PBS, 2001).
Selección estabilizadora (normalizadora). Es una forma de selección que

tiende a mantener la forma de la población constante, de modo que los valores
promedio de un carácter tienen un alto desempeño; mientras que los valores extremos
tienen bajo desempeño (PBS, 2001).
Selección Sexual. Se refiere a la selección en el comportamiento de apareamiento,

ya sea a través de competencia entre miembros del mismo sexo (usualmente machos)
para tener acceso a los miembros del sexo opuesto; o a través de la selección de
miembros de uno de los sexos (generalmente hembras) hacia ciertos miembros del
otro sexo. En la selección sexual los individuos son favorecidos por su desempeño,
en relación a otros miembros del mismo sexo; a diferencia de la selección natural,
que trabaja sobre el desempeño del genotipo en relación a la población entera (PBS,
2001).
Semi-marcas Deslizantes (Sliding Semi-landmarks). Las semi-marcas

deslizantes son definidas por estructuras biológicas para describir una curva que bordee la
forma analizada. Este tipo de marcas fueron desarrolladas después de la categorización de
Bookstein de los puntos homólogos, por lo que en realidad su concepto no está incluido en
ninguna de las tres categorías (Adams et al., 2004). Estos puntos son analizados bajo el mismo
procedimiento matemático de Procrustes que los puntos homólogos, con la diferencia que
pueden cambiar su posición en el espacio sobre las curvas con el fin de minimizar su energía
xxii
y de esta manera aportan información únicamente en la dirección perpendicular de la curva
(Pérez et al., 2006).
Tamaño del Centroide. Es una medida de tamaño usada para escalar una configuración
de puntos homólogos, de modo que puedan ser graficados en un punto de espacio de forma
de Kendall. Se usa en MG porque es poco correlacionado con cada variable de forma cuando
los puntos homólogos están distribuidos alrededor de las posiciones medias por error
independiente de la misma pequeña varianza hacia cada punto y en cada dirección. Es
calculado como la raíz cuadrada de la suma de las distancias al cuadrado de un grupo de
puntos homólogos a su centroide.
Torsiones Parciales ( Partial Warps). Son estructuras auxiliares para la interpretación

de los cambios de forma y de la variación de la forma en grupos de puntos homólogos. Las
torsiones parciales son consideradas como proyecciones o sombras de las torsiones
principales (Slice et al., 1998)
Torsiones Principales ( Principal Warps ). Son funciones eigen de la matriz de

energía de torsión interpretada como superficies con torsión (placa fina de deformación)
sobre la fotografía de la configuración original de puntos homólogos. Este método expresa
las diferencias entre puntos homólogos como la energía necesaria para deformar una lámina
metálica infinitamente delgada (ver energía de torsión) (Castro, 1998; Slice et al., 1998).
Torsiones Relativas ( Relative Warps). Las torsiones relativas (TR) corresponden a

los ejes de los componentes principales (CP) en un espacio multivariado y se refieren a las
variaciones principales ponderadas inversamente de la matriz de la energía de torsión,
definida por una configuración de puntos homólogos de referencia. Estos son equivalentes a
la rotación de los residuales del análisis Procrustes alrededor de la configuración media. Para
las torsiones relativas no uniformes, los coeficientes para la rotación son las torsiones
principales, aplicadas primero a las coordenadas X de los residuales del análisis Procrustes,
y después de las coordenadas Y y Z (en caso de datos en tres dimensiones) (Slice et al., 1998).
Variables de Forma. Se refiere a cualquier medida de la geometría de una forma

biológica o de la imagen de una forma, que no varía bajo condiciones similares como
traslación, rotación o cambios geométricos de escala (Slice et al., 1998).
xxiii
RESUMEN
A lo largo de su distribución, el lobo marino de California muestra una estructura poblacional

genética bien definida, producto de la filopatría de las hembras adultas, su estrategia de
alimentación y la duración del periodo de lactancia. Dado que esta especie representa un
sistema social donde las interacciones y los componentes ecológicos varían a lo largo de su
distribución; el lobo marino de California constituye una especie ideal para investigar la
interacción de diferentes fuerzas biológicas, ecológicas y ambientales, que dan forma a la
evolución de la morfología craneal. De esta manera, este estudio analiza la ecomorfología
craneal de los machos adultos, mediante la evaluación de las interacciones entre la
variabilidad morfológica y la variabilidad biológica, ecológica y ambiental de cada
población; haciendo énfasis en el papel que juega el comportamiento de agresión de machos
adultos, en función de la zona (tierra vs. agua) donde ocurren los enfrentamientos. La
metodología incluyó (1) la caracterización morfológica craneal de las poblaciones norte,
centro y sur de la costa occidental de la Península de Baja California (COP: desde California
hasta Isla Santa Margarita), y norte, centro y sur del Golfo de California (GC); (2) el análisis
de la conducta territorial de machos adultos en dos colonias con características ambientales
contrastantes, (3) la recopilación de la información biológica, ecológica y ambiental de cada
población; (4) la integración de los resultados morfológicos, conductuales y ecológicos. Los
resultados del análisis morfológico mostraron diferencias significativas entre poblaciones
vecinas, a excepción de las poblaciones del centro y sur de la COP, y entre las poblaciones
del norte y centro del GC. Las diferencias entre las poblaciones fueron explicadas por la
variabilidad en la forma de las apófisis mastoides, la zona anterior del rostro, los arcos
cigomáticos y la cresta sagital. El análisis conductual reveló que las variables que definen la
zona donde se desarrollan los enfrentamientos son la temperatura ambiental, la densidad de
hembras y el tipo de agresión, demostrando que las variaciones ambientales influencian la
plasticidad de comportamiento de reproducción de esta especie, donde los machos que
habitan zonas con altas temperaturas ambientales (Golfo de California), defienden sus
territorios mientras permanecen inmersos en el agua como estrategia para termorregular. Por
último, se encontró una asociación positiva entre la variabilidad morfológica y el
comportamiento de agresión diferencial. Así, los individuos cuyos enfrentamientos se
desarrollan en el agua, presentan características morfológicas relacionadas con una mayor
fuerza muscular en la mordida y en la capacidad de maniobrar el cuello y cabeza; en razón a
que el medio acuático impone mayor resistencia física.
xxiv
ABSTRACT
Along its distribution, the California sea lion shows a well defined genetic population
structure, as a consequence to the high philopatry of the adult females, their feeding strategy
and the length of the lactation period. Due to its distribution, this species represents a system
where the ecological components and the social interactions vary, and for this reason the
California sea lion is an ideal species to study the interaction among different biological,
ecological and environmental forces that drive the evolution of the skull morphology. Thus,
this work analyzes the skull ecomorphology of the adult males, by evaluating the interactions
between the morphological variability and the biological, ecological and environmental
variability in each population; focusing on the role the male aggressive behavior plays, based
on the ecological zone (on land vs. in the water) where the interactions take place. The
methodology used in this study included; (1) the morphological characterization of the north,
center and south populations of the Pacific coast (from California to Santa Margarita Island),
and the north, center and south populations of the Gulf of California; (2) a behavioral analysis
of territoriality in two colonies with contrasting environmental characteristics; (3) the
compilation of the biological, ecological and environmental information of each population;
(4) the integration of the morphological, behavioral and ecological results. The results of the
morphological analyses showed significant differences between neighboring populations,
except for the populations at the central and southern Pacific of the Baja California Peninsula,
and the populations at the north and central Gulf of California. The differences among
populations were explained by the morphological variability at the mastoid process, the
anterior zone of the face, the cygomatic arches and the sagittal crest. The behavioral analyses
revealed that the variables defining the area (on land vs. in the water) where the male
interactions took place, were the air temperature, the female density and the type of
aggression. These results revealed that the environmental variation influences the
reproductive behavioral plasticity of this species, where the males inhabiting zones with high
ambient temperatures (Gulf of California), defend their territories while immersed in the
water as a thermoregulatory strategy. Finally, a positive association between the
morphological variability and the differential territorial behavior was found. This indicated
that the individuals whose agonistic interactions took place in the water, showed
morphological characteristics related to the development of a stronger bite and muscle force
to maneuver the neck and head in the water, where there is stronger physical resistance.
xxv
1. INTRODUCCIÓN
El cráneo es una estructura que pasa por un complejo proceso de desarrollo que refleja
fuertes fuerzas evolutivas que definen su morfología. La importancia de la estructura craneal
en los vertebrados radica en que permite la agrupación de numerosos órganos vitales como
el cerebro, los sentidos, las estructuras para la obtención del alimento y gran parte del sistema
respiratorio (Webster & Webster, 1974; Kardong, 2001, Chai & Maxson, 2006). De esta
manera los individuos pueden obtener rápidamente información sobre el ambiente que los
rodea y actuar acorde a los beneficios o amenazas que le sean impuestos. El cráneo por ende,
es una estructura que debe ser lo suficientemente robusta para proteger la vulnerabilidad de
estos órganos; pero también debe permitir la estimulación de ojos, oídos y nariz, así como
facultar el consumo de alimento, la obtención de oxígeno, la termorregulación del cerebro
(durante una actividad sostenida o una elevación de la temperatura ambiental) e incluso la
amplificación o amortiguación de los sonidos (Webster & Webster, 1974; Kardong, 2001,
Chai & Maxson, 2006).
Entender los cambios fenotípicos a lo largo de la evolución del cráneo de cualquier

mamífero, representa un importante reto científico dado que es una estructura compleja, que
involucra numerosas interacciones secuenciales entre genes, células, tejidos y órganos, en
donde se coordinan distintos patrones de crecimiento y diferenciación de los tejidos; así como
las interacciones biomecánicas que en éstos suceden, en función del desarrollo epigenético y
la influencia del ambiente (Chai & Maxson, 2006, Hallgrímsson et al., 2007a, Richtsmeier
& De Leon, 2009).
Tradicionalmente se ha considerado que la evolución de las especies ocurre en

respuesta a dos factores: la variabilidad generada por la tasa de mutación y la intensidad de
la selección (ej. natural o sexual) que influye en dicha variabilidad (Barton & Partridge,
2000). A su vez, los cambios en la intensidad de la selección natural se dan en función de la
tasa de cambio en las condiciones ambientales (Barton & Partridge, 2000); y dado que dicha
intensidad está determinada por la interacción de cada organismo con su ambiente (Odling-
Smee et al., 2003), puede entonces considerarse al comportamiento de los individuos, como
el primer plano en el que se da ésta interacción (Duckworth, 2009). De esta manera, tanto los
1
cambios ambientales, así como las variaciones en el comportamiento de los individuos son
potenciales causas de cambios evolutivos, mediante la alteración de las presiones de
selección (Badyaev, 2005). Las presiones de selección natural, son entonces las encargadas
de moldear los rasgos de cada estructura en los distintos ambientes; razón por la cual, las
variaciones en la anatomía, morfología y función en la estructura craneal son consideradas
un buen reflejo de las fuerzas evolutivas para la adaptación (Webster & Webster, 1974;
Kardong, 2001, Chai & Maxson, 2006).
Estas variaciones morfológicas, pueden expresarse en la naturaleza en términos de

convergencia fenotípica, cuando las especies seleccionan un ambiente común o comparten
recursos similares. Sin embargo, cuando los recursos son limitados, el desplazamiento de
caracteres por la competencia intraespecífica, provoca divergencia fenotípica (Ackerman &
Doebeli, 2004). Esta plasticidad fenotípica es definida como el cambio que ocurre en un
fenotipo con un genotipo dado, ya sea por influencia genética o por el ambiente y puede ser
desencadenada por comportamiento o por desarrollo. La plasticidad de comportamiento
permite cambios inmediatos pero reversibles, y puede darse en respuesta a variaciones
espaciales o temporales del ambiente; mientras que la plasticidad de desarrollo es
relativamente lenta y generalmente irreversible, respondiendo a factores tanto ambientales
como genéticos (Piersma & Drent, 2003; DeWitt & Scheiner, 2004).
El lobo marino de California (Zalophus californianus) es una especie ideal para

estudiar patrones de divergencia fenotípica dadas las variaciones en las características del
hábitat terrestre que ocupa y los patrones de distribución de hembras en la colonia, los cuales
parecen estar relacionados con el comportamiento territorial de los machos reproductores.
Esta especie exhibe un sistema de apareamiento poligínico por defensa de recursos, aunque
también muestra algunas características que se asemejan a un sistema lek (Heath, 1989;
Boness, 1991). En este sistema, los machos compiten y se exhiben frente a las hembras para
aparearse, y los territorios son adquiridos a través de agresiones físicas (Robertson et al.,
2008). Sin embargo, observaciones empíricas sugieren diferencias en el desarrollo de estas
agresiones, en las distintas colonias a lo largo de su distribución.
El lobo marino de California, es el único pinnípedo que habita permanentemente el

Golfo de California (GC), aunque ocasionalmente pueden encontrarse otras especies como
2
Phoca vitulina, Mirounga angustirostris y Arctocephalus townsendi (Aurioles-Gamboa &
Zavala-González, 1994). Esta especie se distribuye desde la costa sureste de Canadá
(Columbia Británica) hasta la costa sureste de México (islas Tres Marías), incluyendo las
costas oriental y occidental de la Península de Baja California (Lowry & Forney, 2005).
Dentro del GC el lobo marino se distribuye en 29 colonias (13 reproductivas y 16 no
reproductivas), de las cuales únicamente cuatro están ubicadas en tierra continental o
peninsular, mientras que el resto de las colonias se localizan en islas, islotes o rocas de
diversos tamaños (1 a 7 km de largo), como una estrategia a la evasión de depredadores
terrestres como osos, pumas, lobos o coyotes (Aurioles-Gamboa & Zavala-González, 1994).
Más del 80% de la población en esta zona, se ubica en islas pequeñas, que se caracterizan
por presentar rocas grandes, sustratos claros y líneas de costa convexas. Estos organismos
seleccionan este tipo de islas como un mecanismo de termorregulación para evadir el estrés
generado por condiciones extremas de calor (Aurioles-Gamboa & Zavala-González, 1994;
González-Suárez & Gerber, 2008; Robertson et al., 2008). En la costa occidental de la
Península de Baja California (COP), el lobo marino se distribuye en 10 colonias, siendo las
colonias de Isla Cedros e Isla San Benito (centro) las que presentan las mayores abundancias
de crías con casi 3,000 individuos registrados en cada una (Lowry & Maravilla-Chávez,
2005).
Esta especie, al igual que otros pinnípedos, utilizan grandes áreas para alimentarse y
tienen la capacidad de viajar largas distancias, por lo que pueden agregarse y aparearse en
colonias distintas (Campagna et al., 2001; Westlake & O’Corry-Growe, 2002). Sin embargo,
este alto grado de dispersión está sesgado por el sexo debido a que generalmente las hembras
son filopátricas y tienden a permanecer en los sitios de reproducción, por lo que su dispersión
es menor a la de los machos (Lawson & Perrin, 2007); que se dispersan en promedio 6.75
veces más (González-Suárez et al., 2009). Este alto grado de dispersión de los machos,
sugiere poca subdivisión espacial entre los hábitats alimenticios de los individuos de las
distintas colonias reproductoras, o incluso alta conexión entre estas mismas (Szteren, 2006;
González-Suárez et al., 2009); no obstante, la población de Z. californianus ha mostrado una
clara diferenciación ecológica por zonas, la cual no solo está dada por diferencias en la
abundancia y tendencia de crecimiento, sino que además ha sido confirmada por patrones de
3
variación intraespecíficos de las secuencias de ADN mitocondrial y nuclear (Aurioles-
Gamboa & Zavala-González, 1994; Maldonado et al., 1995; González-Suárez et al., 2009).
Las variaciones en las secuencias de ADN mitocondrial (herencia materna) y ADN

nuclear (herencia materna y paterna), revelan patrones de aislamiento debido principalmente
por la distancia entre las colonias. Con ambos materiales genéticos, las colonias ubicadas en
la COP (Isla Benitos), se diferencian parcialmente de las que se encuentran dentro del GC,
al igual que aquellas de la zona sur (Los Islotes); sin embargo, las colonias de la zona centro
y norte del Golfo (San Jorge, Los Lobos, Granito y San Esteban) no se separan cuando se
tiene en cuenta la herencia de ambos padres, pero si muestran desigualdades al tener en cuenta
únicamente la herencia materna (Maldonado et al., 1995; González-Suárez et al., 2009;
Schramm et al., 2009).
De acuerdo a las abundancias y el grado de ocupación del territorio, la población de

esta especie en el GC, ha sido diferenciada en tres regiones (Norte, Centro y Sur); en donde
las islas de la zona norte del GC son las que presentan mayor ocupación por unidad de área,
con más del 80% de la población representada. La región sur ocupa el segundo lugar por su
nivel de ocupación, a pesar de tener menos del 3% de la población total, mientras que el área
central del GC es la que menor índice de ocupación tiene, aunque está compuesta por más
del 15% de la población (Aurioles-Gamboa & Zavala-González, 1994). Otra regionalización
fue propuesta por Szteren y Aurioles-Gamboa (2011) que consideró variables como tamaño
poblacional, dieta, presencia de microorganismos (Leptostira y Morbillivirus), afecciones
craneanas, entre otras; separando la población del GC en cuatro grupos (Norte, Ángel de la
Guarda, Centro y Sur del GC).
De manera similar, Ward et al. (2009) mediante un análisis metapoblacional de las

abundancias poblacionales en cada colonia; encontraron que la población de Z. californianus
en el GC, se subdivide en cuatro subpoblaciones en función de las distancias geográficas,
generando tres grupos poblacionales en el centro y norte del GC y uno al sur del mismo (I:
Rocas Consag, San Jorge, y Los Lobos; II: Granito, Los Cantiles y Los Machos; III: El
Pardito, Rasito, San Esteban, San Pedro Mártir y San Pedro Nolasco; IV: Los Islotes y
Farallón de San Ignacio).
4
En el 2010, un trabajo conjunto entre autoridades, científicos y académicos,
recopilaron y analizaron la información existente de la estructura espacial del lobo marino de
California, definiendo cuatro unidades de población para la conservación del lobo marino de
California en México (Aurioles-Gamboa et al., 2011), separando las zonas norte y centro del
GC, teniendo en cuenta tanto las variaciones genéticas basadas en la herencia materna
(Schramm et al., 2009); así como la estructura poblacional sugerida por Ward et al. (2009).
De manera similar, las colonias en la zona centro de la COP, se agruparon en una unidad
coincidiendo con lo propuesto por González-Suárez et al. (2009). Por último, se agruparon
en una misma unidad las colonias al sur de ambos litorales de la Península de Baja California
en razón a que Los Islotes (zona sur del GC) ha sido considerada como una colonia con una
posición intermedia entre las poblaciones del GC y la COP (González-Suárez et al. 2009).
Teniendo en cuenta que la mayoría de estudios han mostrado que las unidades poblacionales
están definidas por las distancias geográficas (González-Suárez et al., 2009; Schramm et al.,
2009; Ward et al., 2009), y basándose en información de marcaje satelital donde algunos
individuos de la población sur de la COP (Isla Santa Margarita) han mostrado extensos
desplazamientos casi hasta el final de la Península de Baja California (Aurioles-Gamboa &
Hernández-Camacho, datos no publicados); que se considera que estas dos zonas pueden
considerarse una única unidad poblacional (Aurioles-Gamboa et al., 2011).
Así, tomando en cuenta la evidente estructura poblacional del lobo marino de

California, basada en las variaciones genéticas, poblacionales, ecológicas, ambientales y
etológicas; éste trabajo analiza los patrones de divergencia fenotípica en el cráneo de machos
adultos, de las poblaciones de Z. californianus. Así mismo, se analizan estas diferencias con
respecto a Z. wollebaeki, en razón a que los machos de esta especie han modificado su
conducta y el uso de hábitat en respuesta a las condiciones ambientales (Wolf et al., 2005).
Dado que la distribución de ésta especie constituye un sistema donde los componentes
ecológicos y las interacciones sociales varían; el lobo marino de California constituye una
especie ideal para investigar la interacción de diferentes fuerzas que influyen en la evolución
de la morfología de la cabeza. Por esto, también se evalúa si las variaciones morfológicas, se
asocian a las variaciones en la conducta territorial entre machos adultos en las distintas
poblaciones.
5
2. ANTECEDENTES
La biología y ecología de los pinnípedos y específicamente de Zalophus

californianus, ha sido extensamente documentada por numerosos estudios realizados a lo
largo de las áreas de distribución de las especies que conforman este grupo de mamíferos
marinos. Estos trabajos abarcan un amplio espectro de ramas de la ciencia incluyendo
aspectos de filogenia y taxonomía (Braham, 1974; Acevedo-Gutiérrez, 1994; Wynen et al.,
2001; Brunner, 2004; Arnason et al., 2006; Heath & Perrin, 2009; Yonezawa et al., 2009;
Jones & Goswami, 2010), morfología (Aurioles-Gamboa et al., 2000; Vásquez-Cuevas et al.,
2000; Brunner, 2002a; Brunner et al., 2002b; Liebsch et al., 2007; Sanfelice & de Freitas,
2008; Oliveira et al., 2008; Jones & Goswami, 2010), comportamiento (Fernández-Juricic &
Cassini, 2007; Wolf & Trillmich, 2007; Jacobs et al., 2008; Young & Gerber, 2008;
Pellegrini, 2008), genética (Maldonado et al., 1995; Wolf et al., 2007; Oliveira et al., 2008;
González-Suárez et al., 2009; Schramm et al., 2009), hábitat (Wolf et al., 2005, González-
Suarez & Gerber, 2008), alimentación (Burton & Koch, 1999; Bowen, 2000; Campagna et
al., 2001; Bodkin et al., 2004; Fritz & Hinckley, 2005; Aurioles et al., 2006; Bearzi, 2006),
reproducción (Boness & Bowen, 1996; Cassini, 2000; Brunner, 2002b; Bowen et al., 2006;
Lidgard et al., 2008) y algunos parámetros de la dinámica poblacional (Charnov, 1991;
Chilvers et al., 2006; Szteren, 2006; Hernández-Camacho et al., 2008; Ward et al., 2009),
entre otros (Brown et al., 1980; Fish, 1993; Arnould, 1997, Bowen, 1997; Bininda-Emonds,
2000; Castro-González et al., 2001; Aguilar et al., 2002; Aurioles-Gamboa et al., 2003;
Castro-González et al., 2003).
Sin embargo para el presente trabajo sólo se hace énfasis en aquellos que aportan
información específica de Z. californianus, en las costas oriental y occidental de la Península
de Baja California, que corresponde al área de estudio propuesta para la presente
investigación. Con respecto a los análisis genéticos en las poblaciones de esta especie en el
área nombrada, Maldonado et al. (1995) analizando ácido desoxirribonucleico (ADN)
mitocondrial que proporciona información sobre la herencia materna y Bowen et al. (2006)
utilizando para su análisis ADN nuclear que provee información genética tanto materna como
paterna; encontraron diferencias significativas en el material genético entre las colonias que
6
habitan las costas de California y de la costa occidental norte de la Península de Baja
California, con respecto a algunas colonias de la región de las grandes islas del GC. Estos
autores concluyeron que se trata de dos poblaciones que deben ser tratadas como unidades
genéticas distintas para su manejo y conservación.
Unos años más tarde, estos estudios fueron complementados por Schramm et al.
(2009), quienes usando información de un mayor número de colonias de Z. californianus y
empleando ADN mitocondrial; distinguieron tres unidades poblacionales dentro del GC, y
dos en la COP. Por su parte, en el mismo año González-Suárez et al. (2009) trabajando con
ADN mitocondrial y nuclear, encontraron resultados muy similares a los expuestos
previamente; con la única diferencia de que al usar el material genético nuclear, se encontró
que los dos grupos de colonias al norte del GC podrían ser parte de un solo conjunto. Estos
estudios concluyen que los principales factores que determinan la estructura poblacional de
esta especie, son tanto el aislamiento por distancia, como el patrón de distribución geográfica
de las colonias reproductivas (Figura 1a).
La diferenciación de grupos de esta especie por zonas dentro del área de estudio,
también puede ser evidenciada al analizar los componentes de su dieta. Para esto, Espinosa
(2007) recopiló información de 41 trabajos que detallan la dieta del lobo marino de California
mediante el análisis de sus excretas o mediante isótopos estables de carbono y nitrógeno;
consiguiendo agrupar las colonias de Z. californianus que se ubican en ambos litorales de la
Península de Baja California, en seis grupos definidos por la similitud en los componentes
de su dieta, de la siguiente manera: 1. Isla San Miguel (Merluccius productus, Loligo
opalescens y Engraulis mordax), 2. Costa occidental de Baja California hasta Punta Eugenia
(E. mordax, Sardinops sagax caeruleus, Trachurus symmetricus y M. productus), 3. Desde
Punta Eugenia hasta Bahía Magdalena (L. opalescens, M. angustimanus y Kathestotoma
averruncus), 4. Islotes (Serranus aequidens, Aulopus bajacali y Pronotogrammus
multifasciatus), 5. Islas Farallón de San Ignacio, San Pedro Nolasco, San Pedro Martir,
Granito y Los Cantiles (E. mordax) y 6. San Esteban, El Pardito, El Rasito y Los Machos (S.
sagax caeruleus) (Figura 1b). Posteriormente, Szteren y Aurioles-Gamboa (2011)
regionalizaron ecológicamente el GC teniendo en cuenta información demográfica,
biológica, ecológica y biogeoquímica de las colonias del lobo marino de California;
7
separando las colonias en cuatro grupos (Golfo Norte, Ángel de la Guarda, Golfo Central y
Golfo Sur) cuya estructura estuvo definida principalmente por la diversidad de la dieta y la
temperatura superficial del mar (Figura 1b).
Figura 1. Agrupaciones de los grupos poblacionales de lobos marinos de California teniendo

en cuenta distintas variables. (Izquierda: agrupaciones basadas en la variabilidad genética
utilizando ADN mitocondrial (Schramm et al., 2009) y ADN nuclear (González et al., 2009).
Derecha: agrupaciones basadas en la variabilidad trófica (Espinosa, 2007) y ecológica
(Szteren & Aurioles-Gamboa, 2011).
Con respecto a la morfología, Orr et al. (1970) no encontraron una diferenciación

marcada entre los cráneos de Z. californianus de la COP con respecto a los del GC; sin
embargo, ese trabajo utilizó muy pocas variables morfométricas, así como un reducido
tamaño de muestras. Por lo anterior, Zavaleta (2003) volvió a hacer el análisis morfométrico
de estas estructuras óseas considerando alrededor de 50 medidas y con una muestra mucho
mayor que le permitió delimitar tres grupos con diferencias morfométricas significativas, de
los cuales dos se ubicaron en el GC, mientras que el tercer agrupo las colonias de la COP.
Las principales medidas que influyeron en esta diferenciación fueron la longitud del rostro,
el ancho del rostro a nivel del segundo poscanino, la longitud de la rama dentaria superior y
el ancho del rostro a nivel de los caninos. Otras variables como la longitud cóndilo – caninos,
el ancho del foramen lacerado posterior, la longitud de los forámenes incisivos y el ancho
8
mínimo interorbital, también influyeron en esta diferenciación aunque con menor
significancia estadística. Este autor concluye con su estudio que las estructuras del aparato
masticador tienen funciones adicionales además de la alimentación, sugiriendo que juegan
un papel relevante en el éxito reproductivo de los machos al actuar como estructuras de
defensa y ataque en las interacciones agonísticas de estos organismos (Zavaleta, 2003); lo
cual es una premisa de gran importancia para el desarrollo del actual estudio.
9
3. PROBLEMA DE INVESTIGACIÓN
La población de Z. californianus en ambas costas de la Península de Baja California

muestra una estructura por zonas definida por las distancias geográficas entre las colonias
reproductoras; en razón a la fuerte filopatría de las hembras adultas que definen áreas de
alimentación relativamente discretas y por el largo periodo de lactancia de sus crías (García-
Rodríguez & Aurioles-Gamboa, 2004; Porras-Peters et al., 2008; Elorriaga-Verplancken,
2009; Aurioles-Gamboa et al., 2009). Esta diversificación se ha traducido en variaciones
intraespecíficas de las secuencias de ADN, produciendo un aislamiento relativo de las
poblaciones en relación a hábitats muy variados ambiental y topográficamente. Esta
variabilidad de hábitats, sumada al efecto de agregación natural de la especie durante las
temporadas reproductivas (King, 1983), así como al efecto del espacio disponible en las islas;
influyen en la forma en que se llevan a cabo las agresiones territoriales entre machos adultos,
en respuesta principalmente a las necesidades de termorregulación de los individuos
(Bohórquez-Herrera et al., 2014).
La presencia de fuerzas ambientales que se contraponen, pueden llevar a respuestas

fenotípicas variadas (Kaliontzopoulou et al., 2012), sin embargo, dado que diferentes
demandas funcionales no siempre pueden ser optimizadas por el mismo rasgo (Perrin &
Travis, 1992; Walker, 2007); la respuesta dependerá de la selección natural y sexual, de los
rasgos involucrados en los mecanismos de selección y de la fuerza de dependencia que exista
entre los rasgos fenotípicos (Kaliontzopoulou et al., 2012). Así, las variaciones morfológicas
craneales permitirán entender la interacción de diferentes fuerzas ecológicas y etológicas en
la definición de la forma del cráneo; y el papel que juega el comportamiento dentro del
proceso evolutivo.
Esta influencia del comportamiento de agresión sexual sobre la morfología craneal de

machos adultos, puede verse ejemplificado en otro otárido con alto grado de dimorfismo
sexual, Otaria flavescens, cuya conducta de agresión sexual ha sido descrita como
“extremadamente agresiva” con respecto a otros otáridos (Boness, 1991); y a su vez la
morfología craneal de la especie, también se considera completamente diferencial con
respecto a otros miembros de su familia (Jones & Goswami, 2010). De esta manera, en el
10
presente trabajo se espera que los machos adultos de Z. californianus, que desarrollan sus
luchas en tierra (sobre un sustrato duro que permite el soporte de sus cuerpos), tengan
variaciones morfológicas evidentes con respecto a los individuos cuyas interacciones de
agresión se llevan a cabo en el agua (nadando o flotando, con mayor resistencia del medio
acuático).
11
4. HIPÓTESIS
Este trabajo propone que la heterogeneidad ecológica a la que están sujetas las
distintas poblaciones de Zalophus californianus influye en la variación de la conducta
territorial de machos adultos. De este modo, si esta heterogeneidad es suficientemente
grande, entonces la selección natural debe definir los patrones de plasticidad fenotípica de
modo que el organismo pueda desarrollar la morfología más adecuada para las condiciones
ecológicas que está experimentando.
Por lo tanto, si la modificación de algunos caracteres morfológicos para la resistencia

o generación de golpes más fuertes, o para lograr una mayor fuerza de mordida durante los
enfrentamientos agonísticos, es crucial bajo la influencia de la selección natural; y la relación
entre el desempeño y la morfología es relativamente flexible; será posible entonces encontrar
variaciones en la morfología de los cráneos, dependiendo del tipo de comportamiento que
tengan los organismos (agresiones en tierra o en agua) . Sin embargo, si las adaptaciones
ecológicas al tipo de hábitat constituyen una limitación poderosa en la morfología del cráneo;
entonces la variabilidad fenotípica del cráneo en respuesta al comportamiento de los
individuos, se verá limitada.
12
5. OBJETIVOS
5.1. Objetivo general
Analizar la ecomorfología craneal de los machos adultos de lobo marino de

