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TROCAS GASOSAS E RELAÇÕES HÍDRICAS EM
1
LARANJEIRAS COM CLOROSE VARIEGADA DOS CITROS
2 3
EDUARDO CARUSO MACHADO , JOSÉ ANTONIO QUAGGIO , ANA MARIA
2 2
MAGALHÃES ANDRADE LAGÔA , MARCELO TICELLI , PEDRO ROBERTO
3
FURLANI
Seção de Fisiologia, Instituto Agronômico de Campinas,CP 28, Campinas,
SP, 13001-970, Brasil
RESUMO- A Clorose Variegada dos Citros (CVC) é uma
anomalia possivelmente causada pelo grupo de bactéria
Xylella fastidiosa limitada ao xilema. As folhas das plantas com
CVC apresentaram sintomas de deficiência hídrica
associados com decréscimos significativos na taxa de
fotossíntese, na taxa de transpiração, na condutância
estomática e no potencial da água, em relação às plantas
sadias. O decréscimo na fotossíntese pode estar relacionado
com os baixos valores da condutância estomática das plantas
com CVC. Por outro lado, o decréscimo da condutância
parece estar relacionado à deficiência hídrica induzida em
conseqüência da ocorrência de CVC. Visto que o
funcionamento dos estômatos parece não ter sido afetado,
sugere-se que os sintomas de deficiência hídrica nas plantas
com CVC tenham ocorrido em função do aumento na
resistência ao fluxo de água nos vasos xilemáticos.
Termos adicionais para indexação: Fotossíntese, condutância
estomática, Xylella fastidiosa, Citrus sinensis .
GAS EXCHANGE AND WATER
RELATIONS OF ORANGE TREES WITH
CITRUS VARIEGATED CHLOROSIS
ABSTRACT- The citrus variegated chlorosis (CVC) is an
anomaly, possibly caused by the xylem limited bacterial group
of Xylella fastidiosa. The leaves of CVC affected orange trees
showed water deficiency symptoms that were associated to
decreases of photosynthesis, transpiration, stomatal
conductance and water potential, as compared to leaves of
unaffected trees. The decreases of photosynthesis might be
related to the lower values of leaf stomatal conductance
affected plants. On the other hand, decreases of conductance
appears to be related to CVC induced water deficiency.
Considering that stomatal functioning was not affected, it is
suggested that the water deficiency symptoms of CVC affected
1Recebido em 23/07/1993 e aceito em 23/11/1993.
Projeto Especial financiado pela Coordenadoria da Pesquisa
Agropecuária-SAA
2Seção de Fisiologia, Instituto Agronômico de Campinas (IAC)
3Seção de Nutrição de plantas e Fertilidade do Solo (IAC)
4Com bolsa do CNPq
R. Bras. Fisiol. Veg., 6(1):53-57, 1994.
plants occurs due to increases of water flow resistence through
xylem vessels.
Additional index terms: Photosynthesis, stomatal conductance,
Xylella fastidiosa, Citrus sinensis.
INTRODUÇÃO
A clorose variegada dos citros (CVC) ou amarelinho é
uma anomalia, possivelmente causada pelo grupo de
bactérias Xylella fastidiosa limitada ao xilema (Rossetti
et al, 1990); Chagas et al, 1992). Folhas de plantas com
CVC, em geral são menores, possuem menores teores
de Zn e K, apresentando pequenas bolhas de goma na
face abaxial, que se rompem formando pequenas
lesões, correspondentes a manchas cloróticas da face
adaxial. Os frutos destas plantas são em maior número,
pequenos, endurecidos e amarelecem precocemente
(Rosetti, 1991). Estes frutos, em geral, são
inadequados ao consumo in natura e para a
industrialização. Esta anomalia está distribuída em
várias regiões citrícolas dos Estados de São Paulo e de
Minas Gerais (De Negri, 1990).
Em geral, patógenos vasculares afetam os processos
difusivos das plantas hospedeiras (Daly, 1976;
Duniway, 1976). As relações hídricas de plantas
doentes podem ser afetadas em função de distúrbios no
funcionamento de estômatos, do aumento da
resistência ao fluxo e/ou à absorção de água pelas
raízes, tornando as plantas hospedeiras mais sensíveis
à deficiência hídrica. Há casos em que a deficência
hídrica em plantas hospedeiras ocorre mesmo em
condições adequadas de umidade do solo (Duniway,
1976; Syvertsen et al, 1980).
Lesões necróticas no tecido foliar, desbalanço de
nutrientes, toxinas produzidas por patógenos, queda na
condutância às trocas gasosas, são fatores que em
conjunto ou isoladamente, causam queda na
fotossíntese, reduzindo a produtividade das plantas
hospedeiras (Daly, 1976; Duniway, 1976).
