Journal of Anxiety Disorders 65 (2019) 26–33

diario

enfoque
La dilatación de los alumnos a las expresiones emocionales en el trastorno de
ansiedad social de los adolescentes está relacionada con el resultado del
tratamiento
Johan LundinKleberga ,B,c,,Cornelia hanqvista, B,Eva serlachiusa ,b, Jens H-gstroma,b
un b
Departamento de Neurociencia Clínica, Instituto Karolinska, Estocolmo, Suecia
Servicios de Salud de Estocolmo, Consejo del Condado de Estocolmo,
Estocolmo, Suecia c Uppsala Child and Baby Lab, Departamento de Psicología,
Universidad de Uppsala, Suecia

A R T I C L E I N F OA B S T R A C T
Palabras clave: La atención atípica a posibles amenazas sociales, como las caras emocionales, puede ser uno de los mecanismos principales
Trastorno de ansiedad social subyacentes al trastorno de ansiedad social (SAD). La dilatación de la pupila es un índice de actividad de locus coreuleus-
Dilatación de la pupila noradrenergic, y estrechamente ligada a la atención. En el presente estudio, se estudió la dilatación de la pupila en
Noradrenalina adolescentes con SAD(N 26; 22 Mujeres) antes del inicio de un tratamiento cognitivo-conductual de 12 semanas, y en
Terapia cognitiva conductual (TCC)
controles saludables (N.23). Los estímulos eran rostros con expresiones emocionales enojadas o felices. Contrariamente a
nuestra hipótesis, el grupo SAD no mostró hiper-responsabilidad a la enfasión en comparación con las caras felices. En su
lugar, se encontró un curso de tiempo atípico de la respuesta de dilatación de la pupila, lo que resultó en una respuesta
atenuada durante las últimas etapas. Mayor amplitud de dilatación de la pupila a las caras felices antes del tratamiento
se relacionó con una peor respuesta del tratamiento. Estos resultados contribuyen significativamente a nuestra comprensión
de los mecanismos subyacentes a la SAD adolescente.

1. Introducción una evaluación social positiva, como expresiones emocionales de felicidad o

El trastorno de ansiedad social (SAD) se asocia con múltiples resultados
negativos en áreas académicas, profesionales y sociales (Beesdo, Bittner, &
Pine, 2007; Stein & Stein, 2008). El síntoma central del trastorno es un intenso
miedo a la evaluación negativa, que lleva a las personas afectadas a retirarse
de las situaciones sociales. Los modelos teóricos contemporáneos de SAD
presumen que una serie de factores de vulnerabilidad cognitiva y fisiológica
subyacen al trastorno, y contribuyen al mantenimiento de los síntomas
(Craske, 2003; Lau & Waters, 2017; Mogg & Bradley, 1998; Rapee & Spence,
2004). Se cree que estos factores de vulnerabilidad existen en un continuo
dentro de la población, y no se limitan a las personas con un diagnóstico formal
de SAD. En particular, SAD se ha asociado con la atención atípica a los
estímulos que pueden señalar una amenaza social, como rostros enojados, y
los ojos con mirada directa(Horley, Williams, Gonsalvez, & Gordon, 2003;
afiliación, que pueden ser impulsadas por el miedo a ser ridiculizadas o no
cumplir con los estándares esperados parael comportamiento social (Weeks &
Howell, 2014). SAD tiene un inicio típico durante la infancia y la
adolescencia(Stein, Lim, & Roest, 2017),lo que significa que es particularmente
importante entender la vulnerabilidad asociada y los factores de
mantenimiento y durante este período de tiempo. 1.1. Atención a la
amenaza en los trastornos de ansiedad
Estudios previos que utilizan tareas de seguimiento ocular o tiempo de
respuesta manual han sugerido que el SAD se caracteriza por la atención
vigilante a la amenaza potencial, lo que lleva a los individuos afectados a
orientarse rápidamente a la información relacionada con amenazas (Chen &
Clarke, 2017; Mogg, Millar y Bradley, 2000). En etapas de tiempo posteriores
(normalmente > 500 ms), SAD puede estar asociado con la evitación,o una
tendencia a mirar hacia otro lado de la amenaza percibida(Mogg, Bradley,

Abreviaturas: CGI-S, Impresión Global Clínica – Gravedad; SAD, trastorno de ansiedad social; EMI, índice boca-boca; LC-NE, locus coeruleus – noradrenalina; LMM, modelo de efectos
mixtos lineales; SPAI-C, Inventario de Fobia Social y Ansiedad para Niños
• Autor correspondiente en: Centre for Psychiatry Research, Department of Clinical Neuroscience, Karolinska Institutet, & Stockholm Health Care Services, Stockholm County Council,

CAP Research Centre, Gévlegatan 22, SE-113 30 Estocolmo, Suecia. Dirección de correo electrónico: Johan.lundin.kleberg@ki.se (J.L. Kleberg).

https://doi.org/10.1016/j.janxdis.2019.04.006
Recibido el 12 de septiembre de 2018; Recibido en forma revisada el 11 de febrero de 2019; Aceptado 22 Abril 2019
Disponible en línea 24 Abril 2019
0887-6185/ © 2019 Los Autores. Publicado por Elsevier Ltd. Este es un artículo de acceso abierto bajo la licencia CC BY-NC-ND (http://creativecommons.org/licenses/BY-NC-ND/4.0/).