California, mediante la evaluación de las interacciones entre la variabilidad morfológica y la
variabilidad biológica, ecológica y ambiental en cada unidad poblacional; haciendo énfasis
en el papel que juega el comportamiento de agresión, en función de la zona (tierra vs. agua)
donde ocurren los enfrentamientos de machos adultos.
5.2. Objetivos específicos
 Definir la forma geométrica de los cráneos de los machos adultos de Z. californianus

y Z. wollebaeki en distintas colonias a lo largo de su distribución.
 Describir el comportamiento territorial de machos adultos de Z. californianus en dos

colonias reproductoras con características ambientales contrastantes y representativas de la
costa occidental de la Península de Baja California y el Golfo de California.
 Recopilar bibliográficamente las características ambientales, biológicas y ecológicas

que caracterizan las distintas poblaciones de lobos marinos.
 Determinar si los patrones de variación morfológica son consistentes con el

comportamiento territorial de los machos y las características ecológicas asociadas a las
colonias de Z. californianus.
13
6. ÁREA DE ESTUDIO
El área de estudio incluye las colonias reproductoras del lobo marino de California
desde la costa de California en Estados Unidos, hasta las colonias de México en ambos
costados de la Península de Baja California (Figura 2). En el costado oriental de la Península
de Baja California se encuentra el GC, que también es llamado el Mar de Cortés (22º y 32º
N y 105 º – 107º W), y tiene una longitud de 1,200 km y una anchura de 100 y 150 km,
separando la Península de Baja California del continente mexicano (Allison, 1964; Lluch-
Cota et al., 2007). Las mayores descargas de agua dulce en el GC provienen de ríos de las
regiones montañosas de los estados de Sonora y Sinaloa, mientras que hacia el norte el mayor
aporte de sedimentos está dado por el río Colorado (Moore & Curray, 1982).
El GC comprende una cuenca de elevada evaporación que tiene comunicación con el

Océano Pacífico en su extremo sur. Las temperaturas superficiales del agua oscilan entre
14ºC y 21ºC hacia febrero, incrementándose hacia el mes de agosto con un rango entre 28ºC
y 31ºC; a diferencia de las concentraciones de salinidad en las capas superficiales del agua
que no tienen cambios drásticos entre estaciones, manteniéndose entre las 35 UPS y 35.8
UPS (Roden, 1964).
A diferencia del GC, los sistemas fluviales en la COP son incipientes, aunque hay un
notable aporte de sedimentos terrígenos provenientes principalmente por la llanura costera
Magdalena-Santo Domingo (Pedrín-Avilés & Padilla-Arredondo, 1999). La COP es una zona
expuesta y muy dinámica, que al igual que el GC presenta importantes fenómenos
oceanográficos entre los que se contemplan corrientes, giros y afloramientos.
Específicamente, la COP se caracteriza por una actividad intensa de surgencias costeras
producidas por vientos del noroccidente, que se intensifican en la primavera (abril y mayo).
Así aguas profundas y lejanas a la costa emergen, llevando a la superficie aguas frías y ricas
en nutrientes, incrementando la concentración de fitoplancton y la productividad de la zona.
La intensidad de este fenómeno depende de la fuerza del viento, la topografía y batimetría de
la zona, así como de la influencia de otros fenómenos oceanográficos como la corriente de
California o la presencia de fenómenos “El Niño” y “La Niña”; los cuales pueden afectar
14
significativamente la productividad de esta costa (Espinosa-Carreon et al., 2004, Zavala et
al., 2006).
Figura 2. Mapa detallando las colonias reproductivas de Zalophus californianus a lo largo

de su distribución en Estados Unidos de América y México. Las unidades poblacionales que
se manejan en el presente estudio son: COP-Norte (1. San Miguel, 2. San Nicolás, 3. Santa
Bárbara, 4. San Clemente, 5. Islas Coronados), COP-Centro (6. Isla Guadalupe, 7. Islas San
Benito, 8. Isla Cedros, 9. Isla Natividad, 10. San Roque, 11. Isla Asunción), COP-Sur (12.
Isla Santa Margarita), GC-Sur (13. Los Islotes, 14. Farallón de San Ignacio), GC-Centro (15.
San Pedro Nolasco, 16. San Pedro Mártir, 17. San Esteban, 18. El Rasito, 19. El Partido, 20.
Los Machos, 21. Los Cantiles, 22. Isla Granito) y GC-Norte (23. Isla Lobos, 24. Isla San
Jorge, 25. Rocas Consag). Los triángulos detallan los puntos de donde se dispone la
información de temperatura ambiental (a. Santa Bárbara, b. San Quintín, c. Bahía de los
Ángeles, d. San Juanico, e. Bahía de Loreto, f. Cabo Pulmo, g. El Pinacate, h. Bahía Kino, i.
Obispo).
15
Adicionalmente, se analizaron muestras provenientes de la población del lobo marino
de las Islas Galápagos (Z. wollebaeki) (Figura 3), las cuales se localizan en el Pacífico
ecuatorial y conforman un archipiélago en donde confluyen importantes corrientes marinas.
De oriente a occidente llegan las aguas frías de la corriente sur ecuatorial, y de occidente a
oriente arriban las aguas sub superficiales de la contracorriente ecuatorial. Por otra parte, la
corriente de Panamá aporta aguas cálidas del noreste, que varían en estacionalidad e
intensidad, y que a su vez, traen consigo y de manera indirecta, la influencia de diferenciales
de presión atmosférica de la cuenca del Pacífico, como por ejemplo, los efectos del fenómeno
de “El Niño”. La afluencia de diferentes masas de agua, también genera diferentes puntos de
surgencia a lo largo de la costa continental, como en las Islas ubicadas al occidente del
Archipiélago (Feingold & Glynn, 2014).
Figura 3. Mapa detallando las colonias reproductivas de Zalophus wollebaeki en las Islas
Galápagos (Pacífico ecuatorial).
16
7. METODOLOGÍA
7.1. Definición de la morfología craneal
7.1.1. Colecta de fotografías
Para la caracterización morfológica se tomaron fotografías de las vistas dorsal, ventral

y lateral de cráneos de machos adultos. Los cráneos del lobo marino de California
correspondientes a la población de la COP-Norte (Figura 2) se obtuvieron de la colección del
departamento de mamíferos del Natural History Museum of Los Ángeles County (Museo de
Historia Natural del condado de Los Ángeles, Estados Unidos), mientras que los cráneos de
las poblaciones ubicadas en las costas mexicanas provinieron de la colección de cráneos del
Laboratorio de Ecología de Pinnípedos “Burney J. Le Boeuf”, del CICIMAR. Las fotografías
de los cráneos del lobo marino de Galápagos fueron obtenidas de muestras de la colección
de ornitología y mastozoología de la California Academy of Sciences (Academia de Ciencias
de California; San Francisco, Estados Unidos) (Anexo 1).
7.1.2. Morfometría geométrica
La morfología de cada cráneo, se analizó mediante la técnica de morfometría

geométrica (MG) que es uno de los desarrollos metodológicos más recientes para el estudio
de la variación de la forma, además de ser considerada como la metodología más apropiada
para los análisis cefalométricos (Bookstein, 1991; Rohlf & Marcus, 1993; McIntyre &
Mossey, 2003). Esta técnica analiza la información morfológica de los individuos mediante
marcas homólogas sobre estructuras anatómicas que describen apropiadamente el diseño de
las estructuras de cada espécimen; los cuales se traducen en coordenadas cartesianas sobre
planos de dos o tres dimensiones (Van der Molen et al., 2007).
Los análisis de MG remueven las diferencias en tamaño, posición y orientación de

cada objeto de modo que la información resultante se refiere únicamente a su configuración
geométrica (Rohlf & Slice, 1990), permitiendo así, el uso de un rango flexible de
17
herramientas estadísticas, que no solo aseguran el estudio de la variación de la forma, sino
que también habilita la identificación de sus causas (Adams et al., 2013b). De esta manera,
la combinación entre la MG y la estadística multivariada (que constituye la esencia de ésta
técnica), asegura que la forma de una estructura puede caracterizarse completamente y sin
redundancia (Klingenberg, 2013a).
La diferencia de esta técnica con respecto a la morfometría tradicional, es que evita

reducir la forma a una serie de medidas lineales o angulares en las cuales se pierde
información relacionada con las relaciones geométricas del conjunto. Por el contrario, los
análisis desarrollados mediante MG toman en cuenta las relaciones espaciales entre marcas
homólogas morfológicas u otros aspectos de la geometría de la forma, sin necesidad de
definir previamente un conjunto de caracteres a muestrear (Klingenberg, 2013a). De esta
manera, esta técnica permite el análisis de las formas biológicas conservando en todo
momento su estructura física, preservando las relaciones geométricas y permitiendo analizar
la morfología y sus variaciones desde una perspectiva global. Adicionalmente, permite
realizar comparaciones estadísticas de la forma y generar representaciones gráficas de la
misma, facultando la visualización de la dirección, localización y magnitud del cambio
morfológico (Adams & Funk, 1997; Van der Molen et al., 2007, Adams et al., 2013a;
Klingenberg, 2013b).
Los puntos que permitirán mapear la forma de las estructuras a analizar (Figura 4)
pueden clasificarse en marcas homólogas y semi-marcas deslizantes. Las primeras
corresponden a variables homólogas en estructuras particulares que tienen correspondencia
en su origen, tienen un origen ancestral común, y pueden ser fácilmente identificados y
marcados sobre el fenotipo (Bookstein, 1991; Adams et al., 2004; Polly, 2008). Las semi-
marcas deslizantes son variables libres de homología que se aplican al fenotipo usando un
algoritmo matemático “homólogo” en su orientación con respecto a los otros puntos. Esto
permite que las áreas de cada estructura definidas por curvas o superficies, que no pueden ser
delimitadas con marcas homólogas, puedan incluirse en el análisis de la forma; facultando
así la comparación de las variaciones morfológicas que se han ganado o perdido en procesos
evolutivos (Adams et al., 2004; Slice, 2007; Polly, 2008).
18
Figura 4. Diagramas de las vistas (a) dorsal, (b) ventral y (c) lateral de los cráneos de machos
adultos, mostrando la ubicación de las marcas homólogas (negros) y de las semi-marcas
deslizantes (grises).
19
El procesamiento de las imágenes se realizó con los programas de la serie tps por
medio de la digitalización de las marcas con el fin de registrar adecuadamente la información
del diseño craneal. A los puntos digitalizados traducidos a coordenadas en un plano de dos
dimensiones, les fue aplicado un método de superposición de puntos, denominado Análisis
Procrustes Generalizado (APG). El procedimiento del APG se basa en hacer ajustes
rotacionales superponiendo una configuración de puntos sobre otra, optimizando una medida
de bondad de ajuste por medio del cual se trasladan, escalan y rotan los especímenes; con el
fin de remover la información referente a la posición, el tamaño y la orientación de los
individuos, con el propósito de que la única variable a analizar sea la forma (Rohlf & Slice,
1990; Van der Molen et al., 2007).
Adicionalmente, las semi-marcas deslizantes integran un proceso adicional que se

enfoca en deslizarlos por un borde curvo hasta que coincidan sus posiciones tanto como sea
posible, con las posiciones del especimen de referencia (Green, 1996; Bookstein, 1997;
Adams et al., 2004). De esta manera, las posiciones de las semi-marcas en el contorno de
cada especimen, pueden deslizarse a lo largo de la dirección local paralela al mismo contorno,
con el fin de minimizar la energía de torsión necesaria para producir el cambio relativo en la
curva, con respecto a la forma del especimen de referencia (Figura 5) (Bookstein, 1996;
Adams et al. 2004; Perez et al., 2006).
Figura 5. Diagrama que muestra la forma en que opera el criterio de mínima energía de
torsión para el procedimiento de ajuste, en donde las semi-marcas se deslizan a lo largo de
una línea tangente (a) y se proyectan sobre la línea después del paso de relajación (b) (tomado
de Perez et al., 2006).
20
7.1.3. Análisis estadísticos
La información resultante del APG fue analizada por medio de un Análisis de

Componentes Principales (ACP) con el fin de observar la variación general de los datos. El
ACP es una técnica que no toma en cuenta ninguna estructura grupal, por lo que no
necesariamente muestra agrupaciones, aunque estas estén presentes, pero si permite observar
los cambios en la forma asociados a las mayores variaciones, de modo que se puedan
identificar qué aspectos de la forma son particularmente variables, o particularmente
constantes.
Por esta razón y para evaluar diferencias significativas entre las distintas poblaciones
de lobos marinos, se realizó un análisis de varianza multivariado (MANOVA) entre
poblaciones, con pruebas pareadas para determinar si hay diferencias significativas entre las
poblaciones que están contiguas geográficamente. Para observar gráficamente, las
diferencias entre las poblaciones se realizaron ACP’s de las formas craneales promedio en
cada población. Por último, las variaciones morfológicas se representaron de manera gráfica,
por medio de placas finas de deformación; las cuales expresan los cambios en la
configuración de las marcas homólogas, pudiendo ser imaginados como deformaciones sobre
un tejido en el cual las marcas homólogas están embebidas (Bookstein, 1991; Slice et al.,
1998; Slice, 2007).
7.2. Análisis de la conducta territorial de machos reproductores
7.2.1. Muestreo en campo
El análisis conductual de los machos territoriales se llevó a cabo durante la temporada

reproductiva, haciendo dos visitas a dos colonias reproductoras, que presentan características
topográficas y ambientales contrastantes. La Isla Santa Margarita (ISM) ubicada en la COP
fue visitada durante el verano del 2010 (16–22 de junio y 26 de julio al 02 de agosto),
mientras que la Isla San Esteban (ISE) ubicada en la zona media del GC fue visitada en el
verano del 2011 (22–30 de junio del 2011). En cada colonia se seleccionaron tres sitios
réplica de muestreo (áreas A, B, C), tomando en consideración que cada sitio contara con por
21
lo menos cinco territorios (distribuidos aleatoriamente en la playa) con hembras presentes, y
que tuviera un punto de observación elevado (aproximadamente a 50 m de los animales),
desde el cual se pudiera registrar claramente el comportamiento de los machos, sin causar
disturbio e interferir en las actividades normales de los individuos.
Antes de iniciar las observaciones de comportamiento, se generaron mapas

describiendo las distintas características de cada sitio de estudio, incluyendo tanto la zona
terrestre como marina. En estos se incluyó todos los detalles posibles (ej. rocas grandes,
cambios en el sustrato, pozas de marea, etc.), que fueron posteriormente utilizados como
puntos de referencia para definir las áreas territoriales, así como guías para la construcción
de una gradilla de cuadrantes de 5 x 5 m en los mapas.
Al inicio de cada sesión de muestreo de comportamiento, a cada macho territorial

presente en cada sitio se le asignó una hoja de identificación incluyendo un código único de
identidad, la descripción textual y gráfica de las marcas naturales (cicatrices, heridas abiertas,
enmalles, etc.), así como la fecha y la zona de avistamiento. Los métodos de foto
identificación de marcas naturales como cicatrices o patrones de pelaje, han sido
exitosamente empleados para distinguir entre individuos de ésta y otras especies de
pinnípedos (Jacobs et al., 2008; Mackey et al., 2008; McConkey, 1999; Parker et al., 2008;
Thompson & Wheeler, 2008). Estas cicatrices permanecen visibles algunos meses o años,
dependiendo de la especie, la edad, el sexo y la temporada del año (McConkey, 1999;
Thompson & Wheeler, 2008). Los individuos que no mostraron cicatrices visibles que
permitieran su identificación, no fueron considerados en el análisis estadístico. Todos los
individuos de ISE mostraron cicatrices evidentes, por lo que todas las interacciones
observadas en esta colonia fueron incluidas en los análisis. Sin embargo, en ISM algunos
machos no mostraron cicatrices evidentes; razón por la cual las interacciones que
involucraron estos individuos no identificados fueron removidas del análisis (16% de las
interacciones registradas en ISM).
En general, a lo largo de los muestreos los mismos machos fueron observados en los
mismos territorios; cuando un nuevo individuo ganaba su lugar en un territorio ya existente;
era incluido en el catálogo de machos identificados. Cada territorio fue caracterizado
teniendo en cuenta el área (en agua, en tierra, o ambas) patrullada por el macho territorial e
22
incluyó el número de hembras presentes en el mismo. Los límites de cada territorio fueron
fácilmente identificables mediante observaciones continuas de los machos (Robertson et al.,
2008). Las fronteras de cada territorio fueron fácilmente identificadas en ISM, dado que la
mayoría de territorios se ubicaban en distintas zonas en tierra. Por el contrario en ISE, las
hembras se encontraban congregadas a lo largo de la línea de costa (en la zona intermareal,
en constante contacto con el agua), y los machos defendían territorios relativamente pequeños
en tierra; mientras patrullaban grandes territorios acuáticos, definiendo claras fronteras con
sus vecinos. La densidad de machos dependió del número de territorios en cada sitio, y
permaneció relativamente constante a lo largo de los muestreos, tal como ha sido reportado
para otras colonias (Robertson et al., 2008).
Se registraron todas las interacciones agonísticas entre todos los machos territoriales
en cada zona de estudio, durante tres o cuatro intervalos de observación (60 min cada uno),
por día en cada sitio; siguiendo la metodología propuesta por Jacobs et al. (2008). La
información fue colectada de manera sistemática a la misma hora del día (desde las 0800
hasta las 2000 horas), para facilitar las comparaciones entre los sitios. En cada interacción se
registró la hora, y la identidad y el tamaño de los machos involucrados, la zona (tierra, zona
intermareal o agua), el tipo de agresión (ritualística o física) y la duración de cada interacción
y la densidad de las hembras.
El número de hembras en un radio de 5 metros de donde se desarrolla la interacción,

fue usado como un indicador de la densidad de hembras, dado que era imposible contar el
número total de hembras en cada sitio cada vez que ocurría una interacción. El radio de 5 m
fue determinado usando las gradillas de los mapas previamente diseñados. Por otra parte, si
la diferencia en tamaño de los individuos involucrados en la agresión era muy evidente, se
registraba cuál macho era más grande y cuál más pequeño. Por el contrario, si los tamaños
no mostraban diferencias notorias, se registraban como individuos de tamaños similares.
Adicionalmente, las interacciones fueron clasificadas como “ritualísticas” cuando
involucraban vocalizaciones o persecuciones, o “físicas” cuando la confrontación
involucraba golpes o mordidas. Cada interacción fue considerada como un evento
independiente si el comportamiento de agresión era suspendido por más de 3 min (Jacobs et
al., 2008).
23
Dado que las interacciones agonísticas entre hembras pueden influir en el desarrollo
de las interacciones agonísticas de machos, también se registraron todos los enfrentamientos
entre hembras empleando la misma metodología previamente descrita para los machos, y así
calcular el número de interacciones por hora durante cada sesión.
Adicionalmente se midió la temperatura ambiental y se cuantificó el tipo de sustrato,

dado que estas variables podrían influir en el lugar donde se desarrollan las interacciones
agonísticas de los machos territoriales. La temperatura ambiental fue registrada tres veces al
día, usando un termómetro que se mantuvo a la sombra (ej. bajo una roca grande) y en el
mismo lugar a lo largo del periodo de estudio. El termómetro se colocó en una sombra natural
para evitar que la radiación solar incidiera directamente sobre el termómetro incrementando
artificialmente la temperatura. A pesar que la temperatura en la sombra es menor a la
temperatura a la que los individuos están expuestos bajo el sol; ésta se considera como un
buen indicador de las condiciones ambientales.
La temperatura ambiental registrada se clasificó en tres categorías teniendo en cuenta

las habilidades termorreguladoras del lobo marino de California (1) óptima: <20ºC, (2)
máxima: 20-30ºC y (3) extrema: >30ºC (Whittow et al., 1972).
Por otra parte, el tipo de sustrato se analizó en cada zona donde se llevó a cabo el
muestreo conductual, mediante la selección aleatoria de 15 cuadrantes de 5 x 5 m, teniendo
como referencia las cuadrículas superpuestas en los mapas previamente diseñados de cada
área. En cada cuadrante, se muestreó el porcentaje de cobertura de cada una de las cinco
clases de sustratos (Tabla 1) promediando posteriormente la información, para la obtención
del espectro general de sustrato en cada zona. Esta variable fue seleccionada, dado que ha
sido categorizada como uno de los principales aspectos que el lobo marino de California tiene
en cuenta para la selección de su hábitat (González-Suárez & Gerber, 2008).
Todos los procedimientos realizados en campo fueron realizados con los permisos
correspondientes de la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (permisos de
investigación: SGPA/DGVS/04353/10 y SGPA/DGVS/02012/11) y por la Secretaría de
Gobernación (permisos de investigación: SATI/PC/019/10 y DICOPPU/211/131/11).
24
Tabla 1. Categorías de los tipos de sustrato según su tamaño
Tipo de sustrato Tamaño

Arena 0 - 2 mm
Gránulos y gravas 0.2 - 10 cm
Cantos rodados 10 - 50 cm
Bloque rocoso pequeño 50 - 200 cm
Bloque rocoso grande >2m
7.2.2. Análisis estadísticos
La caracterización descriptiva de las interacciones entre machos adultos se realizó

mediante pruebas de chi-cuadrado, analizando las frecuencias observadas con respecto a las
esperadas en cada isla. La comparación entre las variables cuantitativas de cada isla (tasa de
interacción de hembras, densidad de hembras, temperatura ambiental, número de hembras
por macho y tasa de interacción de machos), fueron evaluadas mediante pruebas de t-student.
La zona donde ocurrieron las interacciones agonísticas es una variable binaria (en
tierra (que incluye tierra y la zona intermareal) = 1, en agua = 0), razón por la cual se usó un
análisis de regresión logística para explorar el efecto de diferentes variables, sobre la
probabilidad de que los encuentros ocurran en tierra o en agua. Las variables analizadas en
este análisis fueron isla, área de muestreo (A, B, C), mes, intervalo de hora, temperatura
ambiental, tipo de agresión, duración del encuentro, densidad de hembras y tasa de
interacciones agresivas entre hembras. La variable isla (ISM, ISE) se incluyó debido a que
cada colonia está expuesta a distintas condiciones ambientales y geográficas que no fue
posible medir, pero que pueden influenciar el comportamiento de los machos. El sitio (áreas
A, B, C) fue incluido para evaluar si las diferencias en el comportamiento de los machos eran
diferentes en distintas zonas de la misma isla. El mes (junio, julio) se incluyó porque la tasa
de agresión de los machos puede estar relacionada con la disponibilidad reproductiva de las
hembras (dependiendo de si recientemente tuvieron sus crías, o ya están en estro).
25
A su vez, la hora del día (dividida en cuatro intervalos: 0800–1059, 1100–1359,
1400–1659, 1700–1959 horas), la temperatura ambiental, el tipo de agresión (ritualística o
física) y la duración de cada encuentro (<1 min, 1–5 min, >5 min), son variables que pueden
influir en la zona donde se desarrollan las agresiones, dadas las capacidades de
termorregulación de esta especie. Finalmente, considerando la estrategia reproductiva, se
tuvo en cuenta la densidad de hembras y la tasa de interacción entre hembras, debido a que
se espera que a una mayor densidad de hembras y a un incremento en las interacciones entre
ellas, la tasa de agresiones entre machos aumente.
Antes de construir los modelos usando todas las posibles combinaciones de variables,
se evaluó la multicolinearidad entre las variables cuantitativas usando la correlación de
Pearson. Adicionalmente se empleó el coeficiente de correlación biserial entre las variables
cuantitativas y nominales (Brown, 1988). Para los análisis de correlación se empleó el
programa SPSS Statistics (IBM, 2012).
Dado que no se tiene información para ambos meses para ISE, no se pudo realizar un
análisis completo que incluyera todas las variables de las dos islas. Por esto, el análisis fue
dividido en tres escenarios: (1) ambas islas, usando únicamente la información de junio y
excluyendo la variable “mes”; (2) sólo ISM, excluyendo la variable “isla” y (3) sólo ISE, en
donde las variables “isla” y “mes” fueron excluidas. Para este último escenario, también se
empleó la temperatura registrada (y no el intervalo previamente descrito), debido a que todas
las temperaturas registradas en esta isla, estuvieron dentro de la categoría 3 (extrema). En los
tres escenarios se encontraron correlaciones significativas entre numerosas variables, por lo
que se construyeron varios modelos globales usando variables no correlacionadas; y
posteriormente se seleccionó uno solo para cada escenario. A cada modelo global se le aplicó
la prueba de bondad de ajuste Le Cessie–van Houwelingen–Copas–Hosmer (Hosmer et al.,
1997), que asume que si el modelo global (que incluye todas las variables no
correlacionadas), describe adecuadamente los datos, entonces cualquier otro modelo de
mayor parsimonia también describirá los datos de manera suficiente (Burnham & Anderson,
1998).
Posteriormente para cada escenario se exploraron el conjunto de modelos derivados

del modelo global, para determinar el aporte de cada variable en la probabilidad de que una
26
interacción agonística se desarrolle en tierra versus en agua. Los modelos de mayor
parsimonia fueron seleccionados basados en el criterio de información de Akaike para
muestras pequeñas (AICc). Los modelos con un ∆AICc (∆i) < 2 y con mayor peso de AICc
(wi) fueron considerados como modelos fuertemente respaldados por los datos (Burnham &
Anderson, 1998). La importancia relativa de cada variable fue calculada sumando los pesos
de los AICc de los modelos donde dicha variable estaba presente. De esta manera, las
variables con los mayores valores fueron consideradas como las más importantes (Burnham
& Anderson, 1998). La significancia de las probabilidades ajustadas (en inglés “odds ratio”)
de cada variable fue determinada usando una prueba de cociente de verosimilitud (en inglés
“likelihood ratio test”), el cual reajusta los modelos varias veces mediante la supresión de las
variables, una por una y calcula la diferencia positiva entre el logaritmo de verosimilitud del
modelo completo y el de cada uno de los modelos reducidos (Allison, 1999). Todos los
modelos fueron desarrollados usando la paquetería rms (Harrell, 2001) en el programa R (R
Development Core Team, 2014).
7.3. Caracterización biológica, ecológica y ambiental
7.3.1. Temperatura ambiental
Se recopiló la información de la temperatura ambiental a lo largo de las áreas de

distribución de la especie de estudio usando datos históricos de cinco años (2009-2013)
correspondientes a las temporadas reproductivas de las especies de lobos marinos (Z.
californianus: mayo a agosto, y Z. wollebaeki: septiembre a enero). La información se obtuvo
de distintas estaciones meteorológicas cuya información está disponible al público. Para
Estados Unidos se empleó la información del centro de datos climáticos nacionales de la
NOAA (National Oceanic and Atmospheric Administration) (estación GHCND:
USR0000CSBB). En México los datos fueron suministrados por el servicio meteorológico
nacional, de la Comisión Nacional de Agua (red de estaciones EMA’s), mientras que para
las Islas Galápagos fueron empleados los datos de la Isla San Cristóbal (estación
meteorológica: 840080-SEST). La localización de las estaciones meteorológicas analizadas
es detallada en la Figura 2. Para cada población se calculó un promedio de la temperatura
27
ambiental reportada por las estaciones meteorológicas, de la siguiente manera: COP-Norte:
Santa Bárbara; COP-Centro: San Quintín; COP-Sur: San Juanico y Cabo San Lucas; GC-
Norte: El Pinacate; GC-Centro: Bahía de los Ángeles y Bahía Kino; GC-Sur: Cabo Pulmo y
Obispo (Figura 2) y Z. wollebaeki: San Cristóbal (Figura 3).
7.3.2. Variabilidad trófica

El análisis de la información de la variabilidad trófica fue obtenida del trabajo de
Espinosa (2007), quién recopiló y analizó la información trófica publicada en distintos
trabajos (tesis y artículos), sobre los hábitos alimentarios del lobo marino de California en
las colonias reproductoras. Específicamente, se tomó en cuenta a las presas más importantes
de cada colonia usando el índice de abundancia relativa, el cual considera el número de
individuos de cada presa, dividido por el número total de presas. Este análisis únicamente se
realizó para el lobo marino de California. Teniendo en cuenta la información de la abundancia
relativa de las principales presas en cada colonia, se construyó una base de datos a partir de
la cual se calculó la abundancia relativa promedio de cada población.
7.3.3. Variabilidad genética

Para caracterizar cada población con respecto a la información genética se utilizaron
los valores de diversidad haplotípica (h) y nucleótida (π), reportados en los estudios de
González-Suárez et al. (2009) y Schramm et al. (2009). Dado que ambos estudios manejan
la misma metodología para estimar estas diversidades, se calculó un promedio para cada
población.
7.4. Ecomorfología craneal
Para determinar el grado de correlación entre la morfología y la variabilidad

conductual, trófica y genética; se usaron distintas pruebas estadísticas teniendo en cuenta los
datos disponibles para cada caso.
28
Para evaluar el grado de asociación entre la variabilidad morfológica y la información
conductual, se tomó en cuenta la variable que según los modelos de conducta, tiene la mayor
importancia en la definición de la zona donde se realizan las agresiones entre machos adultos.
Para esto se realizó una ANOVA Procrustes, la cual cuantifica la cantidad relativa de
variación morfológica atribuible a uno o más factores en un modelo lineal y evalúa ésta
variación a través de permutaciones. Adicionalmente evalúan estadísticamente las variables
que se incluyen en el modelo, utilizando las distancias Procrustes entre los individuos; de
modo que la suma de las distancias Procrustes al cuadrado son usadas como una medida
equivalente a la suma de cuadrados (SS), los cuales son posteriormente evaluados a través de
permutaciones (Adams & Otalora-Castillo, 2013, Adams et al., 2013a). Este procedimiento
se realizó utilizando la paquetería geomorph (Adams & Otalora-Castillo, 2013, Adams et al.,
2013a), en el programa R (R Development Core Team, 2014).
El grado de asociación entre la morfología y la variabilidad trófica y genética se

evaluó tomando en cuenta la variabilidad entre cada población, mediante una prueba de
Mantel. Esta prueba permite analizar la asociación entre dos matrices de distancia
independientes, que describen la misma serie de entidades, con el fin de probar si la
asociación es más fuerte que lo que podría darse por azar (Urban, 2003). Las relaciones entre
la variabilidad morfológica con respecto a la variabilidad trófica y genética también fueron
estimadas mediante regresiones usando las distancias promedio de cada población, y
analizando únicamente a las poblaciones del lobo marino de California. Estos análisis se
realizaron con la paquetería vegan (Oksanen et al., 2013), en el programa R (R Development
Core Team, 2014).
Para la información trófica se calculó una matriz de distancia Euclidiana basándose

en los datos previamente recopilados (Espinosa, 2007). Con respecto a la información
genética se empleó la matriz de comparaciones pareadas, basada en las distancias genéticas
(ΦST) reportadas por Schramm et al. (2009). En este último caso, y con el fin de poder
comparar las matrices de distancia, se agrupó la información morfológica de las poblaciones
COP-Centro y COP-Sur, de modo que pudiese ser comparada con la población del Pacífico
Subtropical reportada por Schramm et al. (2009). Adicionalmente, y dado que para la vista
ventral no se contó con información morfológica de la población GC-Norte, también se quitó
29
este grupo de la matriz de distancias genéticas, para determinar el grado de asociación entre
estas dos matrices.
30
8. RESULTADOS
8.1. Caracterización morfológica craneal de machos adultos.
Para la caracterización morfológica se emplearon únicamente ejemplares cuyas

estructuras estuvieran completas, de modo que el número de muestra en cada una de las vistas
analizadas (Tabla 2), varió dependiendo de que las estructuras visibles en cada una de estas
vistas, no presentaran daños mayores que impidieran la ubicación de las marcas homólogas.
Tabla 2. Número de cráneos analizados, en cada vista y en cada población.
Vista Vista Vista

Región
Dorsal Ventral Lateral
COP-Norte 51 50 52
COP-Centro 8 7 10
COP-Sur 54 39 54
GC-Norte 4 0 5
GC-Centro 65 56 68
GC-Sur 16 6 15
Z. wollebaeki 8 8 7
TOTAL 206 166 211
8.1.1. Variabilidad morfológica general.

