ACTA BIOLÓGICA COLOMBIANA

http://www.revistas.unal.edu.co/index.php/actabiol
S E D E B O G O T Á
FACULTAD DE CIENCIAS
ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN/RESEARCH ARTICLE
DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA

CARACTERIZACIÓN DE MICROSITIOS PARA

EL ESTABLECIMIENTO DE PLÁNTULAS DE Espeletia uribei
(Asteraceae)
Characterization of Microsites for Seedling Establishment
of Espeletia uribei (Asteraceae)
Angélica María GALLEGO MAYA1, 2, María Argenis BONILLA GÓMEZ2.

1
Maestría en Ciencias-Biología, Área Curricular de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá.
Bogotá, Colombia.
2
Grupo de investigación Biología de Organismos Tropicales, Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional
de Colombia, sede Bogotá. Bogotá, Colombia.

For correspondence. anmgallegoma@unal.edu.co

Received: 30th April 2015, Returned for revision: 8th September 2015, Accepted: 30th October 2015.
Associate Editor: Susana Feldman.

Citation / Citar este artículo como: Gallego Maya AM, Bonilla Gómez MA. Caracterización de micrositios para el establecimiento de plántulas de Espeletia
uribei (Asteraceae). Acta biol. Colomb. 2016;21(2):387-398. doi: http://dx.doi.org/10.15446/abc.v21n2.50164

RESUMEN
Con el fin de determinar si los micrositios de establecimiento están limitando el reclutamiento de las plántulas y la regeneración
de Espeletia uribei, un frailejón endémico y valor objeto de conservación del Parque Nacional Natural Chingaza, se evaluaron diez
variables bióticas y abióticas dentro de micrositios con plántulas y micrositios vacíos. Las variables que más se relacionaron con el
establecimiento fueron: la distancia al adulto reproductivo más cercano, el tipo de zona de luz “abierta” y la estructura de vegetación
“herbácea” asociada. La distancia al adulto reproductivo más cercano dificulta que las semillas alcancen micrositios más alejados
debido al tipo de dispersión primaria barócora de la especie. Zonas de luz “abiertas” y vegetación asociada herbácea condicionaron
la capacidad de germinación y establecimiento de la especie. Los resultados mostraron que el reclutamiento de E. uribei está limitado
por la disponibilidad de micrositios que reúnan estas condiciones, un factor que es importante considerar para el planteamiento de
futuros proyectos de manejo para la conservación y restauración de las poblaciones de la especie.
Palabras clave: distancia al adulto, frailejón, luz, microhábitat, páramo, reclutamiento, vegetación asociada.

ABSTRACT
In order to determine whether microsites are limiting seedling recruitment and regeneration of Espeletica uribei (an endemic frailejon,
a valuable species subject to conservation in the Parque Nacional Natural Chingaza) ten biotic and abiotic variables were evaluated
from E. uribei seedling microsites as well as from sites without seedlings. The variables associated with seedling establishment were
distance from the nearest reproductive adult, the quality of exposure to light, and associated herbaceous structure. Reduced distances
from the nearest reproductive adult made it difficult for the seeds to reach distant microsites due to the principle wind dispersal type
(anemochory). Open gaps and associated herbaceous structure positively affect the germination capacity and establishment of the
species. The results suggest that E. uribei recruitment is limited by the availability of microsites that meet these conditions. These are
important factors to consider when planning future projects for the conservation and restoration of this species.
Keywords: distance to the adult, frailejon, light, microhabitat, paramo, recruitment, associated vegetation.