Kleberg, H-gstrom, & Nord, 2017; Mogg & Bradley, 1998; Weeks, Howell, & Miles, & Dixon, 2004; Teik, Chen, & Thomas, 2015). Un pequeño número de
Goldin, 2013). Investigaciones recientes han demostrado que las personas con estudios sugiere que la infancia y la adolescencia SAD y otros trastornos de
SAD también están a menudo vigilantes hacia las señales sociales que señalan ansiedad también están asociados con la atención sesgada a las caras
J.L. Kleberg, et al.
relacionadas con amenazas durante las primeras etapas, aunque la evidencia
parala evitación de etapas posteriores es menos consistente(Dodd, Hudson, &
Williams, 2015; In-Albon, Kossowsky, & Schneider, 2010; Roy, Vasa, & Bruck,
2008; Schmidtendorf, Wiedau, & Asbrand, 2018; Schwab & Schienle, 2017;
Teik et al., 2015). El seguimiento ocular y los estudios manuales de tiempo de
respuesta han sido informativos sobre la escala de tiempo y la asignación
espacial de la atención a la amenaza en el SAD, pero son menos informativos
sobre los fundamentos fisiológicos de la atención. La dilatación de la pupila es
una medida de atención con un correlato neurofisiológico conocido. El tamaño
de la pupila se controla directamente por el equilibrio de la inervación
simpática y parasimpática de los músculos que rodean el iris. Además de la
adaptación a la luz, la dilatación de la pupila está estrechamente relacionada
con la atención. Este componente atencional de la dilatación de la pupila está
estrechamente relacionado con la actividad en el sistema del tronco cerebral
locus coeruleus-norephinephrine (LC-NE)(Murphy, Robertson, Balsters, &
O'Connell, 2011; Reimer, Froudarakis, & Cadwell, 2014). Los factores
neuronales y cognitivos que impulsan la dilatación de la pupila pueden cambiar
durante la presentación del estímulo. Durante las etapas iniciales de
procesamiento, la dilatación de la pupila puede indexar un aumento impulsado
por abajo hacia arriba en la excitación fásica, impulsado principalmente por
característicasde estímulo de bajo nivel(Marois, Labonté, Parent, & Vachon,
2018; Kleberg, del Bianco & Falck-Ytter, 2018), mientras que la dilatación de la
pupila en etapa tardía puede modularse mediante laregulación descendente
de mecanismos corticalesde orden superior (Kinner, Kuchinke, & Dierolf,
2017). Por ejemplo, recientemente se informó quela dilatación de la pupila en
etapa tardía estaba relacionada con estrategias de regulación de las
emociones (Kinner et al., 2017) A pesar del hecho deque los mecanismos
parcialmente disociables pueden subyacen a la dilatación de la pupila en etapa
temprana y tardía, el curso de tiempo de la respuesta de dilatación de la pupila
rara vez se ha examinado en poblaciones clínicas.
La dilatación de las pupilas a los rostros emocionales se ha utilizado
previamente para estudiar el procesamiento atípico de rostros emocionales en
condiciones como la depresión (Burkhouse, Owens, & Feurer, 2016),
vulnerabilidad al trastorno deestrés postraumático (PTSD)(Woody, Burkhouse,
& Siegle, 2017), y autismo (Falck-Ytter, 2008; Nuske, Vivanti, Hudry y
Dissanayake, 2014); Galazka et al., 2019) Hasta nuestro conocimiento, sólo un
estudio ha investigado la dilatación de lapupila a los rostros emocionales en la
SAD adolescente. Keil y sus colegas informaron recientemente respuestas
contundentesde dilatación de la pupila a rostros emocionales en niños con
SAD de 10 a 13 años(Keil, Hepach y Vierrath, 2018). Otro estudio reportó
dilatación de la pupila muy típica en adolescentes con ansiedad social
subclínica (Kadosh, Haller, & Schliephake, 2018), y Price, Rosen, Siegle,
Ladouceur, Tang y Allen (2016) informaron que los niños de un grupo con
trastornos de ansiedad mixtos (edad media de 10 años) habían aumentado la
dilatación de la pupila en comparación con los controles saludables al ver
rostros enojados, pero redujeron la dilatación de la pupila a las caras neutrales,
con diferencias más evidentes durante las fases posteriores de el juicio.
1.2. ¿La dilatación de la pupila a las emociones faciales está relacionada con
la respuesta al tratamiento en el TRASTORNO?
La terapia cognitiva conductual (TCC) es un tratamiento estándar de oro
para el SAD adolescente(Pilling, Mayo-Wilson y Mavranezouli, 2013). A pesar
del hecho de que la TCC es eficaz, hasta el 50% de los pacientes todavía
cumplen con los criterios de diagnóstico después del tratamiento, y el riesgo
de remisión es alto (Stein & Stein, 2008). Se ha sugerido quela atención atípica
a la amenaza es un factor de mantenimiento subyacente a la sintomatología
de SAD (Mogg & Bradley, 1998; Rapee & Spence, 2004). Si esto es correcto, el
resultado del tratamiento subóptimo puede estar relacionado con patrones
específicos de atención atípica. Esta teoría ha sido probada en un pequeño
número de estudios en muestras infantiles utilizando medidas de tiempode
respuesta manual(Waters, Mogg, & Bradley, 2012; Waters, Bradley, & Mogg,
2014), y en muestras adultas con resonancia magnética funcional (fMRI). Por
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ejemplo, los informes de M-nsson, Frick y Boraxbekk (2015)informaron que
una mejor respuesta al tratamiento de laTCC en adultos se predijo mediante
un acoplamiento más débil entre la amígdala y la corteza cingulada anterior
dorsal (dACC), lo que sugiere que una mayor actividad relacionada con las
amenazas al inicio es un factor de riesgo para un peor resultado del
tratamiento. En las muestras infantiles, los estudios manuales de tiempo de
respuesta han sugerido que una mayor atención a la amenaza en la línea de
base del tratamiento está vinculada a un mejor resultado (Waters et al., 2012).
Hasta nuestro conocimiento, ningún estudio ha examinado la dilatación de la
pupila como un predictor de la respuesta al tratamiento en el SAD adolescente.
1.3. Hipótesis
El objetivo del presente estudio era examinar la dilatación de la pupila a las
caras relacionadas con amenazas (es decir, enojadas) y positivas (es decir,
felices) emocionales en adolescentes con SAD. Esperábamos que los individuos
con SAD mostraran una respuesta de dilatación de pupila más grande (mayor
amplitud y pendiente) en comparación con el grupo de control no clínico.
Esperábamos que este efecto fuera más fuerte para las caras enojadas.
Además, esperábamos que las respuestas de dilatación de la pupila más
grandes al inicio (pretratamiento) se relacionaran con una mejor respuesta al
tratamiento de la TCC. Aunque la dilatación de la pupila fue el foco principal
del estudio, también analizamos la distribución del tiempo de fijación dentro
de la cara, ya que esto puede afectar a la dilatación de la pupila.
2. Métodos
2.1. Participantes
Individuos con SAD fueron reclutados a partir de un ensayo clínico que
evalúa la eficacia de la terapia cognitivo-conductual (TCC) para adolescentes
con SAD (Nordh, Vigerland, & st, 2017). A partir de una muestra inicial de 30
participantes en el ensayo clínico, 27 optaron por participar en el presente
estudio. De estos individuos, uno fue excluido debido a la baja calidad de los
datos (ver Reducciónde Datos). Además, una persona que fue reclutada
inicialmente para el grupo de control no clínico cumplió con los criterios para
un diagnóstico de SAD de acuerdo con la evaluación clínica, y por lo tanto fue
incluido en el grupo SAD. En resumen, 26 individuos (22 mujeres) fueron
incluidos en el grupo SAD. De ellos, 23 completaron la evaluación clínica
después del tratamiento y 22 la evaluación a los seis meses de seguimiento.
Dos individuos fueron tratados con inhibidores selectivos de la recaptación
de serotonina (ISRS) al inicio, y continuaron este tratamiento en las visitas de
posty seguimiento. Los valores medios de dilatación de los alumnos (pendiente
y amplitud) de estos participantes estaban dentro de +/- 1 SD de los medios
del grupo, lo que indica que no eran valores atípicos en los datos. Por lo tanto,
estos individuos fueron retenidos en los análisis. Otros tres participantes
habían comenzado a tomar medicamentos en la visita posterior o de
seguimiento con ISRS o psicoestimulantes (ver Tabla 1). Todas las relaciones
significativas relacionadas con el resultado del tratamiento permanecieron
cuando estas personas fueron retiradas del análisis.
El grupo de control saludable fue reclutado del registro de población sueco
desde el cual los adolescentes elegidos al azar entre 13 y 17 años, que vivían
en la región de Estocolmo, fueron contactados por correo e invitados a
participar. Inicialmente, 25 personas acordaron participar en el grupo de
control saludable. De ellos, uno fue excluido debido a la baja calidad de los
datos, y uno debido a un diagnóstico de SAD (ver arriba). Después de las
exclusiones, 23 individuos sanos fueron incluidos en el grupo de control. Estas
personas fueron emparejadas con el grupo SAD sobre género y edad (ver Tabla
1),
Los participantes fueron evaluados por un psicólogo clínico utilizando el
MINIKID (Sheehan, Sheehan, & Shytle, 2010), una entrevista dediagnóstico
semiestructurado para trastornos mentales. Los criterios de exclusión fueron
la iniciación o modificación de la dosis de drogas psicotrópicas en las últimas 6
semanas, psicosis actual, trastorno alimentario, depresión grave,
comportamiento suicida u otro trastorno mental grave actual, incluido el
trastorno del espectro autista, o el abuso actual de sustancias o alcohol. Las
27
J.L. Kleberg, et al. Journal of Anxiety Disorders 65 (2019) 26–33