Los análisis de componentes principales (ACP) que incluyen todos los organismos
analizados, permiten ver la variación general de las poblaciones del lobo marino de California
y del lobo marino de Galápagos. Dado que el ACP no considera ninguna estructura de grupos
para su cálculo, ninguno de los gráficos resultantes (Figura 6, Figura 7 y Figura 8) refleja
dicho arreglo. Sin embargo, el ACP permite identificar los cambios asociados con la mayor
o menor variación, de modo que se identifiquen aquellos caracteres de la forma que son
particularmente constantes o variables.
31
mínimas de cada componente, en la vista dorsal del cráneo de todos los individuos
analizados.
Los aspectos de la forma responsables de la mayor variación a nivel general (primer

componente principal) son la elongación antero-posterior de la zona dorsal de la maxila
superior y la zona frontal del cráneo (Figura 6 y Figura 8), la elongación lateral de los arcos
cigomáticos y los procesos mastoides (Figura 7 y Figura 8), la altura de la cresta sagital y la
posición más anterior o posterior del arco cigomático y del proceso dorsal presente en la
apófisis temporal del hueso cigomático (Figura 8).
32
mínimas de cada componente, en la vista ventral del cráneo de todos los individuos
analizados.
Adicional a las características previamente mencionadas; algunas otras que

contribuyen en menor medida (segundo componente principal), con un porcentaje importante
a la variación de la forma a nivel general son la elongación de la caja craneal en su zona
posterior, la elongación postero-lateral de la apófisis cigomática del hueso temporal (Figura
6), la elongación antero-lateral de las apófisis mastoides y las bulas timpánicas, la elongación
anterior de la maxila superior, la posición más anterior o posterior de los cóndilos occipitales
(Figura 7), así como la elevación de los arcos cigomáticos (Figura 8).
33
mínimas de cada componente, en la vista lateral del cráneo de todos los individuos
analizados.
Por el contrario, algunos caracteres morfológicos del cráneo de éstas poblaciones

muestran mayor estabilidad al tener poca variación y mantenerse constantes entre las distintas
poblaciones de lobos marinos. Dentro de estos, resaltan la forma de los huesos nasales
(Figura 6), el ancho de la maxila superior (Figura 6 y Figura 7), la forma de la lámina
horizontal del hueso palatino, la base del hueso occipital (Figura 7), el extremo dorsal del
borde orbitario ubicado sobre la apófisis temporal del hueso cigomático, así como la apófisis
cigomática del hueso frontal (Figura 8).
34
8.1.2. Diferencias morfológicas craneales entre poblaciones.
La prueba de MANOVA mostró diferencias significativas entre las distintas
poblaciones del lobo marino de California y con respecto al lobo marino de Galápagos en
todas las vistas analizadas (Tabla 3). Las comparaciones pareadas analizadas para cada vista
(dorsal, ventral y lateral) mostraron tendencias similares, pero con ciertas diferencias que son
explicadas por la variabilidad de los distintos módulos craneales (Tabla 3). Así, la vista
ventral del cráneo es la que menos diferencias significativas presenta entre cada par de
poblaciones, mientras que la vista dorsal y lateral definen claramente entre casi todas las
distintas poblaciones. En todos los casos, las poblaciones COP-Centro y COP-Sur no
mostraron diferencias significativas en la forma craneal, ni tampoco las poblaciones GC-
Norte y GC-Centro en las dos vistas disponibles (Tabla 3). Es importante resaltar que las
poblaciones COP-Centro y GC-Norte son las poblaciones con menor tamaño de muestra, por
lo que la ausencia de diferencias significativas puede ser efecto de dicha situación.
Los ACP correspondientes a las formas promedio de cada población, permitieron

observar las variaciones morfológicas entre las poblaciones de lobos marinos; así las vistas
dorsal y ventral (Figura 9 y Figura 10), permiten notar que la mayor variación es explicada
por una marcada separación entre Z. wollebaeki y las poblaciones de Z. californianus. Dicha
separación se basa en que el lobo marino de Galápagos muestra una elongación posterior del
hueso frontal y la caja craneal (Figura 9); los cóndilos occipitales son de menor tamaño, y las
apófisis cigomáticas del hueso temporal, las fosas mandibulares y los procesos mastoides
tienen una contracción lateral, que en su conjunto generan un cráneo más delgado desde el
punto de vista ventral comparado con la forma craneal de las poblaciones del lobo marino de
California. También se resalta en las vistas dorsal y ventral que el lobo marino de California
muestra el tercer diente incisivo más cerca a la punta del rostro, y el diente canino tiene mayor
tamaño en el área de sujeción, con respecto al lobo marino de Galápagos (Figura 10).
Las comparaciones pareadas de la vista dorsal muestran diferencias significativas

entre cada par de poblaciones del lobo marino de California, que son espacialmente contiguas
y cada una de estas con la población del lobo marino de Galápagos (Tabla 3). Las únicas
excepciones son las poblaciones COP-Centro y COP-Sur (d=0.030, P= 0.068), y el GC-Norte
y GC-Centro (d=0.024, P= 0.768), las cuales no mostraron diferencias significativas entre sí
35
(Tabla 3); sin embargo, como se nombró previamente, estos resultados pueden estar
influenciados por el tamaño de muestra de algunas de estas poblaciones.
Tabla 3. Resultados de la MANOVA y las comparaciones pareadas (distancias euclidianas)

para las poblaciones vecinas de Z. californianus, y con respecto a la población de Z.
wollebaeki; en cada una de las vistas craneales analizadas. Los valores en negrita
corresponden a aquellas poblaciones que no presentaron diferencias significativas entre sí.
Vista Dorsal Vista Ventral Vista Lateral

F(6,205)=3.030 F(5,165)=3.012 F(6,210)=6.283
Comparación pareada
p=0.001 p=0.001 p=0.001
d p d p d p
COP-Norte - COP-Centro 0.036 0.013 0.019 0.323 0.069 0.001
COP-Centro - COP-Sur 0.030 0.068 0.022 0.095 0.029 0.246
COP-Sur - GC-Sur 0.025 0.029 0.021 0.273 0.040 0.007
GC-Sur - GC-Centro 0.024 0.039 0.027 0.021 0.037 0.015
GC-Centro - GC-Norte 0.024 0.768 - - 0.031 0.543
COP-Norte - Z. wollebaeki 0.043 0.001 0.025 0.013 0.035 0.213
COP-Centro - Z. wollebaeki 0.059 0.002 0.029 0.091 0.067 0.012
COP-Sur - Z. wollebaeki 0.049 0.001 0.032 0.001 0.059 0.009
GC-Norte - Z. wollebaeki 0.062 0.006 - - 0.070 0.029
GC-Centro - Z. wollebaeki 0.053 0.001 0.030 0.001 0.062 0.002
GC-Sur - Z. wollebaeki 0.055 0.001 0.030 0.089 0.082 0.002
El segundo componente del análisis de la forma en la vista dorsal permite notar como
la variación entre las poblaciones de la COP es mucho mayor a la variación entre las
poblaciones del GC que se ubican de manera cercana en los dos principales ejes de variación
(Figura 9). La variación explicada en este componente se concentra en la elongación posterior
de la cresta nucal, la elongación lateral de las apófisis cigomáticas del hueso temporal y el
espacio que comprenden los dientes incisivos definidos por la protuberancia externa lateral
del tercer incisivo (en cada lado) (Figura 9). De esta manera, en este componente de variación
las poblaciones del GC se concentran principalmente hacia el punto medio de este eje, en
36
razón a que su variación en estos caracteres es mínima. Por su parte, las poblaciones de la
COP muestran mayor variación, en donde las zonas norte y sur de la COP se ubican en el
extremo negativo del eje, mientras que la zona centro se ubica en la parte positiva del eje,
hacia donde también se ubica la población del lobo marino de Galápagos.

mínimas de cada componente, en la vista dorsal del cráneo de los individuos promedio de
cada región.
Las comparaciones pareadas de la vista ventral no mostraron diferencias

significativas entre las poblaciones de la COP (norte y centro, centro y sur), ni entre las
poblaciones sureñas de la COP y el GC. Con respecto al lobo marino de Galápagos, no se
encontraron diferencias significativas, con respecto a la población COP-Centro, ni con la
37
zona sur del GC (Tabla 3). Por otra parte, el ACP en su segundo eje de variación muestra
como los caracteres ventrales ubican al lobo marino de Galápagos y a las poblaciones de la
COP en el centro del eje, donde la variación en estos caracteres es menor, mientras que las
poblaciones centro y sur del GC se ubican en los extremos (Figura 10). Así la variabilidad
explicada por este eje es determinada principalmente por la elongación antero-lateral de los
procesos mastoideos, pequeñas variaciones en la posición de las fisuras palatinas, así como
la elongación lateral de los procesos cigomáticos del temporal (Figura 9 y Figura 10).

mínimas de cada componente, en la vista ventral del cráneo de los individuos promedio de
cada región.
38
mínimas de cada componente, en la vista lateral del cráneo de los individuos promedio de
cada región.
Con respecto a la vista lateral, no se encontraron diferencias entre las poblaciones

centro y sur de la COP, ni entre las zonas norte y centro del GC. Así mismo, la población del
lobo marino de Galápagos tampoco mostró diferencias con la población norteña de la COP
(Tabla 3). Estas diferencias pueden observarse claramente en el ACP de la vista lateral
(Figura 11), en donde el primer eje de variación está define a la población sureña del GC en
su extremo negativo, mientras que la población norteña de la COP y la población del lobo
marino de Galápagos se ubican en su extremo positivo. La variación de este eje se asocia a
la altura de la cresta sagital, la elongación anterior de los huesos nasales, incisivos y
maxilares, así como la elongación anterior y ventral, de los arcos cigomáticos (Figura 11).
39
En el segundo componente principal la fuente de mayor variación es debida a los organismos
de la población norteña del GC, la cual se asocia al tamaño de la caja craneal definida por el
punto de inflexión ventral del hueso frontal, en donde se une al hueso parietal; así como la
posición del orificio infraorbitario, y el punto de inflexión del hueso occipital, al unirse con
el proceso mastoideo en la zona posterior del cráneo (Figura 11). Las formas promedio de
cada población pueden ser observadas en el Anexo 1.
8.2. Análisis de la conducta territorial de los machos reproductores
8.2.1. Caracterización descriptiva de la conducta agonística
Los valores promedio de las distintas variables conductuales cuantitativas mostraron

diferencias significativas entre las islas (Tabla 4). Las siguientes variables registraron valores
mayores en ISM con respecto a ISE: número de hembras por macho, densidad de hembras,
tasa de interacciones de hembras (por un factor de dos) y tasa de interacción de machos (por
un factor de seis). La temperatura fue mayor en ISE que en ISM.
Tabla 4. Estadísticos descriptivos para las variables cuantitativas analizadas para las colonias
de lobos marinos de California en Isla Santa Margarita e Isla San Esteban.
ISM ISE
Variables t-test p-value
Mean SE Mean SE
Female interaction rate 13.63 ± 0.93 5.89 ± 0.75 6.47 0.00
Female density 13.43 ± 0.97 9.89 ± 1.15 2.36 0.02
Substrate type 153.80 ± 0.97 443.74 ± 0.95 -154.75 0.00
Air temperature 28.63 ± 0.25 34.45 ± 0.49 -10.52 0.00
Number of females per male 13.33 ± 1.20 10.54 ± 0.75 1.97 0.05
Male interaction rate 8.84 ± 1.71 1.52 ± 0.42 4.16 0.00
Al analizar la conducta territorial de los machos adultos en las diferentes zonas donde
se desarrolla la agresión (playa, intermareal, mar), no se observaron diferencias significativas
40
en la proporción de agresiones en cada zona de cada Isla, con respecto al tipo de interacción
(ritualística y física) (ISM: X2 = 4.11, P > 0.05; SE: X2 = 2.17, P > 0.05). Sin embargo, al
comparar entre islas, las diferencias en la proporción de agresiones en cada zona fueron
significativas (ISM y ISE) (X2 = 119.85, P < 0.05) (Figura 12).
En ISM los enfrentamientos tanto ritualísticos como físicos ocurrieron principalmente

en tierra sobre la playa y la zona intermareal, durante los cuales el cuerpo de los individuos
es apoyado sobre el sustrato. Menos del 20% de las agresiones físicas registradas y del 10%
de las ritualísticas, se llevaron a cabo en el mar (Figura 12). Por el contrario, en ISE la
mayoría de los encuentros tanto ritualísticos como físicos se desarrollaron en el agua; durante
los cuales los organismos estaban nadando o flotando. El reducido número de eventos
agonísticos que se observaron en tierra, se dieron principalmente en la zona intermareal;
donde el cuerpo se encontraba semi-sumergido con soporte en el sustrato (Figura 12).
Playa Intermareal Mar

100%
9.0%
90% 18.5%
80%
70%
70.0%
60% 58.5% 40.7%
88.2%
50%
40%
30%
20% 40.7%
32.5% 26.7%
10%
11.8%
0% 3.3%
Ritualística Física Ritualística Física
ISLA SANTA MARGARITA ISLA SAN ESTEBAN
Figura 12. Porcentajes de interacciones ritualísticas y físicas en cada Isla, según el lugar
donde se desarrollaron.
Con respecto a la duración de cada encuentro, tanto ISM (X2 = 25.98, P < 0.05) como
ISE (X2 = 9.06, P < 0.05) mostraron diferencias significativas dependiendo del tipo de
interacción (ritualística y física). A pesar de esto, al comparar la duración de los encuentros
41
entre las dos islas no se encontraron diferencias ni en las interacciones ritualísticas (X2 = 1.01,
p > 0.05), ni en las interacciones físicas (X2 = 0.64, P >0.05). Esta información permite
comprobar que más del 90% de los enfrentamientos ritualísticos entre machos de esta especie
no duran más de un minuto, independientemente de la isla que habiten. Así mismo, si los
machos se involucran en interacciones físicas, alrededor del 35% de estos encuentros pueden
alargarse hasta cinco minutos (Figura 13).
< 1 min 1 - 5 mins > 5 mins

100% 3.6% 3.2%
7.9%
90%
80% 35.3%
35.7%
70%
60%
50% 96.8%
91.7%
40%
30% 60.7% 64.7%
20%
10%
0%
Figura 13. Porcentajes de interacciones ritualísticas y físicas en cada Isla, según la duración
de los encuentros.
Al evaluar si el tamaño del cuerpo de los individuos influye en el éxito que tienen
para ganar los enfrentamientos, se encontraron diferencias significativas en las proporciones
encontradas, teniendo en cuenta el tipo de interacción en ISM (X2 = 7.82, P < 0.05), pero no
en ISE (X2 = 1.45, P > 0.05) (Figura 14). Teniendo en cuenta que el tamaño de los organismos
fue una variable cualitativa, atribuida sólo cuando la diferencia era muy marcada; es posible
que los resultados de ISE no reflejen correctamente el escenario de comportamiento, pues los
organismos se encontraron la mayor parte del tiempo en el agua (Figura 12), dificultando la
determinación acertada de esta característica. A diferencia de esto, los resultados de ISM,
42
donde los organismos eran avistados gran parte del tiempo en tierra (Figura 12), mostraron
que las interacciones ritualísticas se dan principalmente por organismos de tamaños
diferentes, y los individuos más grandes tienden a ganar los enfrentamientos; mientras que
más de la mitad de los enfrentamientos físicos fueron derivados de luchas entre organismos
de tamaños similares (Figura 14).
Mayor tamaño y ganaron Mayor tamaño y perdieron

No se identifico ganador Igual tamaño
100%
20.3%
90%
80%
10.5% 57.1%
70% 3.1%
60%
93.5%
100.0%
50%
40%
66.1%
17.9%
30%
20%
25.0%
10%
6.5%
0%
Figura 14. Relación entre el tamaño del individuo y el resultado de todos los enfrentamientos
(ganador o perdedor) de acuerdo a si la agresión fue ritualística o física en cada Isla analizada.
Al analizar el número de agresiones (estandarizadas a una hora de muestreo) en ISM

(Figura 15) puede notarse que las agresiones físicas no parecen mostrar ninguna tendencia
según la hora del día, mientras que las ritualísticas y las totales parecen mostrar un
incremento entre las 12 del día y las dos de la tarde; horas en las que se registraron
temperaturas relativamente elevadas para la zona (28.6˚C ± 1.4 EE) (Figura 15).
Por otra parte en ISE, las agresiones parecen desarrollarse con mayor frecuencia en
la mañana entre las 1000 y 1200 horas, y después de las 1500 horas, con la máxima frecuencia
43
de agresiones hacia el final de la tarde (1900 – 2000 horas) (Figura 16). El número de
agresiones entre las 1200 y 1400 horas disminuye, coincidiendo con elevadas temperaturas
ambientales (35.6 ˚C ± 1.3 EE) (Figura 17).
44
(puntos); según la hora del día en Isla Santa Margarita. Los círculos corresponden a horas no
muestreadas.
(puntos); según la hora del día en Isla San Esteban. Los círculos corresponden a horas no
muestreadas.
45
Con respecto a las variables ambientales analizadas durante los muestreos de
comportamiento; los resultados mostraron temperaturas hasta 10˚C más altas en ISE que en
ISM a las mismas horas, alcanzando una temperatura máxima registrada de 39.5˚C en ISE
entre las 1400 y ñas 1600 horas (Figura 17).
Hora & Temperatura Hora & Temperatura

A. Isla Santa Margarita 12:00 AM B. Isla San Esteban 12:00 AM
40 40
30 30
20 20
10 10
6:00 PM 40 30 20 10 10 20 30 6:0040 PM 6:0040AM 30 20 10 10 20 30 40 6:00 AM
10 10
20 20
30 30
40 40
12:00 PM 12:00 PM
Figura 17. Variaciones de la temperatura en cada una de las islas muestreadas durante el día.
Se muestran las temperaturas ambientales promedio (˚C ± EE) tomadas durante los días de
muestreo (intervalos de dos horas). Líneas circulares corresponden a las temperaturas. Cada
barra corresponde a un intervalo de hora.
El tipo de sustrato entre las zonas de muestreo fue distinto entre las dos islas. En ISM
el principal sustrato fue arena (66.4%), seguido de bajos porcentajes de gránulos y gravas
(17.5%) y bloques rocosos grandes (11%). Los sustratos de tamaños mayores se encontraron
principalmente en la zona donde se ubicaron los puntos de observación al final de la playa,
en donde muy esporádicamente se encontraban animales. Por el contrario, las zonas de
muestreo de ISE estuvieron compuestas principalmente por bloques rocosos grandes
(51.2%), seguido por bloque rocoso pequeño (36.3%); con una proporción muy baja de
sustratos con tamaños de grano menores (Figura 18 y Figura 19).
46
0 - 2 mm 0.2 - 10 cm 10 - 50 cm 50 - 200 cm > 2 mts
100%
10.97%
4.31%
0.83%
80%
17.50% 51.17%
60%
40%
66.39% 36.33%
20%
5.33%
7.17%
0%
Figura 18. Variaciones del tipo de sustrato en cada una de las islas muestreadas.
Figura 19. Fotografías de las zonas de muestreo en las dos islas, mostrando el tipo de sustrato
en cada una de estas (izquierda: Isla Santa Margarita, derecha: Isla San Esteban).
47
8.2.2. Regresión logística binomial
Las pruebas de multicolinearidad mostraron correlaciones entre numerosas variables

(Anexo 2). Por una parte, el modelo global considerado para el primer escenario (ambas islas)
incluyó las variables de temperatura ambiental, densidad de hembras y tipo de agresión
(Tabla 5). Por otra parte, el modelo global para el escenario de ISM involucró el intervalo de
tiempo, la duración de la agresión y la densidad de hembras (Tabla 6), mientras que el
escenario de ISE incorporó en su modelo global las variables: temperatura ambiental, tipo de
agresión, densidad de hembras y tasa de interacción de hembras (Tabla 7). Los modelos
globales para los tres escenarios presentaron un ajuste adecuado a los datos de acuerdo a la
prueba de Le Cessie–van Houwelingen–Copas–Hosmer (ISM & ISE: Z = -1.532, P = 0.126;
ISM: Z = 0.25, P = 0.80; ISE: Z = -1.37, P = 0.17).
para los siete modelos derivados en ambas colonias de lobos marinos (Isla San Esteban e Isla
Santa Margarita; primer escenario).
Número de Razón de
Modelo AICc ΔAICc wi
parámetros evidencia*
Temp + TipoAgr + DenHem 3 115.85 0 0.98
Temp + DenHem 2 123.56 7.71 0.02 47.23
TipoAgr + DenHem 2 135.46 19.61 0 —
Temp + TipoAgr 2 137.42 21.57 0 —
Temp 1 144.25 28.4 0 —
DenHem 1 146.09 30.24 0 —
TipoAgr 1 152.26 36.41 0 —
Temp: temperatura ambiental; TipoAgr: tipo de agresión; DenHem: densidad de hembras. *La razón de
evidencia (en inglés “evidence ratio”) (wi/wj) fue estimada únicamente cuando wi > 0.
48
Para el primer escenario (ambas islas), el modelo de mayor parsimonia representó el
98% de peso respecto al resto de modelos (Tabla 5). La importancia relativa de cada variable
fue muy similar y todas fueron significativas (Tabla 8). De acuerdo a este modelo, cada
unidad de incremento en la densidad de hembras, está acompañada de un incremento del 12%
en la probabilidad de que una interacción entre machos ocurra en tierra. Con respecto a la
temperatura ambiental, se demostró que la probabilidad de que las agresiones se desarrollen
en tierra, aumenta en 9% entre el primer (< 20ºC) y el segundo intervalo (20-30ºC) de
temperatura ambiental. Sin embargo, la probabilidad de que una interacción física ocurra en
tierra disminuye en 8% entre el segundo (20-30ºC) y el tercer intervalo (> 30ºC) de
temperatura ambiental. Este modelo también sugiere que la probabilidad de que una
interacción agonística entre machos se desarrolle en tierra, se incrementa 82%, cuando la
agresión es ritualística (Tabla 8).
para los siete modelos derivados en la colonia de lobos marinos de Isla Santa Margarita
(segundo escenario).
DenHem 1 156.72 0 0.49
Duración + DenHem 2 157.31 0.6 0.36 1.35
IntHora + DenHem 2 160.38 3.67 0.08 6.25
IntHora + Duración + DenHem 3 160.8 4.08 0.06 7.7
Duración 1 168.72 12 0 —
IntHora 1 170.92 14.2 0 —
IntHora + Duración 2 171.73 15.02 0 —
IntHora: intervalo de hora del día; Duración: duración de la interacción; DenHem: densidad de hembras. *La
razón de evidencia (en inglés “evidence ratio”) (wi/wj) fue estimada únicamente cuando wi > 0.
49
para los quince modelos derivados en la colonia de lobos marinos de Isla San Esteban (tercer
escenario).
IntHem 1 48.17 0 0.18
TipoAgr + IntHem 2 48.46 0.29 0.16 1.16
DenHem + IntHem 2 48.93 0.77 0.12 1.47
TipoAgr + DenHem + IntHem 3 49.12 0.95 0.11 1.61
Temp + IntHem 2 50.08 1.92 0.07 2.61
Temp + TipoAgr + IntHem 3 50.41 2.24 0.06 3.07
TipoAgr 1 50.57 2.4 0.05 3.32
Temp + DenHem + IntHem 3 51.19 3.02 0.04 4.54
DenHem 1 51.39 3.23 0.04 5.02
Temp + TipoAgr + DenHem + IntHem 4 51.42 3.25 0.04 5.08
Temp 1 51.59 3.42 0.03 5.53
TipoAgr + DenHem 2 51.59 3.42 0.03 5.53
Temp + TipoAgr 2 51.74 3.57 0.03 5.97
Temp + TipoAgr + DenHem 3 53.17 5 0.01 12.18
Temp + DenHem 2 53.22 5.05 0.01 12.49
Temp: temperatura ambiental; TipoAgr: tipo de agresión; DenHem: densidad de hembras; IntHem: tasa de
interacción de hembras. *La razón de evidencia (en inglés “evidence ratio”) (wi/wj) fue estimada únicamente
cuando wi > 0.
Para el escenario de ISM, los dos primeros modelos demostraron tener buen soporte
(∆AICc < 2); sin embargo, únicamente el primer modelo tuvo una variable con
probabilidades ajustadas significativas. El peso de este primer modelo fue del 49% e incluyó
la densidad de hembras como única variable (Tabla 6), el cual considera que por cada unidad
de incremento en la densidad de hembras, hay un incremento del 8% en la probabilidad de
que una interacción agonística de machos se desarrolle en tierra.
50
Tabla 8. Resumen de los resultados obtenidos de la prueba de cociente de verosimilitud, para determinar la importancia de cada variable
dentro del mejor modelo de cada escenario para las colonias de lobos marinos analizadas (ambas islas, Isla Santa Margarita e Isla San
Esteban).
Estadístico de la
Relativa Probabilidades
Parámetro prueba de
Modelo Variable importancia EE P ajustadas
estimado cociente de
de la variable estimadas
verosimilitud
Temp + DenHem + Intercepto — 1.348 0.693
TipoAgr DenHem 1 0.114 0.028 23.67 0 1.121
(ISM, ISE) Temp (<20 °C vs 20–30 °C) 0.082 0.983 1.086
1 23.71 0
Temp(20–30 °C vs >30 °C) -2.533 0.767 0.079
TipoAgr (ritualística vs física) 0.979 -1.737 0.581 9.81 0.002 0.176
DenHem Intercepto — 2.552 0.617
(ISM) DenHem 0.998 0.076 0.027 13.32 0 1.079
IntHem Intercepto -2.203 0.635
(ISE) IntHem 0.783 0.136 0.069 4.095 0.043 1.146
Temp: temperatura ambiental; DenHem: densidad de hembras; TipoAgr: tipo de agresión; IntHem: tasa de interacción de hembras; ISM: Isla Santa Margarita;
ISE: Isla San Esteban.
51
En ISM, la densidad de hembras, fue la variable de mayor importancia relativa
(0.998) (Tabla 8); mientras que las otras dos variables consideradas en el modelo global de
este escenario, fueron significativamente menos importantes (duración = 0.430, intervalo de
tiempo = 0.143).
En el escenario de ISE, los primeros cinco modelos mostraron un buen soporte