Acta biol. Colomb., 21(2):387-398, mayo-agosto 2016 - 387

doi: http://dx.doi.org/10.15446/abc.v21n2.50164
Gallego Maya AM, Bonilla Gómez MA.
INTRODUCCIÓN
La dinámica de una población puede medirse en términos
de nacimientos, muertes y transiciones entre diferentes
estados, tamaños o edades. En las plantas, uno de estos
procesos es el reclutamiento, donde una serie de factores
bióticos y abióticos determinan el número de individuos
nuevos que entran a la población (Rey y Alcántara, 2000).
Han sido numerosos los estudios alrededor de las
estrategias de reclutamiento que tienen las plantas para
establecerse y mantenerse en los hábitats. Algunos estudios
han abordado aspectos relacionados con la producción de
semillas (Eriksson y Ehrlen, 1992; Caspersen y Saprunoff,
2005; Sanguinetti y Kitzberger, 2009), los mecanismos
de dispersión (Montenegro, 2000; Rey y Alcántara, 2000;
Velasco, 2004; Díaz y Armesto, 2007; Contreras, 2009), la
formación de bancos de semillas (Montenegro, 2000; Forget
et al., 2005), los procesos de germinación (Schupp, 1995;;
García y Monroy, 2005; Contreras, 2009), la depredación
de semillas (Ruiz, 1977; Arango, 2001; Contreras, 2009), la
disponibilidad de luz (Wenny, 2000; Méndez et al., 2006),
las características del suelo, el efecto de la vegetación
competidora o nodriza sobre el establecimiento y desarrollo
de las plántulas (Méndez et al., 2006; Mora et al., 2006a),
o el arribo y la elección de micrositios adecuados (Schupp,
1995; Rey y Alcántara, 2000; Moreno, 2008).
Un micrositio se define como el ambiente tanto
aéreo como subterráneo que rodea a una planta y que le
permite la supervivencia y desarrollo, al proporcionarle los
requerimientos suficientes para realizar al menos un evento
reproductivo exitoso durante su ciclo de vida (García y Monroy,
2005). En los ecosistemas de alta montaña, por ejemplo,
existe una marcada heterogeneidad ambiental, generando
un mosaico de parches habitables y no habitables para las
especies (Vargas y Pérez-Martínez, 2014). Esta situación hace
que el reclutamiento sea limitado por la disponibilidad de
micrositios óptimos para la germinación y el establecimiento.
En general, comprender los factores que determinan el
reclutamiento de las plantas es necesario para entender
los procesos de regeneración en las poblaciones. En este
estudio, se plantea la hipótesis de que las plántulas de E.
uribei están más limitadas por las características de los
micrositios para el establecimiento que por la producción
de semillas por las plantas adultas.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
El estudio se realizó entre febrero de 2013 y enero de 2014
en el Parque Nacional Natural Chingaza, un área protegida
inscrita a la Unidad Administrativa Especial del Sistema de
Parques Nacionales Naturales de Colombia (UAESPNN).
El Parque está ubicado en la Cordillera Oriental, entre los
departamentos de Cundinamarca (zona nororiente de
Bogotá) y el departamento del Meta.
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El parque Chingaza presenta un rango altitudinal que va
desde los 800 hasta los 4200 m s.n.m, pero con un mayor
porcentaje de zonas sobre los 3300 m s.n.m. que incluyen
ecosistemas típicos de alta montaña tropical andina,
caracterizados por condiciones ambientales adversas
como: variaciones diarias de temperatura, alta exposición
de energía radiante, estacionalidad hídrica, sequía
fisiológica, bajas temperaturas en el suelo y en el aire, baja
presión atmosférica (con poca disponibilidad de oxígeno),
vientos fuertes y disponibilidad limitada de polinizadores
(Monasterio, 1986; Mora-Osejo y Sturm, 1994; Vargas y
Pedraza, 2003).
En el Parque Chingaza se presenta un régimen de lluvias
unimodal-biestacional, con lluvia máxima entre junio y
julio y con una época más seca entre diciembre y enero
(Fig. 1). El promedio de precipitación media multianual
(periodo 2006-2012) fue de 1891 mm y la temperatura
promedio multianual (periodo 2008-2010) de 9.9 °C
(Fuente: Estación meteorológica Campamento de Palacios,
Guasca, Cundinamarca, Altitud: 3200 m s.n.m. Empresa de
Acueducto y Alcantarillado de Bogotá (EAAB)-Sistema de
Información Hidrológica-SIH).
La zona de estudio (4°43,318’ N 73°49,961’ W), es una
franja de transición entre el límite superior del bosque alto
andino y el subpáramo; allí E. uribei presenta su distribución
natural. El área estudiada incluyó un terreno de 5200 m2 (65
* 80 m), con una altitud que oscilo entre los 3278 y 3297
m s.n.m. Con un ángulo de inclinación general de 22,78° y
una pendiente de 0,42.
En el área se encontraron árboles pequeños y aislados
dentro de la matriz de vegetación abierta, dominada
principalmente por gramíneas, hierbas y arbustos, donde
se destacan los matorrales (arbustales) con especies de la
familia Asteraceae (Pentacalia, Diplostephium y Baccharis),
Hypericaceae (Hypericum) y Ericaceae (Macleania, Gaultheria,
Vaccinium y Pernettya spp.), así como pastizales de Calamagrostis
effusa, pajonales de Agrostis sp. y arbustos como, Aragoa
abietina, Diplostephium revolutum, Pernettya prostrata, Bucquetia
glutinosa, entre otras plantas que no superan los cuatro
metros de altura (Vargas y Pedraza, 2003).
Especie en estudio
Espeletia uribei Cuatrecasas 1978 (Asteraceae) es una especie
endémica del Parque Chingaza, se encuentra entre el límite
superior del bosque altoandino (3000 y 3200 m s.n.m.) y el
subpáramo (3200 y 3500 m s.n.m.), así como en algunas
áreas abiertas que quedan después de la destrucción
del bosque, o también de forma aislada en los bosques
achaparrados que crecen en los pliegues de las montañas y
entre los abrigos rocosos (Vargas y Pedraza, 2003).
Espeletia uribei (Fig. 2) se distingue fácilmente de otros
frailejones por presentar un tallo totalmente desnudo (sin
presencia de necromasa) que alcanza hasta diez metros de
altura, hojas grandes y coriáceas, e inflorescencias cortas y
 Micrositios para establecimiento de Espeletia

Figura 1. Promedio de precipitación mensual multianual periodo 2006-2012 en la zona de estudio. Fuente: Estación meteorológica Campamento
Palacio. Guasca, Cundinamarca. EAAB y Sistema de Información Hidrológica-SIH.