personas en el grupo de control fueron excluidas si la entrevista clínica condiciones clínicas (Keil et al., 2018; Nuske et al., 2014), y por lo tanto se
indicaba algún trastorno mental presente. esperaba.
El coeficiente intelectual se evaluó utilizando el índice de capacidad
general (GAI), de la escala de inteligencia wechsler para niños,4o. Ed (Wechsler, 2.2. Protocolo de tratamiento de la TCC
2003) o la Escala deInteligencia para Adultos Wechsler, 4o. Ed (Wechsler,
2008), dependiendo de la edad del niño. Durante la misma visita se completó Los participantes en el grupo SAD participaron en un tratamiento de TCC
una evaluación del coeficiente intelectual que los procedimientos guiado por un terapeuta de 12 semanas como parte de un estudio de
experimentales en los grupos de TEA y control. Se invitó a las personas con tratamiento en curso, con el tratamiento que comenzó después de la
SAD a completar la evaluación del coeficiente intelectual durante una visita evaluación experimental (Nordh et al., 2017). El protocolode tratamiento se
posterior dentro de los seis meses posteriores al experimento. basó en el modelo cbT de Rapee y Heimbergs (Rapee & Heimberg, 1997),e
Tabla 1
Datos demográficos, información clínica y número de ensayos incluidos en el estudio.
Medida SAD (N .27) Control (N .23) COMPARACIÓN DE
GRUPOS
Género (mujer/macho) 22/4 20/3 Ns
Edad 15.0 (1.2) 15.5 (1.2) Ns
Medidas clínicas
Iq 108.2(13. 4) a
105.7(13.2) Ns
Srs 50.9 (19.8) 19.2 (10.1) SAD > CONTROL*** SAD
LÍNEA DE BASE SPAI-C 34.5 (7.8) 9.5 (7.9) > CONTROL***
SPAI-C POSTb SPAI-C 24.66 (11.69) – –
FU6c 22.15 (11.30) – –
CGI-S BASELINE 4.69 (0.74) – –
CGI-S POSTb 3.32 (1.36) – –
CGI-S FU6d 3 (1.48) – –
Pruebas válidas / Participante
enojado 6.6 (2.7) 7.7(1.9) Ns
Feliz 6.6(2.6) 7.4(1.5) Ns
%Expresiones correctamente
identificadas Enojadas 96.2% (6.4) 98.3% (4.9) Ns
Feliz 98.9% (3.3) 98.7%(%s 5.6) Ns
Medicamentos psicotrópicos (línea de
base) ISRS (fluoxetina, sertralina) 2 0 –
Medicamentos psicotrópicos (posttratamiento) 0 –

