Revisiones

FISIOLOGA Y ECOLOGA DE COMUNIDADES ARBREAS EN HBITATS INUNDABLES1

Omar R. Lopez, Instituto de investigaciones tropicales Smithsonian.
Correspondencia a: Instituto de investigaciones tropicales Smithsonian (STRI) Centro de Ciencias Forestales del Trpico (CTFS) Apartado 0843-03092. Balboa, Ancn Panam, Repblica de Panam Telfonos: (00507) 212-8000 E-mail: lopezor@si.edu _____________ 1 Manuscrito recibido: 25. Oct.2008; revisin aceptada: 31.Ene.2009. Palabras claves: anegamiento, bosques inundados, hidroperodo, sequa, tolerancia Keywords: flood, wetlands, hydroperiod, drought, tolerance

RESUMEN
Los bosques inundables son de importancia vital en la biogeoqumica del planeta, epicentros de diversidad biolgica y soporte econmico de muchas actividades humanas y de bienestar. All la inundacin resulta en profundos cambios fsico-qumicos en el suelo, el ms significativo es una reduccin inmediata de la disponibilidad de oxgeno (hipoxia). La hipoxia influye adversamente en la fisiologa y crecimiento de las plantas causando: disminucin en la absorcin de nutrientes, reduccin en la proporcin de races a tallos, desbalance hormonal, cierre de los estomas y, por ende, limitaciones fotosintticas, clorosis foliar, senescencia y muerte. No obstante la evolucin de las plantas ha producido adaptaciones morfolgicas para mejorar el transporte de O2 hacia las races y adaptaciones metablicas que permiten el crecimiento bajo condiciones anaerbicas. Entre otras se incluyen la formacin de aernquima, de races adventicias y las fermentaciones alcohlica y lctica, as como la produccin de semillas grandes y un crecimiento rpido de las plntulas para escapar a la inundacin del tejido fotosinttico. La sequa tambin ocurre en zonas inundables e impone severas limitaciones a la productividad y a los procesos fisiolgicos de las plantas. Sin embargo, pocos estudios tratan la alternancia de condiciones hdricas (inundacin seguida de sequa) en el entendimiento de la ecologa de estos hbitats. Esta revisin estudia a los bosques inundados desde un nivel celular hasta un nivel comunitario, discute las principales ideas a esos niveles, presenta informacin sobre el papel que juega la sequa en estos hbitats e indica qu lneas de investigacin requieren de mayor desarrollo.

ABSTRACT
Flooded forests are vital to the planet's biogeochemistry, epicenters of biodiversity and economic support of human activities and welfare. Flooding leads to profound physical and chemical changes in the soil, being the most significant the immediate reduction of oxygen availability (i.e., hypoxia). Hypoxia adversely affects the physiology and growth of plants causing: decrease in nutrients absorption, reduction in roots to shoot ratios, hormonal imbalance, stomatal closure, and thus photosynthetic limitations, leaf chlorosis, senescence and death. Nonetheless plants have evolved morphological adaptations to improve oxygen transport into the roots and metabolic adaptations that allow growth under anaerobic conditions. These include arenchyma formation, adventitious roots and alcoholic and lactic fermentation as well as the production of large seeds and rapid seedling emergence to avoid flooding. Drought also occurs in flood areas and imposes severe limitations on productivity and physiological processes in plants. However, few studies deal with the alternation of water conditions (flooding followed by drought) in the understanding of the ecology and diversity of these habitats. This review looks at flooded forests from cells to communities and discusses the leading ideas at both of these levels, presents information on the role of drought in these habitats, and indicates lines of research that require further development.

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Acta Biologica Panamensis Vol.1, 68-86 INTRODUCCIN Las selvas inundables son ecosistemas importantes para procesos globales, centros de especiacin con alto endemismo (p.ej.; Amazonas, Schlesinger 1997, Junk 1989, Mori 1989) y tienen gran importancia social, biolgica y econmica. Por ejemplo, los manglares albergan muchos animales de pesca (Lamb 1953, 1959, Mayo-Melndez 1965) y los cativales (rodales dominados por Prioria copaifera Griseb., Leguminosae, Caesalpinioideae) son fuentes de playwood (Condit et al. 1993, Grauel y Kursar 1999, Rodriguez-Chang et al. 2006). La inundacin ocurre cuando los espacios areos del suelo se saturan con agua (Ponnamperuma, 1972) y pese a que el 72% de la superficie terrestre del planeta se inunda, pocos estudios han investigado el rol ecolgico de las inundaciones. En particular, los efectos de la alternancia entre inundacin y sequa sobre la diversidad se han estudiado poco (Richards 1952). Al hidroperodo (frecuencia y duracin de la inundacin), se le considera como el factor que determina la estructura de las selvas inundables. Sin embargo, la sequa cuya importancia es poco reconocida hasta el momento, impone severas limitaciones en el desenvolvimiento y productividad de las plantas debido a su efecto negativo en las funciones y procesos fisiolgicos de stas (Hsiao 1973, Lopez y Kursar 2007). Por esta razn es importante investigar cmo la alternancia de condiciones de inundacin y sequa influyen en la diversidad, composicin y funciones de las comunidades vegetales. Para contribuir a ello, este artculo intenta responder de manera general las siguientes preguntas: 1) Cules son las principales respuestas fisiolgicas y adaptativas de las plantas ante la inundacin? 2) Qu factores afectan la regeneracin en las selvas inundables? y 3) Cul es el rol de la sequa en las selvas inundables? No es posible comprender las consecuencias de la inundacin a nivel ecolgico sin entender cmo la inundacin afecta las condiciones fsicas y qumicas del suelo. Por eso en este artculo se considera primero dicho tema, discutiendo seguidamente las adaptaciones que emplean las plantas para sobrellevar la hipoxia en los suelos anegados. Finalmente se discute la influencia de las inundaciones en la diversidad vegetal en las selvas inundables, y cmo un mejor estudio de la alternancia de las condiciones de inundacin y sequa puede contribuir a entenderlas de modo integral.