Figura 2. Espeletia uribei en el páramo del Parque Nacional Natural Chingaza (Cundinamarca, Colombia). a. adulto reproductivo; b.
inflorescencias; c. juvenil; d. semillas.

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Gallego Maya AM, Bonilla Gómez MA.
cubiertas por la roseta de hojas (Vargas y Pedraza, 2003). Las
hojas de los adultos son glabras, es decir, que no presentan
una capa densa de pelos, por lo que su estructura es más
coriácea o dura a diferencia de E. grandiflora y E. killipii. Las
inflorescencias son terminales con inflorescencias radiales
(capítulos) inicialmente amarillas y rojizas al envejecer
(Bonilla M y Gallego AG). Las semillas denominadas
aquenios, son un complejo fruto-semilla. Las semillas son
pequeñas de 1 x 2,5 mm de longitud y de forma ovoide
triangular, la cubierta seminal es de color castaño, superficie
lisa y consistencia endurecida, delgada y quebradiza. Los
cotiledones y el embrión están recubiertos por una capa
delgada. No presenta endospermo, su embrión es central,
lineal, recto, de color blanquecino y está provisto de dos
cotiledones carnosos y gruesos (Moreno, 2008).
La época de floración de la especie, durante esta
investigación, inició a finales de junio hasta mediados de
octubre del año 2013 y la época de dispersión de semillas
fue durante la temporada seca entre los meses de septiembre
de 2013 y enero de 2014. La dispersión primaria de Espeletia
es barócora, donde las semillas pueden caer debajo de los
padres, y una dispersión secundaria donde el viento o la
escorrentía mueven las semillas a una mayor distancia de
los adultos reproductivos.
Fases de campo y laboratorio
Para evaluar las características de los micrositios se
sortearon de forma aleatoria 99 puntos dentro del área de
estudio, caracterizando 40 micrositios de establecimiento
de plántulas de E. uribei, y 59 micrositios vacíos o de no
establecimiento, identificando y comparando así las
condiciones que predominan cuando las plántulas de E.
uribei están presentes.
Cada micrositio se delimitó con un cuadrante de 50
cm2 alrededor de la plántula o punto vacío, donde se
registraron las siguientes variables: número de plántulas
de E. uribei, estructura de la vegetación asociada (estratos),
porcentaje de suelo desnudo, composición y número de
especies asociadas, porcentaje de cobertura de cada especie
asociada, porcentaje de vegetación muerta, cantidad de
agua en el suelo (humedad del suelo), pH del suelo, tipo de
zona de luz y distancia al adulto más cercano.
Se consideraron como plántulas los individuos que
no presentaron estípite o presencia de un tallo. En cada
plántula se midieron otras variables como: número de
hojas, longitud de la hoja más larga y el aspecto físico de
la plántula, para determinar la estructura de tamaños y el
estado de las plántulas de E. uribei.
Las variables, suelo desnudo, cobertura de cada especie
asociada y vegetación muerta se midieron como porcentaje
de cobertura usando una cuadrícula; para la variable
humedad del suelo, se tomó una muestra en la que se
registró el peso húmedo y el peso seco, las muestras se
analizaron en el laboratorio de Ecología de la Universidad
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Nacional. El suelo se secó en un horno de convección
natural a temperatura constante de 65 °C, durante cinco
días. A la muestra de suelo seco se le retiraron 5 g. que se
disolvieron en agua destilada para medir posteriormente el
pH del suelo.
La variable tipo de zona de luz se evaluó de acuerdo
con la presencia-ausencia de luz que generó la estructura
y cobertura de las especies asociadas, definiendo tres
categorías: 1) abierta, se refiere a una zona donde llega
directamente la radiación solar; 2) parcialmente cerrada,
cuando un 50 % de la zona presenta sombra y 3) cerrada
cuando es muy baja o nula la cantidad de luz que llega al
suelo.
La variable estructura de la vegetación asociada, tuvo tres
categorías: 1) herbácea: cuando las plantas presentaron un
altura máxima de un metro, 2) arbustiva: se refiere a plantas
entre uno y tres metros de altura, 3) herbáceo-arbustivo:
cuando el 50 % de las plantas presentes eran hierbas de
porte pequeño, y había presencia de un arbusto. Para la
variable de composición de especies asociadas se usó la guía
de plantas ilustradas de Chingaza (Madriñan, 2004), así
como la recolección de ejemplares (permiso de estudio 003
de 13 de febrero de 2013. Parques Nacionales Naturales de
Colombia) para la posterior identificación botánica en el
herbario de la Universidad Nacional.
Análisis estadístico
Para determinar si hubo diferencias significativas entre
los micrositios de establecimiento de plántulas y los
micrositios vacíos se realizó estadística descriptiva, pruebas
de normalidad, homocedasticidad y análisis de varianza. Las
pruebas de Wilcoxon y Kolmogorov-Smirnov se aplicaron
para las variables: porcentaje de vegetación muerta, pH,
porcentaje de suelo desnudo y distancia al adulto más
cercano; la prueba t-Test para las variables: cantidad de
agua en el suelo y número de especies asociadas; y el Test de
Chi2 y test G con corrección de Williams, para las variables
cualitativas tipo de vegetación asociada y tipo de zona de luz.
Para evaluar cuáles variables tuvieron mayor relación
y probabilidad de ocurrir con el establecimiento de las
plántulas se realizó una regresión logística.
Los análisis estadísticos y gráficos, se hicieron usando el
programa R Versión 3.0.0 (R Development Core Team, 2008)
y RWizard Software (Guisande et al., 2014), empleando y
modificando los scripts de Guisande et al. (2011).
RESULTADOS
En los micrositios de establecimiento se encontraron
en promedio dos plántulas, con un valor máximo de 13
plántulas (N = 40; máx = 13; mín = 1; SD ± 2,79). El tamaño
de las plántulas, de acuerdo con la longitud de la hoja más
larga, fue en promedio de 10,97 cm (N = 40; máx = 31;
mín = 1,5; SD ± 7,42), con cuatro hojas en promedio por
individuo (N = 40; máx = 15; mín = 2; SD ± 1,67). Estos
 Micrositios para establecimiento de Espeletia