ISRS (fluoxetina, sertralina) 4 – –

Psicoestimulantes (concerta) 1 – –
Medicamentos psicotrópicos (seguimiento)
ISRS (fluoxetina, sertralina) 5 – –

Psicoestimulantes (ritalina) 1 – –

ISRS - Inhibidores selectivos de la recaptación de incorporó componentes de tratamiento estándar como la exposición, el
serotonina. un N x 17. b N a 23. c N a 21. d N a 22. cambio de enfoque, la reducción de los comportamientos de seguridad, el
P < .001 (muestras independientes t-test). No es significativo. entrenamiento dehabilidades sociales y las habilidades de afrontamiento. El
tratamiento incluyó tanto módulos basados en Internet como sesiones de
grupo en vivo. El tratamiento normalmente comenzó dentro de una semana
Diecisiete participantes con SAD acordaron participar en la evaluación. No se
después de la evaluación experimental. La fidelidad del tratamiento se
encontró diferencia de grupo entre las personas del SAD y los grupos de
garantizó mediante un curso de 1 día sobre cómo llevar a cabo el tratamiento
control sobre la edad, la distribución de género o el coeficiente intelectual
para todos los terapeutas en el estudio, supervisión semanal, sesiones de
(véase el Cuadro 1).
grupo manualesy el contenido altamente estandarizado de los módulos en
El nivel de ansiedad social autoinformado se midió mediante el Inventario
línea.
de Fobia Social y Ansiedad para Niños (SPAI-C (Beidel, Turner, Hamlin, &
Morris, 2000 )), una escala ampliamente utilizada con alta consistencia interna
(.95) que se correlacionó fuertemente con las clasificaciones de ansiedad 2.3. Estímulos experimentales
socialde los médicos(Cederlund & st, 2013). La gravedad de los síntomas
también fue calificada por un psicólogo clínico que utiliza la Escala de Los estímulos eran imágenes de caras fijas del conjunto de datos De
Impresión Global Clínica (CGI-S)(Guy, 1976),un instrumento de calificación Karolinska Directed Emotional Faces (KDEF) (Lundqvist, Flyckt, & éhman,
clínica bien validado para los síntomas deSAD con puntuaciones que van del 1 1998). Los participantes vieron 20 imágenes de actores (50% hombres) de los
al 8, con puntuaciones más altas que representan una mayor gravedad de los cuales el 50% mostraron un enojo, y el 50% una expresión feliz (véase la Fig.
síntomas. El CGI-S fue administrado al inicio por el psicólogo clínico 1). Los estímulos se presentaron en orden aleatorio. Nuestro objetivo era
responsable del tratamiento posterior, y en el post-tratamiento y seis meses seleccionar estímulos que se identificaran fácilmente, con el fin de evitar el
de seguimiento de visitas de un psicólogo clínico no involucrado en el esfuerzo mental asociado con
tratamiento. El tamaño de la muestra es similar o ligeramente mayor que la
mayoríade los estudios anteriores de seguimiento ocular de la atención social
en SAD (Horley et al., 2003; Keil et al., 2018; Teik et al., 2015), y tenía un 80%
de potencia para detectar tamaños de efectos medianos a grandes en
(equivalente a Cohens d a 0,7 para comparaciones grupales o r a 0,5 para los
análisis de los efectos del tratamiento). Los efectos de esta magnitud se han
notificado previamente en estudios previos de dilatación de la pupila en
28
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2.6. Reducción de datos