EFECTOS DE LAS INUNDACIONES EN LOS SUELOS Conforme avanza la inundacin ocurren cambios fsicos, qumicos y biolgicos en los suelos, tales como la reduccin de la concentracin de oxgeno. El impacto de dichos cambios sobre las comunidades vegetales est ntimamente relacionado con la intensidad y frecuencia de la inundacin y las caractersticas del suelo (p.ej., suelos arenosos vs arcillosos; Ponnamperuma, 1984). A medida que el contenido de agua en el suelo aumenta la cohesin de las partculas del suelo decrece, lo cual suaviza al suelo y lo hace susceptibble a la erosin (Ponnamperuma 1984). Por eso los suelos inundados son inapropiados para el anclaje de las races, en particular si estas estn expuestas a la accin del flujo de agua. Eso aumenta los riesgos de desarraigo o sepultura de las races por los sedimentos.

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Los cambios fsico-qumicos y sus efectos La inundacin altera la consistencia y la plasticidad del suelo, as como su capacidad para el intercambio gaseoso (Ponnamperuma 1984). Debido a que la difusin del oxgeno (O2) en un medio acuoso es aprox. 104 veces menor que en un medio gaseoso (Grable, 1966), la saturacin del suelo por agua reduce en pocas horas la disponibilidad de O2 para el metabolismo de los microorganismos y las races, generando hipoxia (Ponnamperuma 1984). La escacez de oxgeno en los suelos inundados reduce la formacin de nitrato (NO3-1), la forma de nitrgeno ms comnmente absorbida por las plantas (Ponnamperuma 1984). A su vez eso reduce la sntesis de protenas y clorofila, reduciendo al crecimiento de las plantas. Lo anterior sugiere que las plantas que sobreviven en ambientes inundados

podran tener requerimientos de nitrgeno mnimos, o poseer la habilidad de obtener dicho recurso a travs de asociaciones mutualistas (i.e., bacterias fijadoras de nitrgeno y micorrizas). Dichas asociaciones mutualistas podran ser reducidas por las condiciones de hipoxia y anoxia impuestas por la inundacin. Ms an, la inundacin reduce la capacidad de intercambio de gases entre el suelo y la atmsfera. Por eso entra menos O2 al suelo y salen menos gases fitotxicos desde el suelo como CO2, metano (CH4) y etileno (C2H4), los cuales se acumulan como producto del metabolismo anaerbico (Fig.1). A su vez el CO2 se disocia en el agua formando acido carbnico, lo cual reduce el pH y afecta al crecimiento de las planatas. Tambin, los potenciales de reduccin del suelo declinan en funcin de la disminucin de O2 y

Figura 1. Representacin generalizada de los efectos qumicos y fsicos de la inundacin en el suelo. En relacin a la saturacin en el suelo, se presenta la disminucin del oxigeno (O2) disponible (lnea solida), la reduccin del pH (lnea punteada) y el incremento de gases e iones fitotxicos (Fe2+, lnea intermitente).

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Acta Biologica Panamensis Vol. 1, 68-86 nitratos (NO3-) por organismos anaerbicos facultativos y/u obligados (Ponnamperuma 1984). Como consecuencia de la disminucin en el potencial de reduccin, aumenta la acumulacin de iones altamente fitotxicos como lo son el hierro (Fe2+) y el manganeso (Mn2+) (Ponnamperuma 1984). Bajo condiciones de inundacin los cambios en el pH dependen enteramente de la composicin qumica del suelo: generalmente el pH de los suelos cidos aumenta y el de los alcalinos baja (Ponnamperuma 1984). Estos cambios alteran la capacidad de intercambio de iones; por ejemplo, la disponibilidad de fosfato, potasio, calcio, manganeso, hierro y aluminio. El fosfato es parte estructural del Trifosfato de Adenosina (ATP) y de los cidos nucleicos, el potasio interviene en el funcionamiento de los estomas, el calcio y el magnesio son importantes componentes de la clorofila y la celulosa (Salisbury y Ross 1991). As, no basta investigar los efectos de la hipoxia sobre las plantas, sino tambin su tolerancia a un ambiente altamente reducido y con altas concentraciones de iones fitotxicos (Jackson and Drew, 1984). Los cambios biticos y sus efectos La inundacin altera la composicin de la flora microbiana, lo cual repercute directamente en las tasas de descomposicin y en los productos finales del metabolismo bacteriano en el suelo (Ponnanperuma 1984). Conforme se acenta la escasez de O2 (anoxia), las bacterias anaerobias facultativas son reemplazados por otras estrictamente anaerobias. Como el metabolismo estrictamente anaerbico es energticamente menos eficiente que el aerbico, la materia orgnica tiende acumularse en los suelos inundados. Esto reduce las posibilidades de un buen anclaje

