El cambio climático global aumenta el riesgo de pérdidas en el rendimiento

de los cultivos y la inseguridad alimentaria en los Andes tropicales

Richard Tito | Heraldo L. Vasconcelos | Kenneth J. Feeley

Resumen
Uno de los mayores desafíos actuales para la sociedad humana es garantizar la producción
y seguridad adecuadas de alimentos para una población en rápido crecimiento en
condiciones climáticas cambiantes. El cambio climático, y específicamente el aumento de las
temperaturas, alterará la idoneidad de las áreas para cultivos y sistemas de cultivo
específicos. Para mantener los rendimientos, los agricultores pueden verse obligados a
cambiar las prácticas de cultivo, el momento del cultivo o incluso el tipo de cultivos.
Alternativamente, los agricultores pueden cambiar la ubicación donde se cultivan los cultivos
(por ejemplo, a elevaciones más altas) para rastrear climas adecuados (en cuyo caso las
plantas tendrán que crecer en diferentes suelos), ya que las plantas cultivadas tendrán que
tolerar temperaturas más cálidas y posiblemente enfrentarse nuevos enemigos. Simulamos
estos dos últimos escenarios posibles (para aumentos de temperatura de 1.3°C y 2.6°C) en
los Andes peruanos a través de un experimento de campo en el que se sembraron varias
variedades de papa y maíz cultivadas tradicionalmente a diferentes elevaciones (y por lo
tanto temperaturas) utilizando el suelo local o suelo translocado de elevaciones más altas.
La producción de maíz disminuyó entre 21% y 29% en respuesta a las nuevas condiciones
del suelo. La producción de maíz y papas disminuyó en >87% cuando las plantas se
cultivaron a temperaturas más cálidas, principalmente como resultado de la mayor incidencia
de nuevas plagas. La calidad y el valor de los cultivos también disminuyeron en los
escenarios de migración y calentamiento simulados. Estimamos que los agricultores locales
pueden experimentar graves pérdidas económicas de hasta 2,300 US$ ha​-1 año​-1​. Estos
hallazgos revelan que el cambio climático es una amenaza real e inminente para la
agricultura y que existe una necesidad apremiante de desarrollar estrategias de manejo
efectivas para reducir las pérdidas de rendimiento y prevenir la inseguridad alimentaria. Es
importante destacar que estas estrategias deben tener en cuenta las influencias de factores
no climáticos y/o bióticos (por ejemplo, nuevas plagas) en el desarrollo de las plantas.

PALABRAS CLAVE
Producción agrícola, escenarios climáticos futuros, calentamiento global, herbívoros, maíz,
nuevas interacciones, Perú, papa, agricultura a pequeña escala.

1 | INTRODUCCIÓN Challinor et al., 2014; Godfray et al., 2010; IPCC,

Existe un amplio consenso de que el cambio
climático representa una amenaza importante para
la producción agrícola y para la seguridad
alimentaria (Alexandratos y Bruinsma, 2012;
2014; Lobell et al., 2008; Wheeler & von Braun,
2013). Los datos empíricos indican que la
productividad de muchos cultivos en todo el mundo
ya ha disminuido notablemente como resultado del
aumento de las temperaturas. En el caso del maíz,
por ejemplo, la producción mundial ha disminuido
en un 3.8% - 12.5% ​en las últimas tres décadas
(Lobell & Field, 2007; Lobell, Schlenker, &
Costa-Roberts, 2011). Es probable que los efectos
negativos del cambio climático en la producción de
cultivos sean aún más graves en el futuro, ya que
se prevé que las temperaturas globales aumentarán
de 2,6 a 4 °C antes de que finalice este siglo (IPCC,
2014; Rogelj et al., 2016). Las estimaciones
actuales indican que un aumento de 1 °C puede
causar una disminución del 10% al 20% en la
producción mundial de maíz (Challinor et al., 2014;
Lobell et al., 2011; Rose, Osborne, Greatrex y
Wheeler, 2016). Del mismo modo, un aumento de
1.6 – 3 °C podría reducir los rendimientos globales
de papa en un 18% – 32% (Hijmans, 2003). La
disminución en la producción de estos y otros
cultivos básicos representa un desafío importante
para la seguridad alimentaria, especialmente en
vista del rápido crecimiento de la población
(Alexandratos y Bruinsma, 2012).
Además de la temperatura, se prevé que las
concentraciones de precipitación y CO2 también
cambien en el futuro (IPCC, 2014). Muchos
estudios han evaluado la influencia de estos tres
factores, individualmente o en combinación, sobre
el desarrollo de la planta en condiciones climáticas
futuras proyectadas (revisado en Challinor et al.,
2014; Kimball, 2016). Sin embargo, la mayoría de
estos estudios previos se basaron en modelos o
experimentos realizados en condiciones
controladas y, por lo tanto, no pudieron explicar la
posible influencia de factores no climáticos o
bióticos en el desarrollo de las plantas. Esta es una
de las razones por las cuales la efectividad de
muchas estrategias de mitigación y adaptación
potenciales propuestas para reducir los impactos
negativos del cambio climático en la producción de
alimentos se considera altamente incierta (Howden,
Tubiello, Dunlop y Meinke, 2007; Lobell, 2014).
Como ya es evidente en algunas partes del
mundo, el cambio climático y los cambios
consecuentes en la idoneidad de las áreas para
ciertos cultivos y / o sistemas de cultivo (Machovina
& Feeley 2013) pueden obligar a los agricultores a
cambiar el momento del cultivo (Hijmans, 2003;
Howden et al., 2007; Rose et al., 2016), o el tipo de
cultivo cultivado (Meng et al., 2014).