(∆AICc < 2) (Tabla 7). Todas las variables incluidas en el modelo global, estuvieron
representadas en diferentes combinaciones en estos cinco modelos. Sin embargo, la tasa de
interacción de hembras, fue la única variable presente y significativa en cada modelo
candidato; por lo cual, únicamente el primer modelo, tuvo una variable con probabilidades
ajustadas significativas (Tabla 8).
De esta manera, el modelo de mayor parsimonia en el escenario de ISE incluyó la

tasa de agresión entre hembras como la única variable predictiva, y la importancia relativa
de esta variable domino (0.783) (Tabla 8), sobre las otras variables incluidas en el modelo
global de este escenario (tipo de agresión = 0.499, densidad de hembras = 0.412, temperatura
ambiental = 0.299). De acuerdo al mejor modelo de este escenario, cada unidad de
incremento en la tasa de agresión entre hembras, está acompañada por un 15% de incremento
en la probabilidad de que una interacción entre machos se desarrolle en tierra (Tabla 8).
8.3. Caracterización biológica, ecológica y ambiental
8.3.1. Temperatura ambiental
La información de temperatura ambiental proveniente de las estaciones

meteorológicas confirma como las poblaciones del lobo marino de California habitan zonas
con condiciones ambientales distintas. La población COP-Norte es la que está expuesta a
menores temperaturas (𝑋̅ = 10.66 ± 1.36, rango = -10.4ºC – 20.3ºC) durante la temporada
reproductiva (mayo – agosto), mientras que las mayores temperaturas se registran en las
poblaciones del GC. La población del norte del GC, alcanza casi 20ºC más que la población
COP-Norte (𝑋̅ = 30.32 ± 1.54, rango = 25.9ºC – 32.6ºC). La población del lobo marino de
52
Galápagos, durante su temporada reproductiva (septiembre – enero) tiene temperaturas
intermedias (𝑋̅ = 23.94 ± 0.72) entre las condiciones del GC y de la COP (Figura 20).
Figura 20. Promedio de la temperatura ambiental en cada población de lobos marinos

analizada, con su respectivo error estándar. COP: Costa occidental de la Península de Baja
California; GC: Golfo de California.
8.3.2. Variabilidad trófica
La información de la abundancia relativa de las presas publicada por Espinosa (2007),

permitió definir el espectro trófico promedio de las poblaciones que se estudiaron en el
presente trabajo. Así, la presa principal del lobo marino de California en la población COP-
Norte, es la anchoveta del norte (Engraulis mordax) seguida del calamar loligo (Loligo
opalescens). La anchoveta del norte también es la presa de mayor importancia en la población
COP-Centro, seguido por la merluza panameña (Merluccius angustimanus). La población
COP-Sur se caracteriza por alimentarse principalmente y en proporciones similares del
calamar L. opalescens y el pez miracielo (Kathetostoma averruncus) (Tabla 9). El detalle de
los trabajos empleados por Espinosa (2007), así como los años y las colonias que analizó se
detallan en el Anexo 4.
53
Tabla 9. Promedios de la abundancia relativa de las principales presas de cada población de
Zalophus californianus analizada. La información base para calcular los promedios de cada
población fué obtenida del estudio publicado por Espinosa (2007).
Población
COP-Centro
COP-Norte
GC-Centro
GC-Norte
COP-Sur
GC-Sur
Presas
Abraliopsis affinis - - - - 19 -
Argentina sialis - 20 - - - -
Aulopus bajacali - - - - - 16
Cetengraulis mysticetus - - - 56 - -
Citarichthys spp. - 6 - - 9 -
Cynoscion parvipinnis - - - - - 13
Engraulis mordax 40 70 - - 27 -
Haemulopsis leuciscus - - - - 17 -
Kathetostoma averruncus - - 22 - - -
Loligo opalescens 25 14 22 - - -
Merluccius productus 17 - - - 12 -
Merluccius angustimanus - 30 17 - - -
Octopus spp. - 12 - - - 10
Peprilus snyderi - - - 15 - -
Porichthys spp. - - - 22 18 21
Pronotogrammus multifasciatus - - - - - 9
Sardinops sagax caeuruleus - - 17 - 28 -
Scomber japonicus - - - - 21 -
Sebastes spp. 15 - - - - -
Serranus aequidens - - 14 - - 36
Symphurus spp. - - - 9 - -
Trachurus symmetricus 15 - - - 18 -
Trichiurus lepturus - - - 9 18 -
54
Con respecto al GC, la población norteña se caracteriza por alimentarse
principalmente de la anchoveta bocona (Cetengraulis mysticetus), seguida por peces sapo
(Porichthys spp.). La población GC-Centro muestra una alta riqueza de presas importantes
dentro de las que destacan la sardina monterrey (Sardinops sagax caeuruleus), la anchoveta
del norte y la macarela (Scomber japonicus). Por último la población sureña del GC se
alimenta principalmente por el serrano de aguas profundas (Serranus aequidens); así como
por peces sapo (Porichthys spp.) (Tabla 9).
8.3.3. Variabilidad genética
La variabilidad genética o diversidad genética brinda información sobre las

variaciones heredables que ocurren en cada organismo, entre poblaciones, y en cada especie.
Esta variable ha sido considerada como un componente básico en la biodiversidad, ya que su
estimación puede indicar el grado de vulnerabilidad de las poblaciones (Piñero et al., 2008).
Dos de las variables más usadas para medir la diversidad genética son la diversidad
haplotípica y nucleótida (Goodall-Copestake et al., 2012). La diversidad haplotípica (h) se
refiere al número de haplotipos exclusivos de cada población y su valor se calcula como la
probabilidad de que dos haplotipos escogidos al azar, sean diferentes (Nei, 1987). La
diversidad nucleótida (π) considera el número promedio de diferencias de nucleótidos por
sitio, entre dos secuencias de ADN escogidas aleatoriamente (Nei & Li, 1979).
Para las poblaciones de lobos marinos, los menores valores de diversidad haplotípica
los presentó la población COP-Norte, mientras que la población GC-Norte presentó los
valores más altos. Con respecto a la diversidad nucleótida y los mayores valores han sido
reportados para la población centro del GC, mientras que los más bajos son propios de la
población del lobo marino de Galápagos (Tabla 10).
55
Tabla 10. Variabilidad genética de cada una de las poblaciones analizadas en términos de
su diversidad haplotípica y nucleótida. La información se basa en los estudios de
González-Suárez et al. (2009) y Schramm et al. (2009).
Variabilidad genética
Diversidad haplotípica (h) Diversidad nucleótida (π)
Población Schramm González- Schramm González-
et al. Suárez et Promedio et al. Suárez et Promedio
(2009) al. (2009) (2009) al. (2009)
COP-Norte 0.671 - 0.671 0.006 - 0.006
COP-Centro
0.817 0.841a 0.829 0.008 0.01a 0.009
COP-Sur
GC-Norte 0.883 0.921b 0.902 0.006 0.012b 0.009
GC-Centro 0.875 0.905c 0.890 0.008 0.012c 0.010
GC-Sur 0.931 0.755d 0.843 0.011 0.005d 0.008
Z. wollebaeki 0.760 - 0.760 0.004 - 0.004
* Las poblaciones COP-centro y COP-sur se agruparon para coincidir con la población del Pacífico
subtropical reportada por Schramm et al. (2009).
* Valores de diversidad haplotípica y nucleótida del trabajo de González-Suárez et al. (2009), provienen de
las siguientes colonias: a. Benitos, b. San Jorge y Los Lobos, c. Granito y San Esteban, d. Los Islotes.
8.4. Ecomorfología
Los resultados del análisis de la conducta territorial de los machos adultos, mostraron
que al comparar distintas islas, la termorregulación fue el factor determinante para que las
agresiones se desarrollaran en tierra o en agua. Por esta razón, para hacer una correlación
entre las variables morfológicas y de comportamiento se usó la temperatura ambiental como
la variable que determina si las agresiones se llevan a cabo en tierra o en agua. Las pruebas
de ANOVA realizadas mostraron que las tres vistas del cráneo analizadas, tuvieron una
relación significativa entre la morfología (coordenadas Procrustes) y el promedio de la
temperatura ambiental (vista dorsal: F(1,205) = 6.329, p = 0.001; vista ventral: F(1,165) = 4.669,
p = 0.001; vista lateral: F(1,210) = 22.591, p = 0.001).
56
Figura 21. Vista dorsal: Relación entre la temperatura ambiental promedio y el valor
equivale a la línea de tendencia incluyendo a ambas especies (Zc & Zw).
En los tres casos (Figura 21, Figura 22 y Figura 23) se mostró como la población
COP-Norte que se caracteriza por la menor temperatura, es la que muestra menores
variaciones en forma, acercándose más a la forma promedio de todos los cráneos analizados;
mientras que a medida que la temperatura incrementa, las variaciones en la forma del cráneo
se intensifican, logrando su mayor deformación en las tres zonas del GC.
57
Figura 22. Vista ventral: Relación entre la temperatura ambiental promedio y el valor
Así, el incremento de la temperatura genera variaciones morfológicas en los tres

módulos craneales definidos previamente. En la base de la caja craneal, las variaciones se
concentran en el elongamiento lateral y posterior en el nacimiento de la apófisis cigomática
del temporal (Figura 21), la extensión lateral y posterior de las fosas mandibulares (Figura
22) y los procesos mastoides alargados posteriormente y un poco más delgados (Figura 22
y Figura 23).
58
Figura 23. Vista lateral: Relación entre la temperatura ambiental promedio y el valor
Por otra parte, la zona del rostro muestra que los huesos maxilares, incisivos y nasales
son más cortos (Figura 22 y Figura 23), y las fisuras palatinas se ubican más atrás (Figura
22). El tercer par de dientes incisivos se acerca más a la punta del rostro reduciendo el área
de los primeros dientes incisivos, y aumentando significativamente el área de sujeción de los
dientes caninos (Figura 21). Con respecto a la caja craneal, las variaciones se enfocan en el
desarrollo de una cresta sagital más alta y extendida posteriormente, así como una caja
craneal más grande, definida por el punto de inflexión ventral del hueso frontal, en donde se
une al hueso parietal (Figura 23).
59
Por otra parte, al relacionar la
variabilidad trófica, basándose en lo
reportado por Espinosa (2007), con la
variabilidad morfológica craneal del
lobo marino de California, no se
encontró ninguna asociación
significativa, con ninguna de las
pruebas empleadas para este fin.
La prueba de Mantel mostró que

no hay una correlación entre las
matrices de distancia de la variabilidad
morfológica y la variabilidad trófica; en
ninguna de las tres vistas analizadas
(vista dorsal: r = -0.192, P = 0.734; vista
ventral: r = 0.330, P = 0.201; vista
lateral: r = -0.277, P = 0.755).
De manera similar, no se
observa una asociación entre las
variables tróficas y morfológicas
(Figura 24).
Figura 24. Regresiones lineales entre

las variables morfológicas y tróficas (a.
vista dorsal, b. vista ventral, c. vista
lateral). Las variables corresponden a
las distancias euclidianas entre cada
pareja de poblaciones.
60
Del mismo modo, se analizó el
grado de asociación entre la variabilidad
morfológica craneal del lobo marino de
California, con la variabilidad genética
entre las poblaciones de esta especie
reportada por Schramm et al. (2009). La
prueba de mantel realizada para cada
una de las vistas analizadas, demostró
que no hay una asociación entre las
matrices de distancias genéticas y
morfológicas en ninguna de las vistas
analizadas (vista dorsal: r = -0.136, P =
0.624; vista ventral: r = 0.324, P =
0.425; vista lateral: r = -0.247, P =
0.681).
Así mismo, las regresiones

lineales (Figura 25) muestran que hay
poca correlación entre las matrices de
distancias entre los valores que
representan la variabilidad morfológica
y genética entre poblaciones.
Figura 25. Regresiones lineales entre

las variables morfológicas y genéticas
(a. vista dorsal, b. vista ventral, c. vista
lateral). Las variables corresponden a las
distancias euclidianas entre cada pareja
de poblaciones.
61
9. DISCUSIÓN
9.1. Variabilidad morfológica craneal de machos adultos
El cráneo es una estructura compuesta por numerosas partes fuertemente integradas

entre sí, dado su desarrollo, funcionamiento y evolución conjunta (Webster & Webster, 1974;
Kardong, 2001, Chai & Maxson, 2006, Klingenberg, 2013a). Sin embargo, la integración de
estas partes no es total, por lo que el cráneo se compone por distintos módulos que son
relativamente independientes (Klingenberg 2008, 2010, 2013a).
Así, el cráneo, la mandíbula y los dientes, son estructuras que responden de manera
distinta al ambiente y a la selección natural; puesto que están controladas por distintos
controles genéticos, de desarrollo y funcionales (Caumul & Polly, 2005; Rychlik et al., 2006,
Hallgrímsson et al., 2007a, b). La duración del desarrollo ontogénico de cada una de estas
estructuras, es una diferencia importante en la determinación morfológica de las mismas
(Hillson, 1986; Kardong, 2001, Hallgrímsson et al., 2007 a, b); razón por la cual el cráneo
ha sido dividido en tres unidades parcialmente independientes y embriológicamente distintas:
1. La base del cráneo que se deriva del condrocráneo; 2. El neurocráneo que se refiere a los
huesos dermatocraneales de la caja craneal, y 3. El rostro, que se deriva inicialmente del
esplacnocráneo, con un posterior desarrollo de elementos dermatocraneales (Hallgrímsson et
al., 2007a, b) (Figura 26).
La base craneal es considerada por varios estudios como la estructura integradora

central del cráneo (Lieberman et al., 2000, Hallgrímsson et al., 2007a, b), ya que está
localizada en el centro de toda la estructura craneal, por debajo del cerebro y del neurocráneo,
así como por debajo y detrás del rostro. Por esta razón, la base craneal actúa indirectamente
como transmisor de las variaciones morfológicas entre el rostro y el neurocráneo
(Hallgrímsson et al., 2007a, b). Así mismo, la base craneal es la primera zona del cráneo que
alcanza su forma y tamaño adulto, y crece principalmente por medio de la osificación
endocondral, la cual produce tejido óseo a partir de tejido cartilaginoso. Después de la base
craneal, prosigue el desarrollo del neurocráneo y posteriormente la zona del rostro, los cuales,
a diferencia de la base del cráneo, se desarrollan a través de la osificación intramembranosa
62
en las suturas, en donde a partir de una membrana permite la formación de hueso (periostio).
Ese hueso puede formar y reabsorber el tejido óseo, permitiendo remodelaciones al mismo
(Hallgrímsson et al., 2007a, b).
Figura 26. Módulos de desarrollo craneal en mamíferos, ejemplificados en las vistas (a)
dorsal, (b) ventral y (c) lateral de un cráneo de Zalophus californianus. En azul se resalta la
zona del rostro, en verde la zona del neurocráneo (caja craneal) y en rojo la base craneal.
63
La integración entre cada uno de los módulos craneales ha sido objeto de estudio en
numerosas investigaciones que analizan la biología evolutiva de las especies y grupos
taxonómicos, y su análisis involucra diferentes técnicas estadísticas que permiten responder
diversas preguntas biológicas que incluyen la integración evolutiva, la integración genética
o la integración funcional (Klingenberg, 2013a). A pesar de que en el presente trabajo no se
analizó la modularidad de la estructura craneal, los cambios asociados a los principales
componentes, pueden dar información general e intuitiva sobre el nivel de integración y
modularidad en la estructura craneal (Klingenberg, 2013a).
De esta manera, la integración entre los módulos descritos previamente (Figura 26),
puede inferirse mediante las variaciones generales de la forma (reflejados en los primeros
cuatro componentes principales), en cada una de las vistas craneales (Figura 6, Figura 7 y
Figura 8). En consecuencia, es posible notar que en todos los casos, dentro de cada módulo
la variación morfológica (medida por la dirección y magnitud de los vectores) es similar; sin
embargo, la dirección y magnitud de los cambios morfológicos es distinta al comparar entre
los módulos de desarrollo craneal (Figura 26). Estas observaciones permiten inferir que cada
uno de los módulos del cráneo de esta especie muestra un desarrollo independiente,
coincidiendo con lo que ha sido reportado para otras especies de mamíferos, en donde esta
modularidad refleja la compleja integración y desarrollo craneal (Hallgrímsson et al., 2007a,
b). A pesar de esto, es importante resaltar que estas interpretaciones únicamente reflejan los
patrones generales de variación sobre la integración y modularidad del cráneo; sin embargo,
es necesario realizar otros análisis más específicos para responder preguntas biológicas
específicas con niveles de confianza establecidos (Klingenberg, 2013a).
Al analizar la variación morfológica general de los cráneos de los lobos marinos de

California y de Galápagos, la mayor variación a nivel general se observó en la zona dorsal
de la maxila superior, la zona frontal del cráneo, los arcos cigomáticos, los procesos
mastoides y la cresta sagital. La caja craneal alcanza su tamaño adulto relativamente rápido
en el desarrollo, dado que funciona como estructura de soporte del cerebro, sin embargo, su
crecimiento continúa debido a las fuerzas mecánicas que actúan sobre ella y que regulan los
factores de transcripción en las suturas (Moss & Young 1960; Opperman et al., 2005). La
cresta sagital es una extensión ósea sencilla en la línea media de la caja craneal y constituye
64
el punto de adherencia de los músculos temporales, por lo que su desarrollo se asocia
directamente con el crecimiento de este músculo (Washburn, 1947); de modo que una cresta
sagital prominente es considerada un indicativo de un músculo temporal bien desarrollado.
Por esta razón, la cresta sagital es un caracter con una elevada plasticidad fenotípica dada su
importancia para el proceso de masticación y presión de la mordida; en donde el movimiento
y fuerza mandibular están definidos en gran medida por el tamaño de los músculos
temporales y las crestas sagitales (Searfoss, 1995; Holbrook, 2002; Cameron & Groves,
2004).
Por otra parte, la zona frontal del rostro, especialmente la maxila y el hueso
cigomático, alcanzan su tamaño adulto después de que la base y la caja craneal lo han hecho,
de modo que sus patrones de crecimiento somático continúan, de acuerdo a las inserciones
de los músculos (Moss & Young 1960; Cheverud 1995, Opperman et al., 2005; Hallgrímsson
et al., 2007a, b). Los arcos cigomáticos son huesos que se extienden a cada lado del cráneo
y son de gran importancia dado que su tamaño y la distancia desde el cráneo, indican el
tamaño relativo de los músculos temporales, que pasan entre ellos y conectan la parte
posterior de la mandíbula, al cráneo. De este modo, entre mayor sea la apertura de estos, el
tamaño y la fuerza de los músculos temporales será mayor, tal como sucede en la mayoría de
los carnívoros (Searfoss, 1995).
A su vez, estas estructuras proporcionan espacio a los músculos temporales, que

también constituyen una posición fuerte para anclar los músculos maseteros, encargados de
elevar la mandíbula inferior (Searfoss, 1995). Dada su participación en la alimentación de
los organismos, varios trabajos han demostrado que los arcos cigomáticos ajustan su
morfología durante el crecimiento, para ajustarse a los cambios funcionales que se dan
durante la ontogenia, específicamente, ajustándose a los cambios en la alimentación que
ocurren en las distintas etapas de la vida de los individuos (Rafferti et al., 2000, Usami &
Itoh, 2006). Por esta razón, la zona frontal del cráneo que involucra los arcos cigomáticos y
la zona dorsal de la maxila superior, son considerados caracteres con elevada plasticidad
fenotípica, en los que el ambiente deja su señal a lo largo de la ontogenia (Cheverud 1995;
Opperman et al., 2005). Por esta razón, la variabilidad morfológica craneal encontrada en las
65
poblaciones de lobos marinos, debería reflejar la diversidad y disponibilidad de los recursos
alimenticios en cada zona a lo largo de su distribución.
La base craneal por su parte, es una estructura sujeta a una menor influencia ambiental
durante el desarrollo ontogenético de los individuos, dado que es la primera región del cráneo
en alcanzar su tamaño adulto; debido a que actúa como base que soporta la estructura
cerebral, y es el sitio de paso de numerosos nervios y vasos sanguíneos (Cheverud 1995,
2007; Lieberman et al., 2000; Opperman et al., 2005). Las variaciones en la forma
encontradas en la vista ventral están asociadas a los componentes previamente nombrados
(arcos cigomáticos y maxila superior), y adicionalmente a la variación en los procesos
mastoides. Teniendo en cuenta el desarrollo y establecimiento temprano de la base craneal,
podría considerarse que la variabilidad presente en los procesos mastoides está más asociada
a selección direccional, que a la plasticidad fenotípica.
Las apófisis mastoides son una proyección redondeada del hueso temporal, situada
detrás del conducto auditivo externo. Su importancia radica en que es el área de sujeción de
importantes músculos asociados a los movimientos de depresión de la cabeza como el
esternocleidomastoideo (ECOM), el esplenio de la cabeza y el longuísimo de la cabeza
(Figura 27). El ECOM es un músculo que se origina en el manubrio esternal y el tercio medial
de la clavícula hasta las apófisis mastoides y la línea nucal superior del hueso occipital, y está
encargado de controlar la flexión lateral (inclinar la cabeza) y la rotación (girar la cabeza
hacia la izquierda y la derecha). El esplenio de la cabeza por su parte, se origina en las
primeras vértebras dorsales, en el tercio caudal del ligamento cervical dorsal y en el
ligamento de la nuca y se inserta en el hueso occipital y las apófisis mastoides, permitiendo
de forma unilateral la inclinación y rotación de la cabeza en una misma dirección. Por último,
el músculo longuísimo de la cabeza, que se refiere al complexo (semiespinoso) menor se
origina en la sexta vértebra dorsal hasta el hueso occipital y las apófisis mastoides, y su
función se enfoca en el movimiento de extensión, inclinación y rotación de la cabeza (Tate,
2009) (Figura 27).
La elongación lateral de las apófisis mastoides que se mostró en las poblaciones de

lobos marinos analizadas, implica que hay una variación importante en las áreas de
adherencia de estos músculos, de modo que al agrandar las áreas de articulación, se
66
incrementa la longitud del brazo bajo de los músculos de la cabeza (Antón & Galobart, 1999)
permitiendo así, un mayor poder de contracción (Salesa et al., 2005). Así y teniendo en cuenta
que el presente trabajo, muestra como hay una importante variación en el comportamiento
de los individuos que se asocia al lugar donde estos pasan la mayor parte de su tiempo (ver
análisis de la conducta territorial de machos adultos); podría inferirse que la variación
morfológica de las apófisis mastoides, pueden relacionarse con las variaciones en el
movimiento del cuello y la fuerza de gravedad diferencial entre las poblaciones que pasan su
mayor tiempo en el agua, con respecto a aquellas que permanecen principalmente en tierra.
Figura 27. Músculos que se adhieren a las apófisis mastoides: esternocleidomastoideo (a.
vista lateral, b. vista frontal, c. vista posterior), (d) esplenio de la cabeza y (e) longuísimo de
la cabeza.
El grado de variación de los distintos módulos craneales, en relación a su desarrollo

también puede observarse al analizar las variaciones entre las distintas poblaciones de lobos
marinos de California, y con respecto a la población de lobo marino de Galápagos. En estas
comparaciones puede observarse como la vista ventral; que se compone principalmente por
el componente de la base craneal (Figura 26), es la vista que menores diferencias
significativas tuvo entre poblaciones. Esta vista sólo permitió discriminar a las poblaciones
del centro y sur del GC, así como a la población del lobo marino de Galápagos, con respecto
a las poblaciones norte y sur de la COP y de la del centro del GC (Tabla 3).
67
A pesar del bajo número de cráneos analizados para el lobo marino de Galápagos
(Tabla 2), es posible notar que incluso la base craneal muestra diferencias significativas entre
esta población y las poblaciones del lobo marino de California. La ausencia de diferencias
significativas entre Galápagos y las poblaciones COP-Centro y GC-Sur en la vista ventral,
son posiblemente explicadas por el bajo tamaño de muestra en estas.
Las distintas vistas craneales analizadas, permitieron diferenciar cada una de las
poblaciones del lobo marino de California con respecto a la población del lobo marino de
Galápagos en su principal eje de variación caracterizando la población de lobos ecuatoriales
con un cráneo delgado dada la contracción lateral de las apófisis cigomáticas del hueso
temporal, las fosas mandibulares y los procesos mastoides, así como un menor tamaño del
área de sujeción de los dientes caninos y cóndilos occipitales más pequeños. La zona frontal
y caja craneal están elongadas posteriormente, y los huesos nasales, incisivos y maxilares se
alargan anteriormente. También presenta una cresta sagital con poca altura y arcos
cigomáticos delgados y extendidos dorsalmente.
La separación del lobo marino de Galápagos con respecto a las poblaciones del lobo
marino de California está definida por variaciones en los tres módulos de desarrollo craneal.
La base del cráneo es responsable de gran parte de estas diferencias (apófisis cigomáticas del
hueso temporal, fosas mandibulares, los procesos mastoides y cóndilos occipitales),
reflejando las características craneales propias que separan a las dos especies a nivel
evolutivo. Por otra parte, las variaciones en los módulos del rostro y la caja craneal,
probablemente representan información sobre la influencia de la variabilidad ambiental en la
morfología craneal de las especies.
Zavaleta (2003) utilizando morfometría lineal, analizó la morfología craneal de

machos adultos de estas dos especies, y encontró las principales diferencias asociadas al
módulo del rostro (longitud cóndilo-canino, longitud de la rama dentaria superior, longitud
del paladar, longitud de los forámenes incisivos y ancho mínimo interorbital) y tan sólo una
asociada a la base craneal (la longitud del foramen lacerado posterior); a diferencia del
presente trabajo, en donde la base craneal muestra diferencias muy relevantes en la
separación evolutiva de estas dos especies.
68
Las variaciones morfológicas encontradas en el módulo del rostro, están asociadas a
la variabilidad propia de la población de Galápagos, dado que se ha probado una baja pero
significativa diferenciación genética y morfológica entre las poblaciones del occidente con
respecto a las del centro de las Islas (Wolf et al., 2008). La diferenciación morfológica entre
estas zonas se basó en variaciones en la zona dorsal y lateral de la mandíbula y rostro (Wolf
et al., 2008). Por último, las variaciones morfológicas encontradas en la caja craneal,
probablemente son reflejo de la influencia de la variabilidad ambiental sobre la morfología
de esta especie.
Dado que el primer eje de variación de los ACP’s, mostró claramente la separación
entre las dos especies; las variaciones entre las poblaciones del lobo marino de California, se
reflejaron principalmente en el segundo eje de variación. En la vista ventral, la separación
entre las poblaciones del GC se da principalmente por la forma diferencial entre las apófisis
mastoides, las cuales en el centro del GC están elongadas posteriormente, mientras que hacia
el sur, su elongación se da anteriormente (CP2, Figura 10). Teniendo en cuenta que la base
craneal es el primer módulo craneal que alcanza su tamaño y forma adulta, y que por ende,
las variaciones morfológicas en este son generalmente asociadas a procesos de selección
natural, más que a plasticidad fenotípica; entonces podría considerarse que la poca
variabilidad morfológica de la base craneal en las poblaciones de la COP, parece estar
definida por una selección normalizadora. Por el contrario, en el GC no parece estarse
favoreciendo las formas promedio, por lo que podría considerarse procesos de selección
disruptiva o direccional en esta zona.
A diferencia de lo observado en la vista ventral, las poblaciones de la COP presentan

mayor variabilidad en su vista dorsal, con respecto a las poblaciones del GC (cercanía entre
el tercer incisivo y la punta del rostro, elongación posterior de la cresta nucal y elongación
lateral del proceso cigomático del temporal) (CP2, Figura 9). Esta vista muestra
principalmente los dos módulos craneales que alcanzan su forma y tamaño adulto de manera
tardía (rostro y caja craneal), por lo que su variabilidad sea probablemente un reflejo de la
influencia del ambiente sobre esta estructura.
A pesar de que en la vista dorsal, la variabilidad en el rostro y la caja craneal entre las
poblaciones del lobo marino de California sea relativamente baja, la vista lateral permite
69
observar de manera más directa como estos dos módulos muestran una elevada variabilidad
asociada a la influencia medio ambiental en la morfología craneal de estas especies. En esta
vista es posible observar como las poblaciones del centro y sur de la COP no mostraron
diferencias significativas, ya que tienen muy poca variabilidad morfológica (definida por los
dos principales ejes de variación) con respecto al resto de poblaciones de esta especie. De
manera similar, las poblaciones Norte y Centro del GC, mostraron muy pocas variaciones en
el principal eje de variación morfológica. La zona Norte y Centro del GC se separan de la
zona Sur principalmente porque ésta última se caracteriza por presentar cráneos con elevadas
crestas sagitales, zonas frontales comprimidas en dirección posterior y arcos cigomáticos
anchos. Las características opuestas las presenta la población COP-Norte, compartiendo los
vectores de variación morfológica con el lobo marino de Galápagos.
Así, el análisis de la vista lateral del cráneo de las poblaciones del lobo marino de
California, muestran una elevada variabilidad en los tres módulos craneales, en donde
resaltan las poblaciones GC-Norte y GC-Centro que presentan cajas craneales más
extendidas antero-ventralmente con respecto al resto de poblaciones de esta especie. La alta
variabilidad mostrada en esta vista, hace evidente que la zona lateral del cráneo es la que
mejor refleja la influencia de la variabilidad ambiental y del desarrollo ontogénico sobre la
morfología craneal de los lobos marinos. Específicamente la elevada variabilidad en los
módulos del rostro y de la caja craneal, son reflejo de la variabilidad implícita en el proceso
ontogénico de los individuos, en donde el proceso de crecimiento de los individuos se
caracteriza por el desarrollo de crestas sagitales más altas.
El análisis de morfología craneal reportado previamente por Zavaleta (2003), había