Em laranjeiras, não se têm informações sobre os
processos difusivos em plantas afetadas por CVC.
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O objetivo deste trabalho foi avaliar
comparativamente, em laranjeiras ’Valência’ e ’Pera’
com e sem sintomas visuais de CVC, o comportamento
das taxas de fotossíntese e de transpiração, da
condutância estomática às trocas gasosas e do
potencial da água na folha.

MATERIAL E MÉTODOS
Este trabalho foi executado em um pomar comercial,
localizado em Catiguá-SP (Lat 21o04’S, Long 49o04’W,
Alt 476m), em laranjeiras ’Valência’ e ’Pera’ com
aproximadamente 5 anos de idade, ambas enxertadas
sobre limoeiro ’Cravo’. O solo do pomar em estudo é um
Podzólico vermelho amarelo equivalente eutrófico, com
horizonte A moderado.
Selecionaram-se três plantas aparentemente sadias e
três plantas com sintomas característicos de CVC, para
cada um dos cultivares. As plantas selecionadas
estavam próximas umas das outras, de forma que as
condições de solo foram semelhantes durante a
experimentação.
Em cada planta selecionaram-se, em ramos
diretamente expostos à radiação solar, folhas jovens,
totalmente expandidas, brotadas em janeiro de 1993 e
folhas mais velhas, brotadas em agosto-setembro de
1992. As folhas novas tinham entre 3 a 4 meses de
idade e as folhas velhas entre 8 e 9 meses por ocasião FIGURA 1- Taxa de fotossíntese (F), condutância estomática
do período em que se efetuaram as medidas, isto é, (g) e taxa de transpiração (T) em folhas de laranjeira ’Valência’
entre o final de abril e início de maio. com e sem clorose variegada dos citros (CVC). RFA =
radiação fotossintéticamente ativa; DSV = déficit de saturação
Nas folhas selecionadas mediram-se, em intervalos de de vapor. Barras indicam diferença mínima significativa (P <
aproximadamente 1 h, no período entre 9 e 16 h, a taxa 0.05).
de fotossíntese líquida, a taxa de transpiração e a
condutância estomática. Tais medidas forma feitas com temperaturas das folhas expostas à radiação solar
um analisador portátil de fotossíntese (LI-6200, LICOR, estiveram entre 1oC (9 h) e 5oC (13 h) acima da
Lincoln, Nebrasca), com técnica descrita por Vu et temperatura do ar, não ocorrendo aparentemente
al(1986), com 5 a 8 repetições. diferenças entre os tratamentos.

O potencial da água na folha (Ψ) foi estimado através
de medidas do potencial de pressão do xilema,
realizado com uma câmara de pressão utilizando a
técnica descrita por Kaufmann (1968).As medidas
foram feitas com 6 repetições, as 9 e as 14 h.
Selecionaram-se, para as medidas de Ψ , ramos com 3
a 4 folhas de 8 a 9 meses de idade e expostas
diretamente à radiação solar. Antes do corte dos ramos,
as folhas foram envolvidas em plástico e,
imediatamente após o corte as medidas em 27/04/93 na
cv. ’Valência’ e em 11/05/93 na cv. ’Pera’.
Os dados obtidos foram analisados estatísticamente,
e as médias discriminadas pelo teste Duncan ao nível
de 5%.
RESULTADOS
As medidas foram efetuadas em dias sem nuvens
cujas variações da temperatura do ar, da radiação solar
e do déficit de saturação de vapor de água entre a folha
e o ar são apresentadas nas figuras 1D e 2D. As
R. Bras. Fisiol. Veg., 6(1):53-57, 1994.
As folhas novas e as mais velhas das plantas com
CVC apresentaram sintomas de deficiência hídrica
(murcha) apesar da umidade do solo ter sido adequada
para as plantas sadias, que não apresentaram tais
sintomas. Nas primeiras horas da manhã tais sintomas
foram pouco visíveis, porém, as folhas apresentaram-se
progressivamente mais murchas em função do
aumento da radiação solar, da temperatura e do déficit
de saturação de vapor de água.
TABELA 1- Potencial de água (MPa) da folha em laranjeiras
das cvs ’Valência’ e ’Pera’ com e sem Clorose Variegada
dos Citros (CVC).
Pera Valência
Hora Sadia CVC Sadia CVC
9 -0.69 ± 0.10 -0.95 ± 0.10 -0.84 ± 0.05 -1.45 ± 0 .17
14 -1.15 ± 0.07 -2.05 ± 0.17 -1.17 ± 0.09 -2.49 ± 0.17
Os valores do potencial da água no xilema (Ψ) nas
plantas com CVC foram significativamente menores
que os observados nas plantas sadias, nos dois

FIGURA 2- Taxa de fotossíntese (F), condutância estomática
(g) e taxa de transpiração (T) em folhas individuais de
laranjeiras Pera com e sem clorose variegada dos citros
(CVC). RFA = radiação fotossintéticamente ativa; DVS =
déficit de saturação de vapor. Barras indicam diferença mínima
significativa (P < 0.05).
cultivares. Houve, portanto, relação entre sintomas de
deficiência hídrica e Ψ. . Os valores de Ψ variaram com
a hora do dia, sendo menor às 14 h em relação às 9 h
(Tabela 1).