Alternativamente, los agricultores pueden mantener
su sistema actual de cultivos y cultivos pero
cambiar las ubicaciones (por ejemplo, a elevaciones
más altas y más frías; Skarbø y VanderMolen,
2016). En este último caso, los cultivos pueden
estar en el clima adecuado, pero potencialmente
tendrán que crecer en diferentes condiciones del
suelo que pueden afectar el crecimiento y el
rendimiento (Barker y Pilbeam, 2015).
Aquí, evaluamos el impacto potencial del
calentamiento global en la producción de maíz y
papa en los Andes peruanos. Contrastamos dos
escenarios posibles: uno en el que los agricultores
trasladan sus cultivos a áreas más frías y de mayor
elevación (con nuevos suelos) y el otro en el que
los agricultores no quieren o no pueden mover la
producción a nuevas tierras, y en cuyo caso los
cultivos tendrán que tolerar las nuevas condiciones
climáticas, así como los posibles aumentos
concomitantes en la incidencia de plagas y
patógenos (Bebber, Holmes y Gurr, 2014; Bebber,
Ramotowski y Gurr, 2013; Crespo-Perez, Regniere,
Chuine, Rebaudo, y Dangles, 2015 ; Dangles,
Carpio, Barragan, Zeddam, & Silvain, 2008;
Dangles, Herrera, Mazoyer, y Silvain, 2013). Más
específicamente, realizamos un experimento de
campo en el que se sembraron varias variedades
tradicionales de papa (Solanaceae: ​Solanum
tuberosum)​ y maíz (Poaceae: ​Zea mays​) a
diferentes elevaciones (y por lo tanto a
temperaturas) utilizando el suelo local o el suelo
translocado desde elevaciones más altas (Figuras 1
y 2). El experimento fue diseñado para simular
futuros escenarios climáticos para los Andes
tropicales donde se espera que las temperaturas
aumenten en aproximadamente 0.3 °C por década
(Vuille y Bradley, 2000). Se simularon las
condiciones que se esperan encontrar en el área de
estudio (sur de Perú) dentro de los próximos ~
35–70 años con aumentos de 1.3 °C y 2.6 °C en
temperaturas medias, considerando que el cambio
climático continúa como se proyecta actualmente.
Elegimos estudiar el maíz y la papa porque son
alimentos básicos que proporcionan nutrición
básica a millones de personas en el mundo,
especialmente en los países en desarrollo, y cuya
demanda aumenta rápidamente (Alexandratos y
Bruinsma, 2012; FAOSTAT, 2014; Hijmans, 2003;
Shiferaw, Prasanna, Hellin, & Banziger, 2011).
F I G U R A 1 Representación esquemática del experimento. El experimento evaluó: (1) el rendimiento de tres
variedades de papa y dos variedades de maíz a temperaturas de 1.3 °C y 2.6 °C más altas que las temperaturas
más altas experimentadas actualmente por estas variedades, y (2) el rendimiento de dos variedades de maíz en
crecimiento en suelos recolectados de elevaciones más altas donde las temperaturas actuales son 1.3 °C y 2.6 °C
más bajas que la temperatura más baja que experimentan actualmente estas variedades. Las variedades de maíz
se cultivan actualmente en elevaciones entre 2,500 y 3,400 msnm. Las variedades de papa se cultivan entre 3,700
y 4,100 m (áreas actuales de cultivo representadas en verde). En el área de estudio, cada 190 m de elevación
corresponde a una diferencia de 1.3 °C. Los semicírculos con diferentes colores representan el suelo de diferentes
orígenes (elevaciones). Las flechas negras y grises representan tratamientos experimentales para simular un
cambio ascendente ("migración") de zonas de cultivo para evitar elevadas temperaturas. Las flechas amarillas y
rojas representan tratamientos experimentales para simular el escenario de tolerancia en el que las plantas
experimentan temperaturas más cálidas mientras permanecen en el área actual de cultivo. Las flechas verdes
representan tratamientos de control.

Además, el maíz se usa ampliamente para la
alimentación animal y como materia prima para
productos industriales, incluidos los biocombustibles
(Alexandratos y Bruinsma, 2012; Shiferaw et al.,
2011). Los Andes tropicales son una de las
principales regiones para la producción de papa y
maíz (FAOSTAT, 2014; Hijmans, 2003) y en esta
región la mayoría de los productores son pequeños
agricultores (Halloy, Ortega, Yager, y Seimon,
2005).
Para el maíz, simulamos un escenario de
"migración" en el que las plantas crecen en su clima
actual pero en suelos de elevaciones más altas (es
decir, como ocurriría en un cambio ascendente de
las áreas de cultivo), y un escenario de "tolerancia"
en el que las plantas experimenten temperaturas
más cálidas (+1.3 °C y +2.6 °C) mientras
permanece en el suelo actual (Figura 1). Para las
papas, simulamos futuros escenarios de “tolerancia”
en los cuales las plantas experimentan
temperaturas más cálidas (+1.3 °C y +2.6 °C)
mientras permanecemos en el suelo actual (Figura
1). No simulamos un cambio ascendente en el
cultivo de papas porque las variedades que
estudiamos ya se están cultivando en o cerca de las
cimas de las montañas locales. En otras palabras,
será imposible para los agricultores de esta región
cambiar la producción de papa u otros cultivos
similares de alta elevación a elevaciones más frías
en el futuro.
A través de estos experimentos, abordamos las
siguientes preguntas: (1) considerando una
eventual migración ascendente de las áreas de
producción de cultivos, ¿cuáles son los efectos de
los suelos de elevaciones más altas en la
supervivencia, producción y rendimiento del maíz?
(2) ¿Cuáles son los efectos de las condiciones más
cálidas y futuras en el desarrollo de la papa y el
maíz y la susceptibilidad de estos cultivos a las
plagas y patógenos? (3) ¿Cuáles son las pérdidas
económicas estimadas en la producción de maíz y
papa asociadas con los cambios climáticos
proyectados?
