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Journal of Orofacial Orthopedics

Fortschritte der Kieferorthopädie Original Article

Experiments to Determine the Material Properties of


the Periodontal Ligament
Experimente zur Bestimmung der Material-
eigenschaften des Parodontalligaments
Christina Dorow1, Natas̆a Krstin2, Franz-Günter Sander1

Abstract Zusammenfassung
Physiology of the Periodontal Ligament: The periodontal lig- Physiologie des Parodontalligaments: Das Parodontalligament
ament is a soft biological tissue that controls tooth movement ist ein biologisches Gewebe, das als Verbindungselement zwi-
under physiological loads by joining tooth and alveolar bone. Its schen Zahn und Kieferknochen die Bewegung eines Zahnes unter
various components differ in their material properties. Their einer physiologischen Belastung kontrolliert. Es setzt sich aus
spatial configuration and interaction are responsible for the re- mehreren, in Bezug auf die Materialeigenschaften sehr verschie-
action of the tissue in a loading situation. Due to the combina- denen Komponenten zusammen. Dabei sind die räumliche Anord-
tion of fluid and elastic elements the periodontal ligament shows nung und das Zusammenspiel der einzelnen Komponenten ver-
a viscoelastic behavior typical of soft biological tissues. It is antwortlich für die Reaktion des Gewebes auf eine äußere Belas-
characterized by non-linearity and time dependency, and addi- tung. Aufgrund der Kombination von flüssigen und elastischen
tionally depends on loading history. Elementen hat das Parodontalligament ein viskoelastisches Ma-
Behavior under External Loads: In orthodontics, external loads terialverhalten, wie es für weiche biologische Gewebe typisch ist.
are applied to the tooth crowns using orthodontic appliances. Dieses ist gekennzeichnet durch Nichtlinearität und Zeitabhän-
Since stresses and strains in the periodontal tissue, caused by the gigkeit und zeigt zudem eine Abhängigkeit von der Belastungs-
initial tooth movement, stimulate alveolar bone remodeling and geschichte.
thus orthodontic tooth movement, knowledge of the material Belastungsverhalten: Eine äußere Belastung wird auch in der
properties of the periodontal ligament is fundamental to selec- Kieferorthopädie in Form von kieferorthopädischen Behand-
tion of an optimal force system for targeted tooth movement. lungselementen auf die Zahnkronen aufgebracht. Da die durch
Own Experiments: For this reason, typical properties of the vis- die initiale Zahnbewegung verursachten Spannungs- und Deh-
coelastic material behavior of the periodontal ligament were nungsverteilungen im Parodontalgewebe einen Anreiz zum Um-
tested experimentally in the present study, using samples from bau des Alveolarknochens und damit zur orthodontischen Zahn-
pig mandibles. This enabled the properties of force relaxation bewegung geben, ist für die Wahl eines optimalen Kraftsystems
and hysteresis of this tissue, both of which depend on loading für eine gezielte Zahnbewegung die Kenntnis der Materialeigen-
history, to be verified. schaften des Parodontalligaments grundlegend.
Conclusion: The experimental results allow characterization of Eigene Untersuchungen: Es wurden deshalb in dieser Arbeit ex-
the tissue and thus contribute to an understanding of the bio- perimentell an Messproben aus dem Schweinekiefer in vitro typi-
mechanics of tooth displacement under externally applied loads. sche Eigenschaften des viskoelastischen Materialverhaltens des
Parodontalligaments untersucht. Für dieses Gewebe konnten die
Key Words: Periodontal ligament . Viscoelastic material Eigenschaften der Kraftrelaxation und der Hysterese nachgewie-
sen werden, die beide zusätzlich eine Abhängigkeit von der Belas-
behavior . Force relaxation . Hysteresis . Preconditioning .
tungsgeschichte zeigten.
In-vitro measurement

1
Department of Orthodontics, and
2
Central Institute of Biomedical Technology, University of Ulm,
Germany.
This study was carried out within the framework of INTAS
project no. 97-32158 of the EU. J Orofac Orthop/Fortschr Kieferorthop 2002;63:94–104
Received: March 5, 2001; accepted: August 28, 2001 DOI 10.1007/s00056-002-0107-4

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Dorow C, et al. Materialeigenschaften des Parodontalligaments

Schlussfolgerung: Die experimentellen Ergebnisse dienen zur


Charakterisierung des Gewebes und damit zum Verständnis der
Biomechanik der initialen Zahnauslenkung unter einer äußeren
Belastung.

