Beruflich Dokumente
Kultur Dokumente
net/publication/255635931
CITATIONS READS
24 1,167
2 authors, including:
Nelson Ramirez
Central University of Venezuela
140 PUBLICATIONS 1,752 CITATIONS
SEE PROFILE
Some of the authors of this publication are also working on these related projects:
All content following this page was uploaded by Nelson Ramirez on 12 April 2016.
POLLINATION AND POLLINATORS IN THE VEGETATION OF THE COASTAL PLAIN OF PARAGUANÁ, FALCÓN
STATE, VENEZUELA
ABSTRACT: Pollination systems and plant-pollinator dynamics were studied for 51 plant species according to life form, vegetation type, and
flowering phenology in the Paraguaná peninsula, Venezuela. A total of 43 species of floral visitors were recorded from which only 33 (76.7%)
were effective pollinators and ten only visitors. Pollinator fauna consisted only of insects. Six pollinating agent classes were identified in the
area of study. Pollinating bees were the most important class (35.1%), followed by butterflies (24.3%) and flies (13.5%). This trend was
similar for the psamophilous and mangrove vegetation, but pollinating wasps were the third in importance in the littoral vegetation. Temporal
distribution of pollinating agent classes showed a peak during the flowering peak, and during the lowest level of rainf all in the locality.
Pollination systems were mostly polyphilous (62.7%) followed by monophilous (27.4%), and oligophilous species (7.8%). This trend was
found to be similar for the different vegetation types and life forms. In a similar way, pollinator agents were mainly polytropic (60.4%),
followed by monotropic (24.6%) and oligotropic species (14.8%). Plant species/pollinator species ratio was close to one for all vegetation
types in the Paraguaná peninsula. Besides, the average number of pollinator species per plant species was 2.2, and the average number of
plant species pollinated per insect species was 2.7. Plant species/pollinator species ratio and the average values of pollinator and plant
species indicate a diffuse and symmetric relation between pollinator and plant species. These results are discussed in the context of the
dynamics of pollination. Key words: Coastal vegetation, insect, life form, pollination, polyphily, polytropic, Venezuela.
occidental de Venezuela. Tres tipos de vegetación fueron especies visitantes y especies de plantas (V/P) fueron
seleccionados de acuerdo al mapa de vegetación de estimadas de acuerdo al tipo de vegetación, forma de
26 0 0
Huber y Alarcón , bajo las coordenadas 11 40’ N, 69 vida y de la muestra total de especies de plantas
0 0
49’ O (manglar costero); 11 50’ N, 69 48’ O (herbazal estudiadas. De igual forma se determinó el número
0 0
psamófilo) y 11 38’ N, 69 44’ O (herbazal litoral). Las promedio de especies de visitantes (todos los insectos
tres áreas están a una elevación menor de 10 m; y se capturados en las flores) y polinizadores (de acuerdo con
caracterizan por la existencia de condiciones semiáridas, los criterios establecidos) por especie de planta
con vegetación de porte bajo, muchas de ellas rastrera, respectivamente, en relación al tipo de vegetación y a la
fijadora de dunas. Algunas de las especies presentes en muestra total de especies de plantas estudiadas.
estas áreas son de forma de vida perenne, pero tienden De acuerdo a las observaciones realizadas se
a ser desplazadas por otras comunidades a medida que distinguieron seis clases de agentes polinizadores: 1. -
se desplazan las dunas. El clima se caracteriza por una abejas de diferentes tamaños, 2.- mariposas diurnas, 3. -
precipitación media anual de 330.5 mm, siendo los avispas, 4.- dípteros, 5.- hormigas y 6.- viento. Las flores
meses de octubre a diciembre los de mayor pluviosidad y de las especies con síndrome de anemofilia fueron
de enero a julio los meses más secos. El valor promedio aisladas con bolsas de tul para permitir el paso libre del
anual de la velocidad del viento es de 6.4 km/h, llegando viento y restringir la actividad de posibles polinizadores,
a un máximo valor en el mes de julio (7.9 km/h) y un posteriormente, la producción de frutos fue comparada
mínimo en el mes de noviembre (4.9 km/h) (Fuente: con la producción de frutos en flores bajo polinización
Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales libre.
Renovables). Tipo de visita recibida y sistemas de polinización.
Selección de especies de plantas: Formas de vida y Las especies de plantas fueron clasificadas de acuerdo
14
especificidad de habitat. Las especies de plantas al carácter de la visita recibida . Este parámetro estima
fueron seleccionadas en tres parcelas de 200 X 200 m, en forma aproximada la especialización del sistema de
32
ubicadas al azar en cada tipo de vegetación . La polinización de la planta con relación al número de
asociación de especies de plantas y tipo de vegetación clases de polinización y la relación taxonómica de los
2
fue establecida estadísticamente por el método de ? con age ntes polinizadores que conforman el sistema de
59
iguales espectativas . De acuerdo al grado de polinización de cada especie de planta. Las categorías
lignificación del tallo, altura y longevidad fueron consideradas y ligeramente modificadas de Faegri and
14
consideradas cuatro formas de vida: árboles, arbustos, van der Pijl fueron: 1.- polifílico, especies de plantas
hierbas anuales y hierbas perennes (en esta última polinizadas por diferentes órdenes taxonómicos de
categoría fueron incluidas las especies con hábito visitantes; 2.- oligofílico, especies polinizadas por
fruticoso y las hierbas rastreras -trepadoras). especies de insectos pertenecientes a más de una
Visitantes florales y polinizadores. Las especies de familia de un mismo orden taxonómico; 3.- monofílico,
plantas fueron inicialmente clasificadas de acuerdo a las plantas polinizadas por una o más especies diferentes de
características morfológicas florales en polinización una misma familia taxonómica. En este estudio, las
biótica y abiótica. En el caso de las especies con avispas y hormigas fueron consideradas como grupos
síndrome de polinización biótica se realizaron las diferentes porque difieren notablemente en sus hábitos
siguientes determinaciones: observación y captura de los alimenticios y morfología de sus partes bucales con
14,48
visitantes florales en períodos de 15-30 minutos por relación a sus parientes las abejas . Además, se
especie de planta. En algunos casos el tiempo de determinó el número promedio de clases de agentes de
observación se prolongó hasta 2 horas debido a la polinización por especie de planta, relativo a las formas
ausencia de agentes visitantes. La frecuencia de de vida de las plantas, tipo de vegetación y total de las
observación fue de 5 veces al día en cada especie muestras estudiadas. La frecuencia de las clases de
estudiada, a intervalos de una o dos horas a partir de la polinización y del sistema de polinización fue expresada
apertura floral, y durante toda la antesis floral. Esta de acuerdo a las formas de vida y al tipo de vegetación.