2 | M AT E R I A L E S Y M É T O D O S
2.1 | Área de estudio y especies
El estudio se realizó en la remota región andina de
Huamburque, cerca de la ciudad de Chincheros, en
el sur de Perú (entre las coordenadas 13° 21’ – 13 °
24’ S y 73° 35’ - 73° 36’ W) y en una elevación que
varía de ~ 2,100 a 4.100 m sobre el nivel del mar
(msnm; fig. S1). El suelo dominante en esta región
está clasificado como Litosol (FAO, 1971). La
precipitación media anual en nuestra región de
estudio varía de 905 mm a 2750 msnm hasta 856
mm a 4150 msnm, y la mayor parte de la lluvia cae
de octubre a abril (Condom, Rau y Espinoza, 2011).
Las temperaturas medias diarias en nuestros sitios
de estudio varían de 19.3 °C (± 1.2) a 2135 msnm
hasta 7.6 °C (± 0.8) a 3812 msnm y disminuyen con
un lapso adiabático de 7.4 °C (± 0.3) por cada 1 km
de elevación (Fig. S2). Esta variabilidad climática
permite a los agricultores locales (~ 300 familias)
cultivar docenas de variedades de especies
agrícolas, manteniendo así una fuente importante
de diversidad de germoplasma. En nuestra área de
estudio, alrededor de 30 variedades de papa y 15
variedades de maíz se cultivan en diferentes
elevaciones. Los agricultores producen la mayoría
de estas variedades de cultivos para su propio
consumo. Sólo ocho variedades de papa y cuatro
de maíz se producen con fines comerciales. De las
variedades comerciales, elegimos tres papas
nativas (conocidas localmente como "asnupa
runtun", "k'Akas" y "peruanita"; de aquí en adelante
denominadas var.1, var.2 y var.3, respectivamente)
y dos variedades de maíz (conocidas localmente
como "almidon" y "morocho amarillo"; de aquí en
adelante denominadas variedades blancas y
amarillas, respectivamente) para usar en nuestros
estudios experimentales. Estas variedades fueron
elegidas porque comúnmente son cultivadas por la
mayoría de los agricultores.
Los agricultores locales suelen cultivar maíz o papa
en pequeños (<4 ha) parches de tierra. La mayoría
de los agricultores poseen varias parcelas de tierra
(cada una de ellas generalmente ubicadas en una
elevación diferente), y en cada año cultivan una
parcela diferente. De esta manera, las dos
variedades de maíz se cultivan en cualquier lugar
de 2,500 a 3,400 msnm (es decir, a las
temperaturas medias actuales que van desde 18,1
a 11,3 °C), mientras que las variedades de papa se
cultivan en cualquier lugar desde 3,700 m hasta la
cima de la montaña (ubicado a ~ 4,100 m de
elevación; < 8.6 °C; Figura 1). El maíz y la papa se
cultivan sin maquinaria agrícola, con un uso limitado
de productos químicos y, en general, utilizan solo
fertilizantes naturales (por ejemplo, estiércol). Esta
agricultura a pequeña escala y con bajos insumos
es típica de la mayoría de las regiones andinas del
Perú (Halloy et al., 2005). Durante el diseño, la
implementación y el mantenimiento de nuestro
experimento, intentamos seguir lo más cerca
posible las prácticas agronómicas empleadas por
los agricultores locales.
2.2 | Configuración experimental
Nuestro experimento fue diseñado para simular dos
posibles escenarios futuros: (1) uno en el que las
variedades se cultivarán en elevaciones más altas
[es decir, los agricultores “emigran” hacia arriba;
(Skarbø & VanderMolen, 2016)], en cuyo caso las
plantas enfrentarán temperaturas similares a las
que enfrentan hoy, pero tendrán que crecer en un
suelo diferente, y (2) una en la que las variedades
siguen siendo cultivadas al mismo rango de
elevaciones como hoy, en cuyo caso las
condiciones del suelo no cambiarán pero las
plantas deberán "tolerar" temperaturas más altas
(Figura 1). Para el primer escenario, recolectamos
suelo desde 3,590 y 3,780 msnm (es decir, 190 y
380 m por encima del límite altitudinal superior del
cultivo de las dos variedades de maíz), y luego
transportamos este suelo a 2,900 msnm (Figura 1).
Por lo tanto, las semillas de maíz se sembraron a
2.900 m en el suelo local (en adelante las plantas
de control), o en el suelo recogido a 3.590 o a 3.780
m de elevación (en adelante las plantas del
tratamiento de "migración"; Figuras 1 y 2). Los
análisis químicos y físicos de estos suelos (n = 6
muestras de suelo por elevación) se realizaron
siguiendo los procedimientos estándar adoptados
F I G U R A 2 Representación esquemática (izquierda) y fotografías (derecha) de las parcelas experimentales
para maíz (arriba) y papa (abajo). Un total de 16 parcelas de maíz (8 para cada variedad) y ocho parcelas de
papas se establecieron en cada elevación como se indica en la Figura 1.

por la Corporación Brasileña de Investigación
Agropecuaria (EMBRAPA Solos, 2011). El suelo se
transportó a caballo (ya que el acceso por
carreteras era inexistente) y en total se trasladaron
más de 4 toneladas de suelo a nuestras parcelas
experimentales (Fig. S3a). Nuestra intención fue
probar la influencia de los suelos de mayor
elevación en el rendimiento de la planta. Este
experimento se realizó solo con maíz ya que las
tres variedades de papa que estudiamos ya se
están cultivando hasta la cima de la montaña.