datos presentaron un intervalo amplio y una desviación
estándar alta, sugiriendo que las plántulas tuvieron una
distribución desigual de tamaños.
El 53,8 % de las plántulas evaluadas no presentó ningún
daño, mientras que 34,6 % presentaron hojas secas y 11,5 %
tuvieron señales de herbivoría.
El porcentaje de vegetación muerta en los micrositios
con plántulas fue en promedio de 16 % (N = 40; máx = 30;
mín = 0; SD ± 7,55) y para micrositios vacíos de 23 % (N =
59; máx = 80; min = 0; SD ± 16,40). No hubo diferencias
significativas en el porcentaje de vegetación muerta entre
estos dos tipos de micrositios (Wilcoxon W = 1389; p =
0,1365 y Kolmogorov-Smirnov D = 0,2398; p = 0,12; Fig. 3).
El pH del suelo no presentó diferencias significativas entre
micrositios vacíos y micrositios con plántulas (Wilcoxon W=
1136,5; p = 0,75; Kolmogorov-Smirnov D = 0,1021; p = 0,96;
Fig. 3).
La cantidad de agua en el suelo en micrositios con plántulas
fue en promedio de 213,05 g (N = 40; máx = 433,84; mín =
74,53; SD ± 77,19) y para micrositios vacíos de 199,51 g (N
= 59, máx = 421,55; mín = 49,41; SD ± 66,85). Sin embargo,
no hubo diferencias significativas entre los micrositios (t =
-0,8405; df = 79,157; p = 0,4032; Fig. 3).
En cuanto al porcentaje de suelo desnudo, no hubo
diferencias entre micrositios vacíos y micrositios con
plántulas (Wilcoxon W = 1144,5; p = 0,69; Kolmogorov-
Smironov D = 0,0822; p = 0,99), sus valores medios fueron
de 1,10 % y 1,55 % respectivamente (Fig. 3).
El número promedio de especies asociadas fue de cinco
en ambos tipos de micrositios (m. vacíos: N = 59; máx =

Figura 3. Variación de las características de los micrositios con y sin plántulas de E. Uribei en el páramo del Parque Nacional Natural Chingaza.
Promedio (línea subrayada negra), desviación estándar y p-valor resultante de los análisis de varianza para las variables cuantitativas.