permitido la diferenciación de dos poblaciones en el GC y una a lo largo de toda la COP. El
presente trabajo permitió identificar una segregación clara en la COP entre la población COP-
Norte, con respecto a las poblaciones Centro y Sur de este litoral. De manera similar, el GC
separa las poblaciones Norte y Centro de la población ubicada al Sur.
70
9.2. Análisis de la conducta territorial de machos adultos
Las agresiones entre organismos del mismo sexo, son mecanismos de selección
sexual que buscan excluir a los competidores de las cercanías de las parejas potenciales, para
aparearse, obtener y defender un territorio o establecer el dominio en un grupo (Puts, 2010).
Este comportamiento está definido por la distribución espacio temporal de las hembras
(Emlen & Oring, 1977), que a su vez se rige por la distribución de los recursos y los riesgos
de depredación (Leutenegger & Kelly, 1977; Boness, 1991; Lindefors et al., 2004).
Los mecanismos de selección sexual entonces, dependen de la capacidad que tengan

los competidores (generalmente machos), de excluir a sus contendientes. De este modo, la
selección sexual por enfrentamientos directos o amenazas, se da cuando la distribución del
grupo de hembras (tamaño y dispersión del grupo) pueda ser controlado por un solo macho
y ocurra una total exclusión del perdedor; desarrollándose un elevado potencial poligínico.
Sin embargo, si las hembras se encuentran muy dispersas o los grupos son muy grandes, y
un solo macho no puede asegurar la total exclusión de sus competidores (competencia
precopulatoria); entonces la competencia espermática (competencia poscopulatoria) será otro
mecanismo de selección sexual que también opere (Harcourt et al., 1981; Boness, 1991; Puts,
2010; Fitzpatrick et al., 2012; Parker et al., 2012).
Las interacciones agonísticas entre los machos de lobo marino de California, pueden
ser físicas y ritualísticas. De manera descriptiva, las agresiones físicas que se desarrollan en
tierra involucran principalmente mordidas en cuello, cabeza y cuerpo. Antes y durante el
enfrentamiento, ambos individuos mueven la cabeza hacia ambos lados de manera constante
y rápida, lo cual puede considerarse como una estrategia de protección, para evitar que el
oponente alcance y dañe la zona ocular. Mientras las agresiones son ritualísticas los
individuos se levantan exhibiendo su tamaño ante cualquier otro macho que se acerque; sin
embargo, cuando el oponente decide iniciar un enfrentamiento físico, ambos individuos bajan
sus cabezas tratando de alcanzar la zona ventral de su rival. Adicionalmente los machos
buscan dominar a su oponente ejerciendo presión con el cuello y si la reacción de defensa no
es lo suficientemente rápida, los muerden en la zona dorsal del cuerpo. Por otra parte, y a
pesar de que los muestreos realizados no permitieron ver en detalle cómo se desarrollan las
agresiones dentro del agua, si fue posible observar como los individuos se persiguen entre sí,
71
y buscan alcanzar las aletas de su competidor, lo cual se refleja en que la mayoría de marcas
en las que se basó la identificación de los individuos de Isla San Esteban, estuvieron
concentradas en las aletas de los lobos marinos.
Dado su marcado dimorfismo sexual, los pinnípedos han sido históricamente

reconocidos como ejemplos para ilustrar las teorías de selección sexual (Darwin, 1871;
Lindenfors et al., 2002). El gran tamaño de cuerpo de los machos en los otáridos parece haber
evolucionado como respuesta a la competencia intrasexual para la adquisición del territorio
y la habilidad de mantenerlo por largos periodos de tiempo (Bartholomew, 1970). El lobo
marino de California refleja claramente este aspecto relativo al tamaño diferencial entre
sexos, lo cual se debe principalmente a que aunque machos y hembras alcanzan la madurez
sexual a la misma edad (± 5 años); los machos no logran fecundar hembras hasta que alcanzan
la madurez física alrededor de los 10 años de edad. Así las hembras tienen una elevada
inversión de energía en sus crías, limitando su crecimiento somático, mientras que los machos
(que no proveen cuidado parental) pueden utilizar su energía para el crecimiento (Lindenfors
et al., 2002; González-Suárez & Cassini, 2014).
Se hace evidente entonces, que el tamaño de los individuos es un aspecto de gran

importancia en la selección de las especies. Así, basándose en el supuesto de que la fuerza
generada por un golpe aumenta con la masa (que equivale a la función cúbica de la longitud);
mientras que la habilidad de resistir un golpe incrementa, como una función al cuadrado
(Gaulin & Sailer, 1894), es lógico suponer que el tamaño de los individuos determina en gran
medida los ganadores de los enfrentamientos físicos. Por ende, los organismos más grandes
pueden infligir golpes más dañinos, siendo más exitosos en la exclusión de sus competidores
(Puts, 2010), tal como se reflejó en los resultados de este trabajo, donde los organismos más
grandes generalmente son los ganadores de los encuentros (Figura 14).
Para algunas especies de otáridos, un tamaño grande en los machos es empleado no

solo para las competencias entre los individuos, sino también para inhibir y controlar los
movimientos y distribución de las hembras [ej. Otaria flavescens (Campagna, 1987),
Callorhinus urcinus (Francis, 1987)], ya sea controlando los lugares de parto o manteniendo
físicamente a las hembras hasta el estro. A pesar de que Z. californianus también presenta
ésta marcada diferenciación de tamaños entre sexos, difiere de estas otras especies en que las
72
hembras incrementan sus movimientos diarios por las altas temperaturas de sus hábitats,
alterando las opciones disponibles para que los machos monopolicen el acceso a las hembras
(Heath, 1989).
De esta manera, el lobo marino de California muestra una estrategia en la cual acude
a las agresiones ritualísticas (interacción vocal y exhibiciones corporales o despliegues de
amenaza) de corta duración, para evaluar las características de su oponente y el posible riesgo
de involucrarse en un enfrentamiento mayor. Este tipo de agresiones se presentan
principalmente en individuos de tamaños diferentes, en los cuales el más grande suele excluir
a su opositor sin una inversión energética significativa.
Sin embargo, si los tamaños corporales son similares, hay una mayor probabilidad de
que el daño causado por un opositor sea igual o menor que el del mismo organismo; por lo
que aumenta la frecuencia con la que los individuos se involucran en agresiones con contacto
físico, que tienen mayor duración; y por ende, mayor gasto energético. En consecuencia, a
pesar de los elevados costos energéticos y ecológicos que supone un gran tamaño corporal
en tierra; para el lobo marino de California es considerado un carácter que ha evolucionado
a través de la selección sexual de la especie (Puts, 2010) y donde los beneficios sobrepasan
las desventajas.
Hay numerosos factores que influyen en la determinación del sistema de

apareamiento de los otáridos y que se detallan en la Figura 28. Dentro de los factores
primarios ecológicos y filogenéticos de mayor relevancia se pueden considerar las
adaptaciones acuáticas que conllevan a la obtención de alimento, el gran tamaño, la retención
del cuidado materno en tierra, el uso de islas oceánicas, la agregación espacial inducida por
un mejor estado físico a través de la selección natural y por la selección intersexual, el estro
postparto y la implantación tardía que conlleva a la sincronización del estro, así como la
lactancia, que hace que las hembras sean las responsables de proveer leche a sus crías
(Boness, 1991).
Basados en la plausibilidad de la defensa de los recursos críticos para las hembras o

de la posible monopolización de las hembras mismas; cuatro tipos de poliginia han sido
sugeridos. 1) La poliginia por defensa de recursos que está dada por una monopolización
73
indirecta de las hembras mediante el control de recursos críticos para ellas (alimento, sitios
de crianza, o lugares para evitar la depredación). 2) La poliginia por defensa de las hembras
de manera directa, que se genera al haber agregaciones de hembras que no están asociadas a
un recurso crítico. 3) La dominancia de machos (poliginia lek) y 4) La competencia
desordenada que son sistemas de apareamiento en los cuales no es energéticamente viable ni
la defensa de hembras, ni la de los recursos (Boness, 1991).
FACTORES ECOLÓGICOS PRIMARIOS FACTORES SOCIALES FACTORES ECOLÓGICOS

•Separación espacial entre la fuente de SECUNDARIOS
alimentación acuática y la zona terrestre de •Efecto del macho marginal •Clima
reproducción. •Efecto ecológico del macho marginal •Topografía de la playa
POTENCIAL POLIGÍNICO
•Agregación extrema de hembras en
islas oceánicas
•Sincronización moderada del estro
GRADO DE
FACTORES FILOGENÉTICOS MONOPOLIZACIÓN
HABILIDAD PARA CAPITALIZAR
•Ancestría terrestre
SOBRE EL POTENCIAL
•Adaptaciones acuáticas
POLIGÍNICO
•Estro postparto e implantación
•No hay cuidado parental del macho SISTEMA DE
tardía
•Macho ayuna durante la reproducción APAREAMIENTO
•Lactación de mamíferos
Figura 28. Esquema de los factores ecológicos y filogenéticos que influyen en la variabilidad
de los sistemas de apareamiento de los otáridos (tomado y traducido de Boness, 1991).
Como se señaló previamente, el lobo marino de California tiene un sistema de

apareamiento poligínico por defensa de recursos, con algunas características de un sistema
lek (Heath, 1989; Boness, 1991); de modo que la adquisición de territorios se logra mediante
agresiones físicas entre los machos, mientras que la manutención de los mismos, a través de
agresiones ritualísticas que consisten en vocalizaciones, patrullaje y exhibiciones con la boca
abierta (Robertson et al., 2008).
Los resultados obtenidos en este trabajo coinciden con este sistema de apareamiento,
puesto que a pesar de haber agresiones entre machos sin la presencia de hembras, de manera
general hay una correspondencia entre el número de agresiones entre machos y el número de
hembras en cada territorio; mostrando que la interacción entre machos aumenta (mayor
exhibición) en función del número de hembras a su alrededor (Figura 15 y Figura 16). Esto
74
se debe a que en mamíferos poligínicos, como los lobos marinos, el éxito reproductivo de los
machos está determinado en gran medida por el número de hembras presentes en sus
territorios (Gerber, 2006).
Los resultados de la regresión logística binomial muestran que la temperatura es uno

de los factores más importantes, que influye en mayor medida la zona donde se desarrollan
las interacciones agresivas. De esta manera en áreas más cálidas, como ISE (donde las
temperaturas registradas estuvieron siempre por encima de 30°C); las interacciones agresivas
se presentaron con mayor frecuencia en el agua. Por el contrario, en ISM, donde las
temperaturas fueron 6°C más bajas; las interacciones agresivas sucedieron principalmente en
tierra. Este comportamiento termorregulador también explica porque las probabilidades de
que una interacción ocurra en tierra, fueran 82% mayores cuando las interacciones fueron
ritualísticas. Por otro lado, la densidad de hembras también fue una variable importante en
todos los escenarios, mostrando una correlación positiva entre el incremento en la densidad
de hembras y las probabilidades de que las interacciones agresivas ocurran en tierra. En ISE,
las probabilidades de que las interacciones agresivas entre machos ocurran en tierra
incrementaron en 15%, por cada unidad de incremento en la tasa de interacciones agresivas
de hembras.
Durante el verano, las hembras de lobo marino de California buscan áreas en tierra
que tengan las mejores condiciones ambientales para termorregular (ej. fácil acceso al agua,
áreas con sombra, presencia de pozas de marea), parir y cuidar a sus crías. Por esta razón, los
machos territoriales pelean con otros machos para mantener un lugar en tierra con
agregaciones de hembras para aparearse (Boness, 1991). Los resultados demostraron que el
comportamiento de agresión de machos está significativamente influenciado por la
temperatura ambiental. A temperaturas menores de 30°C, las interacciones de agresión
ocurren principalmente en tierra, dado que los animales aún pueden termorregular
fisiológicamente (Whittow et al., 1972). Sin embargo, cuando la temperatura ambiental
excede los 30°C, la probabilidad de que las interacciones agresivas ocurran en el agua
también incrementa (Tabla 8).
Estas diferencias en el comportamiento de los individuos en distintas islas, reflejan la

variedad de estrategias usadas por los machos para mantener su temperatura corporal durante
75
los enfrentamientos con otros machos (lo cual incrementa la temperatura del cuerpo). El
punto de ajuste homeotérmico de los mamíferos es aproximadamente 37°C, el cual es
típicamente mayor que la temperatura ambiental de la mayoría de ambientes donde habitan
los animales (Wartzok, 1991). Tal es el caso de algunos pinnípedos, incluyendo los lobos
marinos de California, que habitan ambientes con elevadas temperaturas ambientales en
donde mantener un equilibrio térmico en sus cuerpos es un desafío (Wartzok, 1991). Estos
animales tienen adaptaciones fisiológicas que les permiten conservar el calor en el agua,
incluyendo capas aislantes de grasa y sistemas contracorriente de intercambio de calor. A
pesar de esto, los mismos mecanismos inhiben la disipación del calor en tierra (Wartzok,
1991).
Para los lobos marinos de California, el único mecanismo fisiológico reportado para
la disipación del calor, es por medio de glándulas sudoríparas que se encuentran en todo el
cuerpo, aunque sus mayores densidades están concentradas en las aletas; permitiéndoles usar
la evaporación como un mecanismo efectivo para termorregular (Khamas et al., 2012). Sin
embargo, para esta especie la sudoración equivale únicamente al 16% de la pérdida de calor
total (Matsuura & Whittow, 1974); razón por la cual, tanto los lobos marinos de California,
como los pinnípedos en general, deben ajustar su comportamiento para mantener el equilibrio
térmico. Los individuos adoptan posturas que maximizan el área expuesta para facilitar el
enfriamiento por evaporación. Las aletas traseras son levantadas y ondeadas en el viento o
enfriadas con humedad del agua, arena mojada, orina o rocas húmedas. Las aletas delanteras
también son expuestas, y los animales incrementan la distancia entre ellos, se mueven a
sustratos más fríos o hacia áreas con mayor sombra; o incluso se entierran en el sustrato para
exponer zonas más frías que se encuentren debajo de la superficie (Campagna & Le Boeuf,
1988). El comportamiento de termorregulación más extremo, involucra que los individuos se
muevan al mar, permaneciendo la mayoría de su tiempo en el agua y abandonando los
territorios en tierra (Campagna & Le Boeuf, 1988).
Esta estrategia de termorregulación explica también, como el tipo de agresión es otra

variable importante que define el lugar donde ocurre la interacción agresiva entre machos;
debido a que los enfrentamientos físicos tienen un incremento de la temperatura corporal
significativamente mayor, que los enfrentamientos ritualísticos.
76
Estudios en otras especies de pinnípedos, también han reportado el efecto
significativo de la temperatura en el comportamiento de apareamiento de machos
reproductores. Por ejemplo, la temperatura ambiental, la radiación solar y la topografía del
terreno afectaron el comportamiento de reproducción del lobo marino del sur, Otaria byronia
(Campagna & Le Boeuf, 1988). Así mismo, los lobos marinos de Galápagos, Zalophus
wollebaeki, se congregan en áreas sombreadas tierra adentro para termorregular; lo cual
resulta en una segregación entre sexos y un uso diferencial de los hábitats (Wolf et al., 2005).
De manera similar, el sistema de apareamiento tipo lek mostrado por algunas especies de
pinnípedos (ej. lobos marinos de Nueva Zelanda, Phocartos hookeri, y lobos marinos de
California), parece haber evolucionado como una respuesta a las temperaturas tropicales, a
los requerimientos termorreguladores y al tiempo prolongado entre el parto y el estro
(Boness, 1991; Wolf & Trillmich, 2007).
Esta plasticidad de comportamiento, permite que distintas colonias de la misma

especie de pinnípedos, se adapten a condiciones ambientales diferentes; lo cual puede
influenciar el sistema de apareamiento de esta especie. Así, en áreas más cálidas, los machos
de lobo marino de California, disminuyen su tasa de interacción (Tabla 4) y no realizan
confrontaciones en tierra en frente de las hembras. Por el contrario, controlan a las hembras,
patrullan sus territorios y defienden áreas fijas adyacentes a la costa, mientras permanecen
inmersos en el agua.
A pesar que el lobo marino de California es una especie poligínica por defensa de
recursos con algunas características tipo lek (Boness, 1991; Heath, 1989), la densidad de
hembras alrededor de cada interacción demostró ser muy importante en la definición del lugar
donde las agresiones de machos se están llevando a cabo. De esta manera, el incremento de
la densidad de hembras en un territorio dado, produce un incremento en las probabilidades
de que las agresiones entre machos se desarrollen en tierra.
En ISM, los machos territoriales excluyen a sus competidores a través de

interacciones agresivas en tierra. De esta manera, también controlan el grupo de hembras e
incrementan su probabilidad de un apareamiento poligínico exitoso (Boness, 1991; Harcourt
et al., 1981; Puts, 2010). Sin embargo, dadas las elevadas temperaturas ambientales en ISE,
los machos únicamente se mueven hacia tierra para controlar el grupo de hembras cuando
77
están interactuando agresivamente y se mantienen en el agua el resto del tiempo. Las
interacciones agresivas entre hembras producen que el macho territorial más cercano, se
mueva rápidamente hacia ellas, haciendo ruidosas vocalizaciones, con el fin de interrumpir
el comportamiento de agresión (Peterson & Bartholomew, 1967). Esta estrategia es conocida
como “mantener la calma” (en inglés “peace keeping”) y ha sido descrita en otras especies
de otáridos como Arctocephalus fosteri (Miller, 1974; Steller et al., 1751) y Zalophus
wollebaecki (Eibl-Eibesfeldt, 1955).
Las observaciones sobre el comportamiento de “mantenimiento de la calma”,

registradas en este estudio sugieren que es una táctica de los machos territoriales para
mantener la cohesión del grupo de hembras y aumentar el éxito reproductivo. Esta estrategia
indirectamente promueve que el parto y el amamantamiento sean exitosos, facilitando los
procesos fisiológicos regulares que les permitan a las hembras, entrar en estro entre 2 a 4
semanas después del parto (Heath, 1989; Peterson & Bartholomew, 1967). De manera
similar, las interacciones agresivas entre las hembras, también han sido consideradas como
una estrategia por medio de la cual las hembras influyen en la selección de pareja, incitando
la competencia entre machos, permitiéndoles evaluar las características de sus territorios y
los fenotipos de los competidores (Heath, 1989).
A pesar de la elevada inversión energética que tienen los machos tanto en la defensa
de su territorio como de las hembras presentes; estudios recientes en algunas islas del GC,
revelan que la paternidad de los machos territoriales es muy baja (< 30%; Flatz et al., 2010).
Estos resultados sugieren que existen estrategias de apareamiento alternativas en los lobos
marinos de California que reducen el éxito reproductivo de los machos territoriales
(González-Suárez & Cassini, 2014) y que les permiten a los machos marginales (perdedores
en las competencias, subadultos u otros machos en el área) aparearse exitosamente y dejar
descendencia. Por ejemplo, apareamientos oportunísticos no poligínicos en el mar se han
registrado para otras especies de pinnípedos (de Bruyn et al., 2011); como una estrategia de
apareamiento alternativa que puede ser efectiva. Los machos adultos territoriales
monopolizan el acceso a las hembras, restringiendo el acceso de otros machos a la colonia.
Sin embargo, el alto grado de movilidad de las hembras de lobo marino de California
(especialmente en las colonias de la COP), y el hecho que las hembras se desplazan hacia el
78
mar a alimentarse previo al estro, disminuye la probabilidad de que éstas solamente copulen
con el macho territorial, y crea oportunidades de apareamiento para los machos marginales
(Heath, 1989). Sin importar la estrategia adoptada por un macho territorial, cuando las
hembras tienen alta dispersión, o cuando los grupos son muy grandes, un solo macho no
puede garantizar la total exclusión de competidores (Boness, 1991; Harcourt et al., 1981;
Puts, 2010; Shuster, 2009).
En muchas especies, incluidos los pinnípedos, el éxito reproductivo de los machos

está influenciado por un equilibrio entre la competencia pre- y pos-copulatoria, en donde la
inversión en ventajas pre-copulatorias, limitará la inversión en los rasgos reproductivos que
optimizan la competencia pos-copulatoria (Fitzpatrick et al., 2012; Parker et al., 2012). En
el escenario pre-copulatorio, los machos invierten su energía en desarrollar características
físicas (mayor tamaño, ornamentaciones mayores, colores atractivos, etc.), que les aporten
ventajas reproductivas, permitiéndoles ganar las interacciones agonísticas. Sin embargo, la
temperatura ambiental es una variable importante que influencia el comportamiento de
agresión entre los lobos marinos de California, afectando la estrategia de inversión energética
reproductiva, que adoptan los machos.
Debido a esto, los resultados del presente trabajo sugieren que las distintas
condiciones ambientales no solamente afectan el lugar donde los machos pelean, sino que
también puede tener implicaciones en su sistema de apareamiento. Por esto se concluye que
las diferencias ambientales drásticas que caracterizan los hábitats de las poblaciones de lobos
marinos de California, incrementa la probabilidad de desarrollar distintas estrategias de
apareamiento en el agua, donde los machos marginales pueden aparearse exitosamente,
disminuyendo el nivel de poliginia en las poblaciones del GC.
9.3. Caracterización biológica, ecológica y ambiental.
A lo largo de su distribución, los lobos marinos de California habitan diversos hábitats

terrestres y marinos que tienen condiciones ambientales, oceanográficas y ecológicas muy
distintas. En estos, son notables los diferenciales de diversidad, abundancia y disponibilidad
de recursos, condiciones ambientales y aportes antropogénicos (entre otros), que ocasionan
79
que cada población de esta especie, este sujeta a hábitats con calidades diferentes. En
respuesta a esto, los individuos de cada población varían sus estrategias de vida, para
ajustarse a las condiciones de cada zona. Por esta razón, esta sección recopila la información
biológica, ecológica y ambiental de cada población, con el fin de entender las grandes
diferencias que existen entre ellas, y las consecuencias de estas variaciones en el estado de
cada una de las poblaciones del lobo marino de California.
Teniendo en cuenta la información recopilada, puede notarse que las diferencias

demográficas, genéticas, biológicas y ecológicas que se han encontrado entre las poblaciones
del lobo marino de California, se ajustan también a características ambientales diferenciales,
así como a las fronteras definidas por procesos oceanográficos en cada una de las regiones.
La población COP-Norte está contenida dentro del giro del sur de California, que
consiste en una celda de recirculación de la corriente de California (Santamaría del Ángel et
al., 2002; Hickey & Banas, 2003). La temperatura ambiental de esta zona coincide con la
temperatura óptima para que los individuos realicen sus actividades, sin exponerse a un
desequilibrio térmico (Whittow et al., 1972, 1975). El tamaño poblacional mínimo estimado
para las colonias de California es de 153,337 individuos; calculado en el censo del 2007 para
las colonias reproductoras localizadas entre Punta Concepción hasta Punta Reyes (NMFS,
datos no publicados; En: Carretta et al., 2013); destaca el hecho de que el tamaño de esta
población está incrementando con una productividad neta máxima estimada en 12% al año
(Carretta et al., 2013).
Esta población fue una de las que mostró menores niveles de variabilidad genética
(González-Suárez et al., 2009, Schramm et al., 2009), lo cual puede indicar posibles eventos
históricos que han causado disminuciones drásticas poblacionales como epidemias, fuertes
fenómenos oceanográficos como “El Niño” o caza comercial de los individuos.
Específicamente en esta zona y en la COP, se sabe que existió una caza intensiva de lobos
marinos, reduciendo las poblaciones a cerca de 1,500 animales en 1920 (Heath & Perrin,
2009). Adicionalmente, esta población ha registrado su vulnerabilidad varias veces durante
fenómenos “El Niño”, los cuales han reducido considerablemente su tamaño poblacional
(Carretta et al., 2013).
80
La separación espacial entre las poblaciones del norte y centro de la COP
probablemente se pueda ubicar en el sector costero frente de Ensenada, que se caracteriza
por un cambio abrupto en las características de las masas de agua. Esto se debe a un intrincado
conjunto de corrientes que se presentan durante casi todo el año, con mayor fuerza entre los
meses de marzo y julio (Haury et al., 1993, Santamaría del Ángel et al., 2002, Zavala et al.,
2006).
La población COP-Centro, está expuesta a temperaturas ambientales promedio de