Para simular el segundo escenario, pretendemos
comparar el rendimiento de las plantas de maíz y
papa que crecen a temperaturas de 1.3 °C y 2.6 °C
más altas que donde se cultivan actualmente; es
decir, la temperatura promedio a 2.500 msnm para
el maíz y a 3.700 msnm para la papa. Para esto,
plantamos y cultivamos las dos variedades de maíz
en 2,310 y a 2,120 msnm con el suelo recolectado a
2,900 msnm, y las tres variedades de papa a 3,590
y a 3,780 m de elevación con suelo traído desde
3,900 m de elevación (en lo sucesivo plantas del
tratamiento de "tolerancia"; Figuras 1 y 2): en
nuestra área de estudio, cada elevación de 190 m
corresponde a un cambio de temperatura de 1.3 °C
(Fig. S2). Estos tratamientos nos permitieron
comparar el rendimiento de las plantas que crecen
a temperaturas más altas con las que crecen a la
"temperatura promedio actual". Como temperatura
promedio actual, se indica la temperatura media a
lo largo de las altitudes 2,500–3,400 m para maíz y
3,700–4,100 m para papa. Dadas las dificultades
logísticas de establecer parcelas de control en toda
esta área, establecemos nuestras parcelas de
control en aproximadamente la mitad del rango
actual de cultivo para cada cultivo. Como tal,
establecimos nuestras parcelas de control en
~2,900 y 3,900 msnm para el maíz y la papa,
respectivamente.
Las semillas de las dos variedades de maíz se
obtuvieron de tres diferentes agricultores, y se
originaron a partir de plantas que crecieron durante
el año anterior en elevaciones que oscilaron entre ~
2,600 y 3,300 msnm. De manera similar, los
“tubérculos-semilla” (20 – 30 g cada uno) de
diferentes variedades de papas se obtuvieron de
diferentes agricultores y de plantas que crecieron
durante el año anterior en elevaciones que
oscilaron entre ~ 3,700 y 4,000 msnm.
Las plantas se cultivaron siguiendo prácticas
agrícolas locales. El suelo de nuestras parcelas de
estudio (n = 8 parcelas) se aró a una profundidad
de ~ 25 cm antes de plantar. Las parcelas ubicadas
en la misma elevación se ubicaron a ≥ 50 m de
distancia. Cada variedad de maíz se sembró en una
parcela diferente para evitar la polinización cruzada
entre variedades. Las diferentes variedades de
papa se sembraron en la misma parcela (Figura 2).
Por lo tanto, en cada elevación, establecimos un
total de 16 "parcelas de maíz" (8 para cada
variedad) y 8 "parcelas de papa". Para las parcelas
de maíz ubicadas a 2,310 ó 2,120 msnm, se
sembraron seis semillas en el suelo traído desde
2,900 m de elevación, mientras que para las
ubicadas a 2,900 msnm, las semillas se sembraron
en el suelo local o en el suelo traído desde 3,590 o
3,780 m snm (5–6 semillas en cada suelo; Figura
2). Las semillas se plantaron en hoyos de ~ 25 cm
de diámetro y 25 cm de profundidad (que
posteriormente se rellenaron con suelo local o con
suelo de elevaciones más altas). Se establecieron
de cinco a seis hoyos a 40 cm de distancia a lo
largo de "hileras de siembra", manteniendo un
espacio de 80 cm entre dos hileras (es decir, 3
plantas / m2; Figura 2).
En cada parcela de papa, se excavaron 21 fosas
de suelo (~ 35 cm de diámetro y 25 cm de
profundidad), dispuestas en una cuadrícula de 1,6 x
4 m, y luego se llenaron con el mismo suelo (en el
caso de parcelas ubicadas a 3,900 m de altitud), o
con suelo traído desde 3,900 m de elevación (en el
caso de parcelas ubicadas en 3,510 o 3,320 msnm;
Figura 2). Se sembraron siete “tubérculos semilla”
de cada variedad dentro de cada parcela (3
plantas/m2).
Cuando las plantas alcanzaron una altura de 10
a 15 cm, apilamos aproximadamente 1 kg (peso
seco) de suelo (de diferentes elevaciones, según el
tratamiento) alrededor de la base de cada planta de
maíz y ~ 2 kg de suelo alrededor de cada planta de
papa (Figura 2). Este mismo procedimiento se
repitió cuando las plantas tenían alrededor de 30 a
35 cm de altura. Esta técnica, conocida como
hilling, es comúnmente utilizada por los agricultores
locales para facilitar el desarrollo de raíces y
estolones adventicios. No se agregaron fertilizantes
a nuestras parcelas experimentales. De manera
similar, no se aplicaron pesticidas a las plantas
experimentales (de maíz o papa). Realizamos el
control de malezas eliminando las malezas
manualmente de las parcelas de estudio a
intervalos de 2 meses de acuerdo con la práctica
local.
2,3 | Recopilación de datos
Registramos la supervivencia de las plantas y la
incidencia de patógenos y herbívoros en las
siguientes fases de desarrollo: (1) emergencia (~ 15
días después de la siembra para el maíz y 35-40
días para la papa), (2) fase juvenil (~ 50 días
después de la siembra para el maíz y la papa), y (3)
la fase reproductiva/tuberización (~ 110 y 134 días
después de la siembra para la papa y el maíz,
respectivamente). Las observaciones sobre
herbívoros o ataques de patógenos también se
realizaron durante los eventos de control de
malezas. La identificación de los agentes
potenciales de daño fue realizada por un experto
local capacitado en plagas y patógenos de la
papa/maíz. Las identificaciones se basaron en
fotografías y descripciones de las estructuras
dañadas y, cuando fue posible, del agente dañino.
La recolección de los tubérculos de papa y de las
espigas de maíz se realizó durante la senescencia
de la planta (~ 160 días después de la siembra).
Los tubérculos de papa se clasificaron primero
según sus tamaños como: (1) grande, (2) mediano,
(3) pequeño o (4) no comercial (incluidos tubérculos
podridos y tubérculos de tamaño muy pequeño),
utilizando los mismos criterios adoptados por
productores locales (Cuadro S1). Todos los
tubérculos comerciales fueron limpiados y pesados.