metodología fue repetida 2 a 4 veces al mes de acuerdo La distribución mensual de las clases de polinización fue
al período de floración. A los insectos capturados se les establecida de acuerdo a la fenología de floración
32
determinó el número de cargas de polen (número de previamente evaluada . Posteriormente se determinó el
especies de plantas visitadas) y la posición de éstas porcentaje de cada clase de polinización como la
sobre el cuerpo del animal. La correspondencia entre la fracción de las observaciones por mes y por año.
carga de polen observada y la especie de planta visitada Actividad de los visitantes y polinizadores. La
se estableció por comparación de los granos de polen. relación entre especies visitantes y especies de plantas
En este sentido se pudo discriminar entre agente fue establecida utilizando el criterio de Faegri and van
14
visitante y agente polinizador. La designación de un der Pijl , que describe los agentes antófilos de acuerdo
agente como polinizador se estableció de acuerdo al a la relación taxonómica (en este caso familias y
comportamiento observado y corroborado cuando la géneros de plantas) de las especies de plantas visitadas:
posición de la carga de polen sobre el cuerpo del animal 1.- agentes politrópicos o polilécticos, visitan muchas
hacía contacto con el estigma de las flores. La relación especies de plantas de diferentes familias, 2.- agentes
entre el número de especies de polinizadores y el oligotrópicos o oligolécticos, sólo visitan algunas
número de especies de plantas (P/P) y la relación especies de la misma familia de plantas, y 3.- agentes
100 Lemus-Jiménez y Ramírez
monotrópicos o monolécticos, visitan una o algunas especies como Passiflora foetida, Senna occidentalis,
especies de plantas pertenecientes a un mismo género. Calotropis procera y Calotropis gigantea (Anexo 1).
Además, se determinó el número promedio de especies Algunas avispas de la familia Sphecidae actúan como
de plantas visitadas y polinizadas por especie de insecto polinizadores en especies como Cordia globosa,
respectivamente, relativo al tipo de vegetación y para el Prosopis juliflora y Waltheria indica. Estas son especies
total de la muestra. con flores pequeñas, pero en las cuales la inflorescencia
Análisis estadísticos. Para probar la existencia de actúa como unidad de polinización. Las hormigas
relaciones de dependencia y de interacciones (Formicidae) fueron los únicos visitantes de las flores
significativas entre los modos de polinización, el carácter rojas y unisexuales de Castela erecta. Además, estos
de la visita recibida, la afinidad taxonómica de los grupos insectos visitan flores de color crem a, (Croton flavens, y
de visitantes y las adaptaciones de los visitantes florales C. punctatus), transportando escasas cargas de polen en
de acuerdo a las formas de vida, tipo de vegetación y las extremidades. Los lepidópteros polinizan el 24.3% y
tiempo, se aplicó la prueba de log-linear análisis 61, los dípteros el 13.5% de las especies estudiada (Tabla
usando tablas de dos o tres factores. El análisis log- II). El grupo de los coleópteros es el menos abundante
linear es una prueba jerárquica en la cual se prueba la en el área de estudio (Anexo 1), representado
relación con el modelo más complejo, en este caso, tres exclusivamente por agentes visitantes consumidores de
factores. Si no es significativo, entonces es usado un partes florales. Las avispas visitaron el 4.5% de las
modelo de dos factores. El concepto de interacción es especies de plantas, algunos con una carga de polen
análogo al usado en el análisis de varianza. La escasa, localizada ventralmente en el cuerpo y
comparación entre el número de modos de polinización extremidades (Anexo 1). No se observó ninguna especie
por especie de planta y el número de especies polinizada exclusivamente por avispas, sus visitas fueron
polinizadoras por especie de planta de acuerdo al tipo compartidas con otros tipos de visitantes.
de vegetación fue establecida usando un análisis de Modos de polinización, formas de vida y tipos de
varianza de una vía. Los valores fueron transformados vegetación. La distribución de las clases de polinización
antes del análisis por la raíz cuadrada de su valor. La está afectada significativamente por el tipo de vegetación
2
homogeneidad de varianza fue probada por la prueba de (gl= 15, ? = 26.51, P= 0.0331). La polinización por
Bartlett, la cual resultó significativa en todos los análisis. abejas y mariposas predomina en los tres tipos de
La dependencia entre el tipo de visita recibida y la vegetación (Tab.la II). La polinización por dípteros
afinidad taxonómica de las especies visitadas fue corresponde al tercer modo de polinización en
61
establecida por medio del estadístico G . importancia en las tres áreas de estudio. En contraste, la
polinización por avispas decreció desde el herbazal
litoral hasta la vegetación de manglar costero (Tabla II).
RESULTADOS
La polinización por hormigas y por el viento presentan
los valores más bajos para los tres tipos de vegetación
La polinización de un total de 51 especies de plantas (Tabla II). Las clases de agentes polinizadores no
fue realizada durante horas diurnas en los tres tipos de estaban asociadas ni afectadas por la fenología de
vegetación de la planicie costera de la península de floración, ni por la combinación tiempo, forma de vida y
Paraguaná (Anexo 1). Todas las especies censadas tipo de vegetación. La distribución mensual de las clases
mostraron antesis diurna, excepto Datura innoxa, la cual de polinización para la muestra total de especies mostró
prolonga su actividad floral durante la noche, sin un pico durante la extrema sequía, y las menores
embargo, no fueron observados visitantes nocturnos. frecuencias ocurrieron antes del inicio del período
Visitantes florales y polinizadores. Un total de 43 lluvioso (Fig. 1).
especies de visitantes florales fueron capturados en las La distribución de las clases de polinización está
51 especies de plantas estudiadas (Anexo I), de los significativamente asociada a las formas de vi da (gl = 10,
2
cuales 33(76.7%) fueron polinizadores y 10(13.3%) ? = 241,14, P<0.00001). La interacción significativa
fueron sólo visitantes florales. La mayor riqueza de indica que el tipo de polinización es modificado de
agentes visitantes florales fue encontrada en el herbazal acuerdo a la forma de vida. El tipo de polinización más
litoral, la cual decrece en la vegetación de manglar y el importante en todas las formas de vida fue la polinización
herbazal psamófilo respectivamente. Los himenópteros por abejas, seguido por la polinización por mariposas,
y lepidópteros fueron los grupos más abundantes, y los excepto para los elementos arbóreos, donde la
dípt eros y coleópteros los menos abundantes (Tabla I). polinización por dípteros representa el segundo modo de
Las abejas actuaron como agente de polinización en polinización en importancia (Tabla II). El tercer modo de
un 35.1% de las especies estudiadas (Tabla II), polinización para las hierbas perennes fueron los
transportando su carga de polen en el tórax o abdomen dípteros y para los arbustos las avispas (Tabla II).