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10; mín = 2; SD ± 1,80; m. llenos: N = 40; máx = 9; mín
= 2; SD ± 1,89; Fig. 3) y no hubo diferencias significativas
entre micrositios con plántulas y micrositios vacíos (t-Test, t
= -0,2376; df = 80,95; p = 0,8128).
La distancia al adulto más cercano tuvo un valor
promedio de 1124,22 cm para micrositios vacíos (N = 59;
máx = 2250; mín = 100; SD ±599,10) y de 825,5 cm en
micrositios de establecimiento de plántulas (N = 40; máx
= 2150; mín = 90; SD ±560,52), presentándose diferencias
significativas entre los micrositios (Wilcoxon W = 1547,5; p
= 0,008; Fig. 3).
El tipo de vegetación asociada, tanto para los micrositios
vacíos como para micrositios con plántulas fue el estrato
herbáceo. No hubo diferencias significativas en el tipo de
vegetación entre los micrositios (estadístico X2 de Pearson =
5,4462; df = 2; p = 0,065; test G sin corrección G = 6,1723;
X2 df = 2; p = 0,045). Sin embargo, la categoría “estrato
arbustivo” fue menos frecuente en los micrositios con
plántulas (Fig. 4).
En la variable zona de luz hubo diferencias significativas
entre los dos tipos de micrositios (estadístico X2 de Pearson
d = 10,1762; df = 2; p = 0,0070), la categoría zona de luz
cerrada no se presentó en ningún micrositio donde hubo
plántulas de E. uribei (Fig. 5).
El establecimiento de las plántulas disminuyó cuando el
tipo de vegetación arbustiva estuvo presente (r = -3,76e+01;
p = 0,99). Igualmente, la mayor probabilidad de que
hubiera establecimiento de plántulas estuvo asociada con
la variable zona de luz parcialmente cerrada (r = 3,618e-03;
p = 0,54). La distancia al adulto reproductivo más cercano
fue la variable más relacionada con el establecimiento de las
plántulas (r = -9,91e-04; p = 0,02; Tabla 1).
Se registraron un total de 48 especies asociadas a los
micrositios, perteneciente a 23 familias y 33 géneros. Las
especies más abundantes y comunes entre los micrositios
vacíos y llenos fueron: Hypnum amabile (Hampe, 1869),
Chusquea tessellata (Munro, 1989), Agrostis perennans (Tuck)
y Pernettya prostrata (Cav.DC.)(Tabla 2). Las coberturas y

Figura 4. Relación entre micrositios con plántulas y vacíos en cuanto a la variable tipo de vegetación asociada. El color gris de las barras indica
que no hubo diferencias significativas entre micrositios vacíos y con plántulas con relación a la variable tipo de estrato. La gráfica muestra que la
vegetación arbustiva estuvo más asociada a los micrositios vacíos y menos a los micrositios con plántulas.

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 Micrositios para establecimiento de Espeletia

Figura 5. Relación entre micrositios con plántulas y vacíos en cuanto a la variable tipo de zona de luz. La barra de color rojo indica que hubo
diferencias significativas entre los micrositios respecto a la variable zonas de luz y que estas diferencias se debieron fundamentalmente a que hubo
una menor frecuencia de micrositios con plántulas en la zona de luz cerrada.

Tabla 1. Coeficientes obtenidos de la regresión logística que estima la probabilidad de establecimiento de las plántulas en función de las
variables registradas.

Coeficientes
Error
Estimate Valor Z Pr(>/z/)
Estándar
(Interecept) 2.16e+01 7.54e+03 0.003 0.99
Tipo de vegetación: Arbustiva -3.76e+01 7.93e+03 -0.005 0.99
Tipo de vegetación: Herbácea -1.96e+01 7.54e+03 -0.003 0.99
Tipo de vegetación: Herbácea/Arbustiva -1.94e+01 7.54e+03 -0.003 0.99
Especies asociadas -4.91e+01 1.48e-01 -0.331 0.74
Ph -4.17e+01 9.53e-01 -0.438 0.66
% vegetación muerta -4.00e+01 2.70e-02 -1.482 0.13
Zona luz: Cerrada -1.82e+01 2.50e+03 -0.007 0.99
Zona luz: Parcialmente cerrada 3.61e-01 5.92e-01 0.611 0.54
Cantidad de agua en el suelo 6.10e-03 4.04e-03 1.510 0.13
Distancia al adulto más cercano -9.91e-04 4.44e-04 -2.234 0.02
% Suelo desnudo 1.50e-02 9.04e-02 0.166 0.86

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Gallego Maya AM, Bonilla Gómez MA.

frecuencias de las especies exclusivas fueron muy bajas
(Tabla 3) y no hubo diferencias significativas entre los
porcentajes de cobertura relativa de las especies y los tipos de
micrositios (Wilcoxon W = 1280; p = 0,1851; Kolmogorov-
Smirnov D = 0,2553; p = 0,09341).
DISCUSIÓN
El establecimiento de los nuevos reclutas, o individuos que
entran a la población, es un proceso crítico en la vida de las
plantas debido a que depende en gran parte de micrositios
óptimos que brinden nutrientes y protección necesaria para
la germinación, el crecimiento y la supervivencia de las
semillas y las plántulas (Eriksson y Ehrlen, 1992; Chambers
y MacMahon, 1994; Begon et al., 1995; Schupp, 1995,
Chambers et al., 1999; Fenner y Thompson 2005).
En ambientes con condiciones ambientales drásticas como
los páramos, el reclutamiento de las plántulas es un factor
limitante en la dinámica de las poblaciones, sin embargo, son
poco los estudios sobre las estrategias que les permiten a las
semillas y las plántulas persistir en estos ambientes (Vargas y
Pérez-Martínez, 2014). Entre los estudios se reportan el género
Espeletia (Smith, 1981), Senecio keniodendro en los páramos
africanos (Smith y Young 1982), P. dasylirioides (Augspurger,
1985), Puya spp. (Miller, 1987; Mora et al., 2006b), E. Spicata
(Estrada y Monasterio, 1988), E. granfilora (Fagua y González,
2007) y E. killipii (Moreno, 2008).
En el páramo las semillas y plántulas están sometidos a
temperaturas cercanas al punto de congelamiento, periodos
de sequía con altas temperaturas en la superficie del suelo,
inestabilidad del sustrato, bajos niveles de oxígeno y suelos
ácidos que producen gran cantidad de mortalidad de
plántulas (Vargas y Pérez-Martínez, 2014). Para superar
estas restricciones, muchas plantas requieren condiciones
más favorables que son encontradas a pequeña escala
(de semilla y de plántula) en los llamados “micrositios
favorables” para la germinación y establecimiento. Estos
micrositios son un factor decisivo en la regeneración de
muchas especies de plantas en los páramos y constituye

