eCommons@AK

U
Department of Paediatrics and Child Health Division of Woman and Child
Health

September 2018

Maternal predictors of
intrauterine growth
retardation
Nadia Mohammad
Aga Khan University, nadia.mohammad@aku.edu

Arjumand Sohaila
Aga Khan University, arjumand.sohaila@aku.edu

Unaib Rabbani
Aga Khan University, unaib.rabbani@aku.edu

Sufian Ahmed
Shakeel Ahmed
Aga Khan University, shakeel.ahmed@aku.edu
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Mohammad, N., Sohaila, A., Rabbani, U., Ahmed, S., Ahmed, S., Ali, S. R. (2018). Maternal predictors
of intrauterine growth retardation. Journal of the College of Physicians and Surgeons Pakistan, 28(9),
681-685.
Available at: https://ecommons.aku.edu/pakistan_fhs_mc_women_childhealth_paediatr/702
Authors
Nadia Mohammad, Arjumand Sohaila, Unaib Rabbani, Sufian Ahmed, Shakeel Ahmed, and Syed
Rehan Ali

This article is available at eCommons@AKU: https://ecommons.aku.edu/pakistan_fhs_mc_women_childhealth_paediatr/702

ORIGINAL ARTICLE

Maternal Predictors of Intrauterine Growth

Retardation
Nadia Mohammad1, Arjumand Sohaila1, Unaib Rabbani1, Sufian Ahmed2, Shakeel Ahmed1,3

and Syed Rehan Ali1 ABSTRACT

Objective: To identify maternal factors associated with intrauterine growth restriction (IUGR).
Study Design: A case-control study.
Place and Duration of Study: Neonatal Unit of The Aga Khan Hospital for Women (AKHW), Karimabad,
from January 2014 to December 2015.
Methodology: Cases were IUGR live born babies (n=90), while control were appropriate-for-gestational
age (AGA) babies (n=180). Information recorded in pre-designed proforma included gestational age
and birth weight of baby, demographics of mothers, pregnancy related medical and obstetric
complications. Data were analysed through SPSS-19. Multivariable logistic regression was used to
determine the maternal factors associated with the intrauterine growth restriction.
Results: Maternal factors associated with IUGR after adjusting for confounders in the multivariable model
included younger age (OR=0.9, CI=0.8-0.9), poor gestational weight gain (OR=3.0, CI=1.6-6.1) and history of
previous abortion (OR=3.06, CI=1.1-8.0). Significant interaction was found between pregnancy-induced
hypertension (PIH) and parity of mother, primary-para mother with PIH having an increased risk for IUGR babies
(OR=10.1, CI=1.0-23.2).
Conclusion: Young age, primigravida status, low gestational weight gain, previous history of abortion,
PIH and GDM have strong association with IUGR; hence, special consideration is essential to
overcome these issues in order to improve maternal and neonatal health.
Key Words: Intrauterine growth retardation. Gestational diabetes. Low gestational weight gain.
3 Department of Pediatrics, Bahria University
INTRODUCTION Medical & Dental College, Karachi.
Intrauterine growth retardation (IUGR) Correspondence: Dr. Shakeel Ahmed, Consultant
Pediatrician, Department of Pediatrics and Child
represents the second leading cause of
Health, The Aga Khan University Hospital, Stadium
perinatal morbidity and mortality in non -
Road, Karachi.
anomalous fetuses, after prematurity.1,2 IUGR
E-mail: shakeel.ahmed@aku.edu
refers to the fetus whose birth weight less than
10th centile for gestational age and displays Received: September 21, 2017; Accepted: June
29, 2018.
signs of chronic hypoxia or malnutrition.3
IUGR is observed in 23.8% of newborns around the
world; and significant global burden approximate
75% of IUGR neonates are contributed by the Asian
continent.4 In Pakistan, the incidence of IUGR is
around 25%,5 more than the WHO criteria for
triggering a public health action. It is mainly due to a
pathologic slow -down in the fetal growth pace,
resulting in a fetus that is unable to reach its growth
potential.
There are multiple factors associated with high
incidence of IUGR and there is a strong positive
correlation exists between fetal, placental and
maternal factors, but maternal factors per se
significant cause of IUGR.4 Poor
1 Department of Pediatrics, The Aga Khan
University Hospital, Karachi.
2 Student, University of Karachi, Karachi.