(Anexo I). Las especies de la familia Apidae Carácter de la visita recibida. El sistema de
(Hymenoptera) actúan como polinizadores en un 68% de polinización polifílico es el dominante en los tres tipos de
las especies de plantas polinizadas por Himenópteros. vegetación (Tabla III), siguiendo en importancia el
Una sola especie del género Xylocopa (Hymenoptera- sistema monofílico y el sistema oligofílico; este último
Antophoridae) fue registrada visitando flores de representado con la menor frecuencia en las tres áreas
diferentes tamaños, siendo polinizador exclusivo en estudiadas (Tabla III). La distribución de las especies
Polinización en la planicie costera 101
Tabla I. Abundancia relativa de la fauna antófila, representada como el número y porcentaje de géneros y especies por tipo de
vegetación.
Relaciones entre especies de plantas, visitantes y mostraron relación con la abundancia de plantas en flor
polinizadores. La relación del número de especies (Fig. 2). En general los valores de V/P y P/P no
visitantes/número de especies de plantas (V/P) fue mostraron cambios drásticos a lo largo del año, excepto
ligeramente mayor que la relación del número de para la vegetación de manglar, en la cual se presentó un
especies polinizadoras/número de especies de plantas pico durante la extrema sequía (Fig. 2C).
(P/P) en las tres áreas de estudio (Tabla IV). Las El número promedio de especies de plantas visitadas
relaciones P/P y V/P mostraron valores cercanos a uno por especie de insecto resultó ligeramente superior a uno
para el herbazal psamófilo y el herbazal litoral y fue (Tabla IV) y no vario significativamente entre tipos de
aproximadamente 1.6 veces mayor para la vegetación de vegetación (F 2,104 = 1.51, P = 0.23). En contraste, el valor
manglar (Tabla IV). Las relaciones P/P y V/P no total de las especies estudiadas en la península de
102 Lemus-Jiménez y Ramírez
Paraguaná fue dos veces mayor que los valores para para el número promedio de especies visitantes por
cada tipo de vegetación (Tabla IV). El número promedio especie de planta (F2,81= 0.036, P = 0.96) y para el
de plantas polinizadas por especie de insecto fue de uno número promedio de especies polinizadoras por especie
para cada tipo de vegetación (Tabla IV). El número de planta (F2,81= 0.093, P = 0.91). Los valores generales
promedio de especies visitantes y polinizadores por para la muestra total están cercanos a 3 para el número
especie de planta mostró valores similares de acuerdo al promedio de plantas visitadas por especie de insecto y
tipo de vegetación y en la muestra total respec tivamente cercanos a 2 para el promedio de plantas polinizadas por
(Tabla IV). Los análisis de varianza entre tipos de especie de insecto (Tabla IV).
vegetación resultaron estadísticamente no significativos
Tabla II. Distribución de frecuencia de las clases de polinizadores de acuerdo al tipo de vegetación y formas de vida de las especies en
la planicie costera de Paraguaná, Edo. Falcón Venezuela.
Clase de polinización
Abejas Avispa Hormigas Mariposas Dípteros Viento Total
N (%) N (%) N (%) N (%) N (%) N (%) N
Tipo de vegetación
Herbazal litoral 28 (41.3) 7 (10.1) 3 (4.3) 24 (34.7) 6 (8.6) 1 (1.4) 69
Herbazal psamófilo 17 (32.0) 4 (7.5) 4 (7.5) 17 (32.0) 10 (18.8) 1 (1.8) 53
Forma de vida
Tabla III. Abundancia y frecuencia de especies de plantas con diferentes sistemas de polinización relativo al tipo de vegetación y formas
de vida en la planicie costera de Paraguaná.
Sistema de polinización
Polifílica Oligofílica Monofílica Anemofilica Total
N(%) N(%) N(%) N(%) N
Tipo de vegetación
Herbazal litoral 23 (63.8) 2 (5.5) 10 (27.7) 1 (2.7) 36
Figura 1. Porcentaje mensual de las diferentes clases de polinización en la zona costera de la Península de Paraguaná. Símbolos en el
tope de la figura: ???= período lluvioso, ? ? ? = período seco.
Afinidad taxonómica de las especies de plantas predominaron entre todas las formas de vida (Tabla V).
visitadas. La mayoría de las especies polinizadoras de las hierbas
anuales fueron politrópicas, mientras que una alta
La distribución de frecuencia de agentes polinizadores proporción de especies polinizadoras de árboles fueron
politrópicos, oligotrópicos y monotrópicos resultó monotrópicas (Tabla V). La frecuencia de agentes
significativamente dependiente del orden taxonómico de polinizadores politrópicos, oligotrópicos y monotrópicos
2
las especies polinizadoras (gl = 6, ? = 18.04, P = 0.048). no varió significativamente de acuerdo al tipo de
Los himenópteros y coleópteros están similarmente vegetación, ni mostró variación durante los diferentes
representados entre los politrópicos, oligotrópicos y meses del año entre las diferentes formas de vida o tipos
monotrópicos, y los lepidópteros al igual que los dípteros de vegetación. La distribución de frecuencia de agentes
son agentes predominantemente politrópicos (Tabla V). polinizadores politrópicos, oligotrópicos y monotrópicos
La frecuencia de agentes polinizadores politrópicos, no difirió estadísticamente de la distribución de
oligotrópicos y monotrópicos está significativamente frecuencia de plantas polifílicas, oligofílicas y monofílicas
asociada y afectada por la forma de vida de las plantas (gl = 2, ? 2 = 4.03, P = 0.10).