de las races de las plntulas, las cuales tambin sufren estrs hdrico durante periodos secos debido a la pobre capacidad del horizonte orgnico del suelo para almacenar agua. Esto ltimo se debe a que la materia orgnica pobremente descompuesta forma an partculas muy grandes entre las que se drena el agua. Por otro lado, la materia orgnica acumulada es un buen combustible, lo cual incrementa los riesgos de incendio durante sequas prolongadas. Una consecuencia de los cambios en la flora microbiana es la diversidad de productos finales del metabolismo tales como etanol (C2H5OH), acetaldehdo (C2H4O), metanol (CH3OH), etileno y Sulfuro de hidrgeno (H2S) (Ponnamperuma 1972). El H2S puede imponer limitaciones al crecimiento de las plantas por medio de la reduccin en la absorcin de nutrientes por las races, as como porque, al disolverse, forma cido sulfrico. Ha sido demostrado que las plantas tolerantes a la inundacin suelen incorporar y metabolizar una mayor cantidad de sulfuro que las plantas que no la toleran (Pearson y Havill 1988). Esto sugiere que la tolerancia al H2S es una adaptacin para sobrevivir en condiciones inundadas. Desafortunadamente se conoce poco sobre la fitotoxicidad del H2S bajo condiciones de inundacin, lo cual limita dicha conclusin.

EFECTOS DE LA INUNDACIN EN EL CRECIMIENTO Y TRASLOCACIN DE FOTOSINTATOS La inundacin afecta al crecimiento de las plantas porque reduce la capacidad fotosinttica, (Kozlowski y Pallardi 1984),

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Revisiones en parte al reducir la cantidad de CO2 fijado per unidad de tiempo (tasa de asimilacin). Varios autores han reportado esto y parece que la causa es un menor ingreso de CO2 a travs de los estomas (Phung and Knipling 1976). La reduccin de la fotosntesis mediante el cierre de los estomas obedece a dos mecanismos: (1) control hidrosttico de las clulas guardianes, y (2) desbalance en los reguladores del crecimiento o fitohormonas (Tardieu y Davies 1993). En la mayora de los casos la inundacin no disminuye el potencial hdrico (Bradford y Yang 1981) por lo que el cierre de estomas bajo condiciones de inundacin obedece a la accin del cido abscsico (ABA). No obstante es difcil indicar la procedencia de dicho ABA bajo condiciones de inundacin. Para las plantas que viven donde ocurren sequas, el ABA se genera en las races. Por el contrario, el ABA de las plantas inundadas se correlaciona con la acumulacin de almidn en las hojas, posiblemente causada por la reduccin en la traslocacin de fotosintatos a las races (Castonguay et al. 1993). Es posible que el cierre de los estomas est respondiendo a cambios hidrostticos de las clulas guardianas y que las tcnicas actuales de medicin del potencial hdrico (p.ej. bomba de presin, psicrmetro) no permitan an detectar dichos cambios de manera precisa. Los mecanismos de disminucin de la asimilacin del CO2 va no-estomtica involucran daos o reduccin en la capacidad del aparato fotosinttico. Davies y Flore (1986) encontraron una reduccin del 41% en la eficiencia cuntica (en ingls quantum yield) despus de solo un da de inundacin en Vaccinium ashei J.M. Reade (Ericaceae). Sin embargo, no existe evidencia que demuestre cmo la inundacin daa al aparato fotosinttico. Kozlowski y Pallardy (1984) proponen que dichos daos son posiblemente el resultado de las limitaciones del Nitrgeno a causa de la reduccin en la absorcin de nutrientes. La inundacin trastoca la traslocacin y el almacenaje de carbono en las partes areas (i.e., hojas, tallos) y subterrneas (i.e. races) de la planta. En general las especies tolerantes a la inundacin parecen depositar ms carbono en los tejidos areos que en los subterrneos (Tang y Kozlowski 1982a, Megonigal y Day 1992, Keeley 1979, Lopez y Kursar 1999 2003). Sin embargo, y a pesar de las reducciones en la deposicin de carbono en las races, es posible que las especies verdaderamente tolerantes a la inundacin depositen mucho ms carbono en sus races que las especies no tolerantes. Como se vi para el funcionamiento de los estomas, muchas de las respuestas fisiolgicas a la inundacin a nivel de planta (Tabla 1) deben estar relacionadas al desbalance fitohormonal. En general, la concentracin del etileno en la plantas inundadas aumenta debido a un incremento en la produccin de ste en las races y a su acumulacin en el medio debido a la accin microbiana (Cook y Smith 1977). El etileno estimula el alargamiento del tallo, por lo que ayuda al crecimiento vertical de las plantas, reduciendo el riesgo de que queden sumergidas (Voesenek et al. 1993). Las citoquininas, por su parte, se asocian a la capacidad de las plantas de retener la clorofila. Si la ausencia de oxgeno reduce la produccin de citoquininas, entonces la hipoxia induce a la clorosis foliar y a la senescencia. En Arabidopsis la citoquinina