maternal nutrition, poor maternal weight gain, maternal
anemia, inadequate prenatal care, short interpregnancy
interval, pregnancy-induced hypertension (PIH),
gestational diabetes (GDM), maternal infection, and
maternal chronic illness are major maternal risk factors. 6
Healthy dietary habit, avoidance of unhealthy lifestyles,
receiving proper prenatal care, and close antenatal
surveillance of high risk pregnancy may help in declining
the risk for IUGR. The objective of this study was to
identify maternal factors associated with IUGR. A
comprehensive understanding of these factors will help in
providing early interventions to improve the perinatal
outcome due to IUGR.
METHODOLOGY
This study was carried as a case-control study in the
Neonatal Unit of The Aga Khan Hospital for Women
(AKHW), Karimabad, Karachi, from January 2014 to
Journal of the College of Physicians and Surgeons Pakistan 2018, Vol. 28 (9): 681-685
December 2015. Babies born after 32 weeks
gestation, without lethal congenital anomalies were
included. Cases were IUGR neonates (defined as
babies with abnormal Doppler ultrasound and
weight less than 10 percentile for gestational age);
and controls were appropriate for gestational age
(AGA) neonates with normal Doppler ultrasound as
per American College of Obstetricians and
Gynecologists (ACOG) definition. The case-control
ratio was kept at 1:2. Cases and controls were
selected retrospectively from hospital records
during the study period. Data was retrieved using
ICD discharge codes, and medical records were
reviewed in detail.
A pre-designed proforma was filled by reviewing the
clinical notes which entailed information about basic
681
Nadia Mohammad, Arjumand Sohaila, Unaib Rabbani, Sufian Ahmed, Shakeel Ahmed and Syed Rehan Ali
stastically significant or with p -value <0.20 in
demographic information like, gestational age, univariate analysis.
birth weight, gender, mode of delivery, Apgar RESULTS
score, maternal age, maternal weight, maternal In this study, 90 cases and 180 controls were
illness during pregnancy, antenatal care (ANC)
visit, inter-pregnancy interval, previous IUGR recruited for analysis. Table I shows the distribution
births, amniotic fluid index, and umbilical artery of various characteristics between cases and
blood flow. The study was carried out after controls. Mothers of cases were younger 26.7 ±4.4
obtaining approval from the Institutional Ethical years compared to
Review Committee.
Gestational age (recorded as completed weeks)
was calculated from maternal last menstrual
period (LMP) and was categorised as preterm
less than 37 weeks and term as 37 weeks or
above.
As per routine practice, birth anthropometries were
measured by staff nurse in labour room or operation
theatre by using standardised equipment. Weight
was measured without clothes using standard
weighing balance in kilogram (kg) and length by a
non-stretchable measuring tape in centimeter (cm).
The calibration of the weighing scale was checked
regularly before each measurement in order to avoid
error. All measurements were recorded in a
structured proforma during file review and plotted on
specific WHO growth charts (Fenton growth chart),
and percentiles was noted. Maternal age at the time
of delivery was recorded. Maternal weight and height
at the time of initial visit was used to calculate body
mass index (BMI) for mother. Gestational weight gain
was calculated by difference in the maternal weight
at the time of 1st visit during 1st trimester and at the
time of delivery and categorised into poor weight
gain <10 kg and good weight gain >10 kg.
Pregnancy-induced medical disorders and
obstetrical complications like placenta previa,
abruptio placentae, anemia, PIH; and GDM was also
obtained. Inter-pregnancy interval was estimated by
the number of months between the conception of
current pregnancy and the previous delivery,
abortion or stillbirth.
The statistical analysis was computed by using the
SPSS version 19. Mean ±SD was calculated for
continuous variables; while for qualitative variables
frequencies and percentages were analysed. Cross-
tabulation was done to see the independent
variables across the categories of outcome (IUGR
and AGA). Chi-square test was applied for
categorical variables and independent sample t-test
was applied for measureable variables, and p <0.05
considered as significant. Multivariable logistic
regression was performed to analyse the
association between maternal factors and
intrauterine growth restriction. Multivariable
analysis was calculated for the variables found to be
 Weight gain during
pregnancy
mothers of controls 28.0 ±4.4 years (p=0.025). There Poor 72 (80) 108 (60)
was low weight gain during pregnancy among cases Good 18 (20) 72 (40) 0.001
as 80% (n=72) had poor weight gain compared to Parity
60% (n=108) among controls. Among cases, 58% Primi 52 (57.8) 119 (66.1)
(n=52) were primi compared to 66% (n=119) among Multi 38 (42.2) 61 (33.9) 0.180
controls; and this was not found to be significantly Previous abortion
Yes 19 (21.1) 15 (8.3)
different. Significantly, higher proportion of cases
No 71 (78.9) 165 (91.7) 0.003
had history of previous abortion 21% (n=19)
Anemia during pregnancy
compared to controls 8% (n=15). A higher proportion Yes 25 (27.8) 48 (26.7)
of cases had history of GDM 16.7% (n=15) compared No 65 (72.2) 132 (73.3) 0.846
to about 4% (n=7) in controls. Similarly, history of p-
Variable Case Control value
PIH was positive more in cases 13.3% (n=12) than
GDM
controls 4% (n=7). Yes 15 (16.7) 7 (3.9)
Logistic regression analysis showed that increasing No 75 (83.3) 173 (96.1) <0.001
age of mother was protective against IUGR adjusted PIH
Yes 12 (13.3) 7 (3.9)
OR 0. 93 (95% CI: 0.88-0.99, p= 0.006) . On the other No 78 (86.7) 173 (96.1) 0.004
hand, women who had poor weight gain during Multiple gestation
Yes 4 (4.4) 17 (9.4)
pregnancy
No 86 (95.6) 163 (90.6) 0.0148
Table I: Comparison of characteristics of cases and Antenatal visit
controls. p- <2 2 (2.2) 4 (2.2)
Variable Case 90 Control 180 value 2-4 16 (17.8) 19 (10.6)
Gender >4 72 (80) 157 (87.2) 0.249
Male 49 (54.4) 93 (51.7) Weight of mothera 57.9 (±12.4) 57.8 (±12.5) 0.923
Female 41 (45.6) 87 (48.3) 0.667 Height of mothera 155 (±5.3) 154. 3 (±5.6) 0.811
Age of mothera 26.7 (±4.4) 28.0 (±4.4) 0.025 Interpregnancy intervala 0.95 (±1.86) 0.59 (±1.12) 0.099
BMI of mother a Continuous variable: Means and standard
Normal 43 (47.8) 82 (45.6) 0.926 deviations are reported BMI = Body Mass Index;
Underweight 12 (13.3) 23 (12.8) GDM: Gestational Diabetes Mellitus; PIH = Pregnancy
Overweight 22 (24.4) 51 (28.3)
Induced Hypertension.
Obese 13 (14.4) 24 (13.3)
682 Journal of the College of Physicians and Surgeons Pakistan 2018, Vol. 28
(9): 681-685
Maternal predictors of intrauterine growth retardation