18ºC durante el verano, la cual, a pesar de ser mucho más elevada que la de la población
norteña, aún se mantiene dentro del rango óptimo de termorregulación fisiológica estimado
para la especie (Whittow et al., 1972, 1975). Esta zona además está caracterizada por cuerpos
de agua relativamente someros, con una batimetría de pendientes suaves en la mayoría de su
plataforma continental (Figura 29) y en donde se presentan giros semipermanentes
provenientes de la surgencia del Vizcaíno, debido a las características de batimetría,
topografía y vientos (Pedrín-Avilés & Padilla-Arredondo, 1999, Zavala et al., 2006).
Figura 29. Batimetría y cuencas oceánicas del área de estudio (tomado de González, 1988).
Gráficas de los rasgos morfo batimétricos de la costa occidental de la Península de Baja
California tomados de Pedrín-Avilés y Padilla-Arredondo (1988).
81
Hacia el sur de esta población se encuentra una zona somera y amplia en su porción
central, sin embargo, muestra estrechamientos en sus isobatas hacia los límites norte y sur en
donde se forman algunas áreas de canales. Por su parte, la población del Pacífico sur se ubica
sobre la zona más angosta de todas y su mayor amplitud se presenta en la porción
sudoccidental de la Isla Santa Margarita (Pedrín-Avilés & Padilla-Arredondo, 1999) (Figura
29). Esta población también está influenciada por el frente de Cabo San Lucas, en el cual
confluyen distintos tipos de masas de agua provenientes del GC, la corriente de California y
la corriente del Pacífico subtropical nororiental. Este frente se considera muy estable y su
importancia radica en que representa la frontera entre las aguas frías de la corriente de
California que se dirigen al este y fuera de la costa, con las aguas cálidas del GC que se
dirigen al oeste y cerca de la costa (Álvarez-Arellano & Molina-Cruz, 1984, Zavala et al.,
2006). En esta zona la temperatura ambiental promedio en los meses de verano es de 22ºC,
la cual levemente excede la temperatura máxima donde los lobos marinos pueden
termorregular fisiológicamente (Whittow et al., 1972, 1976).
La población total de lobos marinos en las poblaciones centro y sur de la COP ha sido
estimada entre 75,000 y 87,000 individuos (Lowry & Maravilla-Chávez 2005), de los cuales
la única colonia reproductiva del Pacífico sur, Isla Santa Margarita tiene aproximadamente
2,800 individuos (Aurioles-Gamboa & Hernández-Camacho, datos no publicados). Esta
última es considerada como una colonia estable (sin crecimiento o disminución aparente);
sin embargo, los pocos datos disponibles de las otras colonias en la COP no permite
identificar ninguna tendencia en sus tamaños poblacionales (Aurioles-Gamboa et al., 2011).
La variabilidad genética de estas dos poblaciones está en un punto intermedio con respecto
al resto de poblaciones de esta especie (González-Suárez et al., 2009, Schramm et al., 2009),
mostrando que probablemente la disminución de estas poblaciones durante la época de caza
de 1920 no fue tan drástica como la población norteña previamente descrita; y que
probablemente sus tamaños poblacionales no se hayan visto tan afectados por fenómenos
como “El Niño”.
El GC por su parte muestra condiciones completamente distintas a la COP, y se

caracteriza por presentar ambientes muy distintos con características medio ambientales
82
variadas, que son controladas principalmente por el calentamiento directo del sol, la
advección y la mezcla de masas de agua en respuesta a los cambios de mareas y a las
surgencias que afloran aguas subsuperficiales (Zavala et al., 2006). Para el GC se ha
reportado una población total de lobo marino de entre 24,062 y 31,159 individuos
distribuidos en más de 30 islas e islotes en el GC (Szteren et al., 2006).
El extremo norte del GC se caracteriza por ser una zona somera con profundidades
que no superan los 30 m hacia la desembocadura del Río Colorado, donde las variaciones
estacionales y espaciales en la temperatura del agua son drásticas debido a la poca
profundidad que genera una respuesta muy rápida a las condiciones ambientales produciendo
ganancia o perdidas de calor aceleradamente, (<10ºC - >32ºC) (Zavala et al., 2006). En
contraste, hacia el sur pero aún en la zona del alto Golfo; se alcanzan profundidades de 200
m en promedio, donde la dinámica del agua se rige por los vientos y por presentar cambios
drásticos de mareas (aprox. 7 m); que generan corrientes fuertes y hacen que la alta
sedimentación de esta área proveniente del Río Colorado, se mantenga en constante
suspensión. Este alto depósito sedimentológico, aunado a las corrientes superficiales
circulares, influyen en el desarrollo de plataformas continentales extendidas, típicas de esta
área (Roden, 1964; Rusnak et al., 1964, Lluch-Cota et al., 2007).
La población de lobos marinos del Golfo norte es la que tolera las mayores
temperaturas durante los meses de verano (>30ºC), por lo que está sujeta a las máximas
temperaturas en la que estos animales pueden termorregular por medios fisiológicos. Sin
embargo a pesar del estrés que pueda causar el ambiente sobre los individuos, esta población
alberga aproximadamente 7,000 individuos en sus colonias reproductoras (según los últimos
censos reportados) (Aurioles-Gamboa et al., 2011); y en términos de abundancia, muestra
señales de estabilidad, e incluso, de estar creciendo (Ward et al., 2010, Szteren & Aurioles,
2001). Los individuos de esta población han registrado elevados niveles de mercurio en sus
huesos, pero esto parece no tener ningún efecto directo sobre el estado de salud de la
población (Szteren & Aurioles-Gamboa, 2013). De esta manera y dada la alta variabilidad
genética que se reporta en esta zona (González-Suárez et al., 2009, Schramm et al., 2009);
puede considerarse como una población saludable que probablemente no ha tenido notables
disminuciones poblacionales.
83
La zona centro del GC presenta diques, canales, cuencas y dos grandes islas (Ángel
de la Guarda e Isla Tiburón) que estrechan el GC y producen un efecto de embudo,
incrementando la mezcla vertical del agua por efecto de corrientes de marea, viento y
surgencias, generando remolinos y filamentos térmicos que pueden durar varios días (Roden,
1964; Rusnak et al., 1964, Zavala, 2006, Lluch-Cota et al., 2007). A pesar de las altas
temperaturas ambientales registradas en tierra (30ºC), la zona de las grandes islas registra las
menores temperaturas superficiales del agua durante todo el año (Zavala et al., 2006), lo cual
permite que las poblaciones de lobos marinos presentes en esta área, usen la inmersión
frecuente en el agua como un mecanismo de termorregulación. Dentro de la región, sobresale
el Canal de Ballenas, en el cual la intensidad del viento es particularmente fuerte y el agua es
fría permanentemente, lo cual induce la alta concentración de nutrientes que a su vez
permiten una elevada productividad primaria en el área (Zavala et al., 2006).
Los últimos censos reportados para las colonias reproductoras de lobos marinos que
habitan la región del Golfo medio registraron más de 10,000 individuos (Aurioles-Gamboa
et al., 2011), y a pesar de que sus tendencias poblacionales son variadas, se estiman elevadas
probabilidades (50 - 80%), de que sus tamaños poblacionales se reduzcan significativamente
durante los próximos 50 años (Ward et al., 2010). Dado el elevado tamaño poblacional de
lobos marinos en esta zona y la alta variabilidad genética que presenta esta población
(González-Suárez et al., 2009, Schramm et al., 2009), podría considerarse que su probable
disminución pueda asociarse a las condiciones ecológicas y de salud que enfrenta.
Ecológicamente la disminución de estas colonias podría responder a la disponibilidad de
presas, y específicamente ha sido sugerido que la disminución de las colonias en el Golfo
medio, puede asociarse a la disminución de la abundancia de sardina en la zona (Szteren et
al., 2006). Adicionalmente, se han reportado altos niveles de polución por arsénico, cadmio,
mercurio y plomo en individuos de ésta población, y aunque no se tiene certeza absoluta
sobre las implicaciones que estos metales pesados puedan tener sobre la salud de los
individuos (Szteren & Aurioles-Gamboa, 2013); si se ha reportado que para esta especie,
algunos contaminantes como el dicloro difenil tricloroetano (DDT) y los bifenilos
policlorados (PCBs) han desencadenado alteraciones fisiológicas en la producción de
vitaminas y hormonas tiroideas (Debier et al., 2005), y también han sido asociados a
mortalidades por cáncer (Ylitalo et al., 2005).
84
La zona del Golfo sur por su parte, se caracteriza por la presencia de grandes cuencas
que alcanzan profundidades hasta de 3,000 m (Figura 29); lo cual sumado a los leves cambios
de marea (1 m), permite el desarrollo de condiciones similares a las oceánicas y faculta la
presencia de especies más pelágicas (Roden, 1964; Rusnak et al., 1964, Lluch-Cota et al.,
2007). Durante el verano, la presencia de fuertes vientos provenientes del sureste, generan
importantes surgencias a lo largo de las costas (Zavala et al., 2006).
La población de lobo marino de California ubicada en el sur del GC reporta altos

niveles de variabilidad genética (González-Suárez et al., 2009, Schramm et al., 2009) y el
tamaño poblacional de las dos colonias reproductoras de esta zona está estimado en
aproximadamente 1,000 individuos (Aurioles-Gamboa et al., 2011). A pesar de que la
abundancia de individuos no parece tan alta en comparación con las otras poblaciones del
GC, las tendencias de crecimiento han demostrado que esta población no solamente está
creciendo, sino que existen elevadas probabilidades de que se convierta en el centro de
abundancia de lobos marinos en las próximas décadas (Ward et al., 2010).
9.4. Ecomorfología
La ecomorfología se enfoca en la estimación de las relaciones ecológicas entre

especies o poblaciones de una misma especie, basándose en las posiciones de las mismas
dentro del espacio morfológico; permitiendo hacer inferencias ecológicas basándose en los
patrones morfológicos. Para lograrlo, la ecomorfología mide la correlación entre las variables
ecológicas y morfológicas, de modo que proporcionen información sobre el desempeño de
las variaciones morfológicas (Ricklefs & Miles, 1994). Estas variaciones morfológicas son
producto de la interacción entre el sistema genético y el ambiente, habiendo sido diseñadas
por la selección natural para producir distintos fenotipos promedio, bajo condiciones
ambientales distintas (Travis, 1994).
Las variaciones morfológicas pueden ser resultado de estímulos ambientales durante

la vida de un organismo sin producir ninguna variación genética (varianza ecofenotípica), o
pueden considerarse adaptaciones evolutivas, cuando estas variaciones constituyen un
proceso genético heredable (Caumul & Polly, 2005). En la estructura craneal y mandibular
85
de los mamíferos, la varianza ecofenotípica se ha visto principalmente reflejada en la
mandíbula; mientras que el cráneo y la dentición parecen llevar de manera precisa la señal
filogenética de las especies (Straney & Patton, 1980; Caumul & Polly, 2005).
El presente trabajo evaluó la relación entra la variación morfológica de las distintas

poblaciones de lobos marinos, con respecto a algunas variaciones ecológicas presentes en
cada una de estas poblaciones. Como se mostró previamente, las poblaciones de lobos
marinos están ubicadas en zonas que muestran una heterogeneidad ambiental elevada que
influye en la variación de la conducta agonística de los machos adultos y que está mediada
principalmente por la temperatura ambiental y la capacidad de termorregulación de los
individuos. Este trabajo demostró como las variaciones morfológicas, entre las poblaciones
de lobos marinos, tienen una correlación significativa con la temperatura ambiental de cada
población; en donde la mayor variación morfológica se expresa en las poblaciones que
habitan los ambientes con mayor temperatura ambiental, del GC.
Una de las variaciones morfológicas que caracterizan las poblaciones del GC, es el
desarrollo de apófisis mastoideas elongadas, lo cual implica una mayor área de sujeción, y
por ende, mayor fuerza de los músculos encargados del movimiento, rotación e inclinación
del cuello y cabeza (Tate, 2009). Adicionalmente estas poblaciones también registraron
cráneos con arcos cigomáticos ensanchados y cresta sagitales de mayor tamaño.
Tal como se explicó previamente, la mayor apertura de los arcos cigomáticos y el

desarrollo de crestas sagitales prominentes, permiten inferir un mayor tamaño y fuerza de los
músculos temporales; así como también juegan un papel importante en la sujeción de los
músculos maseteros que se encargan de elevar la mandíbula inferior (Searfoss, 1995;
Holbrook, 2002; Cameron & Groves, 2004). Adicionalmente las variaciones morfológicas
también involucran un rostro más corto, en donde el área de sujeción de los dientes incisivos
se reduce, mientras que el área de los dientes caninos es mayor. Estas características en
conjunto permiten inferir que los individuos que habitan las zonas con mayor temperatura
tienen una mayor fuerza de mordida, la cual generalmente está relacionada con cambios en
la alimentación de los individuos (Rafferti et al., 2000, Usami & Itoh, 2006).
86
El presente trabajo demostró que no existe una correlación entre la información
trófica reportada por Espinosa (2007) y la variabilidad morfológica reportada en este estudio,
por lo que otro factor que pudiera promover una mayor fuerza de mordida, sea la mayor
frecuencia de lucha de los machos en el agua, donde morder y no soltar a su contrincante
parece ser el factor que determina quienes resultan ganadores.
La alimentación es uno de los procesos fundamentales que todos los organismos

tienen que realizar para sobrevivir. Particularmente para los mamíferos marinos los
ambientes acuáticos, imponen presiones de selección fuertes, en las adaptaciones para llevar
a cabo dicho proceso (Marshall, 2009). En pinnípedos, ha sido reportada una correlación
positiva entre la morfología y la alimentación, en donde se han encontrado convergencias
morfológicas que reflejan las similitudes en la dieta entre distintas especies. Ejemplos de esto
se reflejan en las similitudes morfológicas entre la foca barbuda (Erignatus barbatus) y las
morsas (Odobenidae), debido a que la morfología craneal de ambos grupos han evolucionado
de manera independiente para ajustarse a la alimentación por succión. Así mismo la foca
leopardo (Hydrurga leptonyx) está morfológicamente separada de los fócidos, y se sitúa cerca
a los lobos marinos (Otariidae), ya que han desarrollado cráneos más robustos que el resto
de los fócidos, con el fin de capturar presas de mayor tamaño (Jones & Goswami, 2010). Esta
relación entre la morfología y alimentación es notoria al analizar distintas especies; sin
embargo, los resultados del presente trabajo, muestran que al analizar únicamente el lobo
marino de California, ya no se encuentra una asociación entre la variabilidad morfológica y
la trófica.
El lobo marino de California depreda en distintos hábitats y profundidades a lo largo

de su distribución, y la composición de su dieta varía geográficamente en función de la
disponibilidad de recursos en cada zona (Lowry et al., 1991). A pesar de esto, la diversidad
de la dieta parece ser relativamente baja en cada población (Lowry et al., 1991), por lo que
esta especie ha sido considerada como un especialista plástico (Morse, 1980), el cual usa
poco recursos al mismo tiempo, pero la composición de las presas es temporalmente
dinámica, aprovechando las presas temporalmente más abundantes o que son más accesibles
por formar cardúmenes (Lowry et al., 1991, García-Rodríguez & Aurioles-Gamboa, 2004).
87
De esta manera, la falta de asociación entre la variabilidad morfológica y la
variabilidad trófica reportada en el presente trabajo, se debe a que el lobo marino de
California tiene una elevada flexibilidad alimenticia, en función de los movimientos y
disponibilidad de las presas en el ambiente (Lowry et al., 1991, García-Rodríguez &
Aurioles-Gamboa, 2004); razón por la cual, la estructura craneal no muestra ninguna
especialización dirigida a un tipo de alimentación específica. Como se ha notado previamente
para otras especies de pinnípedos, una correlación positiva entre la morfología y la
alimentación requiere dietas muy diferentes que promuevan ajustes a la dentadura y a la
estructura bucal de los individuos; lo cual no se refleja en las distintas poblaciones del lobo
marino de California.
Por otra parte, la filogenia ha mostrado ser la fuente de mayor influencia en la

definición de la morfología craneal de pinnípedos (Jones & Goswami, 2010).
Específicamente en el lobo marino de California, varios trabajos han demostrado una
separación espacial entre las unidades poblacionales a lo largo de su distribución, en
respuesta a las distancias geográficas, la cual está directamente correlacionada con el
comportamiento filopátrico de las hembras en cada colonia (González-Suárez et al., 2009;
Schramm et al., 2009). No obstante, los resultados reportados en el presente trabajo muestran
como las variaciones morfológicas den machos adultos no se correlacionan con la
variabilidad filogenética de esta especie a lo largo de su distribución; de modo que las
diferencias filogenéticas entre las poblaciones, no se reflejan en las variaciones morfológicas
del cráneo (Figura 25). Una de las razones que podría explicar esto es que los machos adultos
tienen una dispersión entre colonias casi siete veces mayor a la dispersión de las hembras
(González-Suárez et al., 2009); por lo cual, la morfología craneal de estos individuos, puede
no estar reflejando la estructuración genética que ha sido descrita para esta especie. Sería
recomendable entonces, analizar esta correlación en la morfología craneal de las hembras
que dado su comportamiento filopátrico, puede reflejar con mayor intensidad las relaciones
filogenéticas entre las poblaciones.
El cráneo de los lobos marinos es una estructura que está completamente involucrada
en los procesos de comportamiento agonístico entre los machos de esta especie; y esta
conducta es fundamental en el desarrollo del sistema de apareamiento que ha sido descrito
88
para estos individuos. El desempeño de los machos adultos en las conductas de agresión,
define en gran medida sus probabilidades de copular y dejar descendencia, por lo que para
estos individuos, la selección sexual constituye una fuerza evolutiva de gran importancia. Las
variaciones descritas en el presente trabajo sobre la conducta de agresión, muestran como en
las zonas con temperaturas elevadas los machos permanecen en el agua la mayoría del tiempo
y desarrollan sus luchas en este medio, mientras que en zonas menos cálidas los organismos
no abandonan sus territorios sobre la playa, y las interacciones se llevan cabo en tierra
(Bohórquez-Herrera et al., 2014). Esta diferencia entre el desarrollo de agresiones en agua o
en tierra es lo que permite explicar la relación encontrada entre el comportamiento de
agresión de los machos adultos (definido por la temperatura del ambiente) y las variaciones
morfológicas encontradas en las poblaciones de lobos marinos.
Los lobos marinos, al igual que el resto de mamíferos marinos han adquirido
adaptaciones que mejoran su desempeño en el ambiente acuático, debido al elevado costo
energético relacionado con los patrones de flujo del agua (Daniel & Webb, 1987; Webb,
1988). Las fuerzas de mayor importancia en el medio acuático son la densidad (que afecta
las fuerzas de presión e inercia dentro de un fluido) y la viscosidad (que se refiere a la
resistencia interna a la distorsión y que produce la fricción del fluido) (Webb, 1988). El agua
es 800 veces más densa que el aire, y por lo menos 30 veces más viscosa, razón por la cual,
hay mayor resistencia al moverse en el agua que en el aire, de modo que estos individuos han
requerido adquirir adaptaciones que les permita reducir el arrastre y mejorar la producción y
eficiencia del empuje (Webb, 1988; Fish, 1993).
De esta manera, las variaciones morfológicas encontradas en los machos adultos de

lobo marino de California, que habitan regiones con elevadas temperaturas ambientales;
pueden estar respondiendo a la mayor fuerza muscular en cuello y mandíbula requerida para
defender sus territorios inmersos en el agua; debido a las mayores fuerzas de arrastre y
empuje necesarias, para alcanzar a su oponente en este medio. Adicionalmente, una mayor
fuerza de mordida asegurará que la piel mojada de los individuos no deslice fácilmente
durante los ataques. Esta relación entre las variaciones morfológicas y el comportamiento
sexual de los individuos también ha sido encontrada para otras especies de pinnípedos, dentro
de las que sobresalen la convergencia morfológica entre la foca capuchina (Cystophora
89
cristata) y los elefantes marinos (Odobenidae). En la foca capuchina, las amplias aperturas
nasales sirven para inflar la vejiga facial en machos adultos, la cual se asemeja al ancho rostro
de los elefantes marinos que sostiene la probóscide, presente únicamente en los machos de
esta especie. Así mismo, el lobo marino sudamericano (Otaria byronia) y la morsa
(Odobenus rosmarus) han mostrado convergencia en sus morfologías craneales, en relación
al dimorfismo sexual presente en estas especies (Jones & Goswami, 2010).
El comportamiento es definido como la actividad de un organismo como respuesta a

las condiciones impuestas por un ambiente específico, determinando el lugar donde habita y
se reproduce, los recursos que usa, las parejas que selecciona, y cómo responde a los
competidores y depredadores (Duckworth, 2009). Dada su alta variabilidad, el
comportamiento es considerado un “caracter lábil”, en razón a que muestra cambios intra e
inter individuales (Araya-Ajoy & Dingemanse, 2014) y es expresado únicamente en
respuesta a un estímulo (interno o externo); otorgándole la clasificación de caracter reversible
(Duckworth, 2009). A pesar de esta elevada variabilidad, numerosos estudios han
demostrado que los comportamientos pueden tener elevadas estabilidades en sus niveles de
expresión, siendo altamente repetibles y muy consistentes (Dingemanse et al., 2002a, b;
Schwagmeyer & Mock, 2003; Sih et al., 2003, Duckworth, 2006; entre otros).
Esta alta variabilidad, hace que la plasticidad de comportamiento muestre tasas de

cambio mayores con respecto a los cambios adaptativos en la morfología o fisiología;
permitiendo que el comportamiento sea el caracter que le permite al organismo interactuar
activamente con su ambiente; de modo que la variación en el comportamiento influencia las
presiones de selección, determinando que aspectos del ambiente son relevantes para cada
organismo; y por ende actúa como generador de los cambios evolutivos (Pigliucci et al.,
2006, Duckworth, 2009).
La idea del comportamiento como variable que produce el cambio evolutivo,

considera que los cambios en el comportamiento generan un cambio a un nuevo ambiente o
a una nueva forma de interactuar con el ambiente; exponiendo a los organismos a presiones
de selección novedosas que se manifiestan en la evolución de la morfología, fisiología e
historia de vida de las especies (Huey et al., 2003; Sol et al., 2005). De esta manera, el cambio
en el comportamiento puede ser el primer paso para procesos de especiación simpátrica (en
90
poblaciones continuamente distribuidas) (Figura 30, cajas de la 2 a la 7), alopátrica (en
poblaciones separadas por grandes distancias geográficas o por barreras físicas) o parapátrica
(en poblaciones continuas, en donde los individuos prefieren aparearse principalmente con
los vecinos geográficos, que con individuos de otras zonas más lejanas) (Figura 30, cajas de
la 2 a la 8) (Duckworth, 2009).
Sin embargo, el comportamiento también puede actuar como variable que produce la
disminución de la tasa de evolución, dada la plasticidad de comportamiento puede proteger
a los organismos de las fuerzas de la selección direccional permitiéndoles ya sea explotar
nuevos recursos (Losos et al., 2004) o moverse a ambientes menos estresantes (Huey et al.,
2003; Badyaev, 2005) (Figura 30, caja 8). Es importante resaltar que los procesos evolutivos
pueden suceder sin que nuevas presiones de selección existan, cuando el movimiento de una
población a un nuevo ambiente lleva a la divergencia evolutiva por procesos estocásticos
como el efecto fundador o la deriva genética (Wares et al., 2005).
Figura 30. Esquema que muestra como el comportamiento puede ser promotor o inhibidor
del cambio evolutivo, propuesto por Duckworth (2009). Las estrellas marcan la vía que las
poblaciones de Zalophus californianus pueden estar siguiendo.
91
Siguiendo el esquema propuesto por Duckworth (2009); las variaciones en el
comportamiento registradas en las poblaciones del lobo marino de California, en respuesta a
las diferencias ambientales; han condicionado a los individuos a encontrar nuevas formas de
interactuar con cada uno de sus ecosistemas, en donde los individuos que habitan las distintas
zonas han tenido que experimentar nuevas presiones de selección, que podrían estar causando
una divergencia evolutiva alopátrica, en donde el aislamiento por distancia entre las colonias
es un factor determinante, en la separación de distintas poblaciones de esta especie
(González-Suárez et al., 2009) (Figura 30, cajas 1,2,3,5 y 8).
Al entender como el comportamiento es un factor decisivo en los cambios evolutivos

que están ocurriendo en las poblaciones del lobo marino de California y que se están
reflejando en las diferencias genéticas que ya han sido reportadas (González-Suárez et al.,
2009; Schramm et al., 2009); puede entonces comprenderse de manera específica como el
comportamiento de agresión territorial de los machos adultos es uno de los factores que se
refleja en las variaciones morfológicas craneales de esta especie, debido a la elevada
variabilidad ambiental que existen en los ecosistemas donde habita.
La forma por la que los ambientes extremos afectan la variación fenotípica de los
cráneos en las distintas poblaciones del lobo marino de California, se debe a que los
ambientes estresantes modifican (y generalmente reducen) la integración de los sistemas de
regulación neuroendocrinológico, morfológico y conductual, y la respuesta genética y
fenotípica al evento estresante, queda “memorizada” en los sistemas de desarrollo del
organismo (Badyaev, 2005). Los efectos inducidos por el estrés y las estrategias de
resistencia al estrés, inducen variaciones fenotípicas y genéticas que generalmente son
direccionales, y que son transmitidas por vías ontogenéticas; persistiendo por varias
generaciones a través de la herencia materna, ecológica y social. Estos efectos
transgeneracionales, en conjunto con la complejidad de los sistemas de desarrollo y la
recurrencia del agente estresante, permite la asimilación genética de los efectos inducidos por
el estrés; facilitando la tasa de adaptación evolutiva (Badyaev, 2005).
De esta manera, el estrés ambiental que sufren las poblaciones del lobo marino en el
GC, produce variaciones en el comportamiento individual y poblacional, que al haberse
mantenido en el tiempo, ha generado variaciones genéticas que se manifiestan en
92
modificaciones fenotípicas del cráneo. Estos cambios morfológicos pueden heredarse
genética, ecológica o socialmente; asegurando la persistencia evolutiva de las estrategias de
respuesta el estrés y pueden ser consideradas el vínculo entre la adaptación individual y la
adaptación evolutiva (Badyaev, 2005).
Por último, vale la pena señalar que el comportamiento de agresión de los machos
adultos es tan solo uno de los comportamientos que están siendo modificados como respuesta
a las condiciones ambientales, por lo que el análisis conductual de los distintos componentes
de cada población es necesario, para responder de manera integral como se da la integración
entre la variación ambiental, comportamental y fenotípica en las poblaciones del lobo marino
de California.
93
10. CONCLUSIONES
 La morfología craneal de machos adultos, permitió separar a las poblaciones del lobo
marino de California con respecto al lobo marino de Galápagos con variaciones en los
tres módulos de desarrollo craneal; en donde la señal filogenética puede observarse en
las variaciones de la base del cráneo (apófisis cigomáticas del hueso temporal, fosas
mandibulares, los procesos mastoides y cóndilos occipitales).
 La separación morfológica entre las poblaciones del lobo marino de California consiste
en la variabilidad en la forma de las apófisis mastoides, la zona anterior del rostro, los
arcos cigomáticos y las crestas sagitales.
 Tomando en cuenta el desarrollo y establecimiento temprano de la base craneal, podría
considerarse que las variaciones morfológicas en este módulo del cráneo en las
poblaciones de Zalophus californianus en el Golfo de California; pueden estar reflejando
procesos de selección direccional en esta zona.
 La poca variabilidad morfológica en la base craneal de machos adultos, de las
poblaciones del lobo marino de California en la costa occidental de la Península de Baja
California, permite inferir que están operando procesos de selección normalizadora en
esta zona. Por su parte, la vista lateral del cráneo, al estar compuesta principalmente por
los dos módulos de cráneo de desarrollo tardío, refleja mayor influencia de la
variabilidad ambiental sobre la morfología craneal de Zalophus californianus, donde las
poblaciones del Pacífico centro y sur, reflejaron las menores variaciones, y las
poblaciones COP-Norte, GC-Norte y GC-Sur, fueron las responsables de la mayor
variabilidad.
 La temperatura ambiental es la característica que determina la zona donde se desarrollan
las interacciones agonísticas entre los machos territoriales, de modo que los individuos
que habitan zonas con temperaturas altas, defienden los territorios mientras permanecen
inmersos en el agua.
 Las diferencias demográficas, genéticas, biológicas y ecológicas entre las poblaciones
de lobo marino de California, corresponden en cierta medida a procesos oceanográficos
en cada una de las regiones; en donde la región COP-Norte muestra la menor variabilidad
genética, aunque sus tendencias poblacionales están incrementando. Por su parte, a pesar
de las bajas abundancias de la población del Golfo sur, la alta variabilidad genética y las
94
tendencias poblacionales parecen sugerir que puede convertirse en un centro de
abundancia de lobos marinos en las próximas décadas.
 Este trabajo permitió encontrar una asociación significativa entre la temperatura
ambiental y la morfología craneal de machos adultos, en donde las poblaciones ubicadas
en ambientes con temperaturas elevadas muestran mayores variaciones morfológicas,
mientras que aquellas ubicadas en ambientes menos cálidos, tienen menores variaciones
morfológicas, y su morfología se acerca mucho al promedio de la población.
 Se estableció una asociación clara entre la variabilidad morfológica y el comportamiento
de agresión diferencial de las distintas poblaciones de lobo marino de California, en
donde los organismos cuyas agresiones se desarrollan en el agua, tienen apófisis
mastoides más largas, arcos cigomáticos ensanchados, crestas sagitales más altas, rostros
más cortos y dientes caninos más anchos; que les permiten tener una mayor fuerza
muscular en la mordida y en la capacidad de maniobrar el cuello y cabeza, en el medio
acuático, donde existe una mayor resistencia física.
 No fue posible encontrar una correlación entre la variabilidad trófica con la variabilidad
morfológica del cráneo de machos adultos, debido a la elevada flexibilidad alimenticia
que tiene esta especie; cuya alimentación se ajusta a los movimientos y disponibilidad
de presas en el ambiente.
 La variación morfológica craneal de los machos adultos no muestra correlación con las
relaciones filogenéticas entre las poblaciones del lobo marino de California;
probablemente debido a que la alta dispersión de los machos de esta especie no permite
que las diferencias genéticas de cada población se fijen y expresen en la morfología
craneal de este sexo.
 El estrés ambiental al que están sometidas las poblaciones del lobo marino en el Golfo
de California ha generado variaciones en el comportamiento, que se reflejan en la
variabilidad fenotípica de dichas poblaciones como estrategias de respuesta al estrés; y
constituyen el vínculo entre la adaptación individual y la adaptación evolutiva. Estas
condiciones extremas, no sólo están modificando el fenotipo de los individuos, sino que
también puede estar alterando el sistema de apareamiento, reduciendo el nivel de
poliginia de las poblaciones del Golfo de California con respecto a las de la costa
occidental de la Península de Baja California.
95
11. BIBLIOGRAFÍA
A
Acevedo-Gutiérrez, A. 1994. First record of a sea lion, Zalophus californianus, at Isla del
Coco, Costa Rica. Mar. Mammal Sci., 10(4): 484-485.
Ackermann, M. & M. Doebeli. 2004. Evolution of niche width and adaptative diversification.
Evolution, 58: 2599 – 2612.
Adams, D.C. & D.J. Funk. 1997. Morphometric inferences on sibling species and sexual
dimorphism in Neochlamisus bebbianae leaf beetles: multivariate applications of the
thin-plate spline. Syst. Biol., 46(1): 180-194.
Adams, D.C. & E. Otarola-Castillo. 2013. Geomorph: an R package for the collection and
analysis of geometric morphometric shape data. Method. Ecol. Evol., 4: 393-399.
Adams, D.C., F.J. Rohlf & D.E. Slice. 2004. Geometric morphometrics: ten years of progress
following the “revolution”. Ital. J. Zool., 71: 5–16.
Adams, D.C., E. Otarola-Castillo & E. Sherratt. 2013a. Geomorph: Geometric morphometric

analysis of 2d/3d landmark data. R package version 1.1-5. http://cran.r-
project.org/web/packages/geomorph/
Adams, D.C., F.J. Rohlf & D.E. Slice. 2013b. A field comes of age: geometric morphometrics
in the 21st century. Hystrix, 24(1): 7-14. doi: 10.4404/hystrix-24.1-6283
Aguilar, A., A. Borrell & P.J. Reijnders. 2002. Geographical and temporal variation in levels
of organochlorine contaminants in marine mammals. Mar. Environ. Res., 53: 425-
452.
Alexander, RMcN. 1988. The scope and aims of functional and ecological morphology.
Netherlands J. Zool. 38(1):3-22.
96
Allison, E.C. 1964. Geology of areas bordering Gulf of California; p. 3-29. En: van Andel,
T.H. & G.G. Shor, Jr. (Eds.) Marine Geology of the Gulf of California. The American
Association of Petroleum Geologists. Wisconsin.
Allison, P. 1999. Logistic regression using SAS: Theory and application. Cary, NC, Estados
Unidos: SAS Institute.
Álvarez-Arellano, A. & A. Molina-Cruz, A. 1984. Aspectos paleoceanográficos cuaternarios

del Golfo de California, evidenciados por conjuntos de radiolarios. An. Inst. Cienc.
Mar Limnol., contribución 475.
Antón, M. & A. Galobart. 1999. Neck function and predatory behaviour in the scimitar-
toothed cat Homotherium latidens (Owen). J. Vertebr. Paleontol., 19 (4): 771–784.
Araya-Ajoy, Y.G. & N.J. Dingemanse. 2014. Characterizing behavioral “characters”: an

evolutionary framework. P. R. Soc. B, 281: 20132645
Arnason, U., A. Gullberg, A. Janke, M. Kullberg, N. Lehman, E.A. Petrov & R. Väinölä.
2006. Pinniped phylogeny and a new hypothesis for their origin and dispersal. Mol.
Phylogenet. Evol., 41: 345-354. doi: 10.1016/j.ympev.2006.05.022.
Arnould, J. P. 1997. Lactation and the cost of pup-rearing in Antarctic fur seals. Mar.
Mammal Sci., 13(3): 516-526. doi: 10.1111/j.1748-7692.1997.tb00662.x.
Aurioles, D., P.L. Koch & B.J. Le Boeuf. 2006. Differences in foraging location of Mexican
and California Elephant seals: evidence from stable isotopes in pups. Mar. Mammal
Sci., 22(2): 326-338. doi: 10.1111/j.1748-7692.2006.00023.x.
Aurioles-Gamboa, D. & C.J. Hernández-Camacho. Datos no publicados. Datos

demográficos de la colonia reproductiva del lobo marino de California en Isla Santa
Margarita (ISM) (costa occidental de la Península de Baja California).
Aurioles-Gamboa, D. & A. Zavala-González. 1994. Algunos factores ecológicos que

determinan la distribución y abundancia del lobo marino Zalophus californianus, en
el Golfo de California. Cienc. Mar., 20(4): 535 – 553.
97
Aurioles-Gamboa, D., S. Castillo-Falcón, I. Contreras-Arredondo & L.G. Barnes. 2000.
Patron latitudinal en carácteres dentarios del lobo marino de California en
Norteamerica (Zalophus californianus californianus). En: XXV Reunión
Internacional para el Estudio de los Mamíferos Marinos. La Paz, Baja California Sur,
México.
Aurioles-Gamboa, D., Newsonme, S. D., Salazar Pico, S. K., & Koch, P. L. 2009. Stable
isotope differences between sea lions of the genus Zalophus from the Gulf of
California and Galapagos Islas. J. Mammal., 90(6): 1420-1420.
Aurioles-Gamboa, D., C. Godínez-Reyes, C. Hernández-Camacho y K. Santos-del-Prado-

Gasca (comps.) y Red de monitoreo, investigación y conservación de los pinnípedos
de México. 2011. Taller de análisis del estado de la población de lobo marino de
California Zalophus californianus en México. CICIMAR, CONANP, INE. La Paz,
B.C.S., México. 25 y 26 de noviembre de 2010. 78 p.
Aurioles-Gamboa, D., García-Rodríguez, F., Ramírez-Rodríguez, M., & Hernández-

Camacho, C. 2003. Interacción entre el lobo marino de California y la pesquería
artesanal en la Bahía de La Paz, Golfo de California, México Interaction between the
California sea lion and the artisanal fishery in La Paz Bay, Gulf of California, Mexico.
Cienc. Mar., 29(3): 357-370.
B
Bayaev, A.V. 2005. Stress induced variation in evolution: from behavioural plasticity to
genetic assimilation. P. R. Soc. B., 272: 877-886.
Bartholomew, G.A. 1970. A model for the evolution of Pinniped polygyny. Evolution, 24:
546 – 559.
Barton, N. & L. Patridge. 2000. Limits to natural selection. BioEssays, 22: 1075-1084.
Bearzi, M. 2006. California sea lions use dolphins to locate food. J. Mammal., 87(3): 606-
617. doi: 10.1644/04-MAMM-A-115R4.1.
98
Bininda-Emonds, O.R. 2000. Pinniped brain sizes. Mar. Mammal Sci., 16(2): 469-481. doi:
10.1111/j.1748-7692.2000.tb00939.x.
Bodkin, J. L., G.G. Esslinger & D.H. Monson. 2004. Foraging depths of sea otters and
implications to coastal marine communities. Mar. Mammal Sci., 20(2): 305-321. doi:
10.1111/j.1748-7692.2004.tb01159.x.
Bohórquez-Herrera, J., C.J. Hernández-Camacho, D. Aurioles-Gamboa & V- Cruz-Escalona.