Para determinar la producción de maíz, primero
registramos el número total de granos intactos (es
Siguiendo el procedimiento adoptado por los
productores locales, los granos no dañados se
dejaron secar al sol durante 10 días y luego se
Teniendo en cuenta la importancia económica del
maíz y la papa, se estimó el valor económico de la
producción en función de los precios de los
productos básicos en el lugar de producción a
diciembre de 2015. Las estimaciones se obtuvieron
considerando que los agricultores locales venden
un kilogramo de maíz por 0,68 (variedad amarilla) a
2.4 | Análisis estadístico
Se evaluaron las diferencias en la supervivencia
para plantas que crecen en suelos de diferentes
elevaciones utilizando un modelo de efecto mixto
lineal generalizado (GLMM). El origen del suelo se
incluyó como variable explicativa en el modelo y el
gráfico se incluyó como efecto aleatorio. Las
diferencias en la supervivencia de las plantas que
crecen en diferentes elevaciones (pero en el mismo
suelo) se evaluaron utilizando un modelo lineal
generalizado (GLM). Para ambos análisis,
utilizamos la función "cbind" y una distribución de
error binomial con la función de enlace logit. La
función "cbind" permite incluir dos columnas de
variables (en nuestro caso, una con el número de
plantas vivas y la otra con el número de plantas
muertas) para crear la variable dependiente
utilizada en el análisis. Los análisis se realizaron
con el software estadístico R versión 3.2
(www.r-project.org), utilizando las funciones "glm" o
"glmer" [del paquete ​lme4 (Bates, Maechler, Bolker
y Walker, 2014)].
Se usó un modelo lineal generalizado con una
distribución gaussiana para evaluar las diferencias
en el rendimiento de los cultivos (biomasa
producida) en relación con las diferencias en el
suelo o la elevación. Los datos se transformaron en
raíz cuadrada cuando fue necesario para cumplir
con los supuestos de normalidad de los datos y
homoscedasticidad. Se realizaron análisis
separados para evaluar la producción por planta o
por unidad de área plantada. Cuando no se
cumplieron los supuestos del modelo, se realizó la
prueba de Kruskal-Wallis.
decir, excluyendo aquellos que han sido dañados
por patógenos o herbívoros) producidos por planta.
pesaron. Después de un período de 10 días, los
granos tienen ~ 75% de humedad y se pueden
almacenar.
0,85 (variedad blanca) en dólares estadounidenses
y papa a 0.12–0.38 (var.1 y var.2) y a 0.24–0.60
(var.3) US $. Los rangos en los precios de venta de
las papas se deben a la variación en el tamaño del
tubérculo (es decir, los tubérculos más grandes son
más caros que los tubérculos pequeños).
3 | RESULTADOS
3.1 | Variación elevada en las propiedades
del suelo
Los análisis de suelos revelaron que los suelos
recolectados en el área donde actualmente se
cultiva el maíz (2,900 msnm) tienen más arcilla y
menos arena gruesa que los ubicados en 3,590 o
3,780 msnm (es decir, 190 y 380 m por encima del
límite de elevación superior actual del cultivo de
maíz). Además, los suelos ubicados a 2,900 msnm
tenían menos materia orgánica, menor contenido de
calcio y mayor contenido de magnesio que los
ubicados en elevaciones más altas (Tabla S2). El
contenido de fósforo y potasio fue mayor en el suelo
ubicado en 3.590 msnm que en los ubicados en
2.900 o en 3.780 msnm (Tabla S2).
3,2 | Efectos del suelo sobre el maíz
A pesar de las diferencias observadas en las
propiedades químicas y físicas del suelo de
diferentes elevaciones, no hubo diferencias en la
supervivencia entre las plantas de maíz que crecían
en diferentes suelos (variedad blanca: x​2 = 32.8, ​df
= 2, p > .05; variedad amarilla: x​2 = 42.1, ​df = 2, p >
.05; Figura 3a,b). Sin embargo, para la variedad
blanca de maíz, la producción (kg / ha) a las
temperaturas actuales fue mayor cuando las
plantas crecieron en el suelo de control (es decir,
desde 2,900 msnm) que cuando se cultivaron en
suelos de elevaciones más altas (es decir, desde
3,590 y 3.780 msnm; Figura 3e).
F I G U R A 3 Efectos de diferentes plantaciones y elevaciones (temperaturas) en el rendimiento de dos
variedades de maíz. (a – b) La supervivencia de las plantas en diferentes etapas de crecimiento. (c – d) Biomasa
de granos comercializables producidos por planta. (e – f) Biomasa de granos comercializables producidos por
unidad de área sembrada y valores de mercado correspondientes en US$. El valor de mercado se calculó sobre la
base de los precios de los productos básicos en la zona de producción a diciembre de 2015. Se muestran las
medias ±SE. Letras diferentes representan diferencias significativas en los valores medios. Las letras mayúsculas
representan comparaciones entre diferentes suelos y letras minúsculas entre diferentes elevaciones.

3.3 | Efectos de la elevación sobre el maíz

Para la variedad amarilla, la producción fue mayor
cuando las plantas se cultivaron en suelos de
control que en las de 3780 m de altitud (Figura 3f).
En general, la producción de maíz disminuyó en un
21% –29% cuando se cultivó en suelos de mayor
elevación con pérdidas equivalentes de 142–246
US $ ha​-1​ año​-1​ (Figura 3e, f).