2
(gl = 6, ? = 35.16, P = 0.0001). Los agentes politrópicos
104 Lemus-Jiménez y Ramírez
Tabla IV. Relación número de especies polinizadoras / número de especies de plantas, número de especies visitantes / número de
especies de plantas, promedio de plantas visitadas y polinizadas por especie de insecto y promedio del número de visitantes y
polinizadores por especie de planta en las diferentes zonas de estudio de la planicie costera de Paraguaná. Valores en paréntesis
corresponden a la desviación estandar.
Tipo de vegetación
Herbazal litoral Herbazal psamófilo Manglar costero Total
N° especies de
36 29 19 51
plantas
Relación especies
polinizadoras / 0,94 0,93 1.47 0,66
especie de planta
Relación especies
visitantes / especie 1.19 1.10 1.89 .86
de planta
N° promedio de
plantas visitadas por 1.6 (0.6) 1.5 (0.5) 1.4 (0.5) 3.7 (1.6)
especie de insecto
N° promedio de
plantas polinizadas 1.0 (0.0) 1.0 (0.0) 1.0 (0.0) 2.1 (0.8)
por especie de
insecto
N° promedio de
visitantes por 3.05 (1.6) 3.13 (1.6) 3.0 (2.1) 3.05 (1.1)
especie de planta
N° promedio de
polinizadores por 2.16 (1.1) 2.2 (1.0) 2.26 (0.9) 2.22 (1.1)
especie de planta
Tabla V. Distribución de frecuencia del grado de especialización de los visitantes florales (afinidad taxonómica de las especies de
plantas visitadas) con relación al orden taxonómico de los insectos visitantes, la forma de vida de las especies vegetales y el tipo de
vegetación.
Figura 2. Porcentaje mensual de la relación especies polinizadoras/especie de planta (P/P) y especies visitante/especie de planta (V/P)
en la zona costera de la Península de Paraguaná: A: Herbazal litoral; B: Herbazal psamófilo; C: Zona de manglar costero; D: Muestra
total de plantas.
106 Lemus-Jiménez y Ramírez
comunidades templadas y tropicales fue encontrado que estudiadas en la península de Paraguaná fueron
muy pocos animales especialistas se alimentan de una o aproximadamente el doble de los encontrados para cada
pocas especies de plantas y muy pocas plantas tienen tipo de vegetación. Este resultado destaca la importancia
20,21,30
pocas especies polinizadoras . El número de de diferentes tipos de vegetación en la selección y
especies visitantes, polinizadoras y grupos taxonómicos especificidad de los agentes visitantes y polinizadores.
9
asociados a una especie de planta puede ser variable en Clement and Long encontraron para 94 especies de
cuanto al número de especies visitantes y grupos plantas de bosque y praderas en Colorado USA valores
3,16,52,54,57
taxonómicos . Diferentes estudios han revelado de visitantes/planta y plantas visitadas por especie de
la existencia de numerosos sistemas de polinización visitante mayores a los encontrados en este estudio. Los
altamente especializados, a menudo sistemas con un menores promedios en estos parámetros pueden estar
sólo polinizador 27,28,52,62 . Sin embargo, éstas plantas asociados a las condiciones extremas de la planicie
presentan mayor riesgo a la extinción, y especies de costera de la península de Paraguaná, que limitan el
plantas con sistemas de polinización generalistas número de especies de plantas y de visitantes y
podrían ser resilientes a la perdida de algunas especies polinizadores.
polinizadoras 7. Una alta frecuencia de visitantes florales En general, la relación existente entre el número de
fueron politrópicos en la Península de Paraguaná, especies de animales y el número de especies de
resultados similares a los encontrados en la vegetación plantas en una comunidad es débil. MacArthur34 señaló
63,64
tipo Mediterráneo en Sur África . La dominancia de que pueden existir correlaciones entre el número de
insectos politrópicos puede ser el resultado de un especies de insectos y el número de géneros de plantas.
67
modelo de visita indiscriminada por estos agentes en Vogel and Westerkamp indicaron que no hay una clara
busca de polen y/o néctar. La menor riqueza de agentes conexión entre el número de especies de plantas y el
polinizadores relativo a la riqueza de plantas, asociada a número de especies polinizadoras de una comunidad.
extensos períodos de floración en muchas de las Sin embargo, una relación polinizador/planta cercana a
32
especies vegetales de la Península de Paraguaná , uno y poco variable durante un año de observación fue
parecen promover el carácter poliléctico y/o politrópico encontrada en la vegetación arbustiva de la Gran
52
en los agentes polinizadores. Sabana de Venezuela . Similarmente, para la península
36
Moldenke encontró frecuencias similares de plantas de Paraguaná las relaciones P/P y P/V se mantuvieron
polifílicas y oligifílicas, y de visitantes florales politrópicos casi constantes durante el año y sólo hubo ligeras
y oligotrópicos, variaciones en este patrón fueron variaciones para cada tipo de vegetación. Una relación
asociadas al tipo de comunidad en un transecto en global polinizador/planta cercana a uno en las diferentes
California. La distribución de frecuencia de especies de zonas de estudio, representa un balance entre especies
plantas polifílicas, oligofílicas y monofílicas fue similar a interactúantes, e indica que la interacción planta-animal
la distribución de frecuencia de agentes visitantes es simétrica en el número de especies pero difusa por
53
politrópicos, oligotrópicos y mon otrópicos en la Península las múltiples interacciones . Una relación P/P y V/P
de Paraguaná. Existe una relación simétrica de nichos cercana a uno ha sido encontrada en un pantano de
aparente. Sin embargo, las especies de plantas palmas53, en un arbustal esclerófilo siempre verde51 y
monófilas no son necesariamente polinizadas por para abejas y avispas de un bosque seco tropical de
agentes monotrópicos. Por el contrario, muchos Costa Rica20. La simetría aproximada pero difusa en la
visitantes politrópicos son los polinizadores de especies relación P/P sugiere una interdependencia global de
monófilas. Aparentemente, la relación ocurre como parte especies polinizadoras y especies de plantas. Muchas de
23,25
de un balance difuso entre el número de especies de las relaciones simbióticas no mutualistas son difusas .