La dilatación de la pupila se puede dividir en una fase temprana, donde el

cambio en el tamaño de la pupila es principalmente (pero no exclusivamente)
que refleja la adaptación a los cambios en la luz, y una fase tardía, donde el
cambio en el tamaño de la pupila se impulsa principalmente por procesos de
atención(Bast, Poustka, & Freitag, 2018; Bradley, Miccoli, Escrig, & Lang, 2008;
Laeng, Sirois, & Gredeb-ck, 2012). El intervalo de prueba se dividió en una fase
temprana (1-1249 ms) y tardía (1250-4000 ms). Estos intervalosde tiempo se
definieron sobre la base de estudios anteriores ( Bradley etal., 2008), así como
en la inspección visual de la forma de onda media dela pupila (véase la Fig. 2).
Para cada participante, se calculó una estimación del tamaño basal de la pupila
tomando el tamaño promedio de la pupila durante un período de 750 ms
anterior a cada ensayo válido. Se extrajeron dos métricas de la respuesta de
dilatación de la pupila. La amplitud se definió como el tamaño medio de la
1. Ejemplo de estímulos felices (izquierda) y enojados (derechas). pupila durante la fase tardía, expresado como un cambio en porcentaje con
reconocimiento de emociones como una variable de confundente. Cada actor respecto al tamaño basal de la pupila. Para examinar el cambio temporal de la
apareció dos veces, una con cada expresión, resultando en 10 imágenes con dilatación de la pupila, analizamos la pendiente de la respuesta de dilatación
cada expresión emocional. Los estímulos se extendieron aproximadamente de la pupila. Se extrajeron medidas de pendiente separadas para las fases
19o verticalmente y 14o horizontalmente, y se presentaron en un monitor de temprana y tardía. En línea con estudios anteriores (Naber, Frassle,
17" a una resolución de pantalla de 1280 x 1024 a una iluminación ambiental Rutishauser, & Einhauser, 2013; Rigato, Rieger, & Romei, 2016), hemos
de aproximadamente 700 lux. Los mismos actores mostraron ambas operativo la pendiente como el coeficiente beta no estandarizado de una línea
emociones, por lo que las diferencias entre las caras en características visuales de regresión lineal ajustada a los datos de la pupila. Dentro de cada ensayo,
de bajo nivel o rasgos faciales idiosincrásicos no causarían diferencias entre las los datos pupilares de la fase de interés se agregaron por primera vez en 30
condiciones. Para confirmar esto, realizamos todos los análisis de
pupillometría con 'actor' añadido como predictor en el modelo. Como era de
esperar, esto no cambió ninguno de los resultados. También medimos la
luminancia local de los estímulos (en candela por milímetro cuadrado,
cd/mm2) utilizando un fotómetro universal Hagner (B Hagner AB, Solna,
Suecia) que mide la luminancia local dentro de 1o del campo visual. La
luminancia se midió desde una distancia de 70 cm en un punto entre los ojos
y en el centro de la imagen. Las caras enojadas y felices no diferían en
luminancia en ninguna delas ubicaciones(p > .35; muestras emparejadas t-
test).
Aunque nuestro interés principal eran las caras emocionales, inicialmente
incluimos caras neutrales como estímulos de control adicionales. Sin embargo,
hubo una diferencia significativa en la luminancia entre las caras felices y
neutrales(p. < .05), loque dificulta las comparaciones directas entre rostros
neutros y emocionales. Por lo tanto, las caras neutrales no se incluyeron en el
análisis, pero los datos se presentan como un material complementario.

2.4. Procedimiento experimental

Los estímulos se presentaron durante 4000 ms, y fueron precedidos por

una cruz de fijación en una pantalla gris claro durante 1000 ms. Directamente Fig. 2. La dilatación de la pupila durante las fases tempranas (1-1249 ms después del
después de la compensación del estímulo, se pidió a los participantes que inicio del estímulo) y tardía (1250–4000 ms después del inicio) en los participantes con
indicaran si la persona que mostraba en la pantalla se sentía enojada, feliz o SAD y controles. La curva de la pupila muestra la dilatación media de la pupila en función
emocionalmente Neutral. del tiempo con intervalos de confianza del 95%.

2.5. Registro y tratamiento de datos de alumnos y de mirada

bins discretos y la línea de regresión se ha instalado en estos datos. Las pruebas
fueron rechazadas si el participante tenía datos de mirada válidos de la cara
Los datos se registraron en un rastreador de ojos Tobii TX300 (Tobii INC,
durante menos del 30% del ensayo. También excluimos los ensayos si el
Danderyd, Suecia) a una frecuencia de muestreo de 120 hz y se analizaron en
participante no identificaba la emoción expresada, para controlar la
scripts personalizados escritos en MATLAB (Mathworks, INC). El tamaño de la
posibilidad de que las posibles dificultades con el reconocimiento explícito de
pupila del ojo derecho e izquierdo fue promediado. Las muestras con
emociones pudieran impulsar los hipotéticamente efectos de dilatación de la
coordenadas de mirada fuera de la cara fueron rechazadas. Interpolamos
pupila. Finalmente, los ensayos fueron rechazados la amplitud de dilatación de
linealmente sobre huecos menores que 150 ms. Se aplicó un filtro mediano
la pupila superó el 25%, ya que las amplitudes más grandes son
móvil con un tamaño de ventana de 80 ms a los datos. Se utilizó un filtro de
fisiológicamente improbables (Beatty & Lucero-Wagoner, 2002)
fijación basado en dispersión (Filtro de fijación tobii) con parámetros de
Los participantes que contribuyeron con menos de cuatro ensayos válidos
umbral de velocidad y duración establecidos en 35 píxeles para identificar
en la condición de felicidad o de enojo fueron excluidos del análisis (n . 3).
fijaciones en los datos de mirada.
También examinamos la distribución espacial de la mirada utilizando el índice
ojo-boca (EMI) definido como tiempo de fijación total a los ojos en relación
con el tiempo de fijación total en los ojos y la boca combinados, para examinar