Observamos un efecto fuerte y significativo de la
elevación (temperatura) en la supervivencia de la
planta (variedad blanca: x​2 = 116.7, ​df = 2, p <.001;
variedad amarilla: x​2 = 87.3, ​df = 2, p <.001). La
mortalidad fue menor para las plantas que crecen
en las parcelas de control (a 2,900 msnm) que para
aquellas que crecen a elevaciones más bajas y más
cálidas (a 2,310 msnm = ± 1.3 °C, o 2.120 msnm =
± 2.6 °C) excepto en suelos de control (Figura 3a,
b). El número de plantas de maíz que alcanzaron la
fase reproductiva fue 5 a 21 veces mayor en las
parcelas de control que en las parcelas ubicadas en
elevaciones más bajas. Las diferencias observadas
en la producción de cultivos (kg/ha) fueron aún más
fuertes. Para la variedad blanca de maíz, la
producción media fue 32–58 veces mayor en las
parcelas de control que en las ubicadas a 2,310 o
2,120 msnm (prueba de Kruskal-Wallis: H = 18.3, ​df
= 2, p <.001, Figura 3e), mientras que para la
variedad amarilla, la producción fue 11–56 veces
mayor en las parcelas de control (prueba de
Kruskal-Wallis: H = 17.3, ​df = 2, p <.001, Figura 3f).
En general, la producción comercial de maíz
disminuyó entre un 91% y un 98% en respuesta a
temperaturas elevadas. En términos de valores de
mercado actuales, esto es equivalente a pérdidas
de 617–1,102 US$ ha​-1​ año​-1​ (Figura 3e, f).
Herbívoros y, sobre todo, las aves granívoras de
los géneros ​Nothoprocta ​sp. (“tinamúes") y ​Zenaida
sp. ("palomas"): fueron la principal causa de
mortalidad en las plántulas de maíz que crecieron a
bajas elevaciones (2,310 ó 2,120 msnm), causando
un 87% -96% de la mortalidad observada.
Nothoprocta sp. y ​Zenaida sp. no atacaron a las
plantas de control (2,900 msnm) aunque se
observaron individuos forrajeando cerca de las
parcelas. Los ciervos (​Hippocamelus sp.) y las
hormigas cortadoras de hojas ​Acromyrmex ​también
atacaron ocasionalmente las plántulas de maíz,
pero solo a 2,310 o 2,120 m de elevación (3% -18%
de las plantas que crecen en estas elevaciones
fueron atacadas). Los ataques de un virus
desconocido causaron la muerte del 3% al 20% de
las plantas juveniles y reproductoras que crecieron
a una altura de 2,120 m. Del mismo modo, las
inflorescencias de la mayoría de las plantas que
crecen a una altura de 2.120 m se infestaron con
áfidos (Fig. S3b). El nivel de infestación de áfidos
fue menor en las plantas que crecieron a 2,310 m, y
los áfidos no se presentaron en las plantas de las
parcelas de control.

F I G U R A 4 Efectos de diferentes elevaciones (temperaturas) en el rendimiento de tres variedades de papa.

(a – c) La supervivencia de las plantas en diferentes etapas de crecimiento. (d – f) Biomasa de tubérculos
comercializables producidos por planta. (g – i) Biomasa de tubérculos comercializables producidos por unidad de
área plantada y valores de mercado correspondientes en dólares estadounidenses. El valor de mercado se calculó
sobre la base de los precios de los productos básicos en la zona de producción a diciembre de 2015. Se muestran
las medias ±SE. Las diferentes letras representan diferencias significativas en los valores medios.
3.4 | Efectos de la elevación sobre las papas
Encontramos que la elevación (temperatura) afectó
la supervivencia de solo una de las tres variedades
de papas (var.1: x​2 = 8.1, ​df ​= 2, p = .017; Figura 4a
– c). Solo para var.1, la supervivencia de la planta
fue mayor en las parcelas de control (3.900 msnm)
que en las parcelas ubicadas a una altura de 3.320
m. Sin embargo, para las tres variedades, hubo un
efecto negativo significativo de temperaturas más
altas en la producción del cultivo (var.1: F​2,21 = 43.8,
p <.001; var.2: F​2,21 = 35.1, p <.001; var.3: F​2,21 = 91,
p <.001). La producción de tubérculos de papa
(tanto por planta como por unidad de área
sembrada) fue 5 a 21 veces mayor en las parcelas
de control que en las parcelas ubicadas en
elevaciones más bajas (Figura 4d-i). En general, la
producción disminuyó en un 87% a 97% cuando las
plantas crecieron a temperaturas más cálidas, y se
estima que las pérdidas económicas asociadas se
aproximan a 805–2,304 US$ ha​-1 año​-1 en los
valores actuales del mercado (Figura 4g – i; Tabla
S3).
Varias especies de insectos herbívoros fueron
registradas dañando las hojas, tallos o tubérculos
de las papas. Los más comunes fueron ​Diabrotica
sp. (Chrysomelidae), ​Epitrix sp. (Chrysomelidae),
Phtorimaea operculella (Gelechiidae)
Symmetrischema tangolias (Gelechiidae). Este
último, que es un barrenador del tallo que dañó
fuertemente las plantas de papa durante la fase de
tuberización (Fig. S3c), nunca se registró en las
plantas en las parcelas de control.
4 | DISCUSIÓN
4.1 | Efectos sobre el maíz
Para el maíz, simulamos experimentalmente dos
posibles escenarios futuros: uno en el que las
plantas se cultivan en el mismo clima que en la
actualidad pero en suelos de elevaciones más
altas (es decir, como se predice en una migración
ascendente del cultivo de cultivos), y el otro en el
que las plantas experimentan temperaturas más
cálidas mientras se mantiene en el suelo actual.
Nuestros resultados muestran que en ambos
casos, la producción disminuirá. La producción
de maíz disminuyó en un 21% a 29% en
respuesta a las condiciones cambiantes del suelo
y en un 91% a 98% en respuesta a temperaturas
elevadas. En términos de valores actuales, esto
es equivalente a pérdidas de 142–246 US$ ha​-1
año​-1​ y de 617–1,102, respectivamente.