2014. Plasticity in the agonistic behavior of male California sea lions, Zalophus
californianus. Anim. Behav., 89: 31-38.
Boness, D. J. 1991. Determinants of mating systems in the Otariidae (Pinnipedia); p. 1 – 44.

En: Renouf, D. (Ed.) The Behavior of Pinnipeds, Chapman and Hall, Cambridge; 410
p.
Boness, D.J. & W.D. Bowen. 1996. The evolution of maternal care in Pinnipeds. BioScience,
46(9): 645-654. doi: 10.2307/1312894.
Bookstein, F.L. 1991. Morphometric tools for Landmark Data: geometry and Biology.
Cambridge University Press, United States; 435 p.
_____ 1997. Landmark methods for forms without landmarks: localizing group differences
in outline shape. Med. Image Anal. 1: 225–243.
Bowen, W. (2000). Reconstruction of pinniped diets: accounting for complete digestion of

otoliths and cephalopod beaks. Can. J. Fish. Aquat. Sci., 57(5): 898-905. doi:
10.1139/cjfas-57-5-898.
Bowen, W. D. 1997. Role of marine mammals in aquatic ecosystems. Mar. Ecol. Prog. Ser.,
158: 267-274.
Bowen, W.D., S.J. Iverson, J.I. Mcmillan & D.J. Boness. 2006. Reproductive performance
in grey seals: age-related improvement and senescence in a capital breeder. J. Anim.
Ecol., 75: 1340-1351. doi: 10.1111/j.1365-2656.2006.01157.
Braham, H. 1974. The California sea lion on Islas of San Luis Obispo County, California.
Calif. Fish Game, 60(2): 79-83.
99
Brown, J.D. 1988. Understanding research in second language learning: A teacher’s guide to
statistics and research design. Cambridge, U.K.: Cambridge University Press.
Brown, R., A. Smith, G. Morejohn & R.L. DeLong. 1980. Metastatic adenocarcinoma in two
California Sea lions, Zalophus c. californianus. J. Wildlife Dis., 16(2): 261-266.
de Bruyn, P.J.N., C.A. Tosh, M.N. Bester, E.Z. Cameron, T. McIntyre & I.S. Wilkinson.
2011. Sex at sea: alternative mating system in an extremely polygynous mammal.
Anim. Behav., 82: 445-451.
Brunner, S. 2004. Fur seals and sea lions (Otariidae): identification of species and taxonomic
review. Syst. Biodivers., 1(3): 339-439. doi: 10.1017/S147720000300121X.
_____ 2002a. Geographic variation in skull morphology of adult Steller sea lions
(Eumetopias jubatus). Mar. Mammal Sci., 18(1): 206-222. doi: 10.1111/j.1748-
7692.2002.tb01029.x.
_____ 2002b. A probable hybrid sea lion – Zalophus californianus × Otaria byronia. J.
Mammal, 83(1): 135 – 144.
Brunner, S., P.D. Shaughnessy & M.M. Bryden. 2002. Geographic variation in skull
characters of fur seals and sea lions (family Otariidae). Aust. J. Zool., 50: 415-438.
Burnham, K.P. & D.R. Anderson. 1998. Model selection and multimodel inference. A
practical information-theoretic approach. New York, NY, U.S.A.: Springer-Verlag.
Burton, R.K. & P.L. Koch. 1999. Isotopic tracking of foraging and long-distance migration
in northeastern Pacific Pinnipeds. Oecologia, 119(4): 578-585. doi:
10.1007/s004420050822.
C
Cameron, D.W. & C.P. Groves. 2004. Bones, stones and molecules: “out of Africa” and
human origins. Academic Press. Estados Unidos.
100
Campagna, C. 1987. The breeding behavior of the southern sea lion. Tesis doctoral.
University of California, Santa Cruz.
Campagna, C. & B.J. Le Boeuf. 1988. Thermoregulatory behaviour of southern sea lions and
its effect on mating strategies. Behaviour, 107: 72-90.
Campagna, C., R. Werner, W. Karesh, M. R. Marín, F. Koontz, R. Cook & C. Koontz. 2001.
Movements and location at sea of South American sea lions (Otaria flavescens). J.
Zool., 257: 205 – 220.
Carretta, J.V., E. Oleson, D.W. Weller, A.R. Lang, K.A. Forney, J. Baker,.B. Hanson, K.
Martien, M.M. Muto, M.S. Lowry, J. Barlow, D. Lynch, L. Carswell, R.L. Brownell
Jr., D.K. Mattila & M.C. Hill. 2013. U.S. Pacific marine mammal stock assessments:
2012. NOAA Technical Memorandum NMFS. NOAA-TM-NMFS-SWFSC-504.
Cassini, M. 2000. A model on female breeding dispersion and the reproductive systems of
pinnipeds. Behav. Process., 51(1-3): 93-99. doi: 10.1016/S0376-6357(00)00121-2.
Castro, L.E. 1998. Ecomorfología de peces continentales argentinos. Trabajo de tesis,

Doctorado en Ciencias Naturales, Universidad Nacional de la Plata. Buenos Aires,
Argentina. 79 p.
Castro-González, M.I., D. Aurioles-Gamboa & F. Pérez-Gil. 2003. Fatty acids in plasma sea
lion pups (Zalophus c. californianus) from Los Islotes, Baja California Sur, Mexico.
Cienc. Mar., 29(1): 9-20.
Castro-González, M. I., D. Aurioles-Gamboa, S. Montaño-Benavides, F. Pérez-Gil & N.

López-Orea. 2001. Lípidos totales, colesterol y trigliceridos plasmáticos en crías del
lobo marino de California (Zalophus californianus) del Golfo de California. Cienc.
Mar., 27(3): 375-396.
Caumul, R. & P.D. Polly. 2005. Phylogenetic and environmental components of

morphological variation: Skull mandible and molar shape in marmots (Marmot,
Rodentia). Evolution, 59 (11): 2460-2472.
101
Chai, Y. & R.E. Maxson Jr. 2006. Recent advances in craniofacial morphogenesis. Dev.
Dynam., 235: 2353-2375.
Charnov, E.L. 1991. Evolution of life history variation among female mammals. P. Natl.
Acad. Sci., 88(4): 1134-1137. doi: 10.1073/pnas.88.4.1134.
Cheverud, J.M. 1995. Morphological integration in the saddle-back tamarin (Saguinus

fuscicollis) cranium. Am. Nat., 145: 63–89.
Chilvers, B.L., B.C. Robertson, I.S. Wilkinson & P.J. Duignan. 2006. Growth and survival
of New Zealand sea lions, Phocarctos hookeri: birth to 3 Mess. Polar Biol., 30(4):
459-469. doi: 10.1007/s00300-006-0203-9.
D
Daniel, T.L. & P.W. Webb. 1987. Physical determinants of locomotion, p. 343-369. En:
DeJours, P., L. Bolis, C.R. Taylor & E.R. Weibel (Eds.). Comparative physiology:
Life in water and on land. Liviana Press, New York.
Darwin, C. 1871. The descent of man, and selection in relation to sex. London, U.K.: J.
Murray.
Debier, C., G.M. Ylitalo, M. Weise, F. Gulland, D.P. Costa, B.J. Le Boeuf, T. de Tillesse &
Y. Larondelle. 2005. PCBs and DDT in the serum of juvenile California sea lions:
Associations with vitamins A and E and thyroid hormones. Environment. Pollut., 134:
323-332.
DeWitt, T.J. & S.M. Scheiner. 2004. Phenotypic plasticity: functional and conceptual
approaches. Oxford University Press, United States; 247 p.
Dingemanse, N.J., C. Both, P.J. Drent, K. van Oers & A.J. van Noordwijk. 2002a.
Repeatability and heritability of exploratory behaviour in great tits from the wild.
Anim. Behav., 64: 929-938. doi:10.1006/anbe.2002.2006.
102
Dingemanse, N.J., C. Both, A.J. van Noordwijk, A.L. Rutten & P.J. Drent. 2002b. Natal
dispersal and personalities in great tits (Parus major). P. R. Soc. B., 270: 741-747.
doi: 10.1098/rspb.2002.2300.
Duckworth, R.A. 2006. Behavioral correlations across breeding contexts provide a

mechanism for a cost of aggression. Behav. Ecol., 17(6): 1011-1019.
doi:10.1093/beheco/arl035
_____ 2009. The role of behavior in evolution: a search for mechanism. Evol. Ecol., 23:513-
531.
E
Eibl-Eibesfeldt, I. 1955. Ethologische Studien am Galápagos-Seelöwen, Zalophus
wollebaeki Sivertsen. Z. Tierpsychol., 12: 286-303.
Elorriaga-Verplancken, F. R. 2009. Variación de δ15N Y δ13C en colágeno dental de lobos

marinos del género Zalophus: Patrones ontogénicos y geográficos. Tesis de
doctorado. Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico
Nacional. La Paz, B.C.S., México.
Emlen, S.T. & L.W. Oring. 1977. Ecology, sexual selection, and the evolution of mating
systems. Science, 197: 215-223.
Espinosa, M. 2007. Variabilidad especial de la dieta del lobo marino de California (Zalophus
californianus californianus, Lesson 1828). Tesis de Maestría. Programa de posgrado
en Ciencias en Ecología Marina. Centro de Investigación Científica y de Educación
Superior de Ensenada. 175 p.
Espinosa-Carreon, T.L., P.T. Strub, E. Beier, F. Ocampo-Torres & G. Gaxiola-Castro. 2004.

Seasonal and interannual variability of satellite-derived chlorophyll pigment, surface
height, and temperature off Baja California. J. Geophys. Res.-Oceans, 109(C03039).
103
F
Feingold, J.S. & P.W. Glynn. 2014. Coral Research in the Galápagos Islands, Ecuador. En:
Denkinger, J. & L. Vinueza (Eds). The Galápagos Marine Reserve: A dynamic social-
ecological system. Springer, Nueva York.
Fernández-Juricic, E. & M.H. Cassini. 2007. Intra-sexual female agonistic behaviour of the
South American sea lion (Otaria flavescens) in two colonies with different breeding
substrates. Acta Ethol., 10(1): 23-28. doi: 10.1007/s10211-006-0024-4.
Fish, F.E. 1993. Influence of hydrodynamic design and propulsive mode on mammalian
swimming energetics. Aust. J. Zool., 42: 79-101.
Fitzpatrick, J. L., M. Almbro, A. Gonzalez-Voyer, N. Kolm & L. Simmons. 2012. Male

contest competition and the coevolution of weaponry and testes in pinnipeds.
Evolution, 66: 3595-3604.
Flatz, R., M. González-Suárez, J.K. Young, C.J. Hernández-Camacho, A.J. Immel & L.R.
Gerber. 2012. Weak polygyny in California sea lions and the potential for alternative
mating tactics. Plos One, 7(3): e33654.
Francis, J. 1987. Interfemale aggression and spacing in the northern fur seal Callorhinus
ursinus and thr California sea lion Zalophus californianus. Teis doctoral, Universidad
de California, Santa Cruz.
Fritz, L.W. & S. Hinckley. 2005. A critical review of the regime shift-"junk food''-nutritional
stress hypothesis for the decline of the western stock of Steller sea lion. Mar. Mammal
Sci., 21(3): 476-518.
Futuyma, D.J. 1986. Evolutionary Biology. 2ª Ed. Sunderland, MA: Sinauer.
104
G
García-Rodríguez, F. & D. Aurioles-Gamboa. 2004. Spatial and temporal variation in the
diet of the California sea lion (Zalophus californianus) in the Gulf of California,
Mexico. Fish. Bull., 102(1): 47-62.
Gaulin, S.J.C. & L.D. Sailer. 1984. Sexual dimorphism in weight among the Primates: The
relative impact of allometry and sexual selection. Int. J. Primatol., 5: 515-535.
Gerber, L. 2006. Including behavioral data in demographic models improves estimates of

population viability. Front. Ecol. Environ., 4(8): 419-427.
González, J.E. 1988. Islas del Golfo de California. Secretaria de Gobernación/UNAM ,

México D.F. 292 p. ISBN 968-360626-1.
González-Suárez, M. & M.H. Cassini. 2014. Variance in male reproductive success and
sexual size dimorphism in pinnipeds: testing an assumption of sexual selection theory.
Mammal Rev., 44(2): 88-93.
González-Suárez, M. & L.R. Gerber. 2008. Habitat preferences of California sea lions:
implications for conservation. J. Mammal., 89 (6): 1521 – 1528.
González-Suárez, M., R. Flatz, D. Aurioles-Gamboa, P. W. Hendrick & L. R. Gerber. 2009.

Isolation by distance among California sea lion populations in Mexico: redefining
management stocks. Mol. Ecol., 18: 1088 – 1099.
Goodall-Copestake, W.P., G.A. Tarling & E.J. Murphy. 2012. On the comparison of
population-level estimates of haplotype and nucleotide diversity: a case study using
the gene cox1 in animals. Heredity, 109: 50-56.
Green, W.D.K. 1996. The thin-plate spline and images with curving features. p. 19-87. En:
Mardia K.V., C.A. Gill & I.L. Dryden (Eds.). Image Fusion and Shape Variability.
Leeds: University of Leeds Press.
105
H
Hallgrímsson, B., D.E. Lieberman, W. Liu, A.F. Ford-Hutchinson & F.R. Jirik. 2007a.
Epigenetic interactions and the structure of phenotypic variation in the cranium. Evol.
Dev., 9: 76-91.
Hallgrímsson, B., D.E. Lieberman, N.M. Young, T. Parsons & S. Wat. 2007b. Evolution of
covariance in the mammalian skull. Novart. Fdn. Symp., 284: 164-185.
Harcourt, A.H., P.H. Harvey, S.G. Larson & R.V. Short. 1981. Testis weight, body weight
and breeding system in primates. Nature, 293: 55-57.
Harrell, F.E. 2001. Regression modelling strategies with applications to linear models,
logistic regression, and survival analysis. New York, NY, U.S.A.: Springer.
Haury, L.R., E.L. Venrick, C.L. Fey, J.A. McGowan y P.P. Niiler. 1993. The Ensenada Front.
CalCOFI Rep., Vol. 34.
Heath, C. B., & W.F. Perrin. 2009. California, Galapagos, and Japanese Sea Lions - Zalophus
californianus, Z. wollebaecki and Z. japonicus. En: Perrin, W.F., B. Würsig, & J. G.
Thewissen, Encyclopedia of Marine Mammals (Second., p. 170-176). Orlando,
Florida: Academic Press.
Heath, C.B. 1989. The behavioral ecology of the California sea lion, Zalophus californianus
Tesis de doctorado. Santa Cruz: University of California, Santa Cruz. 255 p.
Hernández-Camacho, C. J., D. Aurioles-Gamboa, J. Laake & L.R. Gerber. 2008. Survival

rates of the California sea lion, Zalophus californianus, in Mexico. J. Mammal.,
89(4): 1059-1066. doi: 10.1644/07-MAMM-A-404.1.
Hickey, B.M. & N.S. Banas. 2003. Oceanography of the U.S. Paciﬁc Northwest Coastal
Ocean and Estuaries with Application to Coastal Ecology. Estuaries, 26(4B): 1010-
1031.
Hillson, S. 1986. Teeth. Cambridge: Cambridge University Press.
106
Holbrook, L.T. 2002. The unusual development of the sagittal crest in Brazilian tapir
(Tapirus terrestris). J. Zool., 256: 215-219.
Hosmer, D. W., Hosmer, T., Le Cessie, S., & Lemeshow, S. (1997). A comparison of
goodness-of-fit tests for the logistic regression model. Stat. Med., 16: 965-980.
Huey, R.B., P.E. Hertz & B. Sinervo. 2003. Behavioral drive versus behavioral inertia in
evolution: A null model approach. Am. Nat., 161(3): 357-366.
I
IBM. 2012. SPSS statistics. New York, NY, U.S.A.: IBM Corporation Software Group.
J
Jacobs, D. F., C.J. Hernandez-Camacho, J.K. Young & L.R. Gerber. 2008. Determinants of
outcomes of agonistic interactions among male California sea lions (Zalophus
californianus). J. Mammal., 89(5): 1212-1217. doi: 10.1644/07-MAMM-A-171.1.
Jones, K. E. & A. Goswami. 2010. Quantitative analysis of the influences of phylogeny and
ecology on phocid and otariid pinniped (Mammalia; Carnivora) cranial morphology.
J. Zool., 280(3): 297-308. doi: 10.1111/j.1469-7998.2009.00662.x.
K
Kaliontzopoulou, A., D.C. Adams, A. van der Meijden, A. Perera & M.A. Carretero. 2012.
Relationships between head morphology, bite performance and ecology in two
species of Podarcis wall lizards. Evol. Ecol., 26: 825-845.
Kardong, K.V. 2001. Vertebrados: Anatomía comparada, función, evolución. España,

McGraw-Hill/Interamericana. 732 p.
Khamas, W. A., H. Smodlaka, J. Leach-Robinson & L. Palmer. 2012. Skin histology and its
role in heat dissipation in three pinniped species. Acta Vet. Scand., 54: 46-56.
107
King, J.E. 1983. Seals of the world. Oxford University Press, Oxford.
Klingenberg, C.P. 2008- Morphological Integration and Developmental Modularity. Annu.

Rev. Ecol. Evol. S., 39: 115-132.
_____ 2010. Evolution and development of shape: integrating quantitative approaches. Nat.
Rev., 11:623-635.
_____ 2013a. Cranial integration and modularity: insights into evolution and development
from morphometric data. Hystrix, 24(1): 43-58.
_____ 2013b. Visualization in geometric morphometrcis: how to read and how to make
graphs showing shape changes. Hystrix, 24(1): 15-24.
L
Lawson, L.J. & N. Perry. 2007. Advances in our understanding of mammalian sex-biased
dispersal. Mol. Ecol., 16: 1559 – 1578.
Leutenegger, W. & J.T. Kelly. 1977. Relationship of sexual dimorphism in canine size and
body size to social, behavioural, and ecological correlates in anthropoid primates.
Primates, 18: 117-136.
Lidgard, D.C., D.J. Boness, W.D. Bowen & J.I. McMillan. 2008. The implications of stress
on male mating behavior and success in a sexually dimorphic polygynous mammal,
the Grey seal. Horm. Behav., 53(1): 241-248. doi: 10.1016/j.yhbeh.2007.10.003.
Lieberman D.E., O.M. Pearson & K.M. Mowbray. 2000. Basicranial influence on overall
cranial shape. J. Human Evol., 38: 291–315.
Liebsch, N., R. Wilson, H. Bornemann, D. Adelung & J. Plotz. 2007. Mouthing off about
fish capture: Jaw movement in pinnipeds reveals the real secrets of ingestion. Deep-
Sea Res. Pt. II, 54(3-4): 256-269. doi: 10.1016/j.dsr2.2006.11.014.
Lindenfors, P., L. Froberg & C.L. Nunn. 2004. Females drive primate social evolution. P. R.
Soc. B-Biol. Sci., 271(Suppl. 3): S101-S103.
108
Lindenfors, P., B.S. Tullberg & M. Biuw. 2002. Phylogenetic analyses of sexual selection
and sexual size dimorphism in pinnipeds. Behav. Ecol. Sociobiol., 52: 188-193.
Losos, J.B., T.W. Schoener & D.A. Spiller. 2004. Predator-induced behaviour shifts and
natural selection in field-experimental lizard populations. Nature, 432: 505-508.
Lowry, M. S. & K. A. Forney. 2005. Abundance and distribution of California sea lions
(Zalophus californianus) in central and northern California during 1998 and summer
1999. Fish. Bull., 103: 331-343.
Lowry, M. S. & O. Maravilla-Chavez. 2005. Recent abundance of California sea lions in

western Baja California, Mexico and the United States; p. 485 - 497. En: Garcelon,
D. K. & C. A. Schwemm (Eds.) Proceedings of the sixth California Islas Symposium.
National Park Service Technical Publication CHIS-05-01, Institute for Wildlife
Studies, Arcata, California.
Lowry, M.S., B.S. Stewart, C.B. Heath, P.K. Yochem & J.M. Francis. 1991. Seasonal and
annual variability in the diet of California sea lions Zalophus californianus at San
Nicolas Isla, California, 1981-86. Fish. Bull., 89(2): 331-336.
Lluch-Cota, S.E., E.A. Aragón-Noriega, F. Arreguín-Sánchez, D. Aurioles-Gamboa, J.J.

Bautista-Romero, R.C. Brusca, R. Cervantes-Duarte, R. Cortés-Altamirano, P. Del-
Monte-Luna, A. Esquivel-Herrera, G. Fernández, M. Hendrickx, S. Hernández-
Vázquez, H. Herrera-Cervantes, M. Kahru, M. Lavín, D. Lluch-Belda, D.B. Lluch-
Cota, J. López-Martínez, S.G. Marinone, M.O. Nevárez-Martínez, S. Ortega-García,
E. Palacios-Castro, A. Parés-Sierra, G. Ponce-Díaz, M. Ramírez-Rodríguez, C.A.
Salinas-Zavala, R.A. Schwartzlose & A.P. Sierra-Beltrán. 2007. The Gulf of
California: Review of ecosystem status and sustainability challenges. Prog.
Oceanogr., 73: 1-26.
109
M
Mackey, B. L., Durban, J. W., Middlemas, S. J., & Thompson, P. M. 2008. A Bayesian
estimate of harbour sea survival using sparse photo-identification data. J. Zool., 274:
18-27.
Maldonado, J. E., F. Orta, B. S. Stewart, E. Geffen & R. K. Wayne. 1995. Intraspecific

genetic differentiation in California sea lions (Zalophus californianus) from southern
California and the Gulf of California. Mar. Mammal Sci., 11(1): 46-58.
Marshall, C.D. 2009. Feeding morphology, p. 406-414. En: Perrin, W.F., B. Wursig & J.G.M.
Thewissen. Encyclopedia of marine mammals. Academic Press, Estados Unidos de
América. 1352 p.
Matsuura, D.T. & G.C. Whittow. 1974. Evaporative heat loss in the California sea lion and
Harbor seal. Comp. Biochem. Phys. A., 48A: 9-20.
McConkey, S.D. 1999. Photographic identification of the New Zealand sea lion: a new
technique. New. Zeal. J. Mar. Fresh., 33: 63-66
McIntyre, G.T. & P.A. Mossey. 2003. Size and shape measurement in contemporary
cephalometrics. Eur. J. Orthodont., 25(3): 231-242.
Miller, E. H. 1974. Social behaviour between adult male and female New Zealand fur seals,
Arctocephalus forsteri (Lesson) during the breeding season. Aust. J. Zool., 22: 155-
173.
Moore, D.G. & J.R. Curray. 1982. Geologic and tectonic history of the Gulf of California.
Deep Sea Drilling Project, 14: 1279-1294.
Morse, D.H. 1980. Behavioral mechanisms in ecology. Estados Unidos de América, Harvard
University Press. ISBN 0-674-06461
Moss, M.L. & R.W. Young. 1960. A functional approach to craniology. American Journal
of Physical Anthropology, 18: 281–292.
110
Motta, P.J. & K.M. Kotrschal. 1992. Correlative, experimental, and comparative
evolutionary approaches in ecomorphology. Neth. J. Zool. 42: 400-415.
Motta, P.J., K.B. Clifton, P. Hernández & B.T. Eggold. 1995a. Ecomorphological correlates
in ten species of subtropical seagrass fishes: diet and microhabitat utilization.
Environ. Biol. Fishes 44: 37-60.
Motta, P.J., S.F. Norton & J.J. Luckzkovich. 1995b. Perspectives on the ecomorphology of
the bony fishes. Environ. Biol. Fishes 44:11-20.
N
Nei, M. 1987. Molecular Evolutionary Genetics. Columbia University Press: New York.
Nei, M. & W.H. Li. 1979. Mathematical model for studying genetic variation in terms of
restriction endonucleases. P. Natl. Acad. Sci. USA, 76: 5269–5273.
O
Odling-Smee, F.J., K.N. Laland & M.W. Feldman. 2003. Niche construction: the neglected
process in evolution. Princeton University Press, Princeton.
Oksanen, J., F.G. Blanchet, R. Kindt, P. Legendre, P.R. Minchin, R.B. O'Hara, G.L. Simpson,
P. Solymos, M.H.H. Stevens & H. Wagner 2013. Vegan: Community Ecology
Package. R package version 2.0-8. http://CRAN.R-project.org/package=vegan
Oliveira, L. R., J.I. Hoffman, E. Hingst-Zaher, P. Majluf, M.M. Muelbert, J.S. Morgante &
W. Amos. 2008. Morphological and genetic evidence for two evolutionarily
significant units (ESUs) in the South American fur seal, Arctocephalus australis.
Conserv. Gen., 9(6): 1451-1466. doi: 10.1007/s10592-007-9473-1.
Opperman, L.A., P.T. Gakunga & D.S. Carlson. 2005. Genetic factors influencing
morphogenesis and growth of sutures and synchondroses in the craniofacial complex.
Seminars in Orthodontics, 11: 199–208.
111
Orr, R.T., J. Schonewald, & K. W. Kenyon. 1970. The California sea lion: Skull growth and
a comparison of two populations. P. Natl. Acad. Sci., 37: 381-394.
P
Parker, P., J.T. Harvey, J.M. Maniscalco & S. Atkinson. 2008. Pupping-site fidelity among
individual Steller sea lions (Eumetopias jubatus) at Chiswell Island, Alaska. Can. J.
Zool., 86: 826-833.
Parker, G.A., C.M. Lessells & L.W. Simmons. 2012. Sperm competition games: a general
model for precopulatory male-male competition. Evolution, 67(1): 95-109.
PBS (Public Broadcasting Service). 2001. Evolution: Library – Glossary. Disponible en

línea: http://www.pbs.org/wgbh/evolution/library/glossary/index.html
Pedrín-Avilés, S. & G. Padilla-Arredondo. 1999. Morfología y sedimentología de la

plataforma continental del suroeste de la Península de Baja California, México. Rev.
Mex. Cienc. Geol., 16(2): 132-146
Pellegrini, A.D. 2008. The roles of aggressive and affiliative behaviors in resource control:
A behavioral ecological perspective. Dev. Rev., 28(4): 461-487. doi:
10.1016/j.dr.2008.03.001.
Pérez, S.I., V. Bernal & P.N. González. 2006. Differences between sliding semi-landmark
methods in geometric morphometrics, with an application to human craniofacial and
dental variation. Journal Compilation Anatomical Society of Great Britain and
Ireland. 208: 769-784.
Perrin, N. & J. Travis. 1992. On the use of constraints in evolutionary biology and some
allergic reactions to them. Funct. Ecol., 6: 361–363.
Petterson, R.S. & G.A. Bartholomew. 1967. The natural history and behavior of the
California sea lion. Am. Soc. Mammal., special publication. 1: 79 p.
Piersma, T. & J. Drent. 2003. Phenotypic flexibility and the evolution of organismal design.
Trends Ecol. Evol., 18(5): 228-233.
112
Pigliucci, M., C.J. Murren & C.D. Schlichting. 2006. Phenotypic plasticity and evolution by
genetic assimilation. J. Exp. Biol., 209: 2362-2367.
Piñero, D., M. Castañeda, A. Castillo, R. Cerritos, O. Chassin-Noria, P. Colunga-García, P.

