ORIGINAL

Potenciales evocados de larga latencia

y procesamiento mnésico de caras y palabras
E.I. Olivares-Carreño, J. Iglesias-Dorado

POTENCIALES EVOCADOS DE LARGA LATENCIA Y PROCESAMIENTO MNÉSICO DE CARAS Y PALABRAS

Resumen. Introducción. Los potenciales evocados son marcadores electrofisiológicos en tiempo real de operaciones cogniti-
vas y, en particular, de procesos mnésicos. La onda N400 se ha estudiado tradicionalmente para caracterizar los procesos de
memoria de material verbal. Para investigar la existencia de procesos de memoria específicos de cada dominio de informa-
ción, se investigan análogos funcionales de esta onda durante el procesamiento de estímulos no verbales, como las caras. Ob-
jetivo. Mediante un diseño intrasujeto, se compararon la onda N400 verbal clásica y su análogo funcional durante el proce-
samiento de caras en una tarea de preactivación contextual adaptada al dominio visual de las caras. Sujetos y métodos. Tras
varias sesiones de aprendizaje de un conjunto de caras, se realizó una sesión de registro de potenciales evocados para anali-
zar los efectos de la presentación de incongruencias estructurales en estos estímulos y compararlos, en cuanto a su distribu-
ción topográfica y generadores neurales, con los observados en la tarea clásica de N400 verbal. Resultados. Se constató la
existencia de una onda N400 verbal con una distribución centroparietal (ligeramente derecha), y se diferenció esta respuesta
de otra onda negativa obtenida durante el procesamiento de incongruencias faciales en el mismo grupo de participantes, con
una localización predominantemente occipital y generadores neurales diferenciados. Conclusiones. Estos resultados apoyan
la hipótesis de la especificidad de los mecanismos neurales implicados en el procesamiento mnésico de caras y palabras, en
congruencia con los modelos neurocognitivos que proponen la independencia o modularidad de los procesos de memoria
en diferentes dominios de información. [REV NEUROL 2008; 47: 624-30]
Palabras clave. Actividad eléctrica cerebral. N400. Potenciales evocados. Preactivación. Priming. Reconocimiento de caras.
sLORETA.

INTRODUCCIÓN de la investigación psicofisiológica sobre reconocimiento de ca-

En las últimas décadas ha existido un incremento notable de los
estudios electrofisiológicos que han tenido como objetivo inves-
tigar los mecanismos neurales implicados en el procesamiento
de caras. Una de las estrategias experimentales utilizadas más
frecuentemente ha sido comparar la actividad eléctrica cerebral
provocada por las caras con la generada por estímulos de distin-
tas categorías visuales.
Así, se han definido respuestas negativas registradas con
máxima amplitud en las regiones temporales del cuero cabellu-
do, como son los potenciales evocados (ERP) N170 y N250 (es-
te último altamente sensible a la repetición de caras en cortos
intervalos temporales), los cuales se consideran marcadores
electrofisiológicos de los procesos de categorización de las ca-
ras como estímulos visuales específicos y de los procesos de ac-
ceso a las representaciones en la memoria a largo plazo (MLP),
respectivamente [1-6].
Otra estrategia en la búsqueda de marcadores electrofisioló-
gicos específicos del procesamiento de caras ha consistido en
trasladar el estudio de ERP relacionados originalmente con el
procesamiento cognitivo de material verbal a su estudio en rela-
ción con el reconocimiento de caras [7-14]. Así, una gran parte
Aceptado tras revisión externa: 10.10.08.
Departamento de Psicología Biológica y de la Salud. Facultad de Psicolo-
gía. Universidad Autónoma de Madrid. Madrid, España.
Correspondencia: Dra. Ela I. Olivares. Departamento de Psicología Bioló-
gica y de la Salud. Facultad de Psicología. Universidad Autónoma de Ma-
drid. Campus de Cantoblanco. E-28049 Madrid. Fax: +34 914 975 215. E-mail:
ela.olivares@uam.es
Trabajo financiado por el Ministerio de Educación y Ciencia de España (pro-
yecto de investigación SEJ 2006-07089/PSIC), la Fundação BIAL de Por-
tugal (Fellowship Programme 63/04) y el programa UAM-Grupo Santander
(CEAL/2006).
© 2008, REVISTA DE NEUROLOGÍA
ras y el procesamiento del contenido de sus representaciones en
la MLP se ha llevado a cabo utilizando como estímulos caras fa-
mosas o familiares en tareas experimentales que han analizado
respuestas cerebrales de polaridad negativa de larga latencia,
del tipo N400, como marcadores de los mecanismos subyacen-
tes a la activación y recuperación de la información asociada a
las caras conocidas.
La onda N400 ha despertado tradicionalmente gran interés
como un índice de procesamiento semántico durante tareas de
comprensión lingüística [15]. Esta onda se observó inicialmen-
te utilizando como estímulos palabras escritas, concretamente
ante palabras semánticamente incongruentes que se presentan
al final de oraciones cuyo cierre es altamente conocido (por
ejemplo: El gato quería cazar un ‘submarino’). La presencia de
la N400 ante una palabra final de oración incongruente como
estímulo parece ser consecuencia de una falta de preactivación
(priming) semántica y se considera un indicador del grado de
inhibición necesaria de los contenidos inicialmente preactiva-
dos o facilitados cuando aparece dicho estímulo (target) no es-
perado (es decir, no preactivado) [16]. Dada la utilidad de este
componente para reflejar la organización funcional de la memo-
ria verbal, cobra especial interés la investigación de un compo-
nente análogo que puede reflejar los mecanismos asociativos
relativos a la memoria de caras familiares como parte de un sis-
tema neural distribuido especializado en el procesamiento de
información facial.
En estudios previos, se ha observado una onda similar a la
N400 en relación con el reconocimiento de caras empleando
una tarea de emparejamiento cara-rasgos faciales con caras na-
turales conocidas [14] y con caras ‘artificiales’ (representacio-
nes digitales realistas elaboradas a partir de catálogos de rasgos)
que fueron aprendidas en situación de laboratorio [17-19]. En
estos estudios se presentaba una cara incompleta que creaba un