La(s) razón(es) exacta(s) para la disminución
en la producción de maíz en suelos de mayor
elevación no está clara, pero probablemente
involucra un desequilibrio en las concentraciones
de nutrientes. Encontramos que la concentración
de calcio aumenta fuertemente con la elevación,
mientras que la concentración de magnesio
disminuye (la relación de Ca: Mg aumentó de 3:1
en el suelo de control hasta 8:1 en suelos a 3.590
msnm y 13: 1 en suelos a 3.780 msnm). Como el
Ca y el Mg son nutrientes antagonistas, la mayor
concentración de Ca en las elevaciones más
altas reduce la disponibilidad y la absorción del
Mg (Barker y Pilbeam, 2015). El magnesio es
esencial para muchos procesos bioquímicos y
fisiológicos en las plantas, incluido un papel
estructural como componente clave de la
molécula de clorofila. Por lo tanto, la deficiencia
de Mg puede tener un efecto negativo en la
fotosíntesis y, en consecuencia, en la
y
productividad de las plantas (Dechen, Carmello,
Monteiro y Nogueirol, 2015; Hernández y Silveira,
1998) de los cultivos que emigran hacia mayores
elevaciones. De acuerdo con esta hipótesis,
estudios anteriores han demostrado que una
proporción de Ca:Mg de 2:1 – 3:1 es adecuada
para el desarrollo de la planta de maíz, pero que
las relaciones más altas disminuyen la
productividad debido a la deficiencia de Mg
(Dechen et al., 2015; Hernández y Silveira,
1998).
El efecto de la elevación (temperatura) en los
rendimientos del maíz fue en gran parte un efecto
indirecto. Las plantas que crecen en sitios con
temperaturas de 1.3–2.6 °C más altas que la
temperatura más alta de la corriente fueron
fuertemente atacadas por herbívoros. Estos
herbívoros causaron una grave mortalidad de las
plantas, especialmente durante la fase de
plántula. Además, las plantas de maíz que crecen
a temperaturas de 2.6 °C más cálidas tuvieron un
impacto negativo en su rendimiento reproductivo
debido al alto número de áfidos que atacan sus
inflorescencias. Estos resultados indican que si
los agricultores continúan cultivando maíz en las
mismas elevaciones actuales bajo temperaturas
más cálidas futuras, es probable que la
productividad de la planta disminuya
significativamente como resultado del aumento
de la incidencia de plagas y patógenos. Nuestros
resultados son consistentes con los resultados de
varios otros estudios que han demostrado que las
plagas agrícolas y los patógenos ya han
expandido su área de ocurrencia y continuarán
haciéndolo a medida que aumenten las
temperaturas globales (Bebber et al., 2013, 2014;
Crespo-Perez et al., 2015; Dangles et al., 2008,
2013). Además, para la mayoría de estos
organismos plaga, las temperaturas más cálidas
aumentan la tasa de crecimiento de la población
y, por lo tanto, la presión sobre sus plantas
huésped (Bale et al., 2002).
4.2 | Efectos sobre las papas
Para las variedades de papa, la producción
disminuyó en un 87% a 97% cuando las plantas
se cultivaron a temperaturas más cálidas, y se
estima que las pérdidas económicas asociadas
son del orden de 805–2,304 US$ ha​-1 año​-1​. Al
igual que con el maíz, las disminuciones
observadas en la producción de papas se
debieron en gran parte a la mayor incidencia de
plagas en plantas cultivadas en elevaciones más
bajas y más calientes. Sin embargo, en contraste
con el maíz, no detectamos diferencias en la
supervivencia de las plantas hasta la fase
reproductiva de dos de las tres variedades de
papa estudiadas. Además, para la var.1 de papa,
las diferencias en la supervivencia entre sitios
con diferentes temperaturas se restringieron a la
fase de brotación y fueron comparativamente
mucho más pequeñas que las diferencias
observadas para las dos variedades de maíz. Sin
embargo, para las tres variedades de papas,
hubo diferencias significativas e importantes en la
producción de plantas entre las plantas que
crecen en las parcelas de control y aquellas que
crecen en temperaturas más cálidas. Parte de
esta diferencia es probable debido a la alta
incidencia de barrenadores del tallo
(​Symmetrischema tangolias​) en plantas
reproductivas y juveniles en las parcelas de
tratamiento (temperatura más alta). Como han
demostrado varios estudios (Stieha y Poveda,
2015), las plantas de papa son muy sensibles al
daño del tallo, especialmente durante la
tuberización, porque el daño a los tejidos
vasculares afecta el flujo de la savia que causa la
producción de menos tubérculos y más pequeños
(como en nuestro caso, ver fig. S4). Además, es
probable que las temperaturas elevadas
disminuyan directamente la producción de
tubérculos. Esto se debe a que las temperaturas
elevadas pueden afectar negativamente tanto a
la síntesis de hormonas vegetales que estimulan
el inicio y la formación de los tubérculos, como a
la reducción de la asignación de asimilados de
plantas para la formación de tubérculos (Ewing y
Struik, 1992; Hancock et al., 2014; Jackson,
1999).
4.3 | Conclusiones y consecuencias
Una estrategia comúnmente sugerida para
contrarrestar los efectos del cambio climático es
que los agricultores cambien a otros cultivos o
variedades de cultivos que puedan tolerar mejor
las temperaturas y/o plagas más cálidas (Eyshi
Rezaei, Gaiser, Siebert y Ewert, 2015; Howden et
al., 2007; IPCC, 2014). Sin embargo, un
inconveniente potencial de esta estrategia es la
pérdida de variedades locales o nativas con
características únicas (que incluyen sabor,
textura y contenido de nutrientes). Por ejemplo,
en comparación con las otras variedades que
crecen en elevaciones más bajas, las variedades
de papa y maíz que se estudian aquí a gran
altura son más valoradas por los compradores
locales debido a sus propiedades deseables para
el consumo humano (INEI, 2016). Además,
muchos agricultores locales pueden carecer de
los recursos o conocimientos necesarios para
cambiar la producción a otros cultivos o
variedades de cultivos.