Table II: Regression analysis of factors associated with intrauterine growth

retardation.
Variables Unadjusted OR (95% CI) p-value Adjusted OR (95% CI) p-value
Gender
Male 1 0.667 --
Female 0.89 (0.58-1.49) 0.026 0.93 (0.85-0.97) 0.006
Agea 0.93 (0.88-0.99)
Weighta 1.0 (0.98-1.02) 0.922 --
Heighta 1.03 (0.98-1.08) 0.259 --
BMI
Normal 1
Under 1.0 (0.45-2.19) 0.990 --
Over 0.82 (0.44-1.53) 0.538
Obese 1.03 (0.48-2.23) 0.934
Weight gain
Good 1 1
Poor 2.67 (1.47-4.84) 0.001 3.09 (1.65-6.15) 0.001
Parity
Primary` 1 1
Multi 1.43 (0.85-2.40) 0.181 1.33 (0.66-2.72) 0.427
Previous abortion
No 1 1
Yes 2.94 (1.41- 6.12) 0.004 3.06 (1.17-8.0) 0.023
Variables Unadjusted OR (95% CI) p-value Adjusted OR (95% CI) p-value
Anemia
No 1
Yes 1.06 (0.60-1.87) 0.846 --
GDM
No 1 1
Yes 4.94 (1.93-12.62) 0.001 3.34 (1.22-9.17) 0.019
PIH
No 1 1 0.036
Yes 3.80 (1.448-10.02) 0.007 3.10 (1.08-8.94)
Multiple gestation
No 1 1
Yes 0.45 (0.14-1.37) 0.158 0.44 (0.13-1.49) 0.188
Antenatal visits
>4 1
2-4 1.84 (0.89-3.78) 0.099
1 1.09 (0.20-6.09) 0.922 --
Pregnancy interval
(years)
2 or more 1
Less than 2 0.82 (0.43-1.60) 0.56 --
a Continuous variable; BMI = Body Mass Index; GDM = Gestational Diabetes Mellitus; PIH = Pregnancy Induced
Hypertension.
were at almost three times higher risk of IUGR gain, previous history of abortion, GDM and
adjusted PIH
OR 3.09 (95% CI: 1.65-6.15, p=0.001). History of between the IUGR and AGA after adjusting for
previous probable
abortion was associated with three times higher
risk of confounding.
IUGR compared to those without history of Maternal age important risk
previous is one of the factors
abortion adjusted OR 3.06 (95% CI: 1.17-8.0, p=0.023).
associated weigh of the neonate.
There was more than three times higher risk
with birth t The
adjusted
OR 3.34 (95% CI: 1.22-9.17, p=0.019) of IUGR relationship between maternal age and IUGR was
among found
women with history of GDM. History of PIH was significant when compared between cases and
also control.
found to be associated with significant risk of Maternal age less than 27 years was one of
IUGR the
adjusted OR 3.1 (95% CI: 1.08-8.94, p=0.036). predictors in this study, similar findings were
Multiple observed in
studies conducted by Jamal et al. and Taj,7,8 while
in
comparison with Odibo et al. study, who
regression analysis is shown in Table II. observed a
strong association between increasing maternal
DISCUSSION age and
Obstetric and maternal risk factors for IUGR are
well risk of IUGR. 9
described in many studies. We found Primigravida mothers are at risk to deliver IUGR
significant babies.
differences for maternal predictors as age, parity, It has been evident that the birth weight increases
weight with

Journal of the College of Physicians and Surgeons Pakistan 2018, Vol. 28 (9): 681-685 683
Nadia Mohammad, Arjumand Sohaila, Unaib Rabbani, Sufian Ahmed, Shakeel Ahmed and Syed Rehan Ali
incidence of IUGR among preeclamptic women was
parity (up to 4-5 births) but declines afterward.10 22.2%, found in study by Viller.25
Proportion of primigravida was high in this The present results also suggest negative effect of
study; similar findings were also reported by previous history of abortion on fetal growth. Similar
different studies from Pakistan and India. 8,11,12
Inadequate nutrition is not uncommon factor of finding was observed in study by Motghare.
impaired fetal growth. Here, maternal weight and However, no
height on first visit was used to calculate BMI.
Studies from neighbouring countries have shown
that BMI, pre-pregnancy body weight, and weight
gain during pregnancy had significant effect on birth
weight.13,14 There was no significant association
between maternal nutritional status (BMI) and the
IUGR births, in contrast with results observed in
study by Taj et al. and Acharya.8,12 Weight gain
during pregnancy has strong, positive impact on
fetal growth suggesting that energy balance is an
important determinant of birth outcomes. 15 Low
weight gain reflects deficiency of calorie and micro-
nutrients, which are essential for fetal growth. 16 In
this study, poor gestational weight gain was also a
significant factor of IUGR, mothers with poor weight
gain during pregnancy had three times risk of
delivering babies with IUGR as compared to mothers
with good gestational weight gain. These findings
were consistent with different Indian studies which
showed poor gestational weight gain, for even short-
term, places the fetus at risk for IUGR.17 -20 Improving
maternal weight prior to conception and pregnancy
weight gain are possible strategies to improve birth
weight.
Anemia is a common problem in pregnant women
in developing countries. In this study, anemia in
pregnancy Hb <10 gm%) was not significantly
associated with IUGR. It was found 27.8% of
mothers with anemia (p=0.8). This is in contrast
with studies at Goa and Karnataka, which have
shown 49% (p<0.001) and 76% (p=0.01) of mothers
had anemia, respectively. 11,12 Maternal diabetes
causes long term changes in placenta and may
cause fetal growth restriction16, GDM is found in
10% of women with IUGR.21 This study has shown
strong association between IUGR and GDM, there
was more than three times higher risk of IUGR
among mothers with GDM; this finding is not
consistent with study by Taj.8
Hypertensive conditions are responsible for one-
third of all fetal growth retardation.22 PIH is a
frequent cause of placental insufficiency. In this
study, PIH was associated with higher risk of IUGR
with adjusted odds ratio 3.1 (p=0.036). This is
consistent with study by Taj, Thompson et al. and
Burke.8,23,24 Burke reported pre-eclampsia with a
combined odds ratio of 5.4 (p<0.001), 24 while the

such relation was seen in study by Aghamolaei et
al.26 Although sample size calculation was not done
prior to the study; however, post-hoc power
calculations showed that the sample had enough
power for observed ORs.
CONCLUSION
Several maternal risk factors of IUGR were identified.
Awareness of these predictors, not only helps in
proper preventive care but also helps in prompt
diagnosis of IUGR. Nutritional intervention could
help increase maternal weight during pregnancy.
Screening and proper management of GDM and PIH
would help in reduction of incidence of IUGR in the
community which would eventually help in
succeeding the goal of reduced neonatal mortality
and morbidity.
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685
ARTÍCULO ORIGINAL

Predictores maternos de retraso del crecimiento

intrauterino
Nadia Mohammad 1, Arjumand Sohaila 1, Unaib Rabbani 1, Sufian Ahmed 2, Shakeel Ahmed 1,3 y Syed Rehan
Ali 1

UNA Objetivo BSTRACT: Identificar los factores maternos asociados con la restricción del crecimiento intrauterino
(RCIU).