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Completamiento
congruente
50%
XXXXXX Responda
Señal de aviso
Fijación visual
Cara contexto
Completamiento
incongruente
50%
500 ms 500 ms 1.500 ms
Figura 1. Tarea de emparejamiento cara-rasgos para el registro de poten-
ciales evocados.
contexto estructural y generaba expectativas sobre los rasgos
ausentes (Fig. 1). En estos trabajos se han utilizado caras artifi-
ciales para minimizar la influencia de la información verbal/se-
mántica asociada a las caras conocidas, no específica del domi-
nio visual facial [20], de modo que para su reconocimiento los
participantes sólo tengan que hacer uso de mecanismos cogniti-
vos relativos a las descripciones estructurales que poseen de las
caras y que los efectos psicofisiológicos resultantes puedan re-
flejar, por tanto, operaciones neurocognitivas selectivas ante es-
te tipo de información (visual facial).
OBJETIVOS
En este estudio se ha utilizado una tarea de emparejamiento ca-
ra-rasgos y caras artificiales para comparar los ERP de larga la-
tencia modulados durante el procesamiento de caras con los
ERP correspondientes al procesamiento de palabras en una tarea
clásica de N400 con oraciones. De forma novedosa, se ha queri-
do comparar las distribuciones topográficas en el cuero cabellu-
do de dos respuestas eléctricas cerebrales asociadas a la preacti-
vación contextual en caras y palabras (es decir, la onda N400
verbal y su análoga ante caras) en un mismo grupo de partici-
pantes. Se ha utilizado un diseño intrasujeto para comparar res-
puestas de tipo N400 ante caras y palabras en un estudio recien-
te [21]. Sin embargo, en este estudio se emplearon caras no fa-
miliares que se presentaban a los participantes suprimiendo par-
te de la información visual facial (rasgos externos) en una tarea
de emparejamiento, de modo que el procesamiento estudiado
pudo corresponder fundamentalmente al procesamiento de in-
congruencias en relación con procesos de memoria a corto plazo
y sin que los participantes dispusieran de toda la información re-
levante de la cara. Además, el diseño experimental en este caso
incluyó una tercera condición experimental (emoción), con lo
que el procesamiento de la identidad de la cara pudo estar in-
fluenciado por el procesamiento de la expresión emocional. En
el presente estudio, el aprendizaje de caras durante varias sesio-
nes de entrenamiento mediante un procedimiento original [19]
nos permite en buena medida la familiarización con las caras y
estudiar el procesamiento de la información relativa a las repre-
sentaciones visuales de caras en la MLP cuando la información
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POTENCIALES EVOCADOS Y MEMORIA DE CARAS
de tipo verbal (o de otro tipo) tiene escasa o ninguna influencia
bajo condiciones experimentales estrictamente controladas.
Asumimos como hipótesis de partida la existencia de dife-
rentes distribuciones topográficas de la actividad eléctrica cere-
bral durante el procesamiento mnésico de caras y de palabras, en
calidad de marcadores de la activación de diferentes mecanis-
mos neurales y módulos cognitivos independientes para el pro-
cesamiento de cada uno de estos distintos dominios de informa-
ción. Para probar esta hipótesis, se analizaron las distribuciones
topográficas y se estimaron los generadores neurales a partir de
una comparación de las soluciones inversas relativas a las condi-
ciones de incongruencia correspondientes a los dos tipos de estí-
mulos empleados mediante el método sLORETA (standardized
low resolution brain electromagnetic tomography) [22].
SUJETOS Y MÉTODOS
En este estudio han participado de forma voluntaria 12 adultos sanos dies-
tros (seis mujeres y seis varones), con una edad promedio de 30 años (ran-
go: 24-38 años) y un nivel de instrucción universitario o preuniversitario.
Emparejamiento cara-rasgos
Para esta tarea se han utilizado como estímulos 40 caras artificiales emplea-
das en los estudios previos citados (véase, por ejemplo, [19], donde se des-
cribe detalladamente el proceso de construcción de las caras a partir de ras-
gos caucásicos escaneados procedentes de un catálogo utilizado en estudios
criminalísticos, así como el procedimiento utilizado para el aprendizaje de
las caras por parte de los participantes). La familiarización con estas caras
tuvo lugar a lo largo de seis sesiones, a razón de dos sesiones por día. Cada
sesión, que duraba aproximadamente 30 minutos, constaba de una fase de
estudio y de una fase de prueba. Durante la fase de estudio, cada participan-
te observaba durante un minuto las 40 caras presentadas de forma individual
en una pantalla de ordenador. Su tarea en esta fase consistía en memorizar