Os sintomas de CVC, como necroses e bolhas, foram
pronunciados em folhas velhas das duas cvs, porém,
bem fracos em folhas novas da cv ’Pera’ e não
aparentes na ’Valência’.
Nas plantas sadias, as folhas apresentaram padrões
de comportamento de taxa de fotossíntese e de
condutância estomática semelhantes durante o período
de medidas (Fig. 1A e B, 2A e B). Isto é, os valores
máximos ocorreram ao redor das 9 h, decresceram
acentuadamente até ao redor das 14 h, para depois
variarem pouco até o final do período de medidas, por
volta das 16 h. Observaram-se que os valores da
fotossíntese e da condutância estomática em folhas
novas foram maiores que em folhas velhas.
Nas plantas com CVC, os padrões de comportamento
da fotossíntese e da condutância estomática foram
semelhantes aos das plantas sadias, porém com
valores significativamente menores, em relação às
folhas de mesma idade (Fig. 1A e B e 2A e B).
R. Bras. Fisiol. Veg., 6(1):53-57, 1994.
55
Comparativamente nas plantas com CVC, a
fotossíntese das folhas novas da cv ’Pera’ foi mais
afetada que a das folhas novas de ’Valência’.
Observou-se que a média diária da fotossíntese de
-2 -1
folhas novas decresceu de 8.8 µmol m s nas plantas
sadias para 7.4 nas plantas da cv ’Valência’ com CVC;
enquanto para ’Pera’ decresceu de 7.3 para 3.8. Já em
folhas velhas, os decréscimos da fotossíntese e da
condutância estomática em função da ocorrência de
CVC foram semelhantes em ambas cvs (Fig. 1A e B 2A
e B e Tabela 2).
TABELA 2- Taxa de fotossíntese média diária (µmol m-2s-1
entre 9:00 e 16:00h) em laranjeiras Valência e Pera afetadas
com CVC. A análise estatística foi feita separadamente par
a cada variedade.
Cultivar Valência Pera
Sadia CVC Sadia CVC
1 2
Folha nova 8.8a 7.4b 7.3A 3.8B
Folha velha 5.5c 2.3d 4.6B 2.4C
1
Folha nova : 3 a 4 meses de idade
Folha velha: 8 a 9 meses de idade
2 Letras diferentes indicam diferenças estatísticas nível de 5%
pelo teste de Duncan
A taxa de transpiração nas plantas sadias e com CVC
decresceu a partir das 9 h, mas de forma menos
acentuada que a fotossíntese e a condutância. De um
modo geral, a transpiração nas plantas com CVC foi
significativamente menor que nas plantas sadias, nas
folhas de mesmas idades (Fig. 1C e 2C).
Tanto nas plantas sadias como nas com CVC, em
ambas as cvs, folhas novas apresentaram maiores
valores de fotossíntese, condutância estomática e
transpiração quando comparadas com folhas velhas
(Tabela 2, Fig. 1 e 2).
DISCUSSÃO
Em medidas prévias, observou-se que os valores
máximos de taxa de fotossíntese e da condutância
estomática em laranjeiras foram atingidos em
irradiâncias ao redor de 700 µmol m-2s-1 (resultados
não apresentados). Outros autores observaram
comportamentos semelhantes para diversas
variedades de citros, em irradiâncias entre 600 e 800
mmolm-2s-1 (Vu et al, 1986; Vu & Yelenoski, 1988 a,b).
Portanto, neste trabalho, a irradiância durante o período
de medidas foi superior ao nível de saturação lumínica,
isto é, acima de 900 µmol m-2s-1 (Fig. 1D e 2D).
Conseqüentemente, as quedas ocorridas na taxa de
fotossíntese e na condutância estomática após as 9:00
h devem estar relacionadas com os aumentos da
temperatura e do déficit de pressão de vapor, como foi
demonstrado em citros (Kriedmann, 1971; Khairi & Hall,
1976a,b; Sinclair & Allen Jr., 1982, 1983; Vu &
Yelenoski, 1988a) As condições ótimas para
56
fotossíntese, observadas por estes autores, foram
semelhantes àquelas que ocorreram por volta das 9 h
neste trabalho, isto é, temperatura do ar ao redor de
23oC, déficit de pressâo de vapor abaixo de 1.5 kPa
e irradiância acima de 700 mmol m-2s-1 (figuras 1 e
2). A redução da fotossíntese em função do aumento da
temperatura está associada às reduções na
condutância do mesofilo (Khairi & Hall, 1976a) e na
atividade de carboxilação (Monson et al, 1982);
enquanto a queda em função do aumento do déficit de
pressâo de vapor está associada à queda na
condutância total da folha (Khairi & Hall, 1976a,b).