Delgado, P. Díaz-Jaimes, L.E. Eguiarte, A. Escalante, B. Espinoza, A. Fleury, S.
Flores, G. Fragoso, J. González-Astorga, V. Islas, E. Martínez, F. Martínez, J.
Martínez-Castillo, A. Mastretta, R. Medellín, L. Medrano-González, F. Molina-
Freaner, B. Morales, A. Murguía, E. Payró, M. Reyes-Montes, M. Robles, G.
Rodríguez-Arellanes, L. Rojas, R. Romero-Martínez, J.H. Sahaza-Cardona, R. Salas,
E. Sciutto, C. Scott, Y. Schramm, C. Silva, V. Souza, M. Lucía Taylor, J. Urbán, M.
Uribe-Alcocer, M. Vázquez, E. Vázquez-Domínguez, A.P. Vovides, A. Wegier, A.
Zaldívar & G. Zúñiga. 2008. La diversidad genética como instrumento para la
conservación y el aprovechamiento de la biodiversidad: estudios en especies
mexicanas, p. 438-494-7. En: Capital natural de México, vol. I: Conocimiento actual
de la biodiversidad. Conabio, México.
Polly, P.D. 2008. Developmental dynamics and G-matrices: Can morphometric spaces be
used to model evolution and development? Evol. Biol., 35: 1-20
Porras-Peters, H., D. Aurioles-Gamboa, V. Cruz-Escalona & P. L. Koch. 2008. Trophic level

and overlap of sea lions (Zalophus californianus) in the Gulf of California, Mexico.
Mar. Mammal Sci., 24(3): 554-576.
Puts, D.A. 2010. The beauty and the beast: mechanisms of sexual selection in humans.
Review article. Evol. Hum. Behav., 31: 157 – 175.
R
R Development Core Team. 2014. R: A language and environment for statistical computing.
R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. Versión 3.0.2. ISBN 3-
900051-07-0. Disponible en línea [http://www.R-project.org].
Rafferti, K.L., S.W. Herring & F. Artese. 2000. Three dimensional loading and growth of the
zygomatic arch. J. Exp. Biol., 203: 2093-3004.
113
Rychlik, L., G. Ramalhinho & D. Polly. 2006. Response to environmental factors and
competition: skull, mandible and tooth shapes in Polish water shrews (Neomys,
Soricidae, Mammalia). J. Zool. Syst. Evol. Res., 44(4): 339-351.
Richtsmeier, J.T. & V.B. DeLeon. 2009. Morphological integration of the skull in
craniofacial anomalies. Orthod. Craniofac. Res., 12(3): 149–158.
Ricklefs, R.E. & D.B. Miles. 1994. Ecological and evolutionary inferences from
morphology: an ecological perspective, p. 13-41. En: Wainwright, P.C. & S.M. Reilly
(Eds). Ecological Morphology: Integrative Organismal Biology. The Chicago
University Press. Estados Unidos. 367 p.
Robertson, K. L., C. W. Runcorn, J. K. Young & L. R. Gerber. 2008. Spatial and temporal
patterns of territory use of male California sea lions (Zalophus californianus) in the
Gulf of California, Mexico. Can. J. Zoolog, 86: 237-244.
Roden, G.I. 1964. Oceanographic aspects of the Gulf of California; 30-58. En: van Andel,
T.H. & G.G. Shor, Jr. (Eds.) Marine Geology of the Gulf of California. The American
Association of Petroleum Geologists. Wisconsin.
Rohlf, F.J. & L.F. Marcus. 1993. A revolution in morphometrics. Trends Ecol. Evol., 8: 129-
132.
Rohlf, F.J. & D.E. Slice 1990. Extensions of the Procrustes method for the optimal
superimposition of landmarks. Systematic Zool., 39: 40-59.
Rusnak, G.A., R.L. Fisher & F.P. Shepard. 1964. Bathymetry and faults of Gulf of California;
p. 59-75. En: van Andel, T.H. & G.G. Shor, Jr. (Eds.) Marine Geology of the Gulf of
California. The American Association of Petroleum Geologists. Wisconsin.
S
Salesa, M.J., M. Antón, A. Turner & J. Morales. 2005. Aspects of the functional morphology
in the cranial and cervical skeleton of the sabre-toothed cat Paramachairodus ogygia
(Kaup, 1832) (Felidae, Machairodontinae) from the Late Miocene of Spain:
114
implications for the origins of the machairodont killing bite. Zool. J. Linn. Soc-Lond.,
144: 363-377.
Sánchez, L. 2005. Procrusto. Artículo periodístico. Diario La Prensa. Sección de Opinión.

Nicaragua. Publicado el 27 de mayo del 2005. Disponible en internet en:
http://www.laprensa.com.ni
Sanfelice, D. & T.R. de Freitas. 2008. A comparative description of dimorphism in skull

ontogeny of Arctocephalus australis, Callorhinus ursinus, and Otaria byronia
(Carnivora: Otariidae). J. Mammal., 89(2): 336-346. doi: 10.1644/07-MAMM-A-
344.1.
Santamaría del Ángel, E., A. González Silvera, R. Millán Núñez & F. Müller Karger. 2002.
The color signature of the Ensenada Front and its seasonal and interannual variability.
CalCOFI Rep., Vol. 43
Schramm, Y., S.L. Mesnick, J. de la Rosa, D.M. Palacios, M.S. Lowry, D. Aurioles-Gamboa,
H.M. Snell & S. Escorza-Treviño. 2009. Phylogeography of California and
Galápagos sea lions and population structure within the California sea lion. Mar.
Biol., 156(7): 1375-1387. doi: 10.1007/s00227-009-1178-1.
Schwagmeyer, P.L. & D.W. Mock. 2003. How consistently are good parents good parents?
Repeatability of parental care in the House sparrow, Passer domesticus. Ethology,
109: 303-313.
Searfoss, G. 1995. Skulls and Bones: A guide to the skeletal structures and behavior of North
American mammals. Stackpole Books. Estados Unidos.
Shuster, S.M. 2009. Sexual selection and mating systems. P. Natl. Acad. Sci. USA, 106:
10009-10016.
Sih, A., L.B. Kats & E.F. Maurer. 2003. Behavioural correlations across situations and the
evolution of antipredator behaviour in a sunfish–salamander system. Anim. Behav.,
65: 29-44.
Slice, D.E. 2007. Geometric Morphometrics. Annu. Rev. Anthropol., 36: 261-281.
115
Slice, D.E., F.L. Bookstein, L.F. Marcus & F.J. Rohlf. 1998. A glossary for geometric
morphometrics. Publicación número 944 de los estudios de posgrado en Ecología y
Evolución, State University of New York at Stony Brook. Disponible en línea
[http://life.bio.sunysb.edu/morph/glossary/gloss1.html]
Sol, D., D. Gray & L. Lefebvre. 2005. Behavioral drive or behavioral inhibition in evolution:
subspecific diversification in holartic passerines. Evolution, 59(12): 2669-2677.
Steller, G.W., W. Miller, J.E. Miller & P. Royster. 1751. De bestiis marinis, or, the beasts of
the sea. Lincoln, NE, U.S.A.: Faculty Publications, University of Nebraska-Lincoln
Libraries.
Straney, D.O. & J.L. Patton. 1980. Phylogenetic and environmental determinants of
geographic variation of the Pocket mouse Perognathus goldmani Osgood. Evolution,
34: 888-903.
Szteren, D. 2006. Regionalización ecológica de las colonias reproductivas de Zalophus c.

californianus en el Golfo de California, México. Tesis de doctorado en Ciencias.
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional. 180 p.
Szteren, D. & D. Aurioles-Gamboa. 2011. Ecological regionalization of Zalophus

californianus rookeries, as a tool for conservation in the Gulf of California. Cienc.
Mar., 37(3): 349-368.
Szteren, D. & D. Aurioles-Gamboa. 2013. Trace elements in bone of Zalophus californianus

from the Gulf of California: A comparative assessment of potentially polluted areas.
Cienc. Mar., 39(3): 303-315.
T
Tate, P. 2009. Gross Anatomy and Functions of Skeletal Muscles. En: Tate, P. (Ed) Seeley’s
principles of Anatomy and Physiology. McGraw Hill, Estados Unidos. ISBN
0073378135.
Thompson, P. M. & H. Wheeler. 2008. Photo-ID-based estimates of reproductive patterns in

female harbor seals. Mar. Mammal Sci., 24: 138-146.
116
Travis, J. 1994. Evaluating the adaptive role of morphological plasticity, p. 99-122. En:
Wainwright, P.C. & S.M. Reilly (Eds). Ecological Morphology: Integrative
Organismal Biology. The Chicago University Press. Estados Unidos. 367 p..
U
UCMP (The University of California Museum of Paleontology). 2006. Evolution-Berkeley.
Disponible en línea: http://evolution.berkeley.edu
Urban, D.L. 2003. Mantel’s Test. Spatial Analysis in Ecology; 1-6.
Usami, A. & I. Itoh. 2006. Morphological changes in the zygomatic arches during growth.
Pediatric Dental Journal, 16(2): 179-183.
U.S. NLM (National Library of Medicine). 2014. Genetics Home Reference: Glossary.
Disponible en línea: http://ghr.nlm.nih.gov/glossary=Glossary
V
Van der Molen, S., N. Martínez & R. González. 2007. Introducción a la morfometría
geométrica: Curso teórico-práctico. Centro Nacional Patagónico, Universitat de
Barcelona. 82 p.
Vázquez-Cuevas, M.D., A. Aguayo-Lobo & L. Medrano-González. 2000. Skull development

of the California sea lion (Zalophus californianus californianus). Cienc. Mar., 26(1):
145-176.
W
Walker, J.A. 2007. A general model of functional constraints on phenotypic evolution. Am.
Nat., 170: 681–689
Ward, E. J., H. Chirakkal, M. González-Suárez, D. Aurioles-Gamboa, E. E. Holmes & L.

Gerber. 2010. Inferring spatial structure from time-series data: using multivariate
117
state-space models to detect metapopulation structure of California sea lions in the
Gulf of California, Mexico. J. Appl. Ecol., 47(1): 47-56.
Wares, J.P., A.R. Hughes & R.K. Grosberg. 2005. Mechanisms that drive evolutionary
change: insights from species introductions and invasions, p. 229-257. En: Sax, D.F.,
J.J. Stachowicz & S.D. Gaines (Eds). Species invasions: insights into ecology,
evolution, and biogeography. Sinauer Associates, Inc., Sunderland.
Wartzok, D. 1991. Physiology of behaviour in pinnipeds, p. 237-299. En: Renouf, D. (Ed.).

The behaviour of pinnipeds. London, U.K.: Chapman & Hall.
Washburn, S.L. 1947. The relation of the temporal muscle to the form of the skull. Anat.
Record., 99: 239-248.
Webb, P.W. 1988. Simple physical principles and vertebrate aquatic locomotion. Am. Zool.,
28: 709-725.
Webster, D. & M. Webster. 1974. Comparative vertebrate morphology. New York,

Academic Press. 516 p.
Westlake, R. L. & G. M. O’Corry-Growe. 2002. Macrogeographic structure and patterns of

genetic diversity in Harbor seals (Phoca vitulina) from Alaska to Japan. J. Mammal.,
83(4): 1111-1126.
Whittow, G. C., D.T. Matsura & Y. C. Lin. 1972. Temperature regulation in the California
sea lion (Zalophus californianus). Physiol. Zool., 45(1): 68-77.
Whittow, G.C., D.T. Matsura & C. A. Ohata. 1975. Physiological and behavioral temperature
regulation in the California sea lion (Zalophus californianus). Rapp. P.-v. Réun. Cons.
int. Explor. Mer, 169: 479 – 480.
Wolf, J.B. & F. Trillmich. 2007. Beyond habitat requirements: individual fine-scale site
fidelity in a colony of the Galapagos sea lion (Zalophus wollebaeki) creates conditions
for social structuring. Oecologia, 152(3): 553-67. doi: 10.1007/s00442-007-0665-7.
118
Wolf, J.B.,G. Kauermann & F. Trillmich. 2005. Males in the shade: habitat use and sexual
segregation in the Galápagos sea lion (Zalophus californianus wollebaeki). Behav.
Ecol. Sociobiol., 59(2): 293-302. doi: 10.1007/s00265-005-0042-7.
Wolf, J.B., D. Tautz & F. Trillmich. 2007. Galápagos and Californian sea lions are separate
species: Genetic analysis of the genus Zalophus and its implications for conservation
management. Front. Zool., 4: 20.
Wolf, J.B.W, C. Harrod, S. Brunner, S. Salazar, F. Trillmich & D. Tautz. 2008. Tracing early
stages of species differentiation: Ecological, morphological and genetic divergence
of Galápagos sea lion populations. BMC Evol. Biol., 8: 150.
Wynen, L. P., S.D. Goldsworthy, S.J. Insley, M. Adams, J.W. Bickman, J. Francis, J.P. Gallo,
A.R. Hoelzel, P. Majluf, R.W.G. White, R. Slade. 2001. Phylogenetic relationships
within the eared seals (Otariidae: Carnivora): implications for the historical
biogeography of the family. Mol. Phylogenet. Evol., 21(2): 270-284.
Y
Ylitalo, G.M., J.E. Stein, T. Hom, L.L. Johnson, K.L. Tilbury, A.J. Hall, T. Rowles, D. Greig,
L.J. Lowenstine & F.M.D. Gulland. 2005. The role of organochlorines in cancer-
associated mortality in California sea lions (Zalophus californianus). Mar. Pollut.
Bull., 50: 30-39.
Yonezawa, T., N. Kohno, & M. Hasegawa. 2009. The monophyletic origin of sea lions and
fur seals (Carnivora; Otariidae) in the Southern Hemisphere. Gene, 441: 89-99. doi:
10.1016/j.gene.2009.01.022.
Young, J. K. & L.R. Gerber. 2008. Determinants of agonistic interactions in California sea
lions. Wildlife Conservation, (Mayo): 1797-1810.
119
Z
Zavala, J., O. Salmerón, V. Aguilar, S. Cerdeira & M. Kolb. 2006. Caracterización y
regionalización de los procesos oceanográficos de los mares mexicanos. Disponible
en línea en: http://www.conabio.gob.mx/gap/index.php/Procesos_oceanográficos.
Zavaleta, L. 2003. Variaciones geográficas en morfometría craneal en machos adultos de

lobo marino de California (Zalophus californianus) en México. Tesis de Maetsría.
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional. La Paz,
B.C.S., México.
Zelditch, M.L., D.L. Swiderski, H.D. Sheets & W.L. Fink. 2004. Geometric morphometrics
for biologists: a primer. Elsevier academic press, New York.
120
12. ANEXOS
Anexo 1. Lugar específico de colecta de los cráneos analizados en el presente estudio, y

colección científica donde están alojados.
Unidad
Lugar de colecta Colección científica
poblacional
California Natural History Museum of Los Angeles County1
COP-Norte
Oregon Natural History Museum of Los Angeles County1
Benitos Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
COP-Centro
Isla Cedros Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
Cabo San Lazaro Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
Isla Ana Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
Isla Santa
COP-Sur Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
Margarita
Puerto Santo
Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
Domingo
GC-Norte San Jorge Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
San Esteban Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
Ángel de la Guarda Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
Cabo Haro Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
El Rasito Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
Isla Granito Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
GC-Centro Isla Lobos Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
Los Cantiles Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
Los Machos Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
San Esteban Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
San Pedro Martir Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
San Pedro Nolasco Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
El Mogote Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
Farallón de San
Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
GC-Sur Ignacio
Islotes Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
Topolobampo Laboratorio de Ecología de Pinnípedos2
Zalophus Islas Galapagos
California Academy of Sciences3
wollebaeki (Ecuador)
1
Colección de mastozoología y ornitología del Museo de Historia Natural del Condado de Los Ángeles. Los
Ángeles, California, Estados Unidos.
2
Colección osteológica del Laboratorio de Ecología de Pinnípedos del Centro Interdisciplinario de Ciencias
Marinas, Instituto Politécnico Nacional (CICIMAR-IPN). La Paz, Baja California Sur, México.
3
Colección de mastozoología y ornitología de la Academia de Ciencias de California. San Francisco, California,
Estados Unidos.
121
Anexo 2. Deformaciones relativas promedio del cráneo en cada población de Zalophus
californianus (a. COP-Norte, b. Pacífico centro, c. Pacífico Sur, d. Golfo Norte, e. Golfo
centro, f. Golfo Sur) y g. Zalophus wollebaeki.
122
Anexo 3. Resultados de los análisis de correlación entre las variables analizadas en el análisis
agonístico en cada uno de los escenarios analizados (ambas islas, Isla Santa Margarita e Isla
San Esteban).
1. Ambas
Isla Área IntHora Temp TipoAgr Duración DenHem IntHem
islas
Isla 1.00 0.02 -0.59 -0.27 0.00 0.32 0.61
Área 0.00 0.02 -0.59 -0.26 0.00 0.32 0.61
IntHora 0.82 0.83 0.45 0.01 0.10 0.29 0.06
Temp 0.00 0.00 0.00 0.14 0.07 0.07 -0.65
TipoAgr 0.00 0.00 0.92 0.12 0.41 0.02 -0.05
Duración 1.00 0.96 0.25 0.47 0.00 0.24 0.13
DenHem 0.00 0.00 0.00 0.44 0.85 0.01 0.26
IntHem 0.00 0.00 0.53 0.00 0.58 0.15 0.00
2. ISM Mes Área IntHora Temp TipoAgr Duración DenHem IntHem

Mes 0.29 0.13 0.25 -0.11 -0.03 -0.20 -0.70
Área 0.00 0.04 0.23 0.08 0.07 0.27 -0.02
IntHora 0.04 0.54 0.60 -0.01 0.04 0.11 -0.12
Temp 0.00 0.00 0.00 -0.01 0.04 0.18 -0.37
TipoAgr 0.09 0.22 0.87 0.82 0.30 0.00 0.16
Duración 0.69 0.29 0.49 0.54 0.00 0.06 0.11
DenHem 0.00 0.00 0.08 0.01 0.99 0.37 0.20
IntHem 0.00 0.73 0.07 0.00 0.01 0.08 0.00
123
3. ISE Área IntHora Temp TipoAgr Duración DenHem IntHem
Área -0.05 -0.13 0.24 0.04 -0.02 0.18
IntHora 0.72 0.82 -0.04 0.03 0.04 0.54
Temp 0.40 0.00 0.10 0.14 0.22 0.26
TipoAgr 0.10 0.79 0.50 0.43 0.09 0.04
Duración 0.81 0.83 0.37 0.00 -0.09 -0.06
DenHem 0.88 0.80 0.15 0.54 0.56 -0.08
IntHem 0.23 0.00 0.09 0.78 0.69 0.60
Mes: junio, julio; Área: zona de réplica en cada isla A, B, C; IntHora: intervalo de hora del día; Temp:
temperatura ambiental; TipoAgr: tipo de agresión; Duración: duración de la interacción; DenHem: densidad de
hembras; IntHem: tasa de interacción de hembras; ISM: Isla Santa Margarita; ISE: Isla San Esteban. Valores
por encima de la diagonal son los coeficientes de correlación; los valores debajo de la diagonal son las
probabilidades. Los valores en negrita son aquellos significativos (P < 0.05).
124
Anexo 4. Detalle de la información analizada por Espinosa (2007), para el análisis trófico
del lobo marino de California que es empleado en el presente estudio.
Periodo de
Colonia Referencias
muestreo
San Miguel 1978 - 1979 1
1981 - 1982 2
San Nicolás
1981 - 1986 3
1983 - 1985 4
San Clemente
1981 - 1986 5
Isla Coronado 1983 - 1984 6
San Martín 1983 - 1984 7
San Benito 2001 - 2002 8
Isla Magdalena 2001 - 2002 9
Isla Santa Margarita 2000 10
2000 - 2001 11
Los Islotes
2002 12
Farallón de San Ignacio 2002 12
San Pedro Nolasco 2002 12
2002 12
San Pedro Mártir
1995 - 1996 13
2002 12
San Esteban
1995 - 1996 13
2002 12
El Rasito
1995 - 1996 13
El Pardito 2002 12
Los Machos 1995 - 1996 13
2002 12
Los Cantiles
1995 - 1996 13
Granito 1995 - 1996 13
2002 12
Isla Lobos
1995 - 1996 13
Rocas Consag 2002 12
Referencias:
1. Antonelis, G.A., C.H. Fiscus & R.L. DeLong. 1984. Spring and summer prey of California sea lions,
Zalophus californianus, at San Miguel Island, California, 1978-79. Fishery Bulletin, 82 (1): 67-75.
2. Darlene, S.H. 1983. An evaluation of California sea lion scat samples as indicators of prey importance.
Tesis de Maestría, San Francisco State University. San Francisco, CA. 70 p.
125
3. Lowry, M.S., B.S. Stewart, C.B. Heath, P.K. Yochem & J.M. Francis. 1991. Seasonal and annual
variability in the diet of California sea lions Zalophus californianus at San Nicolas Island, California,
1981-1986. Fishery Bulletin, 89 (2): 331-336.
4. Lowry, M.S., C.W. Oliver & J.B. Wexler. 1986. The food habits of California sea lions at San Clemente
Island, California: April 1983 through September 1985. Southwest Fisheries Center. National Marine
Fisheries Service. Administrative Report LJ-86-33. La Jolla, California. 33 p.
5. Lowry, M.S., C.W. Oliver, C. Macky & J.B. Wexler. 1990. Food habits of California sea lions Zalophus
californianus at San Clemente Island, California, 1981-1986. Fishery Bulletin, 88 (3): 509-521.
6. De Anda-Delgado, M.H. 1985. Hábitos alimenticios del lobo marino (Zalophus californianus) en las islas
Coronado, B.C., México de noviembre de 1983 a octubre de 1984. Tesis de Licenciatura. UABC. Escuela
Superior de Ciencias Marinas. Ensenada, B.C. 63 p.
7. Aguilar-Rodríguez, J.L., H. De Anda & F. Horta. 1988. Análisis alimenticio del lobo marino Zalophus
californianus en isla San Martín, Baja California, México. Verano 1983 - Primavera 1984. XIII Reunión
Internacional sobre el Estudio de los Mamíferos Marinos en México. Asociación Mexicana para el Estudio
de los Mamíferos Marinos. 6-9 Abril. La Paz, B.C. S, México.
8. Camacho-Ríos, F.J. 2004. Estructura alimentaria y posición trófica de dos especies de otáridos Zalophus
californianus y Arctocephalus townsendi en las islas San Benito, B.C., México. Tesis de Maestría.
CICIMAR-IPN. La Paz, B.C.S. 52 p.
9. Villegas-Amtmann, S. 2003. Alimentación del lobo marino de California Zalophus californianus en Isla
Magdalena, BCS, a partir de restos duros en copros. Tesis Licenciatura. Facultad de Ciencias. UNAM.
México, D.F. 84 p.
10. Bautista-Vega, A.A. 2000. Variación estacional en la dieta del lobo marino común, Zalophus
californianus, en las islas Ángel de la Guarda y Granito, Golfo de California, México (1993). Tesis de
Licenciatura. Facultad de Ciencias. UNAM. México, D.F., México. 110 pp.
11. Cárdenas-Palomo, N. 2003. Hábitos alimenticios y amplitud trófica de machos y hembras adultos del lobo
marino de California (Zalophus californianus californianus) en Los Islotes, B.C.S., México. Tesis de
Licenciatura. Universidad Autónoma de Yucatán. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Mérida,
Yuc. 79 p.
12. Porras-Peters, H.J. 2004. Nivel, amplitud y superposición trófica de las colonias de lobo marino Zalophus
californianus del Golfo de California, México. Tesis de Maestría. CICIMAR-IPN. La Paz, B.C.S. 55 p.
13. García-Rodríguez, F.J. 1999. Cambios espaciales y estacionales en la estructura trófica y consumo del
lobo marino de California, Zalophus californianus, en la región de las grandes islas, Golfo de California.
Tesis de Maestría. CICIMAR-IPN. La Paz, B.C.S. 73 p.
126

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CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS

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"Felix Qui Potuit Rerum Cognoscere Causas"

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 Estado de Salud, uso sustentable y conservación del Golfo de California. 2010-2012.

Al Laboratorio de Ecología de Pinnípedos “Burney J. le Boeuf”, pues haber sido parte de él

A la fundación SQUALUS (Colombia) y cada uno de sus miembros, por su apoyo,

TABLA DE CONTENIDO ................................................................................................... vi

Figura 1. Agrupaciones de los grupos poblacionales de lobos marinos de California teniendo

Figura 2. Mapa detallando las colonias reproductivas de Zalophus californianus a lo largo

Figura 7. Análisis de componentes principales y placas finas de deformaciones máximas y

Figura 8. Análisis de componentes principales y placas finas de deformaciones máximas y

Figura 9. Análisis de componentes principales y placas finas de deformaciones máximas y

Figura 10. Análisis de componentes principales y placas finas de deformaciones máximas y

Figura 11. Análisis de componentes principales y placas finas de deformaciones máximas y

Figura 20. Promedio de la temperatura ambiental en cada población de lobos marinos

Tabla 1. Categorías de los tipos de sustrato según su tamaño ............................................. 25

Tabla 2. Número de cráneos analizados, en cada vista y en cada población. ...................... 31

Tabla 3. Resultados de la MANOVA y las comparaciones pareadas (distancias euclidianas)

Tabla 8. Resumen de los resultados obtenidos de la prueba de cociente de verosimilitud, para

Tabla 9. Promedios de la abundancia relativa de las principales presas de cada población de

Adaptación. Cualquier característica heredable de un organismo que mejora su habilidad

ADN. Ácido desoxirribonucléico. Se refiere a la molécula que controla la herencia (PBS,

Análisis Procrustes Ordinario (A PO). Análisis de las coordenadas de la forma

Análisis Procrustes Generalizado (APG) . Análisis de las coordenadas de la forma

Centroide. Concepto que se refiere al centro geométrico de un objeto (lineal, plano ó

Configuración Consenso. Corresponde a un grupo de puntos homólogos (coordenadas)

Diversidad genética. En sentido amplio, se refiere al componente más básico de la

Diversidad nucleótida. Representa una medida del grado de polimorfismo de una

Ecomorfología. Corresponde al estudio que analiza la relación entre la forma y el papel

Efecto Fundador (Founder Effect). Se refiere a la perdida de variación genética

Energía de Torsión (Bending Energy). Es un término prestado metafóricamente de

Espacio de Forma de Kendall. Es la construcción geométrica fundamental que basa

Especiación. Cambios en organismos relacionados al punto donde hay una suficiente

Especiación alopátrica . Se refiere a los procesos de especiación por aislamiento

Especiación parapátrica . Se refiere a los procesos de especiación en donde no

Especiación simpátrica . Se refiere a los procesos de especiación en donde

Evolución. Se refiere al cambio en un linaje de poblaciones entre generaciones. La

Fenotipo. Características observables de un organismo que resultan de las interacciones

Haplotipo. Es un conjunto de variaciones de ADN o polimorfismos, que tienden a ser

Heredable. Característica o rasgo parcial o completamente determinado por genes, que es

Homología. Es considerada como un atributo o característica derivada que comparten dos

Integración de una Estructura Morfológica. Corresponde al nivel de covariación

Interacciones Epigenéticas. Interacciones entre las células y el ambiente, incluyendo

Marcas Homólogas (Landmarks). En español hay registrada una variada gama de

Tipo I. También llamados tradicionales o anatómicos; son puntos matemáticos cuya

Método De Procrustes. Es un término para los métodos de mínimos cuadrados para

Mínimos Cuadrados Parciales. Es un método estadístico multivariado utilizado para

Morfología. En biología, constituye el estudio de las formas de los seres orgánicos y de

Morfología Funcional. Es el estudio que relaciona la forma de las estructuras de los

Morfometría Geométrica (MG ). Técnica morfométrica que analiza la información

Morfometría Tradicional. Técnica morfométrica que considera la aplicación de

Placa Fina de Deformación ( Thin Plate Spline ). También conocida como

Presiones de Selección. Fuerzas ambientales como la escases de comida o temperaturas

Selección Natural. Constituye uno de mecanismos básicos de la evolución y se refiere a

Selección Direccional. Tipo de selección que causa un cambio consistente y

Selección estabilizadora (normalizadora). Es una forma de selección que

Selección Sexual. Se refiere a la selección en el comportamiento de apareamiento,

Semi-marcas Deslizantes (Sliding Semi-landmarks). Las semi-marcas

Torsiones Parciales ( Partial Warps). Son estructuras auxiliares para la interpretación