cada cara como si fuera un nuevo rostro que debía conocer, evitando hacer
asociaciones de tipo verbal o semántico (es decir, poner etiquetas nomina-
les, ubicar en categorías profesionales o buscar parecidos en la vida real). El
orden de presentación de estas 40 caras variaba de sesión a sesión, y en ca-
da una de ellas, tras la presentación de las primeras 20 caras, aparecía la pa-
labra ‘descanso’ para evitar sobrecargas atencionales. La fase de prueba,
presentada cinco minutos después de la fase de estudio, consistía en una ta-
rea de discriminación de rasgos. En ella, cada una de las 40 caras previa-
mente estudiadas se presentaba de manera incompleta, es decir, sin los ojos
ni las cejas. Simultáneamente, debajo de cada cara incompleta se mostraban
dos combinaciones de ojos y cejas numeradas para que el participante deci-
diera cuál de ellas era la correcta, según la fase de estudio previa. Una vez
hecha la selección, la combinación escogida mediante las teclas numéricas
1 ó 2 del teclado se colocaba automáticamente sobre la cara presentada,
completándola. El participante podía cambiar entonces su elección si no es-
taba conforme con ella. El fin del ensayo lo determinaba él mismo al presio-
nar nuevamente la barra espaciadora para la presentación de la siguiente ca-
ra. Una señal acústica del ordenador indicaba que la elección definitiva era
incorrecta, mientras que la ausencia de sonido indicaba una elección correc-
ta. Así, cada participante recibía un feedback de la respuesta en cada ensayo.
La presentación de estos estímulos y el resumen de la sesión mostrado al
participante (porcentaje de aciertos y errores) se realizaron con programas
informáticos elaborados ad hoc para estas tareas.
Para analizar el rendimiento conductual, se utilizó la medida d’ de la teo-
ría de detección de señales [23], que evalúa la capacidad de discriminación
del sujeto entre dos categorías de estímulos presentadas dentro de una mis-
ma secuencia de estimulación. Para ello se empleó la fórmula d’ = 0,6 log
{[PA (1-PFA)] / [PFA (1-PA)]}, según [24], en la que PA es la probabilidad
de aciertos (en este estudio, por ejemplo, decir que la cara congruente lo es),
y PFA, la de falsas alarmas (por ejemplo, decir que una cara con rasgos in-
correctos es una cara congruente). Esta medida se calculó en cada sesión de
aprendizaje para evaluar su progresión.
En la sesión de registro de potenciales evocados, que tuvo lugar una se-
mana después de la última sesión de aprendizaje, se aplicaron una tarea de
625
E.I. OLIVARES-CARREÑO, ET AL
Figura 2. Potenciales evocados (gran promedio de 12 sujetos) obtenidos
ante las caras completas (segundo estímulo en cada ensayo) congruen-
tes e incongruentes.
emparejamiento cara-rasgos y una tarea de emparejamiento verbal (el orden
de realización de las dos tareas varió de un sujeto a otro).
Tarea de emparejamiento cara-rasgos
Tras haberse repasado las caras, se aplicó una tarea de emparejamiento. Ca-
da cara contexto se presentaba cuatro veces de manera incompleta (sin ojos
ni cejas). En la mitad de los ensayos (80), cada cara contexto se presentaba
durante 500 ms y, posteriormente, se completaba con los rasgos correctos.
En la otra mitad de los ensayos, la cara contexto se completaba de manera
incorrecta o incongruente (con rasgos que no le correspondían). La cara
completa (correcta o incorrecta) también permanecía en la pantalla durante
500 ms. Los participantes tenían que determinar si el completamiento era
correcto (tecla izquierda del ratón) o incorrecto (tecla derecha del ratón).
Tarea de emparejamiento verbal
En la misma sesión de registro, los participantes realizaron la tarea clásica
de N400 verbal con 120 oraciones de seis palabras presentadas cada una du-
rante 250 ms, con un intervalo entre ellas de 750 ms (el 50% de las oracio-
nes terminaba con una palabra semánticamente incongruente). Las oracio-
nes se crearon en el laboratorio, teniendo en cuenta que trataran sobre con-
tenidos semánticos comunes (por ejemplo, ‘El avión aterrizó en la pista’ co-
mo cierre congruente o ‘La manzana es una sabrosa máquina’ como cierre
incongruente). De forma previa al experimento, se comprobó la eficacia de
las oraciones en causar el efecto N400 verbal en una muestra de estudiantes
universitarios.
Para el registro del electroencefalograma (EEG), se empleó el electroen-
cefalógrafo digital Medicid 3-E (Neuronic, S.A.) y la información se alma-
cenó en el disco duro del ordenador para el análisis de los datos fuera de lí-
nea. La adquisición de datos electrofisiológicos se realizó con electrodos de
disco (Ag/AgCl) colocados en 20 derivaciones (19 del sistema international