Diseño del estudio: Un estudio de casos y controles.

Lugar y duración del estudio: Unidad neonatal del Hospital de Aga Khan para mujeres (AKHW), Karimabad, de enero
de 2014 a diciembre de 2015.

Metodología: Los casos fueron bebés nacidos vivos IUGR (n = 90), mientras que los controles fueron bebés
apropiados para la edad gestacional (AGA) (n = 180). La información registrada en el formulario prediseñado
incluyó la edad gestacional y el peso al nacer del bebé, la demografía de las madres, las complicaciones
médicas y obstétricas relacionadas con el embarazo. Los datos fueron analizados a través de SPSS-19. Se
utilizó la regresión logística multivariable para determinar los factores maternos asociados con la restricción
del crecimiento intrauterino.

Resultados: Los factores maternos asociados con la RCIU después del ajuste por factores de confusión en el
modelo multivariable incluyeron edad más joven (OR = 0.9, IC = 0.8-0.9), aumento de peso gestacional pobre (OR
= 3.0, CI = 1.6-6.1) y antecedentes de aborto previo (OR = 3.06, CI = 1.1-8.0). Se encontró una interacción
significativa entre la hipertensión inducida por el embarazo (PIH) y la paridad de la madre, la madre para-primaria
con PIH tiene un mayor riesgo de bebés con RCIU (OR = 10.1, IC = 1.0-23.2).
Conclusión: La edad temprana, el estado de primigravida, el bajo aumento de peso gestacional, la historia previa
de abortos, PIH y GDM tienen una fuerte asociación con IUGR; por lo tanto, una consideración especial es esencial
para superar estos problemas a fin de mejorar la salud materna y neonatal.

Palabras clave: Retraso del crecimiento intrauterino. Diabetes gestacional. Bajo aumento de peso gestacional.
 INTRODUCCIÓN
El Retrasdo del Crecimiento intrauterino (RCIU) La nutrición materna, el escaso aumento de peso
representa La Segunda causa principal de materno, la anemia materna, la atención prenatal
morbilidad y Mortalidad perinatal en fetos no inadecuada, el intervalo corto de embarazo, la
anómalos, Despues de la prematuridad. 1,2
hipertensión inducida por el embarazo (HIP), la diabetes
RCI se refiere al feto Cuyo peso al nacer es inferior gestacional (DMG), la infección materna y la enfermedad
al percentil 10 para La Edad gestacional y la
Muestra signos de hipoxia crónica o Desnutrición. crónica materna son los principales factores de riesgo
3 materno. 6 6 Un hábito dietético saludable, evitar estilos
de vida poco saludables, recibir atención prenatal
adecuada y una estrecha vigilancia prenatal del embarazo
La RCIU se observa en el 23.8% de los recién nacidos en
de alto riesgo pueden ayudar a disminuir el riesgo de
todo el mundo; y una carga global significativa,
aproximadamente el 75% de los neonatos de la RCIU son RCIU. El objetivo de este estudio fue identificar los
aportados por el continente asiático. 4 4 factores maternos asociados con la RCIU. Una
comprensión integral de estos factores ayudará a
En Pakistán, la incidencia de RCIU es de alrededor del 25%,
5 5 más que los criterios de la OMS para desencadenar una
proporcionar intervenciones tempranas para mejorar el
acción de salud pública. Se debe principalmente a una resultado perinatal debido a la RCIU.
desaceleración patológica en el ritmo de crecimiento fetal,
lo que resulta en un feto que no puede alcanzar su
potencial de crecimiento.

Existen múltiples factores asociados con la alta
incidencia de RCIU y existe una fuerte correlación
positiva entre los factores fetales, placentarios y
maternos, pero los factores maternos son Causa
significativa de la RCIU.
METODOLOGÍA
Este estudio se realizó como un estudio de casos y
controles en la Unidad Neonatal del Hospital de
Mujeres Aga Khan (AKHW), Karimabad, Karachi,
desde enero de 2014 hasta diciembre de 2015. Se
incluyeron bebés nacidos después de 32 semanas
de gestación, sin anomalías congénitas letales. Los
casos fueron neonatos IUGR (definidos como bebés
con ecografía Doppler anormal y peso inferior al
percentil 10 para la edad gestacional); y los controles
fueron apropiados para los recién nacidos en edad
gestacional (AGA) con ecografía Doppler normal
según la definición del American College of
Obstetricians and Gynecologists (ACOG). La
relación caso-control se mantuvo en 1: 2. Los casos
y controles se seleccionaron retrospectivamente de
los registros hospitalarios durante el período de
estudio. Los datos se recuperaron utilizando los
códigos de alta del ICD, y los registros médicos se
revisaron en detalle.

1 Departamento de Pediatría, Hospital Universitario Aga

Khan, Karachi.

2 Estudiante, Universidad de Karachi, Karachi.

3 Departamento de Pediatría, Facultad de Medicina y Odontología
de la Universidad de Bahria,
Karachi.

Correspondencia: Dr. Shakeel Ahmed, Pediatra

Consultor, Departamento de Pediatría y Salud
Infantil, Hospital Universitario Aga Khan, Stadium
Road, Karachi. Correo electrónico:
shakeel.ahmed@aku.edu

Recibido: 21 de septiembre de 2017; Aceptado: 29 de junio de 2018.