Tabla 2. Especies de plantas más abundantes en los micrositios con y sin plántulas de E. uribei en la Parque Nacional Natural Chingaza.

Familia Especie Cobertura relativa (%) Micrositio

Hypnaceae Hypnum amabile (Hampe, 1953) 18,99 Con plántula
Poaceae Agrostis perennans (Tuck) 13,49 Con plántula
Poaceae Chusquea tessellata (Clark, 1989) 8,92 Con plántula
Sphagnaceae Sphagnum magellanicum (Brid) 8,11 Con plántula
Scrophulariaceae Aragoa abietina (Kunth) 5,52 Con plántula
Hypnaceae Hypnum amabile (Hampe, 1953) 12,77 Vacío
Ericaceae Pernettya prostrata 12,41 Vacío
Poaceae Chusquea tessellata 12,11 Vacío
Poaceae Agrostis perennans 10,72 Vacío
Asteraceae Diplostephium revolutum (Blake) 7,69 Vacío

Tabla 3. Especies exclusivas en los micrositios con y sin plántulas de E. uribei en el Parque Nacional Natural Chingaza.

Familia Especie Cobertura relativa (%) Frecuencia Micrositio

Rosaceae Rubus acantophylium (Focke) 0,06 1 Vacío
Blechnaceae Blechnum sp. 0,06 1 Vacío
Berberidaceae Berberis sp. 0,16 2 Vacío
Stereocaulaceae Stereocaulon sp. 0,26 1 Vacío
Rubiaceae Arcytophylum nitidum (Kunth, 1986) 0,23 1 Vacío
Asteraceae Ageratina sp. 1,48 3 Con plántula
Rosaceae Hesperomeles obtusifolia (Lindl.) 0,31 2 Con plántula
Polypodiaceae Melpomene sp. 0,58 2 Con plántula
Musgo 6 0,14 1 Con plántula
Ericaceae Gaylussacia buxifolia (Kunth, 1968) 0,17 1 Con plántula
Gentianaceae Halenia cuatrecasasii (CK Allen) 0,11 1 Con plántula
Eriocaulaceae Paepalanthus columbiensis (Ruhland) 0,29 1 Con plántula