10/20 más Oz), utilizando como referencia el lóbulo de ambas orejas. La
impedancia de los electrodos se mantuvo siempre por debajo de los 5 kΩ. El
electrooculograma (EOG) se recogió con una derivación bipolar. Las seña-
les se filtraron con un pasabanda entre 0,05 y 30 Hz (con caída 3 dB/octa-
va). En cada ensayo se tomaron 256 muestras de actividad EEG digitaliza-
da, lo que significó un tiempo total por ensayo de 1,02 s (4 ms de período de
muestreo). Se inspeccionó cada segmento del EEG visualmente, y se recha-
zaron y no se incluyeron en la promediación posterior aquéllos que tuvieron
fluctuaciones de voltaje de ±100 μV y, sobre todo, de mayor amplitud en los
canales de EOG. Los datos conductuales se evaluaron a través del índice de
discriminación d’ de la teoría de detección de señales.
Para el análisis estadístico de los resultados, se obtuvieron (por individuo
y derivación) los valores promedio de amplitud de los ERP en las ventanas
temporales donde se observaron las diferencias entre las condiciones expe-
rimentales, valores a los que se les sustrajo el valor promedio de amplitud
de la ventana preestímulo de 150 ms. Se realizó un análisis de varianza
(ANOVA) para las caras y otro para las palabras con estos valores, tomando
como factores principales el electrodo (con 20 niveles, correspondientes a
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Figura 3. Potenciales evocados (gran promedio de 12 sujetos) obtenidos
ante la última palabra de las oraciones de la tarea clásica de N400 verbal
con los completamientos congruentes e incongruentes.
las derivaciones mencionadas) y el tipo de completamiento (congruente e
incongruente). Se aplicó la corrección de Greenhouse-Geisser a los grados
de libertad para controlar el error de tipo I de medidas repetidas en los casos
necesarios [25]. Por último, y con el fin de comparar el procesamiento de
caras con el de palabras, en la ventana temporal donde se obtuvo la mayor
amplitud de negatividad en las dos tareas se calcularon los valores de ampli-
tud de la diferencia entre condiciones (incongruentes menos congruentes).
Con estos valores se realizó un ANOVA de medidas repetidas, en el que se
tomó como factores el tipo de estímulo (palabras frente a caras) y el electro-
do (las 20 derivaciones).
El análisis comparativo de generadores neurales se realizó con sLORE-
TA [22], una versión mejorada del método original LORETA [26] para la
localización de generadores neurales de la actividad eléctrica cerebral regis-
trada en el cuero cabelludo.
RESULTADOS
Datos conductuales
El valor promedio de d’ en cada una de las seis sesiones de aprendizaje fue:
0,31, 0,97, 1,26, 1,47, 1,58 y 1,76. Este valor se incrementó progresiva y sig-
nificativamente de sesión a sesión (F(1,4) = 34,53; p = 0,004). En la sesión de
registro de ERP, el índice d’ fue de 1,51, similar estadísticamente al obteni-
do en la última sesión de aprendizaje (F(11) = 0,96; p > 0,05). Estos valores
indican un incremento en la familiaridad de los participantes con las caras
durante las sesiones de aprendizaje, a la vez que una eficiente discriminación
entre estímulos congruentes e incongruentes durante el registro de ERP. En
la tarea de emparejamiento verbal, el índice d’ fue de 2,5, lo que indica un
nivel elevado de discriminación de oraciones congruentes e incongruentes.
Datos electrofisiológicos
Tarea de emparejamiento cara-rasgos
La figura 2 muestra el gran promedio de los potenciales evocados obtenidos
de los 12 sujetos en la tarea de emparejamiento cara-rasgos para rasgos con-
gruentes (correspondientes a la cara memorizada) e incongruentes (no per-
tenecientes a la cara aprendida). Las ondas observadas en ambas condicio-
nes fueron muy similares hasta los 280 ms, como reveló el ANOVA de me-
didas repetidas. A partir de los 280 ms y hasta los 520 ms, se observa una
marcada negatividad asociada a los completamientos incongruentes en la
mayoría de los electrodos. Esta diferencia es más evidente en los emplaza-
mientos occipitales, centroparietales de la línea media y temporales poste-
riores. El ANOVA realizado indicó estas diferencias de amplitud (tipo de
completamiento: F(1,11) = 15,71; p < 0,05; electrodo: F(19, 209) = 20,78; p < 0,05;
interacción entre los efectos principales: F(19, 209) = 9,92; p < 0,05). Existe
también una positividad tardía entre los 520 y 760 ms, que es más marcada
para los completamientos incongruentes (tipo de completamiento: F(1,11) =
9,81; p < 0,05; electrodo: F(19, 209) = 9,2; p < 0,05; interacción entre los efec-
tos principales: F(19, 209) = 2, 90; p < 0,05). El EOG resultó similar en ambas
condiciones.
REV NEUROL 2008; 47 (12): 624-630