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Acta Biologica Panamensis Vol. 1, 68-86 es posiblemente la responsable de la tolerancia a la inundacin y del mantenimiento del tejido fotosinttico (Nguyen Huynh et al. 2005). medio de un incremento del metabolismo anaerbico produciendo, preferiblemente, etanol en vez de acido lctico como producto final. Contrario a los animales, esta ruta metablica permite responder a las demandas energticas sin que la reduccin del pH a nivel celular sea perjudicial. Sin embargo, la produccin de etanol puede causar toxicidad a nivel celular si este no se difunde al medio acuoso. Dado el potencial fitotxico del etanol, se plantea que las plantas verdaderamente tolerantes a la inundacin son capaces de alternar el uso de diferentes rutas metablicas para producirlo en menor cantidad (McManmon y Crawford 1971). Un mecaismo consiste en aumentar la sntesis de la deshidrogenasa del alcohol (ADH). Sin embargo, existe una gran variabilidad inter-especfica en la toxicidad del etanol (Jackson et al. 1982). Algunas plantas evitan la toxicidad del etanol mediante la facilitacin de su difusin al medio o mediante una metabolizacin externa en la superficie radical (Jayasekera et al. 1990, Hook et al. 1971). Por estas razones es delicado definir una relacin clara entre la capacidad de generar etanol y la tolerancia a la inundacin, ya que no existe un mecanismo nico para enfrentar las condiciones de inundacin. Diferentes autores sugieren que hay especies con tolerancia a la inundacin a corto plazo y otras con tolerancia a largo plazo (Kozlowski 1984, Roberts et al. 1984, Davies 1980). En las primeras, la activacin de la gliclisis alcohlica parece asociarse a un mecanismo controlado por el pH, lo cual evita el dao celular por acidosis (Davies 1980). Por ejemplo, cuando las races del maz (Zea mays L. Poaceae) sufren inundacin, pasan por una fase transitoria de produccin de cido lctico, el cual baja el pH y luego inhibe la

ADAPTACIONES DE LAS PLANTAS A LAS INUNDACIONES Se piensa que las angiospermas son ms tolerantes a la inundacin que las gimnospermas y que -entre las angiospermas, las monocotiledoneas son ms tolerantes que las dicotiledneas (ver tambin Kozlowski 1984). Dicho tpico evolutivo sigue en espera de investigaciones ms profundas. De cualquier modo, independientemente de cun bien adaptada est cualquier planta, el contenido de nutrientes en el agua anegada, as como la duracin del hidroperodo limitan al xito de dichas plantas. Adems, la capacidad y los mecanismos de estas para resistir dichas limitaciones cambian con la edad y tamao de cada individuo (Kozlowski 1984). En todo caso, las adaptaciones de las plantas a las inundaciones son de dos tipos: las relacionadas al metabolismo bajo condiciones anaerbicas para poder mantener el crecimiento, y las asociadas al mejoramiento del transporte del oxgeno para mantener las condiciones de respiracin aerbica (Tabla 2).

Adaptaciones fisiolgicas Como se explic ms arriba, la limitacin del O2 en el suelo impuesta por la inundacin hace que las plantas produzcan menos ATP. Esta disminucin de la produccin energtica hace que las races crezca menos y absorvan menos nutrientes. Bajo condiciones de anoxia, la adquisicin de energa solo es posible por