Trasladar el cultivo de cultivos a elevaciones (o
latitudes) más altas y frías es otra estrategia
potencial para reducir las pérdidas de producción
a temperaturas crecientes (Meng et al., 2014;
Skarbø & VanderMolen, 2016). Sin embargo,
como se muestra aquí, esto no es una posibilidad
para cultivos que ya se están cultivando en o
cerca de las cimas de las montañas. Además, la
efectividad de esta estrategia de "migración"
puede verse limitada por las condiciones de
nutrientes del suelo, que se pueden mejorar con
la fertilización. Incluso si la fertilización es
económicamente viable, el desplazamiento de los
lugares de cultivo puede no impedir la
disminución de la producción debido a la
inevitable reducción de la tierra cultivable a
medida que aumenta la elevación. Por ejemplo,
incluso el calentamiento moderado restringiría el
cultivo de la papa, que se estudia aquí hasta las
cimas de las montañas, y un calentamiento de
aproximadamente 3 °C haría que la producción
de papa en nuestra área de estudio sea
totalmente inviable, ya que no quedaría tierra con
temperaturas adecuadas. Del mismo modo, el
calentamiento reducirá rápidamente la extensión
de la tierra con temperaturas adecuadas para la
producción de maíz y otros cultivos locales.
También es necesario desarrollar estrategias
de manejo de plagas enfocadas en plagas
actuales y novedosas. Como se muestra aquí, es
muy probable que las nuevas plagas y
enfermedades se conviertan en una amenaza
dañina en condiciones más cálidas (Bebber et al.,
2014; Dangles et al., 2008, 2013). Los
experimentos de laboratorio, por ejemplo, han
demostrado que las tasas de supervivencia y
desarrollo del barrenador del tallo de ​S. tangolias
aumentan a temperaturas más altas que las que
se encuentran dentro de su área actual de
ocurrencia (Dangles et al., 2008). Esto indica que
es probable que esta especie de plaga expanda
su distribución y prevalencia en respuesta al
calentamiento global (Crespo-Perez et al., 2013;
Crespo-Perez et al., 2015). Una gestión de
control adecuada e idealmente "respetuosa con
el medio ambiente" será importante para
mantener condiciones razonablemente
saludables para los consumidores y el medio
ambiente (Foley et al., 2011). Los estudios
muestran que el uso de pesticidas ha aumentado
en las últimas décadas y es probable que
continúen las tendencias en aumento (Bourguet y
Guillemaud, 2016; Oerke, 2006). En este sentido,
debe fomentarse la valorización de las
habilidades de los agricultores y los
conocimientos tradicionales. En nuestro sitio de
estudio, algunos agricultores siembran maíz en
asociación con frijoles y pepino para minimizar el
daño causado por las aves granívoras.
En resumen, nuestros hallazgos
experimentales demuestran claramente que el
cambio climático, y específicamente el aumento
de las temperaturas, es una amenaza real e
inminente para la agricultura a pequeña escala
en los Andes peruanos, ya que es muy probable
que cause graves disminuciones en la producción
de dos importantes cultivos local y globalmente.
Mostramos que la supervivencia de las plantas y
la producción de cultivos se ven notablemente
afectadas por la siembra del suelo y
especialmente por la elevación de la planta
(temperatura). Dichas reducciones dramáticas en
los rendimientos de los cultivos probablemente se
traducirán en grandes pérdidas económicas para
los agricultores, así como en un mayor riesgo de
inseguridad alimentaria en una región que
depende en gran medida de la producción local
de alimentos. Como tal, existe una necesidad
apremiante de desarrollar estrategias de manejo
más efectivas para mitigar los impactos de los
rendimientos decrecientes y ayudar a prevenir la
inseguridad alimentaria, no solo en beneficio de
los agricultores y las comunidades rurales, sino
también de la población en general que depende
de estos cultivos. Es importante destacar que
tales estrategias deben tener en cuenta las
influencias de factores no climáticos y/o bióticos
en el desarrollo de las plantas. Estos factores a
menudo se pasan por alto en los modelos que
proyectan la producción futura de cultivos en
respuesta al cambio climático. Sin embargo,
como lo indican nuestros experimentos de
campo, uno de los principales impulsores de la
mortalidad y la disminución de la producción de
maíz y papas cuando se cultivan en elevaciones
más bajas (temperaturas más altas) fue el
aumento de la incidencia de nuevos herbívoros y
patógenos. Este hallazgo resalta que los peligros
del cambio climático para los cultivos no solo son
los efectos directos del aumento de las
temperaturas, sino también los efectos indirectos
del cambio de las condiciones bióticas.
Los estudios futuros deben evaluar los efectos
aislados y combinados del suelo, la temperatura
y la concentración de CO2 en la producción de
cultivos. Hay pruebas sólidas de que las
concentraciones atmosféricas elevadas de CO2
pueden mejorar la producción de los cultivos que
estudiamos (este efecto es más fuerte para las
papas que para el maíz; Finnan, Donnelly, Jones
y Agencia, 2013; Kimball, 2016; Korres et al. ,
2016; Streck, 2005). Sin embargo, también hay
evidencia de que la temperatura y el CO2 actúan
de manera antagónica, lo que indica que las
concentraciones más altas de CO2 en la
atmósfera no mitigarán los efectos negativos del
calentamiento global en la producción de cultivos
(Ruiz-vera, Siebers, Drag y Ort, 2015).