Figura 4. Ondas resultantes de restar los potenciales evocados obtenidos en las
condiciones congruentes de los obtenidos en las condiciones incongruentes (es
decir, incongruentes menos congruentes). A partir de estas diferencias se cons-
truyeron los mapas de amplitud promedio cada 100 ms, desde los –148 ms (mo-
mentos previos a la estimulación) hasta los 852 ms (final de la ventana total ana-
lizada).
Figura 5. Se representan 20 mapas de voltaje correspondientes a 20 ventanas
de tiempo de 100 ms, cada una para representar la distribución topográfica de
los efectos obtenidos en la tarea N400 de caras (10 mapas de la parte superior) y
en N400 de palabras (10 mapas de la parte inferior). A la derecha de cada mapa
se muestra la escala con los valores de voltaje asociados a cada color del mapa:
el amarillo corresponde a los más positivos, y el azul claro a los más negativos.
Tarea de emparejamiento verbal
La figura 3 muestra el gran promedio de los potenciales obtenidos de los 12
participantes en la tarea de N400 provocados por los dos tipos de completa-
miento (congruente e incongruente) de las oraciones. Los ERP correspon-
dientes a ambas condiciones fueron similares hasta los 240 ms. A partir de
entonces comenzaron a diferenciarse, lo que puso de relieve una marcada ne-
gatividad (N400) en relación con los completamientos incongruentes, que se
mantuvo hasta los 480 ms. Como en el caso de las caras, también se observó
una positividad tardía de mayor amplitud ante los completamientos incon-
gruentes desde los 480 ms hasta los 720 ms. El ANOVA de medidas repetidas
confirmó estas diferencias significativas. Para la primera ventana temporal,
que comprendía la negatividad, los resultados fueron: tipo de completamien-
to: F(1,11) = 16,38; p < 0,05; electrodo: F(19, 209) = 0,97; p = 0,5; interacción didas repetidas, tomando como factores principales el tipo de estímulo (pa-
entre los efectos principales: F(19, 209) = 2,83; p < 0,05. En la segunda ventana labras frente a caras) y el electrodo (las 20 derivaciones). El análisis mostró
de tiempo (que comprendía la positividad), los resultados fueron: tipo de
completamiento: F(1,11) = 19,61; p < 0,05; electrodo: F(19, 209) = 4,65; p < 0,05; (F(19, 209) = 11,75; p < 0). La interacción entre ambos factores fue también
interacción entre los efectos principales: F(19, 209) = 3,01; p < 0,05. El EOG
resultó similar en ambas condiciones.
REV NEUROL 2008; 47 (12): 624-630
POTENCIALES EVOCADOS Y MEMORIA DE CARAS
Comparación de las distribuciones
topográficas observadas en las dos tareas
Para comparar la distribución topográfica de los efectos de incon-
gruencia observados en las dos tareas, se obtuvieron los ERP resul-
tantes de la diferencia entre las dos condiciones de completamiento
(incongruentes menos congruentes) (Fig. 4). Seguidamente, a partir
de las ondas de la diferencia (a partir de ahora, ERPD), se crearon
mapas topográficos que representan la distribución de la amplitud
promedio cada 100 ms desde el período preestímulo hasta el final de
las ondas positivas tardías (Fig. 5). A continuación, se describen los
resultados en cada ventana temporal (la descripción se basa en valo-
res de voltaje concretos por emplazamiento que no se incluyen en el
texto, pero que están a disposición del lector interesado).
Tarea de emparejamiento cara-rasgos
En la primera ventana de tiempo (–148/–48 ms), que comprende la