Revista del Colegio de Médicos y Cirujanos Pakistán 2018, vol. 28 (9): 681-685 681
Nadia Mohammad, Arjumand Sohaila, Unaib Rabbani, Sufian
Ahmed, Shakeel Ahmed y Syed Rehan Ali intrauterino. El análisis multivariable se calculó para
las variables que fueron estadísticamente
significativas o con un valor p <0,20 en el análisis
información demográfica, como edad gestacional, univariado.
peso al nacer, sexo, modo de parto, puntaje de
Apgar, edad materna, peso materno, enfermedad
materna durante el embarazo, visita de atención
prenatal (ANC), intervalo entre embarazos,
nacimientos previos de RCIU, índice de líquido
amniótico, y flujo sanguíneo de la arteria umbilical.
El estudio se realizó después de obtener la
aprobación del Comité de Revisión Ética RESULTADOS
Institucional. En este estudio, 90 casos y 180 controles fueron
reclutados para su análisis. La Tabla I muestra la
distribución de varias características entre casos y
La edad gestacional (registrada como semanas controles. Las madres de los casos eran más
completas) se calculó a partir del último período jóvenes 26.7 ± 4.4 años en comparación con
menstrual materno (LMP) y se clasificó como
prematuro en menos de 37 semanas y a término en
37 semanas o más.

Según la práctica habitual, el personal de enfermería

midió las antropometrías de nacimiento en la sala de
partos o en el quirófano utilizando equipos
estandarizados. El peso se midió sin ropa utilizando
una balanza de pesaje estándar en kilogramos (kg) y
la longitud con una cinta métrica no estirable en
centímetros (cm). La calibración de la balanza se
verificó regularmente antes de cada medición para
evitar errores. Todas las mediciones se registraron
en un formulario estructurado durante la revisión del
archivo y se trazaron en tablas de crecimiento
específicas de la OMS (tabla de crecimiento de
Fenton), y se anotaron los percentiles. Se registró la
edad materna al momento del parto. El peso y la
estatura maternos en el momento de la visita inicial
se usaron para calcular el índice de masa corporal
(IMC) para la madre.

Trastornos médicos inducidos por el embarazo y

complicaciones obstétricas como placenta previa,
desprendimiento prematuro de placenta, anemia,
PIH; y también se obtuvo GDM. El intervalo entre
embarazos se estimó por el número de meses entre
la concepción del embarazo actual y el parto
anterior, aborto o muerte fetal. El análisis estadístico
se calculó utilizando el SPSS versión 19. La media ±
DE se calculó para variables continuas; mientras que
para las variables cualitativas se analizaron
frecuencias y porcentajes. La tabulación cruzada se
realizó para ver las variables independientes en las
categorías de resultados (IUGR y AGA). La prueba de
Chi-cuadrado se aplicó para variables categóricas y
la prueba t de muestra independiente se aplicó para
variables medibles, y p <0.05 se consideró
significativo. Se realizó una regresión logística
multivariable para analizar la asociación entre los
factores maternos y la restricción del crecimiento
 Aumento de peso durante
el embarazo.
Pobre 72 (80) 108 (60)
madres de controles 28.0 ± 4.4 años (p = 0.025). Hubo un Bueno 18 (20) 72 (40) 0.001
bajo aumento de peso durante el embarazo entre los casos,
Paridad
ya que el 80% (n = 72) tuvo un aumento de peso bajo en
Primi 52 (57.8) 119 (66,1)
comparación con el 60% (n = 108) entre los controles. Entre
Multi 38 (42,2) 61 (33,9) 0.180
los casos, el 58% (n = 52) fueron primos en comparación
con el 66% (n = 119) entre los controles; y esto no resultó Aborto previo
ser significativamente diferente. Significativamente, una Sí 19 (21,1) 15 (8.3)
mayor proporción de casos tenía antecedentes de aborto No 71 (78,9) 165 (91,7) 0.003
Anemia durante el
previo del 21% (n = 19) en comparación con los controles embarazo
del 8% (n = 15). Una mayor proporción de casos tenía Sí 25 (27,8) 48 (26,7)
antecedentes de DMG No 65 (72,2) 132 (73,3) 0.846
Variable Caso Controlar valor p
16,7% (n = 15) en comparación con aproximadamente 4%
(n = 7) en los controles. Del mismo modo, la historia de PIH GDM
fue más positiva en los casos. Sí 15 (16,7) 7 (3.9)
13.3% (n = 12) que controla 4% (n = 7). El análisis No 75 (83,3) 173 (96,1) <0.001
de regresión logística mostró que el aumento de PIH
la edad de la madre protegía contra la RCI Sí 12 (13,3) 7 (3.9)
ajustada No 78 (86,7) 173 (96,1) 0.004
0,93 (IC 95%: 0,88-0,99, p = 0,006). Por otro lado, las Gestación múltiple
mujeres que tuvieron poco aumento de peso Sí 4 (4.4) 17 (9.4)
durante el embarazo
No 86 (95,6) 163 (90,6) 0,0148
Tabla I: Comparación de características de casos y Visita prenatal
controles.
<2 2 (2.2) 4 (2.2)
Control
Variable Caso 90 180 valor p 2-4 16 (17,8) 19 (10,6)
>4 72 (80) 157 (87,2) 0.249
Género 57,9 (±
Peso de la madre una 12,4) 57.8 (± 12.5) 0.923
Masculino 49 (54,4) 93 (51,7)
Altura de la madre una 155 (± 5.3) 154,3 (± 5,6) 0.811
Hembra 41 (45,6) 87 (48,3) 0,667 Intervalo de embarazo0,95 (±
Edad de la madre una 26,7 (± 4,4) 28,0 (± 4,4) 0,025 una 1,86) 0,59 (± 1,12) 0,099
una Variable continua: se informan las medias y las desviaciones estándar
IMC de la madre IMC = índice de masa
corporal; DMG: diabetes mellitus gestacional; PIH = Hipertensión inducida
Normal 43 (47,8) 82 (45,6) 0.926 por el embarazo.
Bajo peso 12 (13,3) 23 (12,8)
Exceso de peso 22 (24,4) 51 (28,3)
Obeso 13 (14,4) 24 (13,3)

682 Revista del Colegio de Médicos y Cirujanos Pakistán 2018, vol. 28 (9): 681-685
Predictores maternos del retraso del crecimiento intrauterino

Tabla II: Análisis de regresión de factores asociados al retraso del crecimiento intrauterino.
Variables Sin ajustar OR (95% CI) p-valor OR ajustada (95% CI) p-valor