O menores valores de fotossíntese e de transpiração
em folhas velhas em relação a folhas novas estão
relacionados com a menor condutância de folhas
velhas, como também constataram Sinclair & Allen Jr.
(1982, 1983).
Visto que as condições ambientais foram semelhantes
durante as medidas, as menores taxas de fotossíntese
e de transpiração e de condutância nas plantas com
CVC devem ser decorrentes de alterações fisiológicas
causadas por essa anomalia.
A queda da fotossíntese em plantas com CVC pode
estar relacionada, em parte, com a presença de
necroses e cloroses nas folhas mais velhas, que
acarretam diminuição de sua área ativa.
Nas folhas novas, porém, necroses e cloroses
características de plantas com CVC eram muito raras
na cv ’Pera’ e inexistente em ’Valência’. No entanto os
efeitos da infestação de bactérias sobre a fotossíntese
foram evidentes. Isto é, em ’Valência’ a média diária de
fotossíntese em folhas novas sadias foi 1.2 vezes maior
que em folhas novas com CVC, enquanto que na ’Pera’
foi 1.9 vezes maior (Tabela 2). Este comportamento,
além de indicar que ’Pera’ foi mais afetada que
’Valência’, sugere que outros fatores devem estar
relacionados com o decréscimo da fotossíntese, além
de meras injúrias externas das folhas. Mathre (1968)
observou decréscimos de até 50% na fotossíntese, em
folhas aparentemente sadias e com conteúdo normal de
clorofila, em algodoeiro com murcha de Verticilium.
Por outro lado, a queda na taxa de fotossíntese pode
também estar relacionada com a menor condutância
estomática em função da perda de turgescência das
folhas doentes. Khairi & Hall (1976a), já demostraram DAYL, J.M. The carbon balance of diseased plants::
uma estreita relação entre condutância e fotossíntese
em laranjeiras. Além disso, os valores Ψ em folhas das
plantas com CVC foram da mesma ordem de grandeza
daqueles observados por outros autores, em folhas de
laranjeiras submetidas à deficiência hídrica, isto é, ao
redor de -2.0 MPa às 14 h (Fereres et al, 1979; Vu &
Yelenoski, 1988a; Rieger, 1992). Vu & Yelonoski
(1988a), verificaram em folhas de laranjeira ’Valência’
com Ψ de -2.0 MPa, decréscimos de 58% na
fotossíntese e de 40% na taxa de transpiração em
relação às plantas controle com Ψ de -0.6 MPa.
R. Bras. Fisiol. Veg., 6(1):53-57, 1994.
Apesar da condutância e da transpiração nas plantas
com CVC apresentarem valores menores que nas
plantas sadias, os padrões de respostas destes dois
processos foram semelhantes durante o período de
medidas (Fig. 1B e C e 2B e C). Ou seja, os estômatos
das plantas com CVC apresentaram comportamento
semelhante às plantas sadias em respostas às
variações dos fatores ambientais durante o dia.
Também observou-se que o Ψ das folhas das plantas
com CVC foram menores as 9 h, ou seja, no período
noturno ocorreu a recuperação de Ψ, mesmo que
parcial em relação às plantas sadias (Tabela 1).
Portanto, é possível que esta anomalia não tenha
afetado o funcionamento dos estômatos, na fase em
que se efetuaram as medidas.
Os menores valores de condutância e de transpiração
implicam menor perda de água pelas plantas com CVC;
mesmo assim o Ψ das folhas doentes foi menor que o
Ψ das plantas sadias e a perda de turgescência
visualmente evidente (folhas murchas). Estes
resultados sugerem que as relações hídricas das
plantas com CVC são afetadas, possivelmente, pelo
aumento da resistência ao transporte de água e/ou
queda na taxa de absorção de água pelas raízes.
Outros autores observaram que doenças vasculares
causam aumento da resistência ao transporte de água
pelo xilema (Gregory, 1971, Duniway, 1971, 1973,
1976).Especificamente em citros com a doença
vascular denominada declínio, os sintomas de
deficiência hídrica foram atribuídos ao aumento da
resistência ao fluxo de água no xilema, uma vez que
não ocorreu perda da função dos estômatos (Syvertsen
et al, 1980), à semelhança das plantas com CVC. O
impedimento ao transporte ou da absorção de água em
plantas com CVC poderia explicar o baixo valor da
condutância e da transpiração e conseqüentemente
diminuir a taxa de fotossíntese e o potencial de água
das folhas.
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