mayor parte del período preestímulo, se observa que los valores más
negativos de amplitud corresponden a los emplazamientos parietales
Pz, P3 y P4. Estos mismos sitios son los más positivos en la siguiente
ventana (–48/52 ms), que comprende parte del período preestímulo y el
inicio del completamiento de la cara. En la tercera ventana (52/152 ms),
los emplazamientos más positivos son Pz, O2 y Oz. La cuarta ventana
(152/252) tiene como emplazamientos más positivos a T4, Fp1 y Fp2.
En las dos siguientes ventanas (de 252/452 ms), que incluyen el ini-
cio y pico de amplitud de la onda negativa de la incongruencia, los
emplazamientos más negativos son O1, O2 y Oz. En la séptima ven-
tana (452/552 ms), que incluye los momentos donde comienza a apa-
recer la positividad tardía asociada a las caras incongruentes para al-
gunas derivaciones, se destacan O1, Oz y Fp1 con los mayores valo-
res absolutos: los occipitales con los más negativos y el frontopolar
con el más positivo. En la octava ventana (552/652 ms), donde la po-
sitividad es máxima, se destacan Cz, F3 y Fz. En las dos últimas ven-
tanas, los mayores valores positivos corresponden a Cz, F3 y Pz.
Tarea de emparejamiento verbal
En la primera ventana de tiempo (–148/–48 ms), que incluye la ma-
yor parte del período preestímulo, se observa una negatividad que
tiene sus mayores valores en las derivaciones C3, F7 y Cz. En la se-
gunda ventana de tiempo (–48/52 ms), que comprende parte del pe-
ríodo preestímulo y el inicio de la estimulación, se observa una posi-
tividad con valores más altos en los emplazamientos F7, T3 y Fp1.
En la tercera ventana (52/152 ms), se observa una negatividad que
toma sus mayores valores en Cz, C3 y Pz. En la siguiente ventana
(152/252 ms), la negatividad es mayor en Cz, Fp1 y F7. En la quinta
ventana (252/352 ms), donde queda comprendido el inicio de la ne-
gatividad asociada a las palabras incongruentes, los tres sitios más
negativos son Cz, Pz y C4. En la siguiente ventana (352/452 ms),
que comprende la región de tiempo donde la negatividad asociada
a las palabras incongruentes alcanza su valor máximo, los empla-
zamientos más negativos son Pz, P4 y C4. En la séptima ventana
(452/552 ms), que incluye el inicio en algunos emplazamientos de la positi-
vidad asociada a las palabras incongruentes, los emplazamientos más posi-
tivos son Fz, F3 y Cz. En la octava ventana (552/652 ms), donde la positivi-
dad asociada a las palabras incongruentes toma su valor máximo, los empla-
zamientos con mayores valores son Cz, Fz y P3. En las dos últimas ventanas
(652/752 y 752/852 ms), donde se mantiene esta positividad, los emplaza-
mientos con mayores valores absolutos son P3, T5 y Cz, y P3, Cz y Pz, res-
pectivamente.
Con el propósito de comparar las diferencias en la distribución topográfi-
ca de los efectos de las incongruencias en las tareas analizadas, se tomaron
los valores medios de amplitud de los ERPD individuales correspondientes
a la ventana de tiempo comprendida entre 286 y 526 ms, que indicaba la
presencia de estos efectos en las dos tareas, y se realizó un ANOVA de me-
que el factor tipo de estímulo no fue significativo, a diferencia del electrodo
significativa (F(19, 209) = 1,78; p < 0,027), lo que revela que las mayores am-
plitudes difieren en su distribución en el cuero cabelludo en función de la ta-
627
E.I. OLIVARES-CARREÑO, ET AL