Género
Masculino 1 0,667 --
Hembra 0,89 (0,58 a 1,49) 0,026 0,93 (0,85-0,97) 0,006
Años una 0,93 (0,88 hasta 0,99)
Peso una 1,0 (0,98-1,02) 0,922 --
Altura una 1,03 (0,98-1,08) 0,259 --
IMC
Normal 1
Debajo 1,0 (0,45-2,19) 0,990 --
Terminado 0,82 (0,44 a 1,53) 0,538
Obeso 1,03 (0,48 a 2,23) 0,934
Aumento de peso
Bueno 1 1
Pobre 2,67 (1,47 a 4,84) 0,001 3,09 (1,65 a 6,15) 0,001
Paridad
Primary` 1 1
Multi 1,43 (0,85 a 2,40) 0,181 1,33 (0,66 a 2,72) 0,427
anterior aborto
No 1 1
Sí 2,94 (1,41 a 6,12) 0,004 3,06 (1,17-8,0) 0,023
Variables Sin ajustar OR (95% CI) p-valor OR ajustada (95% CI) p-valor

Anemia
No 1
Sí 1,06 (0,60 a 1,87) 0,846 --
GDM
No 1 1
Sí 4,94 (1,93-12,62) 0,001 3.34 (1.22 a 9.17) 0,019
PIH
No 1 1 0,036
Sí 3,80 (1,448 a 10,02) 0,007 3,10 (1,08 a 8,94)
gestación múltiple
No 1 1
Sí 0,45 (0,14 a 1,37) 0,158 0,44 (0,13 a 1,49) 0,188
Las visitas prenatales
>4 1
2-4 1,84 (0,89 a 3,78) 0,099
1 1,09 (0,20 a 6,09) 0,922 --
intervalo de embarazo
(años)
2 o más 1
Menos de 2 0,82 (0,43 a 1,60) 0.56 --
una Variable continua; Índice de Masa Corporal IMC =; GDM = diabetes mellitus gestacional; PIH = inducida por el embarazo hipertensión.
1.08-8.94, p = 0.036). El análisis de regresión múltiple
tenían un riesgo casi tres veces mayor de IUGR se muestra en la Tabla II.
ajustado OR 3.09 (IC 95%: 1.65-6.15, p = 0.001). El
antecedente de aborto previo se asoció con un
riesgo tres veces mayor de RCIU en comparación
con aquellos sin antecedente de aborto previo DISCUSIÓN
ajustado OR 3.06 (IC 95%: 1.17-8.0, p = 0.023). Hubo Los factores de riesgo obstétrico y materno para
más de tres veces mayor riesgo ajustado OR 3.34 (IC RCIU están bien descritos en muchos estudios.
95%: 1.22-9.17, p Encontramos diferencias significativas para los
= 0.019) de IUGR entre las mujeres con antecedentes predictores maternos como edad, paridad, peso
de DMG. La historia de PIH también se asoció con un
riesgo significativo de IUGR ajustado OR 3.1 (IC 95%:
 estudios realizados por Jamal et al. y Taj 7,8 mientras
ganancia, historial previo de aborto, GDM y que en comparación con Odibo et al. estudio, que
PIH entre el IUGR y AGA después de ajustar observó una fuerte asociación entre el aumento de la
por probable confusión. edad materna y el riesgo de RCIU. 9 9