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Revisiones actividad de la deshidrogenasa lctica (LDH). Despus viene una fase de produccin de etanol y actividad de la ADH (Roberts et al. 1984). Conviene destacar que el maz no es tpico de las zonas inundables, por lo que el mecanismo descrito necesita ser investigado en dichas plantas. Tambin falta investigar si dicho mecanismo es usado por las plantas tolerantes a la inundacin a largo plazo. Recientemente, Pfister-Sieber y Braendle (1994) han revisado la importancia del metabolismo post-anxico en la tolerancia a la inundacin. Ellos proponen que, cuando los tejidos son reaireados al terminar la inundacin, el etanol acumulado se transforma rpidamente en acetaldehdo, el cual es txico para las plantas. El acetaldehdo altera la organizacin de la membrana celular, causando daos celulares mortales. Esto da luz a que la habilidad de sobrevivir la transicin de inundacin a suelos aireados depende de la habilidad de mantener la integridad y funcionalidad de la membrana celular, as como la sntesis de protenas esenciales en la estabilidad de los organelos celulares (Pfister-Sieber y Braendle 1994).Adaptaciones morfolgicas Debido a la falta de oxgeno impuesta por la inundacin, las adaptaciones que favorecen la difusin de este hacia las races son de gran ventaja. Poseer aernquima implica formar o incrementar los espacios intracelulares en la raz, lo cual promueve la difusin del oxgeno all (Phillipson y Coutts 1978). Tambin se forman en el tallo races adventicias y lenticelas hipertrficas, todo lo cual corresponde a la primera lnea de

respuestas morfolgicas observadas en las plantas tolerantes a la inundacin (Kozlowski 1984, Crawford 1983). La escacez de oxgeno en la rizsfera prejudica a la absorcin de nutrientes (Drew y Lynch 1980, Larkum y Loughman 1969). As, la formacin de arnquima y races adventicias no slo se asocia a la oxigenacin de las races. Tambin aumenta la capacidad de estas de intercambiar iones y absorber nutrientes (Sena-Gomez y Kozlowski 1980a,b, Megonigal y Day 1992, Armstrong 1981). La difusin del oxgeno a las races tambin contrarresta la intoxicacin, pues oxida iones como el hierro y el manganeso adems del Sulfuro de hidrgeno (Crawford 1983, Hook 1984). Debido a que la difusin del O2 es un proceso pasivo y a que aquel escacea en los suelos innundados, es muy probable que la formacin de arnquima no llene las necesidades respiratorias de las races. Una posibilidad es la difusin del oxgeno de modo dependiente de la temperatura (termo-difusin), la cual suple con con suficiente oxgeno a algunas especies acuticas herbceas (Dacey 1982). La termo-difusin slo se ha reportado en una especie arbrea : Alnus glutinosa ( L., Buchel y Grosse 1990), por lo que amerita que se investigue si es comn en muchas especies de zonas inundables. Se ha propuesto que el aernquima almacena oxgeno (Williams y Barner 1961). Sin embargo, una evaluacin posterior (Crawford 1983) demostr que dichas reservas podran mantener la respiracin slo por un tiempo de entre de 2 a 126 minutos bajo condiciones anaerbicas. Esto sugiere que la estrategia del arnquima como reservorio de oxgeno slo funcionara en especies de manglares u otros sitios donde cada inundacin dura poco (p.ej.Avicennia spp, Avicenniaceae;

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Tabla 1. Efectos de la inundacin en el crecimiento de las plantas. Los efectos de la inundacin son no excluyentes entre s por lo que la reduccin del crecimiento por efectos de la inundacin puede deberse a la suma de todos estos tipos de efectos.

Proceso impactado

Mecanismo

Efectos
Daos al fotosistema

Bioqumicos

Reduccin en la generacin de RuBisCo va reduccin en la absorcin de Nitrgeno Cierre de estomas va disminucin del potencial hdrico Cierre de estomas va incremento del ABA Interrupcin de la traslocacin de fotosintatos

Fotosntesis CRECIMIENTO

No-bioqumicos

Traslocacin y almacenaje de Carbono

Cambios en la proporcin de races a tallos

Incremento y alargamiento de tallos va incremento de Etileno Retencin de tejido foliar mediante aumento en la produccin de citoquininas*

No existe evidencia experimental RuBisCo: Ribulosa-1,5-difosfato carboxilasa oxigenasa ABA: Acido Abscsico *Observado en plantas tolerante.

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Tabla 2. Adaptaciones fisiolgicas y morfolgicas de las plantas ante la inundacin, sus mecanismos y funciones. Cabe notar que ambos tipos de adaptacin pueden actuar simultneamente.

Tipo de adaptacin
Fisiolgica

Mecanismo observado

Funcin

Aceleracin de la Gliclisis

Suplir la demanda de Acido pirvico para cualquiera de los tipos de fermentacin Generacin de ATP sin reduccin del pH a niveles dainos Generacin de ATP con reduccin del pH celular

Fermentacin alcohlica y generacin de ADH Fermentacin lctica y generacin de LDH

Morfolgica

Produccin de cidos mlico, oxlico y otros Formacin de arnquima Races adventicias Caracteres xeromrficos

Generacin de ATP (?) Transporte de oxgeno Incrementar superficie para el intercambio gaseoso y el transporte de oxgeno Reducir absorcin de elementos txicos y disminuir prdida de agua