rea. En la figura 6 se muestra el gráfico de perfil derivado del programa

SPSS con el que se realizó el ANOVA, con los valores medios de la negati- Caras
Palabras
vidad en función de la tarea. Puede observarse que los valores más negati-
vos de amplitud de la negatividad en la tarea de caras corresponden a elec-
trodos ubicados predominantemente en regiones muy posteriores en el cue-
ro cabelludo, a saber, O1, O2, P3, P4, Oz, Pz y T6 (nombrados en orden de
amplitud decreciente). En cambio, en la tarea de palabras, los electrodos
con valores más negativos son Pz, P4, C4, P3, O2, Cz y C3 (nombrados en

Medias marginales estimadas

orden de amplitud decreciente), los cuales tienen, en su conjunto, una distri-
bución más centroparietal en el cuero cabelludo.

Análisis de generadores neurales mediante sLORETA

Para determinar los generadores neurales correspondientes a cada tarea, se
han comparado, en primer lugar, mediante pruebas t de permutaciones no
paramétricas incluidas en el software sLORETA (versión 2008 0403) [22],
las distribuciones topográficas de los ERP originales individuales de los
completamientos incongruentes de caras y de palabras cada 4 ms. Las com-
paraciones entre distribuciones topográficas pericraneales de dos condicio-
nes experimentales son un prerrequisito para determinar si éstas difieren y,
si lo hacen, estos análisis también nos indican en qué intervalos de tiempo
esta diferencia es significativa.
En el presente estudio, según estos análisis, los dos tipos de completa-
miento mostraron diferencias significativas en sus distribuciones topográfi-
cas desde los 108 ms y hasta el final de la época. Seguidamente, se tomaron
las medidas de densidad de corriente estandarizada estimada (soluciones in-
versas obtenidas con sLORETA relativas a la actividad eléctrica neuronal
estandarizada) para determinar qué regiones cerebrales son las responsables
de las diferencias significativas existentes entre las dos distribuciones topo-
gráficas pericraneales. Teniendo en cuenta los objetivos del presente estudio,
este segundo análisis se realizó comparando la actividad generada en las la-
tencias donde las ondas negativas de la incongruencia ante caras y palabras
tuvieron su mayor amplitud, es decir, a los 416 ms (latencia del mayor valor
de voltaje negativo en los ERPD ante caras) y a los 356 ms (latencia del ma-
yor valor de voltaje negativo en los ERPD ante palabras). El análisis mostró
que las diferencias se debían a una mayor activación para caras en la región
parietal inferior y en el giro angular derechos, aunque la representación esta-
dística de las diferencias entre regiones sugiere también que hay mayor acti-
vación para caras en gran parte del lóbulo temporal derecho (Fig. 7).
DISCUSIÓN
El valor progresivamente alto de la medida d’ [23,24] que obtu-
vieron los participantes a lo largo de las sesiones de entrena-
miento permite concluir que todos alcanzaron un alto de grado
de familiaridad con las caras, como indica el rendimiento (alto
valor de d’) alcanzado en la tarea de emparejamiento cara-rasgos
durante el registro de ERP. En la tarea de N400 verbal, los suje-
tos también demostraron una alta discriminación entre los com-
pletamientos congruentes e incongruentes de las oraciones.
Los datos electrofisiológicos obtenidos en la tarea de N400
verbal confirman la existencia de una negatividad de tipo N400
asociada a las palabras que completan de manera incongruente
las oraciones presentadas. Este efecto fue más marcado en los
emplazamientos centroparietales, con cierta lateralización dere-
cha, cuando se observan los datos de voltaje pericraneales. La
distribución topográfica en el cuero cabelludo de esta negativi-
dad es similar a la observada por Kutas y Hillyard [27] para la
N400 ante palabras, e identificable con dicho componente [15].
En el caso de la tarea de emparejamiento cara-rasgos, los resul-
tados electrofisiológicos confirman también la existencia de
una negatividad asociada a los completamientos incongruentes
de las caras con las que los participantes se habían familiariza-
do, lo que indica una ausencia de priming o facilitación contex-
tual en relación con la estructura facial. Esta negatividad fue
más pronunciada en emplazamientos pericraneales muy poste-
Figura 6. Perfil derivado del análisis de varianza de medidas repetidas pa-
ra destacar la amplitud promedio de los potenciales de la diferencia en
cada electrodo y en cada tarea en la ventana de tiempo 286-526 ms, que
comprendía la negatividad asociada a incongruencias de caras y palabras.
riores y similar a la descrita en estudios anteriores [14,17,19] en
los que se han utilizado caras como estímulos.
Se ha observado la generación de una onda positiva tardía
consecutiva a la onda N400 en estudios previos cuando la in-
congruencia en la última palabra de las oraciones presentadas
es, a la vez, de tipo semántico y de tipo físico [28]. Se ha rela-
cionado este tipo de componente positivo tardío con la integra-
ción de información en la memoria de trabajo de los contenidos
recientemente recuperados de la MLP y con un procesamiento
más ‘elaborado’ para un rendimiento correcto [29,30]. Así, la
mayor amplitud de una negatividad asociada a los completa-
mientos incongruentes podría reflejar una mayor dificultad en
el proceso de recuperación desde la MLP cuando las represen-
taciones mnésicas son incompatibles con el contexto en que
ellas se presentan; adicionalmente, la positividad consecutiva
denotaría un proceso integrador también más difícil para este ti-
po de completamiento.
En relación con el objetivo principal del presente estudio, el
análisis comparativo de la distribución topográfica de las res-
puestas electrofisiológicas relacionadas con las incongruencias
en los dominios verbal y facial nos permite afirmar que éstas
parecen estar generadas por poblaciones neurales diferentes.
Los posibles generadores neurales de ambas ondas, aun siendo
diferentes, podrían, no obstante, realizar operaciones análogas,
lo cual puede inferirse no sólo teniendo en cuenta la similitud
estructural de las tareas en las que estos componentes aparecen,
sino también la similitud de los perfiles electrofisiológicos ob-
tenidos en ambos casos. El estudio de los posibles generadores
neurales del potencial evocado N400 verbal a través del registro
de ERP con electrodos intracraneales ha revelado que este com-
ponente negativo que se recoge en el cuero cabelludo puede ge-
nerarse por grupos de neuronas situadas bilateralmente en el ló-
bulo temporal medial anterior, concretamente en el surco cola-