La edad materna es uno de los factores de riesgo

importantes asociados con el peso al nacer del
recién nacido. La relación entre la edad materna y la Las madres de Primigravida corren el riesgo de dar
RCIU se encontró significativa cuando se compara a luz bebés con RCIU Ha sido evidente que el peso
entre los casos y el control. La edad materna menor al nacer aumenta con
de 27 años fue uno de los predictores en este
estudio, se observaron hallazgos similares en
Revista del Colegio de Médicos y Cirujanos Pakistán 2018, vol. 28 (9): 681-685 683
Nadia Mohammad, Arjumand Sohaila, Unaib Rabbani, Sufian
Ahmed, Shakeel Ahmed y Ali Syed Rehan
paridad (hasta 4-5 nacimientos) pero disminuye
después. 10 Proporción de primigrávida fue alta
en este estudio; Hallazgos similares fueron
reportados por diferentes estudios de Pakistán
y la India. 8,11,12
La nutrición inadecuada, no es raro que el factor de
retraso del crecimiento fetal. Aquí, el peso materno
y la altura en la primera visita se utilizó para
calcular el IMC. Los estudios de los países vecinos
han demostrado que el índice de masa corporal,
peso corporal pre-embarazo y el aumento de peso
durante el embarazo tuvo un efecto significativo
sobre el peso al nacer. 13,14
No se encontró asociación significativa entre el
estado nutricional materno (IMC) y los nacimientos
con RCIU, en contraste con los resultados
observados en el estudio de Taj et al. y Acharya. 8,12
El aumento de peso durante el embarazo tiene fuerte
impacto positivo sobre el crecimiento fetal lo que sugiere
que el balance de energía es un factor determinante de los
resultados del parto. 15 aumento de peso insuficiente
refleja la deficiencia de calorías y micro nutrientes, que son
esenciales para el crecimiento fetal. dieciséis En este
estudio, poco aumento de peso durante la gestación
también fue un factor significativo de restricción del
crecimiento intrauterino, las madres con poco aumento de
peso durante el embarazo tenían tres veces el riesgo de dar
a luz bebés con RCIU en comparación con las madres con
buena ganancia de peso durante la gestación. Estos
resultados fueron consistentes con diferentes estudios de
la India que mostraron un aumento de peso gestacional
pobres, porque incluso a corto plazo, coloca al feto en
riesgo de RCIU. 17-20 Mejora de peso de la madre antes de
la concepción y la ganancia de peso durante el embarazo
son posibles estrategias para mejorar el peso al nacer.
La anemia es un problema común en las mujeres
embarazadas en los países en desarrollo. En este
estudio, la anemia en el embarazo Hb <10% gm) no
se asoció significativamente con RCIU. Se encontró
27,8% de las madres con anemia (p = 0,8). Esto está
en contraste con estudios en Goa y Karnataka, que
han mostrado 49% (p <0,001) y 76% (p = 0,01) de las
madres tenían anemia, respectivamente. 11,12
diabetes materna provoca cambios a largo plazo en
placenta y puede causar la restricción del
crecimiento fetal dieciséis, GDM se encuentra en el 10%
de las mujeres con restricción del crecimiento
intrauterino. 21 Este estudio ha demostrado fuerte
asociación entre RCIU y GDM, no fue más de tres
veces más riesgo de RCIU entre las madres con
GDM; este hallazgo no es consistente con el estudio
de Taj. 8
estados hipertensivos son responsables de un tercio Los presentes resultados también sugieren efecto
de todas retraso del crecimiento fetal. 22 PIH es una negativo de antecedentes de aborto en el
tal relación se observó en estudio por Aghamolaei et
al. 26
Aunque el cálculo del tamaño de la muestra no se llevó a
cabo antes del estudio; sin embargo, los cálculos de
potencia post-hoc mostraron que la muestra tenía
suficiente potencia para las RUP observados.
CONCLUSIÓN
Se identificaron varios factores de riesgo materno
de RCI. El conocimiento de estos predictores, no
sólo ayuda en el cuidado preventivo apropiado
sino que también ayuda en el diagnóstico
oportuno de RCI. nutricional
la intervención podría ayudar a
aumentar
de peso materno durante el embarazo. La detección
y el manejo adecuado de la DMG y PIH ayudarían en
la reducción de la incidencia de RCIU en la
comunidad que con el tiempo ayudará a tener éxito
en la meta de reducción de la mortalidad y la
morbilidad neonatal.
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en la mortalidad y morbilidad en una cohorte de
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con bajo peso al nacer. J Coll Physicians Surg Pak
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causa frecuente de insuficiencia placentaria. En este
estudio, PIH se asoció con un mayor riesgo de RCIU
con probabilidades ajustadas de 3,1 (p = 0,036). Esto
es consistente con estudio de Taj, Thompson et al. y
Burke. 8,23,24 Burke informó preeclampsia con un
odds ratio combinado de 5,4 (p <0,001), 24
mientras que la incidencia de RCIU entre las mujeres con
preeclampsia fue del 22,2%, que se encuentra en estudio
por Viller. 25
crecimiento fetal. Se observó hallazgo similar en 8. Muhammad T, Khattak AA, Rehman S, Khan MA,
estudio de Motghare. Sin embargo, hay Khan A, Khan M. Factores maternos asociados
con la restricción del crecimiento intrauterino. J
Ayub Med Coll Abbottabad 2010; 22: 64-9.
9. Odibo AO, Nelson D, Stamilio DM, Sehdev HM,
Macones GA. La edad materna avanzada es un
factor de riesgo independiente para la restricción
del crecimiento intrauterino. Am J Perinatol 2006;
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riesgo asociados con bajo peso al nacer: Un estudio de
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maternos de retraso del
crecimiento intrauterino: Un estudio de casos y controles en
Udupi Distrito, Karnataka. Med
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nacer y los factores maternos asociados. J
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materna índice de masa corporal antes del embarazo y el
aumento de peso relacionado con bajo peso al nacer en
Carolina del Sur. Sur Med J 2005; 98: 411-5.

684 Revista del Colegio de Médicos y Cirujanos de Pakistán 2018, vol. 28 (9): 681-
685
 SUMMARY

Intrauterine Growth Retardation (UIR) represents the second leading cause of perinatal morbidity and mortality in
nonabnormal foetuses, after prematurity. RCI refers to the fetus whose birth weight is less than the 10th percentile
for gestational age and the fetus shows signs of chronic hypoxia or malnutrition. The RCIU is observed in 23.8% of
newborns worldwide.

There are multiple factors associated with high incidence of RCIU and there is a strong positive correlation between
fetal, placental and maternal factors, but maternal factors are a significant cause of the RCIU; for example: Maternal
nutrition, low maternal weight gain, maternal anaemia, inadequate prenatal care, short pregnancy interval,
pregnancy induced hypertension (HIP), gestational diabetes (DMG), maternal infection and chronic maternal
disease are the main risk factors for mothers.

The objective of this study was to identify the maternal factors associated with the RCIU. A comprehensive
understanding of these factors will help to provide early interventions to improve the perinatal outcome due to the
RCIU. This study was conducted as a case study and controls at the Neonatal Unit of Aga Khan Women’s Hospital
(AKHW), Karimabad, Karachi, from January 2014 to December 2015. Babies born after 32 weeks of gestation, with
no lethal congenital abnormalities, were included.

Cases and controls were selected retrospectively from hospital records during the study period. Taking into
account: demographic information such as gestational age, birth weight, sex, birth mode, Apgar score, maternal
age, maternal weight, maternal illness during pregnancy, antenatal care visit (ANC)interval between pregnancies,
previous births of RCIU, amniotic fluid index, and blood flow from the umbilical artery. Gestational age (recorded
as full weeks) was calculated from the last maternal menstrual period (LMP) and classified as premature in less than
37 weeks and at term in 37 weeks or more.

The obstetric and maternal risk factors for RCIU are well described in many studies. We found significant differences
for maternal predictors such as age, parity, weight gain, previous history of abortion, GDM and PIH between IUGR
and AGA after adjusting for probable confusion. Maternal age is one of the important risk factors associated with
birth weight.
 RESUMEN

El Retraso del Crecimiento Intrauterino (RCIU) representa La Segunda causa principal de morbilidad y Mortalidad
perinatal en fetos no anómalos, después de la prematuridad.

RCI se refiere al feto cuyo peso al nacer es inferior al percentil 10 para la edad gestacional y la muestra signos de
hipoxia crónica o desnutrición. La RCIU se observa en el 23.8% de los recién nacidos en todo el mundo.

Existen múltiples factores asociados con la alta incidencia de RCIU y existe una fuerte correlación positiva entre los
factores fetales, placentarios y maternos, pero los factores maternos son Causa significativa de la RCIU; por
ejemplo: La nutrición materna, el escaso aumento de peso materno, la anemia materna, la atención prenatal
inadecuada, el intervalo corto de embarazo, la hipertensión inducida por el embarazo (HIP), la diabetes gestacional
(DMG), la infección materna y la enfermedad crónica materna son los principales factores de riesgo materno.