plantas polinizadas por especie polinizadora y el número La disponibilidad alimenticia para los polinizadores
de especies polinizadoras por especie de planta, las puede ser mantenida durante todo el año por los
cuales son igu almente similares en relación al tipo de extensos períodos de floración observados en la
32
vegetación. El uso de varias especies de plantas por un Península de Paraguaná . Este comportamiento
polinizador y de varias especies de polinizadores por una fenológico promueve una relación de beneficio entre
especie de planta parece ser más la regla que la plantas y polinizadores, la cual es mantenida por varias
68
excepción . En este sentido, el número promedio de especies de plantas en floración a lo largo del año. La
especies de visitantes y polinizadores por especie de mayor relación polinizador/planta observada en el
planta estuvo cercano a valores de tres y dos manglar costero puede ser explicada por el bajo número
respectivamente. Este resultado corrobora que mucho de plantas presentes y no por un incremento en la
más de una especie de insecto explota cada especie de diversidad de especies polinizadoras.
planta en una relación mutuamente benéfica El uso de diferentes especies de plantas por un
(polinizadores efectivos) o en una relación polinizador o el uso de diferentes especies de
unilateralmente benéfica (visitantes totales). La relación polinizadores por una planta, aparentemente es la regla
68
contraria, el número promedio de especies de plantas en las regiones tropicales y las zonas áridas no son la
visitadas o polinizadas por especie de insecto, mostró excepción a esta tendencia. Los resultados obtenidos en
valores ligeramente superiores a uno o valores de uno la planicie costera de Paraguaná, indican que la mayoría
respectivamente en los tres tipos de vegetación. Sin de las especies de plantas son polinizadas por más de
embargo, los valores totales para todas las especies una clase de polinizadores. El carácter polifílico de la
108 Lemus-Jiménez y Ramírez
mayoría de las especies de plantas, así como la doctoral del primer autor, realizada en la Universidad
conducta politrópica de la mayor parte de las especies Central de Venezuela y financiada por la Universidad
polinizadoras son estrategias que podrían favorecer la Experimental Francisco de Miranda. Agradecemos a R.
optimización del servicio de polinización en estas áreas Wingfield por la identificación de las especies de plantas.
dominadas por condiciones que limitan la diversidad de Los autores agradecen a Y. Zavala, B. Gómez, O. Mielke
la fauna antófila. y A. Viloria por la valiosa identificación de las especies
de insectos. A S. Fernández, S. Musset, N. Pettit y M.
AGRADECIMIENTOS Mustiola por su invalorable colaboración en el trabajo de
Agradecemos las sugerencias y comentarios de dos campo.
árbitros anónimos. Este trabajo forma parte de la tesis
Anexo I. Especie de plantas visitadas e insectos capturados, posición y abundancia de la carga de polen, función del insecto visitante y
modos de polinización de 51 especies presentes en la planicie costera de Paraguaná.
Urbanus
Lepidoptera Hesperiidae 1,3 x 0,3 P. E. P. Mariposa
simplicius
Fabaceae
Crotalaria incana Hymenoptera Apidae Apis sp.1 0,6 x 0,25 Ext., D. A. P. Abeja
Pyrgus
Lepidoptera Hesperiidae 1,1 x 2,1 P. E. V. -
oileus
Crotalaria sp. Hymenoptera Apidae Apis sp.1 0,6 x 0,25 Ext., D. A. P. Abeja
Staphyllus
Lepidoptera Hesperiidae 0,8 x 0,3 P. E. V. -
tyro
Medicago sativa Hymenoptera Apidae Apis sp.1 0,6 x 0,25 D. A. P. Abeja
Polybia
Hymenoptera Vespidae 1,1 x 0,4 S.P. S.P. V.
occidentalis
Rhinchosia minima Hymenoptera Apidae Trigona sp.1 0,6 x 0,25 Ext, D. A. P. Abeja
Tephrosia cinerea Hymenoptera Apidae Apis mellifera 0,6 x 0,3 D. A. P. Abeja
Urbanus
Lepidoptera Hesperiidae 1,3 x 0,3 C. E. V.
simplicius
Coleoptera Carabidae N.I.1 0,7 x 0,2 Ext. E. V.
Goodeniaceae
Scaevola plumieri Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,1 x 0,5 C., D. A. P. Abeja
Hymenoptera Formicidae N.I.1 0,6 x 0,2 Ext., V S.P. V.
Malvaceae
Bastardia viscosa Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,2 x 0,4 Ext., D., V. A. P. Abeja
Melipona
Hymenoptera Apidae 0,8 x 0,4 Ext., C., V. A. P.
sp.1
Urbanus
Lepidoptera Hesperiidae 1,3 x 3,1 Ext., C. A. P. Mariposa
simplicius
Malvastrum Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,1 x 0,5 V., Ex. A. P. Abeja
americanum
Lepidoptera Hesperiidae Staphyllus 1,2 x 0,8 P. A. P. Mariposa
tyro
Mimosoideae
Urbanus
Acacia tortuosa Lepidoptera Hesperiidae 1.3 x 3.1 Ext., P. A. P. Mariposa
simplicius
Hymenoptera Apidae Trigona sp.1 0,9 x 0,4 Ext A. P. Abeja
Urbanus
Pithecellobium dulce Lepidoptera Hesperiidae 1,3 x 0,4 Ext., C. E. V.
simplicius
Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,2 x 0,6 Ext. A. P. Abeja
Prosopis juliflora Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,2 x 0,6 Ext. A. P. Abeja
Hymenoptera Halictidae N.I.1 0,6 x 0,3 Ext. A. P.
Hymenoptera Apidae Trigona sp.1 0,7 x 0,3 Ext., C. A. P.
Diptera Bombyliidae N.I.1 1,3 x 0,3 Ext. E. P. Mosca
Hymenoptera Sphecidae Stictia sp.1 2,2 x 0,6 Ext. E. P. Avispa
Passifloraceae
Xylocopa
Passsiflora foetida Hymenoptera Anthophoridae 3,2 x 3 D. A. P. Abeja
sp.1
Hymenoptera Vespidae Polistes 1,6 x 0,5 D., C. E. V.
versicolor
Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,4 x 0,6 A., D. A. P. -
Agraulis
Lepidoptera Nymphalidae 2,3 x 5 A. E. V. -
vanillae L.