29
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si cualquier grupo o diferencias individuales en el escaneo visual podría diferencia entre el grupo de SAD ylos controles en la amplitud de dilatación de
explicar los efectos en la dilatación de la pupila la pupila [2 a 0,13, p a 0,715, b a 0,03, SE a 0,80]. No se encontró ningún
efectode interacción de grupo x emoción,[a2 a 0,15, a p a 0,700, a b a 0,26, a
SE a 0. 68].
2.7. Análisis estadístico
Pendiente: Fase Temprana. Se encontróun efecto principal de la emoción[2
x 11,46, p a 0,001, b a 0,06, SE a 0,02], impulsado por una pendiente más
Todos los análisis se realizaron en MATLAB. Los datos se analizaron
pronunciada para el enojo, en comparación con las caras felices. El SAD ylos
utilizando modelos de efectos mixtos lineales (LMM) con interceptaciones
grupos de control no difirieron en la pendiente de la fase inicial,[a2 a 0,04, p
aleatorias para los participantes. Los efectos principales del grupo fueron
a 0,840, b a 0,01, SE a 0,04], y no hubo interacción significativa entreel grupo
analizados utilizando modelos con la ecuación Y- Grupo + Emoción + (1o) ID),
y la emoción,[a2 a 2,14, p a 0,143, b a -0,05, SE a 0,03],
donde Y representa la amplitud o pendiente, dependiendo del análisis. Para
Pendiente: Fase tardía. No se encontró ningún efecto principal de la
examinar la relación entre la respuesta al tratamiento y las métricas de
emoción,[2 x 0,53, p a 0,465, b a 0,01, SE a 0,02. El SAD y los grupos de
dilatación de la pupila, ajustamos una serie de LMM con métricas de dilatación
control diferían en pendientede fase tardía [2 x 4,44, p , 0,035, b , 0, 06, SE a
de la pupila (amplitud o pendiente) en la línea de base del tratamiento como
0,03, un efecto impulsado por pendientes más bajas en el grupo SAD. Este
variables dependientes, emociones (enfadados o felices) y medidas de
efecto no fue calificado por una interacción de grupo x emoción, [2 a 3,43, p a
síntomas (CGI o SPAI-C) después del tratamiento como predictores. Se
0,064, b a 0,06, SE a 0,03].
añadieron medidas de síntomas de pretratamiento como covariables en los
análisis (p. ej., Y - Emoción + Síntomas de pretratamiento + Síntomas post-
3.2.2. Relación con la respuesta al tratamiento
tratamiento + (1-ID)). Se realizaron análisis separados para las calificaciones de
La amplitud de la dilatación de la pupila en el inicio pronosticó una mayor
auto- y clínicos. Los términos de interacción entre la emoción y el grupo (en
gravedad de los síntomas después del tratamiento, medida con clasificaciones
los análisis de las diferencias de grupo) y los niveles de emociones y síntomas
de los médicos [ 2 a 4,62, p a 0,032, b a 0,93, SE a 0,04], así comolas
después del tratamiento (en los análisis de la relación entre la dilatación de la
clasificaciones de los pacientes [. Una interacción entre la emoción y la
pupila y la respuesta al tratamiento) se incluyeron en los modelos, pero
disminuyeron cuando no eran estadísticamente significativos. Probamos la Tabla 2
importancia de los efectos principales y de interacción comparando modelos,
incluido el efecto, con un modelo sin el efecto de interés utilizando pruebas de
relación de probabilidad (LRT). LRT:s son preferibles a a Los ANOVAs para
probar la importancia de los LmM con un número desequilibrado de ensayos
por participante (Baayen, Davidson, & Bates, 2008). Sin embargo, todos los
efectos significativos permanecieron cuando se utilizaron pruebas F.
Se excluyeron las observaciones atípicos, definidas como residuos
estandarizados fuera del rango SD +/-3.25. Los niveles de significancia se
establecieron en 0,05. Se realizaron un seguimiento de los efectos de
interacción con las comparaciones por pares corregidas por Bonferroni. Los
coeficientes bnoestandarizados se notifican como estimaciones de los efectos
observados. No se utilizó el centrado de las variables predictoras.