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Spartina townsendii H.Groves & J.Groves, Poaceae). Es destacable que las races de la gran mayora de las especies arbreas de hbitats innundados contienen proporciones muy bajas de aernquima (Crawford 1983). En un muestreo morfolgico, Worbes (1986) no encontr aernquima en los tallos de 90 especies de los bosques inundados del Amazonas. Esto significa que, para poder satisfacer sus necesidades energticas durante largos perodos de inundacin, las plantas de all tienen que estar en capacidad metablica de sostener largos periodos de anaerobiosis (Crawford 1983). Otras adaptaciones morfolgicas pueden incrementar la difusin del oxgeno en las races. Por ejemplo, los neumatforos de Avicennia nitida Jacq. (Scholander et al. 1955), y las races aflorantes en forma de nudos (en ingls knee roots, p.ej. de Taxodium distichum

Rich., Taxodiaceae, Kramer 1969) pueden aumentar directamente la difusin del oxgeno. Es posible adems que las races flcreas (p.ej. de Socratea e Iriartea spp, Arecaceae) y las gambas o contrafuertes en algunas especies de rboles tpicos de reas inundadas, como por ejemplo Pterocarpus officinalis Jacq. (Leguminosae, Papilionoideae), Carapa guianensis Aubl. (Meliaceae), Rhizophora spp (Rhizophoraceae) y Symphonia spp (Clusiaceae) incrementen el ingreso de oxgeno a las races dado el incremento del rea superficial (Figs. 2 y 3). No obstante, se requiere verificar todo eso experimentalmente.

Figura 2. Races flcreas (Foto por O.Lpez).

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Figura 3. Gambas o contrafuertes (Foto por O.Lpez).

El hinchamiento o hipertrofia de los tallos inundados puede facilitar la difusin del oxgeno hacia las races. Esto se dara por medio del alargamiento de las clulas del tallo o de las lenticelas a la altura de la lnea de inundacin o sobre ella (Hook et al. 1970b, Kozlowski 1984). Las lenticelas hipertrofiadas tienen una doble ventaja: 1) son puntos de entrada para el oxgeno (Armstrong 1968, Hook et al. 1971), y 2) son puntos de escape para el etanol y el acetaldehdo que resultan de la anaerobiosis (Chirkiva y Gutman 1972). Aunque parezca contradictorio, algunas especies leosas tolerantes a la inundacin presentan caracteres mofoanatmicos propios de especies expuestas a la escacez de agua. Algunos ejemplos son: la posesin de reas foliares reducidas, de hojas coriceas, de estomas hundidas y de fenologa caducifolia. El desarrollo de estos caracteres morfolgicos propios de reas secas no est an explicado

claramente, pero se cree tiene relevancia al minimizar la absorcin de elementos txicos mediante un mejor control de la transpiracin, como ha sido reportado para algunas especies tpicas de los brezales (en inglsheathlands, Crawford 1983). Alternativamente, dichas adaptaciones pueden haber resultado de la seleccin de caracteres de conservacin de agua en hbitats inundados que tambin experimentan sequas regularmente (Lugo et al. 1990), aunque eso est pobremente explorado. Por otro lado, tambin se requieren estudios morfolgicos que evalen el grado de xeromorfismo en especies de reas inundables a lo largo de un gradiente de humedad, lo cual ayudara a descubrir patrones de biodiversidad asociados a los cambios de la intensidad de las inundaciones y del hidroperodo.

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ADAPTACIONES PARA EL ESTABLECIMIENTO DE LAS PLNTULAS EN LAS SELVAS INUNDABLES La regeneracin y el establecimiento de las plntulas en las selvas inundables son influenciados por: la sombra, los patgenos, los herbvoros y las asociaciones con micorrizas. Estos factores biticos, as como las sequas estacionales, tambin interactan de modo complejo en las selvas no-inundables (Martnez-Ramos 1994). La inundacin es un factor abitico que agrega mayor complejidad al problema de la regeneracin y el establecimiento de las plntulas (ver tambin Streng et al. 1989, Walker et al. 1989). El entendimiento de estos procesos es limitado, pues se basa mayormente en estudios realizados en zonas templadas. No obstante, hay patrones claros. Las especies que producen semillas pequeas experimentan grandes fluctuaciones poblacionales (i.e., altas tasas de germinacin y mortalidad). Mientras, las especies con semillas grandes tienden a tener poblaciones ms estables de un ao para el otro, todo lo cual es similar en los bosques de terra firme (Jones et al. 1994, Streng et al. 1989). Sin embargo, las plntulas de las especies de semillas grandes tienen mayores tasas de supervivencia que las de las especies de semillas pequeas despus del primer ao (Streng et al. 1989). Estas diferencias surgen del hecho que las semillas grandes producen plntulas ms grandes y vigorosas, lo que posiblemente les confiere mayor resistencia o capacidad de rebrote ante los factores ambientales (Foster 1986; ver hiptesis de Smith y Fretwell 1974). Un estudio comparativo encontr que las especies de reas inundadas tienen semillas ms grandes, germinan ms rpido y