Ganyra
Lepidoptera Pieridae menciae 1,8 x 5,1 A. E. V. -
janeta
Appias
Lepidoptera Pieridae C. E. V. -
drusilla
Poaceae
Sporobulus ------- -------- ------- -------- -------- -------- -------- Viento
virginicus
Polinización en la planicie costera 111
Rhizophoraceae
Rhizophora mangle Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,3 x 0,6 C., D. A. P. Abeja
Diptera Syrphidae N.I.1 0,8 x 0,2 Ext. E. P. Mosca
Scrophulariaceae
Disonycha
Capraria biflora Coleoptera Chrysomelidae 0,5 x 0,2 Ext. E. V.
sp.1
Diptera Syrphidae N.I.1 0,8 x 0,2 Ex, C. E. P. Mosca
Diptera Syrphidae N.I.2 0,2 x 0,2 Ext. E. P.
Lepidoptera Lycaenidae Thecla sp.1 0,8 x 2 P. E. P.. Mariposa
Urbanus
Lepidoptera Hesperiidae 1x2 Ext. E. P.
simplicius
Simaroubaceae
Castela erecta Hymenoptera Formicidae N.I.2 0,7 x 0,15 Ext. E. P. Hormigas
Suriana maritima Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,3 x 0,5 C,D. A. P. Abeja
Polistes
Hymenoptera Vespidae 1,6 x 0,6 Ext. E. V.
versicolor
Hymenoptera Vespidae Polybia 1,1 x 0,4 Ext. E. V.
occidentales
Diptera Syrphidae N.I.1 0,6 x 0,3 Ext. E. P. Mosca
Solanaceae
Xylocopa
Datura innoxia Hymenoptera Anthophoridae sp.1 3,2 x 3,2 Ext., C., D. A. P. Abeja
Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,2 x 0,6 Ext., D. A. P.
Sterculiaceae
Melochia crenata Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,1 x 0,5 Ext., D. A. P. Abeja
Hymenoptera Sphecidae Prionyx sp.1 2,1 x 0,7 Ext. E. V.
Rubrica
Hymenoptera Sphecidae 2,1 x 0,7 Ext. E. V.
naguta
Hymenoptera Sphecidae Stictia sp.1 2,2 x 0,6 Ext. E. V.
Krigonia
Lepidoptera Pieridae 2,2 x 5,2 P. E. P. Mariposa
lyside.
Waltheria indica Diptera Bombyliidae N.I.1 1,4 x 0,6 Ext. E. P. Mosca
Hymenoptera Pompilidae N.I.1 1,4 x 0,4 S.P. S.P. V.
Hymenoptera Sphecidae Rubrica 2,3 x 0,7 Ext. E. P. Avispa
naguta
Hymenoptera Sphecidae Stictia sp.1 2,3 x 0,7 Ext. E. P.
Lepidoptera Hesperiidae Pyrgus oileus 1,3 x 0,4 Ext. E. P. Mariposa
Teophrastaceae
Jacquinia aristata Hymenoptera Anthophoridae Diadasia sp.1 1,2 x 0,5 D., c. E. P. Abeja
Lepidoptera Pieridae N.I.1 1,2 x 2,5 P. E. V.
Hymenoptera Halictidae N.I.1 0,6 x 0,4 Ext. E. V.
Xylocopa
Hymenoptera Anthophoridae 3,3 x 3,1 Ext. A. P.
sp.1
Tiliaceae
Corchorus hirsutus Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,2 x 0,6 V., Ex. A. P. Abeja
Lepidoptera Hesperiidae Pyrgus oileus 1 x 2 Ext., P., C. A. P. Mariposa
Turneraceae
Turnera curassavica Coleoptera Chrysomelidae Dysonicha 0,7 x 0,2 Ext., C., D. E. V. -
sp.1
Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,3 x 0,6 Ext., C., D. A. P. Abeja
Urbanus
Lepidoptera Hesperiidae 1,2 x 0,3 P. E. V.
simplicius
Agraulis
Lepidoptera Nymphalidae vanillae 2,3 x 5 P. E. V
Verbenaceae
Avicennia germinans Diptera Syrphidae N.I.2 0,2 x 0,2 Ext., V. E. P. Mosca
Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,1 x 0,3 Ext., D. A. P. Abeja
Lantana camara Lepidoptera Pieridae Aphrissa 2,2 x 4 P. E. P.
startina
Agraulis
Lepidoptera Nymphalidae 2,3 x 6,5 P. E. P. Mariposa
vanillae L.
Krygonia
Lepidoptera Pieridae 1,5 x 4,3 P. E. P.
lyside.
Vitaceae
Cissus trifoliata Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,2 x 0,4 Ext. A. P. Abeja
Polistes
Hymenoptera Vespidae 1,6 x 0,6 S.P. S.P. V. -
versicolor
Xylocopa
Hymenoptera Apidae 3,4 x 3,2 Ext. E. P.
sp.1
112 Lemus-Jiménez y Ramírez
Lepidoptera Urbanus
Hesperiidae 1,3 x 3,2 P, C. E. P. Mariposa
simplicius
Diptera Syrphidae N.I.1 0,8 x 0,4 Ext. E. V.
Diptera Syrphidae N.I.2 0,8 x 0,6 Ext. E. V.
Lepidoptera Nymphalidae Agraulis 2,1 x 5,2 P, C. E. P.
vanillae L.
Zigophyllaceae
Tribulus cistoides Hymenoptera Apidae Apis mellifera 1,3 x 0,5 Ext., C., D. A. P. Abeja
Aphirissa
Lepidoptera Pieridae startina 2,2 x 5 P., C. E. P. Mariposa
Dysonicha
Coleoptera Chrysomelidae 0,7 x 0,2 C., Ext. E. V.
sp.1
REFERENCIAS
1. Aronne, G. and Wilcock, C. C. Reproductive 10. Corbet, S. A. Pollination and the whether. Israel J. Bot.
characteristics and breeding systems of shrubs of the 39:13-30. 1990.
Mediterranean region. Funct. Ecol. 8:69-76. 1994.
11. Dafni, A. and Ontoole, C. Pollination syndromes in the
2. Audemard, F. Late quaternary marine deposits of the Mediterranean: Generalizations and peculiarities. Plant-
Venezuelan basin, State Falcón, Northwestern Venezuela. animal interactions in the Mediterranean-type ecosystems.