628 REV NEUROL 2008; 47 (12): 624-630

 POTENCIALES EVOCADOS Y MEMORIA DE CARAS

dad incrementada ante las caras en el hemisferio

derecho, concretamente en la región del lóbulo pa-
rietal inferior. En estudios de resonancia magnéti-
ca funcional, la activación de la unión parietotem-
poral (como también se conoce esta región) dere-
cha se ha identificado funcionalmente con una re-
gión implicada en el enganche atencional mediado
por la relevancia del estímulo [40,41]. En estudios
realizados con caras, la región parietal inferior de-
recha se ha asociado al reconocimiento de caras
recientemente aprendidas [42], y se ha considera-
do el locus donde diferentes representaciones rela-
Figura 7. Representaciones 3D de las diferencias estadísticas (calculadas con el método
sLORETA) en la activación de regiones cerebrales ante caras y palabras incongruentes al- tivas a caras se mantienen operativas para su com-
rededor de los 400 ms. En color amarillo se muestran las regiones cerebrales donde la paración en la memoria de trabajo con la informa-
actividad ante caras incongruentes fue significativamente mayor (p < 0,05) que para pala- ción recuperada desde la MLP [42,43]. En este es-
bras. En los colores naranja y rosa se muestran otras regiones activadas en mayor grado
ante caras que ante palabras, pero que no alcanzaron significación estadística. tudio, la mayor activación encontrada alrededor de
los 400 ms ante incongruencias en la estructura fa-
cial sugiere que esta región cortical puede estar
contribuyendo al mantenimiento de la información
teral y en el giro fusiforme anterior, una región del neocórtex configuracional de rasgos (‘memoria de trabajo visual facial’)
anterior al hipocampo y muy cercana a la amígdala [31-33]. que facilita el reconocimiento. Esto puede revelar una mayor de-
En cuanto a la distribución topográfica de la onda negativa manda atencional hacia aquellos estímulos que poseen un eleva-
ante las caras, los datos obtenidos en este experimento permiten do significado psicobiológico, como son las caras.
considerar a las regiones cerebrales posteriores como el tejido
neocortical en el que pueden ubicarse los posibles generadores En conclusión, la principal aportación de este trabajo ha sido
neurales de este efecto. Teniendo en cuenta que los estudios neu- mostrar que la distribución topográfica del efecto de incongruen-
roanatómicos de pacientes prosopagnósicos indican que las le- cia ante caras es diferente a la distribución topográfica de la
siones están ubicadas con frecuencia en regiones occipitotempo- N400 registrada ante palabras. Aunque ambas respuestas apare-
rales, parece lógico suponer que los correlatos electrofisiológi- cen generadas en tareas muy similares, los emplazamientos peri-
cos que representan los ERP de ciertas operaciones relacionadas craneales donde aparecen con mayor amplitud son diferentes. En
con el reconocimiento de la composición visual de un rostro se el caso de N400 verbal, se destacan los emplazamientos centro-
hagan más evidentes en estas regiones. Las cortezas occipitales parietales (con cierta lateralización derecha) y, en el caso del
forman parte de un sistema de conexiones corticocorticales or- efecto ante caras, son más negativos los emplazamientos occipi-
ganizado jerárquicamente y relacionado con los mecanismos de tales. Estos resultados indican que en ambas respuestas psicofi-
reconocimiento de patrones visuales (también llamado vía ven- siológicas están implicados generadores neurales diferentes, los
tral visual) [34-37]. Se ha propuesto que, en el caso de la percep- cuales parecen estar realizando operaciones análogas en diferen-
ción y el reconocimiento de caras, estas estructuras ‘visuales tes dominios de información. La estimación comparativa de ge-
tempranas’ llevan a cabo los procesos de percepción y codifica- neradores neurales con sLORETA indica que existen diferencias
ción de los elementos faciales [38]. El estudio mediante electro- en el grado de activación que presentan determinadas regiones
dos intracraneales de generadores de potenciales evocados rela- cerebrales cuando se procesan estímulos faciales y verbales in-
cionados con el procesamiento de caras ha permitido identificar congruentes. Futuros estudios mediante registros de alta densi-
algunos generadores de esta actividad en estructuras basales oc- dad y la metodología apropiada para la estimación de generado-
cipitotemporales, como el giro fusiforme y el giro lingual (pro- res neurales permitirán determinar en qué medida los mecanis-
bablemente las áreas de Brodmann extraestriadas 19 y 37) [39]. mos cerebrales implicados en el procesamiento de ambos tipos
El estudio mediante sLORETA de los generadores neurales de estímulos difieren enteramente o se solapan de forma parcial.
implicados en la generación de estos efectos nos permite afirmar La N400 ante caras, al igual que la N400 verbal, es una res-
que las distribuciones topográficas de caras y de palabras difie- puesta psicofisiológica que parece reflejar lazos asociativos en
ren en la mayor parte de la ventana estudiada. Una vez calcula- la memoria a largo plazo. La caracterización de la primera co-
das sus soluciones inversas, el análisis comparativo indica que, mo un componente análogo funcionalmente a la clásica N400,
al menos en el intervalo de tiempo en el que se produce la mayor pero específico del dominio visual facial, puede considerarse
diferencia entre los ERP congruentes e incongruentes correspon- una evidencia notable de la especificidad de los mecanismos ce-
dientes a los dos tipos de estímulos analizados, existe una activi- rebrales responsables del procesamiento de caras.

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LONG-LATENCY EVOKED POTENTIALS AND MNEMONIC PROCESSING OF FACES AND WORDS

Summary. Introduction. Evoked potentials are real-time electrophysiological markers of cognitive operations and especially
mnemonic processes. The N400 wave has traditionally been studied to characterise the processes involved in memorising
verbal material. To investigate the existence of specific memory processes for each information domain, functional analogues
of this wave were examined during the processing of non-verbal stimuli, such as faces. Aim. Using an inter-subject design, the
classic verbal N400 wave was compared with its functional analogue during the processing of faces in a contextual
preactivation task adapted to the visual domain of faces. Subjects and methods. After several sessions dedicated to learning a
set of faces, another evoked potential recording session was held in order to analyse the effects of the existence of structural
inconsistencies in these stimuli and to compare them, with regard to their topographic distribution and neural generators, with
those observed in the classic verbal N400 task. Results. A verbal N400 wave was observed with a (slightly right) centro-
parietal distribution, and this response was distinguished from another negative wave obtained during the processing of facial
inconsistencies in the same group of participants, with a predominantly occipital localisation and differentiated neural
generators. Conclusions. These findings support the hypothesis of the specificity of the neural mechanisms involved in the
mnemonic processing of faces and words, which is in line with the neurocognitive models that suggest the independence or
modularity of memory processes in different domains of information. [REV NEUROL 2008; 47: 624-30]
Key words. Electrical brain activity. Evoked potentials. Face recognition. N400. Preactivation. Priming. sLORETA.

630 REV NEUROL 2008; 47 (12): 624-630