producen plntulas ms altas que las especies de terra firme (Lopez 2001). Parece claro entonces que existe una correlacin entre tener semillas grandes y poder establecer plntulas en ambientes inundables.Las especies con semillas grandes persisten mejor que otras en el sotobosque hasta que las condiciones mejoran. Entonces germinan y crecen, pudiendo alcanzar al dosel (Foster 1986). Por ejemplo, Carapa guianensis Aubl. (Meliaceae), Prioria copaifera (Fabaceae, Caesapinoideae), Mora oleifera Ducke (Leguminosae, Caesapinioideae) y Quercus nigra Wangenh. (Fagaceae) y algunas Dipterocarpaceae poseen semillas de considerable tamao y comnmente dominan hbitats inundados. En las selvas tropicales, el poseer semillas grandes confiere varias ventajas y cabe la posibilidad de que estas tambin sean de beneficio en las selvas inundables. La cantidad de reservas, asociada al tamao de la semilla, est directamente relacionada con la capacidad para afrontar la sequa, la herbivora y el dao fsico por la cada de ramas y hojarasca gruesa (Foster 1986). Por ejemplo el tamao de las reservas de los cotiledones de Prioria copaifera y Gustavia superba Berg. (Lecythidaceae) les confiere una gran capacidad para rebrotar despus que las plntulas sufren daos fsicos (Dalling et al. 1997, Dalling y Harms 1999, Harms y Dalling 1997). En bosques inundables la sobrevivencia de las plntulas puede ser favorecida por una germinacin ms temprana. Hay evidencias de que la germinacin temprana esta correlacionada con una mayor sobrevivencia, aunque tales estudios se hicieron en Texas y Carolina del Sur (Estados Unidos, Streng et al. 1989; Jones et al. 1994). Sin embargo en

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un bosque tropical inundable en Colombia la germinacin temprana de Anacardium excelsum (Kunth, Anacardiaceae) no confiere ventajas competitivas para persistir cuando el nivel del agua asciende a 1.5 metros al inicio de la estacin lluviosa (Linares y Martnez 1991). Por consiguiente el valor adaptativo de la germinacin temprana depende de la intensidad de la inundacin y de la poca del ao en que ocurre. Es posible que en los ambientes donde la inundacin es severa, la germinacin temprana otorgue pocas ventajas si no est acompaada por la produccin de plntulas con tallos de rpido crecimiento que puedan colocar y mantener su tejido fotosinttico por encima del nivel del agua antes de la inundacin. En las selvas rivereas inundables del Darin panameo el nivel de inundacin es de aproximadamente 0.50 m. Las especies dominantes all producen plntulas que alcanzan una altura promedio de 0.60 m antes del periodo de inundacin, manteniendo as sus hojas por encima del nivel mximo del agua (Lopez 2001). La sobrevivencia y el establecimiento de las plntulas en los hbitats inundados pueden relacionarse con el microrelieve. Por ejemplo, en los sitios ms elevados de un bosque innundado, la densidad y sobrevivencia de las plntulas es mayor que donde la elevacin es menor (Jones et al. 1994, ver tambin Lorio et al. 1972, Oliveira-Filho, et al. 1994). Estos resultados son consistentes con los encontrados por Huenneke y Sharitz (1986) segn los cuales la deposicin de las semillas, su germinacin y la densidad de varias especies fueron mayores en sitios emergentes, como troncos cados y filos de barrancos, que en sitios sumergidos. Sin embargo la microtopografia puede interactuar con la dispersin y el tamao de

las semillas en detrimento de la sobrevivencia de las plntulas. Por ejemplo, en el Darin panameo, las semillas de mayor tamao terminaron germinando en depresiones, donde su probabilidad de supervivencia es menor dadas las condiciones prolongadas de inundacin all (Lopez y Kursar 2007). Otras causas de mortalidad asociadas a la inundacin son: el dao fsico causado por la basura leosa flotante, la sepultura por sedimentos y los hongos (Stolzy y Sojka 1984, Junk 1989, Streng et al. 1989). Son escazos los estudios que determinen si estos factores, y no la inundacin en s misma, producen la mortalidad de las plntulas. Un estudio indica que, en el primer ao de vida de las plntulas, la mortalidad de estas estuvo asociada a la inundacin, mientras que las inundaciones posteriores tuvieron un efecto menor (Streng et al. 1989). Despus del primer ao, la mortalidad de las plntulas slo aumenta en sitios donde el nivel de inundacin es superior al tamao promedio de las plntulas (Streng et al. 1989).