Climates of the Past 1:14-15. 1996. (M. Arianoutsou and R. H. Groves), pp. 125-135. Kluwer
Academic Publisher. The Netherlands. 1994.
3. Augspurger, C. K. Mass flowering of tropical shrub
(Hybanthus prunifolius): influence on pollinator attraction 12. Elmqvist, T., Cox, P. A., Rainey, W. and Pierson, E.
and movement. Evolution 34:475-488. 1980. Restricted pollination on oceanic island: Pollination of
Ceiba pentandra by flying floxes in Samoa. Biotropica
4. Baker, H. G. Characteristics and modes of origin of weeds. In 24:15-23. 1992.
Baker H.G., Stebbins G.L., Eds. The genetics of colonizing
species. London: Academic Press, pp. 147-168. 1965. 13. Emlen, J. M. Ecology: An evolutionary approach. Reading,
Mass: Addison-Wesley. 493 pp. 1973.
5. Bauer, P. J. Bumblebees pollination relationship on the
beartooth plateu Tundra of Southern Montana. Amer. J. 14. Faegri, K. and Van der Pijl, L. Principles of Pollination
Bot. 70:134-144. 1983. Ecology. 3rd. De. (Ser. Ed. Pergamon Press), New York.
1979.
6. Bawa, K. S., Perry, D. R. and Break, J. H. Reproductive
biology of tropical lowland rain forest trees. 1. Sexual 15. Feinsinger, P. Effects of plant species on each other´s
systems and incompatibility mechanisms. Amer. J. Bot. pollination: is community structure influenced? Tree 2:123-
72:331-345. 1985. 126. 1987.
7. Bond, W. J. Do mutualism matter? Assesing the impact of 16. Frankie, G., Haber, W., Opler, P. and Bawa, K.
pollination and disperser disruption on plant extinction. Characteristic and organization of the large bee
Philos. Trans. R. Soc. London Ser. B 344:83-90. 1994. pollination system in the Costa Rica dry forest. In:
Handbook of experimental pollination biology. (Eds:
8. Brown, V. K. and Southwood, R. E. Tropic diversity Jones, C; Little, R) Van Nostrand Reinhold Inc. New
niche breadth and generation time of exopterygote York, pp. 411-447. 1983.
insects in a secondary succesion. Oecologia 56:220 -
225. 1983. 17. García, M., Antor, R. and Espadaler, X. Ants pollination of
the palaeoendemic dioecious Borderea pyrenaica
9. Clements, R. E. and Long, F. L. Experimental pollination. (Dioscoreaceae). Pl. Syst. Evol. 198:17-27. 1995.
An outline of the ecology of flowers and insects. Carnagie
Institute of Washintong, Publication number 336, 18. Gómez, J. Effectiveness of ants as pollinators of
Washintong, D. C., USA. 1923. Lobularia maritima: Effects on main sequential fitness
Polinización en la planicie costera 113
components of the host plant. Oecologia 1 2 2 :90-97. 34. MacArthur, R. H. Patterns of communities in the tropic.
2000. Biol. J. Linn. Soc. 1:19-30. 1969.
19. Gottsberger, G., Camargo, M. F. and Silberbauer- 35. McMullen, C. K. Flower-visiting insects of the Galapagos
Gottsberger, I. A bee-pollinated tropical community: The Islands. Pan-Pacific Entomologist 69:95-106. 1993.
beach dune vegetation of Ilha de Sao Luis, Maranhao,
Brazil. Bot. Jahrb. Syst. 109:469-500. 1988. 36. Moldenke, A. R. Niche specialization and species diversity
along a California transect. Oecologia 21:219-242. 1975.
20. Heithaus, E. R. The role of plant-pollination interactions in
determining community structure. Ann. Missouri Bot. Gard. 37. Momose, K., Yumoto, T., Nagamitsu, T., Kato, M.,
61:675-691. 1974. Nagamasu, H., Sakai, S., Harrinson, R., Itioka, T.,
Hamid, A. and Inoue, T. Pollination biology in a
21. Heithaus, E. R. Community structure of neotropical flower lowland dipterocarp forest in Sarawak, Malaysa. I.
visiting bees and wasp: diversity and phenology. Ecology Characteristics of the plant-pollinator community in a
60:190-202. 1979. lowland dipterocarp forest. Amer. J. Bot. 85:1477 -
1501. 1998.
22. Heinrich, B. Resource partitioning among some eusocial
insect bumblebee. Ecology 57:874-889. 1976. 38. Murdoch, W. W., Evans, E. C. and Peterson, C. H.. Diversity
and pattern in plants and insects. Ecology 53:819-827. 1972.
23. Herrera, C. M. Seasonal variation in the quality of fruits
and diffuse coevolution between plants and avian 39. Nassar, J. M., Ramírez, N. and Linares, O. Comparative
dispersers. Ecology 6:773-785. 1982. pollination biology of Venezuelan columnar Cacti and the
role of nectar-feeding bats in their reproduction. Amer. J.
24. Howe, H. F. Constraints on the evolution of mutualisms. Bot. 84:918-927. 1997.
Amer. Nat. 123:764-777. 1984.
40. Nassar, J. M. and Ramírez, N. Biología reproductiva y
25. Howe, H. F. and Smallwood, J. Ecology of seed dispersal. sistema de polinización del Cactus melón, Melocactus
Ann. Rev. Ecol. Syst. 13:201-228. 1982. curvispinus (Cactaceae). Resúmenes VIII Congreso
Latinoamericano de Botánica. Universidad Nacional de
26. Huber, O. and Alarcón, C. Mapa de Vegetación de Colombia. Unibiblos, Colombia. 2002.
Venezuela, Ministerio del Ambiente y de los Recursos
Naturales Renovables y The Nature Conservancy. Oscar 41. Oliveira, P.E. and Gibbs, P. E. Reproductive biology of
Editores C.A. Caracas. 1988. woody plants in a cerrado community of central Brazil.
Flora 195:311-329. 2000.
27. Johnson, S. D. and Bond, W. J. Red flowers and butterfly
pollination in the fymbos of South Africa in plant-animal 42. Parrish, J. and Bazzaz, F. Diference in Pollination niche
interactions in mediterranean-type-ecosystems. M. relationship in early and late successional plant
Ariamoutson and R. Groves, (eds.) pp. 137-148. Kluwer communities. Ecology 60:597-610. 1979.