3. Resultados

3.1. Análisis preliminar

Como era de esperar, los participantes estaban cerca del nivel máximo en
el reconocimiento de emociones, y no se encontraron diferencias de grupo en
el rendimiento del reconocimiento de emociones. Estos datos se muestran en
el Cuadro 1. Los participantes con SAD no difirieron de los controles enel
tamaño de pupila de línea base [t (48) a .39; p .702]. No se encontró ninguna
diferenciade grupo en el EMI[2 a 0,92, p a 0,631, b a 3,75, SE a 4,85].
Tampoco hubo interacción de grupo x emoción en el EMI [2 a 0,11, p a 0,947,
b a 0,71, SE a 3,70]. Las caras femeninas provocaban amplitudes de dilatación
de pupilas más grandes que las caras masculinas[2 x 67,16, p < 0,001, b 2,83,
SE a 0. 34], pero no hubo interacciones entre el sexo del grupo y del modelo,
ni entre el género del modelo y ninguna de las medidas clínicas (todas p > .20).
El género del modelo no tuvo ningún efecto enla pendiente de fase temprana
o tardía(p > .20). Por lo tanto, el género modelo no se incluyó como un factor
en el análisis.
3.2. Análisis principal
3.2.1. Comparaciones de grupos
La forma de onda media de la pupila se muestra en la Fig. 2. Para obtener
estadísticas descriptivas, véase el Cuadro 2.
Amplitud. Como era de esperar, se encontró una mayor amplitud de
dilatación de la pupila para las caras enojadas en comparación conlas caras
felices en el SAD[2 x 7,24, p a 0,007, b a 1,39, SE a 0,51] ya los grupos de
control [2 x 8,10, p a 0,004, b a 1,45, SE a 0,51]. No se encontró ninguna
3. Izquierda: Amplitud media de dilatación de la pupila a las caras felices antes del
tratamiento y síntomas clasificados por el médico después del tratamiento (CGI-S).
Derecha: Amplitud media de dilatación de la pupila a las caras felices antes del
tratamiento y puntuación de cambio valorada en el médico (tratamiento
previo al post).
también se encontró la gravedad de los síntomas nominales clínicos después
del tratamiento,[2 a 4,54, p a 0,033, b a 0,86, SE a 0,40]. Las pruebas de
seguimiento revelaron quela amplitud de la dilatación de la pupila a las caras
felices estaba vinculada a una mayor gravedad de los síntomas después del
tratamiento,[2 a 9,23, p a 0,002, b a 1,39, SE a 0,41], mientras que no se
encontró ninguna relación para las caras enojadas, [2 a 0,65, p a 0,419, b a
0,38, SE a 0,46]. El efectode interacción entre la emoción y la gravedad de los
síntomas autoclasificados después del tratamiento no fue significativo,[2 a
2,07, p a 0,150, b a 0,06, SE a 0,04]. Estos resultados se muestran en las
Figs. 3 y4.
En un segundo paso, examinamos la relación entre la amplitud de
dilatación de la pupila y la gravedad de los síntomas en un seguimiento de seis
meses. Este análisis no mostró efectos principales de ninguno de los dos
30
J.L. Kleberg, et al.
médicos clasificados[2 a 2,69, p a 0,101, b a 0,63, SE a 0,38], ni a los síntomas
clasificadospor el paciente[a2 o 2,92, p a 0,087, b a 0,10, SE a 0,06]. Los
efectosde interacción entre la emoción y la gravedad de los síntomas
autoclasificados a los seis meses de seguimiento no fueron significativos para
los síntomas clasificados por el médico[2 x 2,69, p a 0,101, b a 0,63, SE a
0,38] o a los síntomas clasificadospor el paciente [2 a 3,37, p a 0,066, b a 0,09,
SE a 0,05].
Para examinar la posibilidad de que el estudio haya sido insuficiente para
detectar efectos de interacción entre las medidas de gravedad y gravedad de
Amplitud y pendiente de dilatación de la pupila en adolescentes con SAD (N.o 26) y controles saludables (N.o 23). Los intervalos de confianza del 95% de los medios se arrancan con
1000 simulaciones.
MEAN (SD) 95% HAY
Amplitud 11.8 (5.3) 11.3–12.3
PENDIENTE (FASE TEMPRANA) 0.38 (0.33) 0.34–0.41
PENDIENTE (FASE FINAL) 0.01 (0.03) 0.02–0.03
4. Izquierda: Amplitud de dilatación de la pupila a caras felices y síntomas de SAD autoclasificados (SPAI-C). Derecha: Cambie la puntuación (tratamiento previo al poste) en los
síntomas autoclasificados del TRASTORNO.
Los marcadores representan participantes individuales.
niveles simptos clasificados después del tratamiento. Este análisis mostró que
la amplitud de la dilatación de la pupila a las caras felices antes del tratamiento
se relacionó con una mayor gravedad de los síntomas a los seis meses de
seguimiento utilizando ambos médicos[ p á 0,020, b a 1,01, SE a 0,41 y a las
calificacionesde los pacientes [2 a 5,36, p a 0,021, b a 0,12, SE a 0,05],
mientras que la amplitud de la dilatación de la pupila a las caras enojadas no
[clasificaciones de la audiencia:2 a 0,57, p a 0,451, b - 0,32, SE a 0,42;
clasificaciones de los pacientes:2 a 1,29, p a 0,256, b a 0,06, SE a 0,05]. Los
análisis adicionales mostraron queuna mayor amplitud de dilatación de la
pupila a las caras felices antes de la línea de base del tratamiento predijo
síntomas autoclasificados más altos después del tratamiento [2 x 6,36, p. a
0,012, b a 0,12, SE a 0,05], véase la Figura 3, mientras que no se encontró
ninguna relación para las caras enojadas [ . La pendiente de fase temprana y
tardía no predijo la gravedad de los síntomas después del tratamiento o a los
seis meses de seguimiento (todos p > .15; ver Materiales suplementarios).
4. Discusión
El objetivo del estudio actual fue examinar las respuestas de dilatación de
las pupilas a los rostros emocionales en la ansiedad social de los adolescentes.
Nuestros resultados sugieren que el SAD adolescente se caracteriza por un
curso de tiempo atípico de la respuesta de dilatación de la pupila a caras
enojadas y felices, y que la amplitud de dilatación de la pupila antes del
tratamiento con TCC está relacionada con el resultado posterior del
tratamiento. Estos resultados se discuten a su vez.
Contrariamente a nuestra hipótesis, el SAD y los grupos de control no
diferían en la amplitud general de la respuesta de dilatación de la pupila a las
caras enojadas. En su lugar, encontramos un curso de tiempo atípico de la
Journal of Anxiety Disorders 65 (2019) 26–33
los síntomas, realizamos análisis de potencia post-hoc de los efectos
observados utilizando simulaciones basadas en Monte Carlo (Materiales
suplementarios). Estos análisis mostraron que, si bien el poder de detectar
relaciones de la magnitud observada entre la amplitud de dilatación de la
pupila y la gravedad de los síntomas era generalmente adecuado (79,80-
90,10%), el poder para detectar los efectos de interacción era bajo en el post-
tratamiento y el seguimiento. Por lo tanto, en un análisis exploratorio,
analizamos el análisis de caras felices y enojadas por separado para los datos
de seguimiento y para la auto-
DE GRUPO
MEAN (SD) 95% HAY
12.0 (5.6) 11.5–12.5 Ns
0.35 (0.26) 0.32-0.38 Ns
0.07 (0.03) 0.04–1.0 < .05