LA IMPORTANCIA DE LA SEQUA Hay zonas inundables que sufren sequas peridicas; por ejemplo las zonas inundables del Darin panameo (Lopez y Kursar 1999; 2003). All, durante el perodo de inundacin, las races crecen muy poco con respecto al tallo, entre otras causas debido a la hipoxia (como se explic ms arriba). Como consecuencia, al cesar la inundacin, muy pronto el agua del suelo queda en profundidades en las que no se la puede obtener. Esto sugiere que un sistema radical extenso durante la inundacin, puede contribuir a la sobrevivencia en hbitats inundables que

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Acta Biologica Panamensis Vol. 1, 68-86 tambin experimentan periodos secos. Hasta el momento pocos estudios sobre la ecologa de las selvas inundabes integran el efecto de la alternancia de un perodo con demasiada agua y otro en que el agua escacea para las plantas. A medida que la disponibilidad del agua disminuye, la capacidad fotosinttica se reduce y por ende el crecimiento de las plantas. Cuando el dficit hdrico es extremo, la tensin negativa en el xilema puede ser tal que la columna de agua se rompe. Esto causa la formacin de burbujas de aire en la columna de agua que se transporta por el xilema (cavitacin) y eventualmente, embolismo xilemtico (Zimmermann 1983). En general, dos estrategias de las plantas frente a lo anterior son: 1) poseer un xilema ms resistente a las tensiones (estrategia de tolerancia), y 2) mantener un sistema radical ms profundo, capaz de obtener agua de las capas profundas a manera de evitar la sequa (estrategia de escape). Hasta donde se sabe, las especies de reas inundables no poseen un xilema resistente a altas tensiones; muy por el contrario, son altamente vulnerables (Tyree et al. 1995; Lopez et al. 2005). Esto plantea la posibilidad de que, en hbitats donde la inundacin y la sequa se alternan en tiempo y espacio, la sobrevivencia de las plantas dependa de su posibilidad de mantener un sistema radical profundo. Se ha propuesto que la capacidad de P.copaifera -una especie dominante en los bosques inundados del Darin panameo- de mantener la proporcin de races a tallos bajo inundacin faculta a dicha especie para a tolerar la sequa de ms de tres meses que experimentan (Lopez y Kursar 1999, 2003). En efecto, este mecanismo ha sido propuesto como explicacin a la baja diversidad y a la mono-dominancia observada en las selvas inundables que tambin experimentan sequas severas (Lopez y Kursar, 2007). Estudios subsiguientes demostraron que existen diferencias interespecificas en la mortalidad de plntulas de especies tpicas de los hbitats inundables del Pacfico durante la poca seca, confiriendo a P.copaifera una ventaja competitiva a travs de los aos (Lopez y Kursar 2007, Figura 4).

Figura 4. Promedio de la mortalidad mensual de plntulas de cuatro especies caractersticas de bosques inundables en Darin, Panam. Los tamaos muestrales mnimos para introducirlos en los clculos fueron: n > 700 plntulas para Prioria, n > 350 para Pterocarpus y n > 250 para Carapa y Pentaclethra entre los aos 1997 y 2000, representando 3 estaciones secas.

CONCLUSIN La inundacin induce cambios fsicos, qumicos y biolgicos en el suelo que afectan al crecimiento y desenvolvimiento normal de las plantas. La disminucin en las tasas de asimilacin de CO2, la alteracin en la redistribucin de la biomasa y de los balances hormonales y la muerte son los principales efectos de la inundacin a nivel de la planta. No obstante muchas especies han desarrollado adaptaciones morfolgicas, anatmicas y metablicas que les permiten mantener sus procesos fisiolgicos y su crecimiento ante la falta de O2. Sin embargo queda 81

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Ciencia Tecnologa e Innovacin (SENACYT, Panam). Esta se realiz a travs del programa Becas 2003 del Instituto para la Formacion y Aprovechamiento de los Recursos Humanos (IFARHU, Panam).

demostrado que la tolerancia a la inundacin puede acarrear la combinacin de varias adaptaciones y estrategias y no necesariamente una sola. A grandes rasgos, la duracin, frecuencia y propiedades del hidroperodo son los factores que mayormente influyen y limitan los patrones de vegetacin en hbitats inundables. Por esta razn la diversidad de especies arbreas es significativamente menor en bosques inundados que en bosques adyacentes no inundables o de terra firme. Sin embargo, son los factores que influyen en la regeneracin y en el establecimiento de las especies los que finamente determinan la estructura y composicin de los hbitats inundables. Pero no debera subestimarse la importancia de la sequa, puesto que esta tambin ocurre en diversas zonas inundables. As, al tomar en cuenta a la sequa se adquiere a una nocin ms integral de la ecologa de los bosques inundables.

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AGRADECIMIENTOS
Agradezco en especial a mis tutores, los Dres. Thomas A. Kursar y Phyllis Lissy Coley de la Universidad de Utah por introducirme a los bosques pantanosos, por su motivacin y por su apoyo incondicional. Tambin a los colegas Alejandro Royo y Edgardo Garrido por sus comentarios y sugerencias para mejorar el manuscrito. Mucho del conocimiento adquirido y generado en relacin a los bosques inundados por el autor se ha logrado gracias al financiamiento de la Organizacin Internacional de Maderas Tropicales por medio de un subsidio otorgado a la Autoridad Nacional del Ambiente y al Instituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales. Hubo apoyo mediante una beca para mi Tesis doctoral de parte de la National Science Fundation y una beca doctoral (no. 270-98-08) de la Secretara Nacional de

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