Academic Publishers. 1994.
43. Percival, M. Floral Ecology of coastal scrub in Southeast
28. Johnson, S. D. Pollination adaptation and speciation Jamaica. Biotropica 6:104-129. 1974.
models in the cape flora of South Africa. Taxon 45:59-66.
1996. 44. Petanidou, T. and Ellis, W. N. Pollination fauna of a phryganic
ecosystem: composition and diversity. Biod. Lett. 1:9-22. 1993.
29. Kato, M. Plant-pollinator interactions in the understory of a
lowland mixed dipterocarp forest in Sarawak. Amer. J. Bot. 45. Petanidou, T. and Vokou, D. Pollination and pollen
83:732-743. 1996. energetic in Mediterranean ecosystems. Amer. J. Bot.
77:986-992. 1990.
30. Kevan, P.G. and Baker, H. G. Insects as flower visitors
and pollinators. Ann. Rev. Entomol. 28:407-453. 1983. 46. Prance, G. T. The pollination of Amazonian plants. Capit. a:
From: Key environments: Amazonian, edited by G.T Prance
31. Kress, W. J. and Beach, J. H. Flowering plant and T.E. Lovejoy, Pergamon Press. pp. 166-191. 1985.
reproductive systems. pp. 161-182. In L.A. McDade, K. S.
Bawa, H.A. Hespenheide, and G.S. Hartshorn, eds., La 47. Proctor, M. C. F. Insect pollination syndroms in an
Selva: Ecology and natural history of a neotropical rain evolutionary and ecosystematic contex. In A. J. Richards
forest. Univ. Chicago Press, Chicago X + 486pp. 1994. (ed.). pp. 105-116. The pollination of flowers by insects.
Linnean Soc. Symposium Series 6. Academic Press.
32. Lemus -Jiménez, J.L. y Ramírez, N. Fenología London. 1978.
reproductive en tres tipos de vegetación de la planicie
costera de la península de Paraguaná, Venezuela. Acta 48. Proctor, M., Yeo, P. and Lack. The natural history of
Cient. Venez. 53:266-278. 2002. pollination. Harper Collins Publisher, London. 1996.
33. Levin, S. A. Community equilibria and stability, and an 49. Ramírez, N. Biología de polinización en una comunidad
extension of the competitive exclusion principle. Amer. Nat. arbustiva tropical de la alta Guayana Venezolana.
104:413-423. 1970. Biotropica 21:319-330. 1989.
114 Lemus-Jiménez y Ramírez
50. Ramírez, N. Pollination specialization and time of 61. Statistica, Quick reference. StatSoft. Usa: Tulsa,
pollination activity in a tropical Venezuelan plain: variations Oklahoma. 1994.
in time and space. Bot. J. Linn. Soc. 2003.
62. Steiner, K. E. and Whitehead, V. B. Pollinator adaptation
51. Ramírez, N. and Brito, Y. Reproductive biology of a to oil secreting flowers -Redivina and Diascia. Evolution
tropical palm swamp community in the Venezuelan llanos 44:1701-1707. 1990.
Amer. J. Bot. 77:1260-1271. 1990.
63. Struck, M. Flowers and their insect visitors in the arid
52. Ramírez, N. Especificidad de los sistemas de polinización winter rainfall region of southern Africa: Observations on
en una comunidad arbustiva de la Guayana Venezolana. permanent plots. Composition of the anthophilous insect
Ecotropicos 5:1-19. 1992. fauna. J. Arid Env. 28:51-74. 1994.
53. Ramírez, N. and Brito, Y. Pollination biology in a palm 64. Struck, M. Flowers and their insect visitors in the arid
swamp community in the Venezuelan Central Plains. Bot. winter rainfall region of southern Africa: Observations on
J. Linn. Soc. 110:277-302. 1992. permanent plots. Insect visitation behaviour. J. Arid Env.
28:51-74. 1994.
54. Seres, A. and Ramírez, N. Biología floral y
polinización de algunas monocotiledóneas de un 65. Thiery, R. G. Enviromental inestability and community
bosque nublado Venezolano. Ann. Missouri Bot. Gard. diversity. Biol. Rev. 57:681-710. 1982.
82:61-81. 1995.
66. Van Dulmen, A. Pollination and phenology of flowers in
55. Siermann, E. Experimental test of effect of plant rthe canopy of two contrasting rain forest types in
productivity on grassland artropod diversity. Ecology Amazonia, Colombia. Plant Ecol. 153:73-85. 2001.
79:2057-2070. 1998.
67. Vogel, S. and Westerkamp, C. Pollination: An integrating
56. Silberbauer-Gottsberger and Gottsberger. A factor of biocenoses. In species conservation: A
polinizacao de plantas do Cerrado. Rev. Brasil. Biol. population -biological approach. A Seitz and Loeschcke
48:651-663. 1988 . (eds.) Birkhäuser Verlag, Basel. 1991.
57. Simpson, B. Breeding systems of dominant perennial 68. Waser N., Chittka, L., Prince, M., Williams, N. and
plants of two disjunct warm desert ecosystems. Oecologia Ollerton, J. Generalization in pollination systems, and why
27:203-226. 1977. it matter. Ecology 77:1043-1060. 1996.
58. Simpson, B. B. and Neff, J. L. Pollination ecology in the 69. Xena de Enrech, N., Ramirez, N. y Sobrevila, C. Notas
arid southwest. Alliso 11:417-440. 1987. sobre la dinámica reproductiva de una comunidad vegetal
tropical de vega de río. Actas del Simposio Internacional de
59. Snedecor, G. W. and Cochran, W. G. Statistical methods. Botanica P. Font Quer, 1988. Vol. II:69-82. 1992.
Sixth edition. The Iowa State University Press. Ames, Iowa,
USA. 1978. 70. Xena de Enrech, N. y Madriz, R. Aspectos de la biología
de polinización en el bosque enano de la cima del “Cerro
60. Southwood, T. R. E. Interaction of plants and animal: Copey” (Isla de Margarita). Acta Bot. Venez. 17:35-68.
Petterns and processes. Oikos 94:5-11. 1985. 1994.