respuesta de dilatación de la pupila a las caras enojadas y felices. Durante la
fase tardía, los individuos de SAD diferían de los controles no clínicos en
términos de una pendiente más baja (es decir, una respuesta atenuada de los
alumnos) a caras enojadas y felices. Este patrón temporal puede dar pistas
sobre las funciones cerebrales implicadas. En las primeras etapas, la respuesta
de dilatación de la pupila está estrechamente relacionada con la actividad fasic
LC-NE, y está estrechamente relacionada con una red cerebral frontotemporal
ventral que se activa durante los procesos de atención de abajo hacia
arriba(Aston-Jones & Cohen, 2005; Marois et al., 2018). En las etapas
posteriores del procesamiento, la dilatación de la pupila también está
influenciada por la modulación descendente de las áreas corticales
prefrontales (Bast et al., 2018). Por ejemplo, se ha encontrado que la
regulación voluntaria de las emociones (un proceso que requiere control de
arriba hacia abajo) influye enla respuesta de dilatación de las pupilas durante
las etapas tardías, pero no tempranas (Kinner et al., 2017). Por lo tanto,
nuestros resultados apuntan a un papel de modulación atípica de arriba hacia
abajo. Es posible que la dilatación de la pupila atenuada observada durante
etapas posteriores refleje estrategias de evitación cognitiva comúnmente
observadas en SAD (Rapee & Spence, 2004), o un intento de regular laemoción
por medio de la distracción (Kinner et al., 2017). Curiosamente, un estudio
reciente en una muestra de niños pequeños con SAD (10-13 años) también
informó dilatación atenuadade la pupila (Keil et al., 2018). Es importante
destacar que, aunque replicamos los hallazgos anteriores de que la primera
fase de la respuesta de dilatación de la pupila es modulada por la valencia
emocional de los estímulos observados (Bradley et al., 2008), la pendiente de
fase temprana no difería entre el SAD y los grupos decontrol. La adolescencia
es un período de desarrollo cognitivo y cerebral intenso. Una pregunta
importante para estudios futuros es examinar cómo la dilatación de la pupila
y la excitación cambia más generalmente durante el desarrollo en individuos
con SAD.
31
J.L. Kleberg, et al.
De acuerdo con nuestra hipótesis, encontramos que el aumento de la
amplitud de la dilatación de la pupila antes de la aparición de un programa de
tratamiento de tCC predijo un resultado de tratamiento menos favorable,
medido con las calificaciones de los médicos y de los pacientes. Sin embargo,
contrariamente a nuestra hipótesis, esta relación fue impulsada por
respuestas a caras felices, pero no a caras enojadas. Estos resultados sugieren
que la hiperarousal durante el procesamiento de la expresión facial feliz es un
factor de riesgo para responder menos bien a la TCC. Las teorías recientes han
sugerido que el SAD se caracteriza por respuestas de amenaza a señales
sociales que señalan evaluaciones positivas y negativas (Weeks & Howell,
2014). Según el miedo a la teoría de la evaluación positiva de SAD (Weeks&
Howell, 2014), las personas con SAD a menudo perciben señales afiales como
amenazantes, ya que señalan la posibilidad de no estar a la cola de los
estándares sociales esperados. Nuestros resultados son consistentes con esta
teoría, y sugiere que la atención atípica a las señales afiales (es decir, caras
felices) puede contribuir al mantenimiento de los síntomas. En contraste con
la amplitud de la dilatación de la pupila, el curso de tiempo (pendiente) de la
amplitud de dilatación de la pupila no estaba relacionado con el resultado del
tratamiento. Juntos, estos hallazgos sugieren que las métricas de dilatación de
las pupilas podrían ser prometedoras como biomarcadores para el SAD
adolescente.
4.1. Limitaciones y consideraciones metodológicas
El estudio tiene una serie de limitaciones. El tamaño de la muestra es
pequeño, lo que significa que se necesitarán más estudios con muestras más
grandes para llegar a conclusiones definitivas. Particularmente, el análisis tenía
bajo poder estadístico para detectar efectos de interacción entre la emoción y
la gravedad de los síntomas posteriores. Otra limitación es que la relación
entre la dilatación de la pupila y la respuesta al tratamiento es puramente
correlación, lo que significa que no se puede establecer la dirección de
causalidad. Sin embargo, es importante destacar que pudimos descartar una
serie de explicaciones de constar de los resultados. La distribución relativa de
la mirada entre los ojos y la boca no difería entre grupos o emociones. Los
estímulos se emparejaron para la luminancia local, así como para las
características visuales de bajo nivel. Juntos, esto sugiere que es poco probable
que las diferencias individuales en el comportamiento de la mirada o las
características idiosincrásicas de los estímulos expliquen los resultados.
4.2. Implicaciones
Nuestros resultados sugieren que la dilatación de la pupila a los rostros
emocionales puede ser un indicador útil de la atención atípica en el
TRASTORNO. Nuestros resultados también sugieren que el aumento de la
excitación a las señales afiales (caras felices) es un factor de riesgo para una
respuesta menos favorable al tratamiento con TCC. En conjunto, estos
hallazgos pueden contribuir a una mejor comprensión de los mecanismos de
atención relacionados con el SAD, así como a una comprensión de los
mecanismos subyacentes a la respuesta al tratamiento de la TCC.
Aprobación ética
Todos los procedimientos realizados en estudios en los que participaron en
personas se ajustaron a las normas éticas del comité de investigación
institucional y/o nacional y a la declaración de Helsinki de 1964 y sus
modificaciones posteriores o normas éticas comparables. El estudio fue
aprobado por la Junta Regional de Revisión Etica en Estocolmo, Suecia (Dnr:
2015/1383-31, con la enmienda 2016/1183-32).
Financiación
Esta investigación fue apoyada por subvenciones a Eva Serlachius del
Consejo del Condado de Estocolmo y el acuerdo regional sobre formación
médica e investigación clínica entre el Consejo del Condado de Estocolmo y el
Journal of Anxiety Disorders 65 (2019) 26–33
Instituto Karolinska (PPG 20150032), la Investigación Sueca Consejo sueco de
investigación para la salud, la vida laboral y el bienestar (Forte 2014-4052)
(2014-4052).
Declaraciones de interés
Ninguno.
Reconocimiento
Agradecemos a Martina Nordh por su ayuda con la recopilación de datos y
a Terje Falck-Ytter por sus útiles discusiones.
Apéndice A. Datos complementarios
Material suplementario relacionado con este artículo se puede encontrar,
en la versión en línea, en doi:https://doi.org/10.1016/j.janxdis.2019.04.006.
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