El objetivo de este estudio fue identificar los factores maternos asociados con la RCIU. Una comprensión integral
de estos factores ayudará a proporcionar intervenciones tempranas para mejorar el resultado perinatal debido a la
RCIU.

Este estudio se realizó como un estudio de casos y controles en la Unidad Neonatal del Hospital de Mujeres Aga
Khan (AKHW), Karimabad, Karachi, desde enero de 2014 hasta diciembre de 2015. Se incluyeron bebés nacidos
después de 32 semanas de gestación, sin anomalías congénitas letales.

Los casos y controles se seleccionaron retrospectivamente de los registros hospitalarios durante el período de
estudio. Se tuvo en cuenta : información demográfica, como edad gestacional, peso al nacer, sexo, modo de parto,
puntaje de Apgar, edad materna, peso materno, enfermedad materna durante el embarazo, visita de atención
prenatal (ANC), intervalo entre embarazos, nacimientos previos de RCIU, índice de líquido amniótico, y flujo
sanguíneo de la arteria umbilical.

La edad gestacional (registrada como semanas completas) se calculó a partir del último período menstrual materno
(LMP) y se clasificó como prematuro en menos de 37 semanas y a término en 37 semanas o más.

Los factores de riesgo obstétrico y materno para RCIU están bien descritos en muchos estudios. Encontramos
diferencias significativas para los predictores maternos como edad, paridad, peso ganancia, historial previo de
aborto, GDM y PIH entre el IUGR y AGA después de ajustar por probable confusión.

La edad materna es uno de los factores de riesgo importantes asociados con el peso al nacer del recién nacido.
 QUESTIONS

1. What are the multiple factors associated with the high incidence of RCIU and what correlation exists between
fetal, placental and maternal factors?

RTA: Maternal factors are the significant cause of the RCIU due to poor maternal nutrition, low maternal weight
gain, maternal anaemia, inadequate prenatal care, short pregnancy interval, Pregnancy induced hypertension (HIP),
gestational diabetes (DMG), maternal infection and chronic maternal illness are the main risk factors for mothers.

2. Demographic information is important in cases of RCIU?

RTA : It is very important because mothers with vulnerable populations, who do not have easy sex and reproductive
education, nor a nearby health center that can provide them with health services as serious as in this case prenatal
controls.

3. How is fetal growth restriction diagnosed?

RTA: One of the main reasons for regular prenatal tests is to make sure the baby is growing well. During pregnancy,
an approximate calculation of your baby’s size is made in different ways, including: Your weight gain. Constant
weight gain is one of the ways to check fetal growth.

Height of uterine background. To check the height of the uterus background, measure from the top of your pubic
bone to the top of your uterus (background). The height of the uterine background, measured in centimetres (cm),
is approximately the same as the number of weeks of pregnancy after the twentieth week. For example, at 24
weeks gestation, your uterine background height should be about 24 cm. If it is less than expected, it may mean
that there is a restriction of fetal growth.

Uh, fetal ultrasound. Roughly calculating the weight of the fetus with an ultrasound (ultrasound) is the best way to
diagnose fetal growth restriction. The ultrasound uses sound waves to create images of the baby in the womb.
Those sound waves won’t hurt your baby or you. Doppler ultrasound. You may also have this special type of
ultrasound to diagnose fetal growth restriction. A Doppler ultrasound checks blood circulation to the placenta and
through the umbilical cord to the baby. A decrease in blood circulation may mean that your baby has limited growth.
 PREGUNTAS

1 . Cuáles son los múltiples factores asociados con la alta incidencia de RCIU y que correlación existe entre los
factores fetales, placentarios y maternos?

RTA: Los factores maternos son la causa significativa de la RCIU debido a la mala nutrición materna, el escaso
aumento de peso materno, la anemia materna, la atención prenatal inadecuada, el intervalo corto de embarazo, la
hipertensión inducida por el embarazo (HIP), la diabetes gestacional (DMG), la infección materna y la enfermedad
crónica materna son los principales factores de riesgo materno.

2. Porque es importante la información demográfica en los casos de RCIU?

RTA : Es muy importante ya que las maternas de población vulnerable , que no tienen fácil aacseso a educación
sexual y reproductiva, ni un centro de salud cercano que les pueda brindar servicios salud como seria en este caso
los controles prenatales.

3. ¿Cómo se diagnostica la restricción del crecimiento fetal?

RTA:

Una de las principales razones para realizar exámenes prenatales con regularidad es asegurarse de que el bebé esté
creciendo bien. Durante el embarazo, se hace un cálculo aproximado del tamaño de su bebé de distintas maneras,
entre las que se incluyen:

Su suba de peso. Su suba de peso constante es una de las maneras de comprobar el crecimiento fetal.

Altura del fondo uterino. Para comprobar la altura del fondo del útero, medición desde la parte superior de su
hueso púbico hasta la parte superior de su útero (fondo). La altura del fondo uterino, medida en centímetros (cm),
es aproximadamente la misma que la cantidad de semanas de embarazo después de la semana número veinte. Por
ejemplo, a las 24 semanas de gestación, su altura del fondo uterino debe estar cerca de los 24 cm. Si es menor de
lo esperado, puede significar que hay una restricción del crecimiento fetal.

Ecografía fetal. Hacer un cálculo aproximado del peso del feto con una ecografía (ultrasonido) es la mejor manera
de diagnosticar la restricción del crecimiento fetal. La ecografía utiliza ondas sonoras para crear imágenes del bebé
en la matriz. Esas ondas sonoras no le harán daño a su bebé ni a usted.

Ecografía Doppler. También es posible que le hagan este tipo especial de ultrasonido para diagnosticar la restricción
del crecimiento fetal. Una ecografía Doppler comprueba la circulación de sangre hacia la placenta y por el cordón
umbilical hasta el bebé. Una disminución de la circulación de la sangre puede significar que su bebé tiene el
crecimiento limitado.