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un tema de estudio muy importante para la conservación
y restauración ecológica en estos ecosistemas estratégicos
(Vargas y Pérez-Martínez, 2014).
Las variables que determinaron el establecimiento
exitoso de las plántulas de E. uribei en los micrositios de
establecimiento fueron la zona de luz abierta, el tipo de
vegetación asociada herbácea y la distancia al adulto
más cercano. Aunque, las otras variables evaluadas no
presentaron relaciones de significancia, es necesario tener
en cuenta que en ocasiones pueden llegar a afectar la
germinación y el establecimiento de las plántulas.
El porcentaje de vegetación muerta no tuvo en este
estudio una relación significativa con el establecimiento; sin
embargo, puede llegar a afectar las etapas de germinación
y emergencia de las plántulas de forma positiva, cuando su
presencia determina la cantidad y calidad de nutrientes y
minerales presentes en el suelo, y que serán usados por las
plántulas en sus procesos fisiológicos, así como el papel que
ejercen en la regulación de condiciones microambientales
(McGee y Birmingham, 1997; Caspersen y Saprunoff,
2005). Al contrario, para otras plántulas es mejor contar
con sustratos con poca vegetación muerta, pues, algunas
semillas son incapaces de penetrar las capas gruesas de la
hojarasca y acceder al suelo mineral (McGee y Birmingham,
1997; McGee, 2001).
Aunque las plántulas de E. uribei no estuvieron limitadas
por el porcentaje de vegetación muerta se observó que en
los micrositios de establecimientos hubo un porcentaje
bajo de restos de vegetación (16 % en promedio). Esto
puede estar relacionado con una mayor supervivencia de
las plántulas en los microhábitats con acumulación de
vegetación muerta con respecto a zonas de suelo totalmente
desnudos o pedregosos (Marañón et al., 2004), debido a
que se reducen las amplitudes de temperatura, aumenta la
humedad del suelo y se regulan los niveles de luz según la
masa y el espesor de la cubierta (Donath y Eckstein, 2010).
Así mismo, al ser una capa delgada, no limitó el crecimiento
de las plántulas.
El pH del suelo no presentó diferencias entre los micrositios
vacíos y llenos, ni relevancia sobre el establecimiento, sino
que correspondió a las características generales del suelo de
Chingaza, los cuales se caracterizan por ser ácidos, con baja
saturación de bases, alta capacidad catiónica de cambio,
pobres en sílice, ricos en aluminio, con alta capacidad
de absorción de agua, con predominio de arcillas, y, con
sustancias húmicas muy ácidas y poco evolucionadas
(Malagón y Pulido, 2000). No obstante, se debe reconocer
que la heterogeneidad en la composición química del suelo
tiene un conocido efecto diferencial sobre el reclutamiento
de las especies. Es conocida la distribución preferente de las
especies de plantas en determinados tipos de suelos; por
ejemplo las calcícolas en suelos calizos de pH básico, las
silicícolas en suelos silíceos de pH ácido, y las halófilas en
suelos salinos (Marañón et al., 2004). En el caso de los suelos
Micrositios para establecimiento de Espeletia
ácidos, la disponibilidad elevada del aluminio y sus efectos
tóxicos, parece ser el principal limitante para la germinación
de las semillas y el establecimiento de las plántulas, de las
especies más sensibles (Marañón et al., 2004) pero como
se mencionó para este estudio el pH no fue transcendental,
valdría la pena evaluar otras variables químicas del suelo y
su efecto en el establecimiento.
El porcentaje de suelo desnudo, que ha sido reportado
para algunas especies como un factor positivo para el
reclutamiento (Mora et al., 2006), no mostró asociación
con los micrositios, y al contrario, sus valores fueron muy
bajos y no significativos para el establecimiento, ya que de
acuerdo con nuestras observaciones durante el trabajo de
campo, E. uribei se ve favorecido por un suelo cubierto que
lo protege de las heladas, la alta radiación ultravioleta y de
posibles depredadores de semillas. En contraste, Moreno
(2008) encontró que para E. grandiflora, también estudiada
en el Parque Chingaza, la mayor germinación de semillas y
establecimiento de plántulas se presentó en zonas libres de
vegetación, en donde la capa edáfica fue alterada, es decir,
en micrositios donde la cobertura de suelo desnudo estuvo
entre 50-70 %.
La cantidad de agua en el suelo no constituyó un factor
relevante en el establecimiento de las plántulas de E. uribei.
Correspondió al hábitat de esta especie que se caracteriza
por ser un zona semihumeda, ligeramente inclinada y de
suelos bien drenados (Vargas y Pedraza, 2003).
La distancia al adulto reproductivo más cercano fue
un factor relacionado con el proceso de reclutamiento de
la especie, ya que hubo diferencias significativas con los
micrositios vacíos, la mayoría de las plántulas de E. uribei
se encontraron cerca a los adultos parentales, a mayores
distancias era menor la posibilidad de encontrar plántulas,
esto es efecto primordialmente del mecanismo de dispersión
primaria barocora, donde las semillas pueden caer debajo
de los padres, y una dispersión secundaria donde el viento o
la escorrentía mueven las semillas a una mayor distancia de
los adultos reproductivos (Zasada et al., 1992; Chambers y
MacMahon, 1994).
La variable de vegetación asociada a los micrositios
se midió en dos aspectos, la estructura de la vegetación
(estratos) y la composición y cobertura de las especies. En
cuanto a la composición y cobertura no se encontró que
hubiera relación con el establecimiento de las plántulas de
E. uribei pues la mayoría de las especies fueron comunes en
ambos micrositios (vacíos – con plántulas) y las que fueron
exclusivas presentaron una cobertura inferior al 1 % y una
frecuencia muy baja. Aunque estudios desarrollados en
especies de frailejón asocian la presencia de musgos a la
germinación y establecimiento de las plántulas (Moreno,
2008), en este trabajo se encontró relación entre la presencia
de musgos y la presencia de plántulas de E. uribei.
Con respecto a la estructura y tamaño de la vegetación
asociada a los micrositios, hubo una relación significativa
Acta biol. Colomb., 21(2):387-398, mayo-agosto 2016 - 395
Gallego Maya AM, Bonilla Gómez MA.
con el establecimiento. En este sentido, los micrositios
con vegetación de porte herbáceo tuvieron mayor
establecimiento de plántulas en comparación con los
micrositios donde la vegetación acompañante era de porte
arbustivo. En condiciones microclimáticas de estrés, las
plantas vecinas actúan a menudo como facilitadoras o como
competidoras (Tielborger y Kadmon, 2000; Brooker et al.,
2008). La competencia de las plántulas con la vegetación
asociada al micrositio se presenta principalmente en tres
casos: i) a nivel de sistema radical disputando nutrientes y
agua, ii) por la luz, y iii) por sus efectos alelopáticos sobre
el crecimiento de las plántulas (Mora et al., 2006). En el
caso de E. uribei se halló que las hierbas, a diferencias de
los arbustos, facilitaron el establecimiento de las plántulas,
porque permitieron una mayor disponibilidad de luz.
Una condición que también estuvo asociada fuertemente
a los micrositios de establecimiento de E. uribei fue el tipo de
zona de luz abierta. Esto se relacionó con la influencia que tiene
el tipo y la cantidad de radiación disponible sobre numerosos
procesos fisiológicos, morfogenéticos y reproductivos de
las plantas (Kohen et al., 1995). Las plántulas de E. uribei,
se establecieron en micrositios con vegetación herbácea y
zonas de luz abiertas, que en conjunto proporcionaron las
condiciones necesarias para el reclutamiento.
Moreno (2008) reportó que los micrositios adecuados
para la germinación y establecimiento de Espeletia killipii
en Chingaza deben tener espacios abiertos y asociados a
especies de Sphagnum magellanicum y una cobertura no muy
densa de otras especies para su establecimiento. E. grandiflora
igualmente necesita de microclaros. Condiciones similares
para E. uribei quien requiere de zonas abiertas y de cobertura
vegetal de tipo herbáceo para establecerse.
La limitación sobre el reclutamiento de E. uribei
concuerda con lo que varios autores proponen respecto
al reclutamiento de otras especies en ecosistemas de alta
montaña (Monasterio, 1986; Guariguata y Azócar, 1988;
Fagua, 2002; Mora et al., 2006b; Graae et al., 2011). En
dichos estudios, se plantea que el establecimiento de las
plántulas se presenta preferiblemente bajo el abrigo de otras
plantas o de rocas, las cuales forman micrositios protegidos
y húmedos, donde condiciones como el sobrecalentamiento
de la superficie del suelo durante el día, las temperaturas
de congelamiento en la noche, los períodos de baja
disponibilidad de agua y la inestabilidad del sustrato son
más tolerables.
Con respecto a la estructura de tamaño se encontró
un tamaño desigual en las plántulas de E. uribei entre los
micrositios, esto puede deberse al aporte de semillas de
diferentes épocas reproductivas; o ser evidencia de la
conveniencia relativa de los micrositios, en términos de los
recursos que le proporcionan a la semilla en cada fase de su
desarrollo, siendo así convenientes para su germinación pero
no necesariamente para su establecimiento, lo que Schupp
(1995) llamó “conflicto semilla-plántula”. Por esto, es posible que
396 - Acta biol. Colomb., 21(2):387-398, mayo-agosto 2016
las diferencias en la estructura de tamaños de las plántulas
de E. uribei estudiadas sea el resultado de las condiciones del
micrositio, las cuales favorecieron o retardaron la emergencia
de las plántulas, así como su crecimiento, su supervivencia y
transición a las siguientes etapas.
La heterogeneidad en la estructura de tamaño en las
plántulas de E. uribei es una situación común dentro de las
poblaciones vegetales y se asocia a diferencias en el acervo
genético de los individuos, el tiempo de germinación, las
tasas de crecimiento, interacciones de competencia, de
facilitación (Hutchings, 1997; Silvertown y Charlesworth,
2001; Lopera, 2010), efectos denso-dependientes,
depredación por herbívoros, el ataque de patógenos, la
caída de ramas o la falta de recursos suficientes para el
crecimiento (Gilbert et al., 2001).
Adicionalmente, al evaluar el estado de las plántulas
durante el periodo de estudio, se encontró que la mayoría
de los nuevos individuos no presentaron signos de daño
o señales de herbivoría u hongos, lo que indica que hasta
el momento, los micrositios trabajados fueron adecuados
para el establecimiento de las plántulas.
CONCLUSIONES
Espeletia uribei presentó requerimientos particulares para
establecerse, lo que mostró que el patrón de reclutamiento
de las plántulas de esta especie está determinado por las
condiciones del micrositio. Entre las condiciones que debe
reunir un micrositio para el establecimiento de E. uribei
se encontraron principalmente la vegetación herbácea
asociada y la disponibilidad marcada de luz.
AGRADECIMIENTOS
Las autoras agradecemos al programa de Jóvenes
Investigadores e Innovadores de Colciencias, a la Dirección
de Investigación Sede Bogotá (DIB) y a la Facultad de
Ciencias de la Universidad Nacional de Colombia por el
financiamiento para la realización de esta investigación
otorgado a AM Gallego dentro de la convocatoria 566
año 2012 (Convenio 0729 de 2012). A la Subdirección
de Gestión y Manejo de Áreas Protegidas de Parques
Nacionales Naturales de Colombia por el permiso de
estudio de investigación científica en diversidad biológica
003 de 13 de febrero de 2013. Al Parque Nacional Natural
Chingaza, a los funcionarios y guardabosques del Parque
que nos brindaron su ayuda y compañía en el desarrollo de
la investigación en la fase de campo.
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