Schlüsselwörter: Parodontalligament . Viskoelastisches


Materialverhalten . Kraftrelaxation . Hysterese . Präkon-
ditionierung . In-vitro-Messung

Introduction Einführung
Initial tooth displacement provides qualitative predic- Die initiale Auslenkung von Zähnen bietet eine Möglich-
tions of the material behavior of the periodontal liga- keit, qualitative Aussagen über das Materialverhalten des
ment, because it is almost exclusively the periodontal lig- Parodontalligaments zu machen, da bei einer Zahnauslen-
ament that is deformed during tooth displacement with kung bei physiologischen Kräften fast ausschließlich das
physiological forces [10, 23]. However, it has to be borne Parodontalligament deformiert wird [10, 23]. Dabei muss
in mind that there is no defined uniaxial deformation allerdings berücksichtigt werden, dass bei einer Zahnauslen-
state during tooth displacement, but that the tooth rather kung kein definierter einachsiger Dehnungszustand vorliegt,
undergoes an uncontrolled tipping movement in the sondern der Zahn eine unkontrollierte Kippbewegung in
tooth socket, inducing tensional and compressional zones der Zahnhöhle durchführt, bei der im Parodontalligament
simultaneously in the periodontal ligament [13]. This is gleichzeitig Zug- und Druckzonen entstehen [13]. Aus dem
why the load-deflection behavior of a point on the tooth Kraft-Auslenkungs-Verhalten eines Punktes auf der Zahn-
crown cannot be used for quantitative determination of krone kann deshalb das Materialverhalten des Parodontalli-
the material behavior of the periodontal ligament. Only a gaments quantitativ nicht bestimmt werden. Dies ist nur für
uniform loading direction in the entire periodontal tissue, eine einheitliche Belastungsrichtung im gesamten Parodon-
as can be achieved in a uniaxial tensional experiment, of- talgewebe möglich, welche beim einachsigen Zugversuch
fers this possibility. vorliegt.
Since a uniaxial tensional experiment cannot be real- Da ein einachsiger Zugversuch beim Menschen in vivo
ized in humans in vivo, samples containing bone, peri- nicht realisiert werden kann, wurden Messproben, beste-
odontal ligament and tooth were prepared from cross sec- hend aus Knochen, Parodontalligament und Zahn, aus
tions of pig mandibles. These were tested in an approxi- Querschnitten durch den Schweinekiefer präpariert. Diese
mately uniaxial tensional experiment and thus served for wurden im Zugversuch näherungsweise einachsig getestet
the investigation of typical properties of the viscoelastic und dienten somit zur Erforschung von typischen Eigen-
material behavior of the periodontal ligament, including schaften des viskoelastischen Materialverhaltens des Par-
force relaxation, hysteresis and preconditioning. The aim odontalligaments, zu denen Kraftrelaxationen, Hysterese
of the experimental study was to investigate the material und Präkonditionierung gehören. Ziel der experimentellen
behavior of the periodontal ligament qualitatively. Studien war es, das Materialverhalten des Parodontalliga-
By determining the geometric dimensions of the sam- ments qualitativ zu untersuchen.
ples microscopically, the force-deflection behavior could Mit Hilfe mikroskopischer Bestimmung der geometri-
be converted into stress-strain behavior. This allowed the schen Abmessungen der Messproben konnte das Kraft-Aus-
periodontal ligaments of teeth of different sizes and root lenkungs-Verhalten auf ein Spannungs-Dehnungs-Verhal-
lengths to be compared with respect to their material prop- ten umgerechnet werden. Dies ermöglicht den Vergleich des
erties. Parodontalligaments von Zähnen verschiedener Form und
Wurzellänge im Hinblick auf seine Materialeigenschaften.
Survey of the Literature
As is known from the literature, tooth movement under Literaturüberblick
load shows a non-linear time dependent material behav- Aus der Literatur ist bekannt, dass die initiale Bewegung von
ior [1, 15, 18–20]. Mühlemann [12] discovered that re- Zähnen unter Krafteinwirkung ein nichtlineares, zeitabhän-
peated measurements change tooth mobility. He found in giges Materialverhalten zeigt [1, 15, 18–20]. Mühlemann [12]
all experiments an increased tooth mobility until a limit- stellte fest, dass Wiederholungen der Messung die Beweg-
ing curve was reached. The influence of the loading his- lichkeit eines Zahnes veränderten. Er entdeckte in allen
tory was also studied by Wills et al [24] using consecutive Experimenten eine Zunahme der Zahnbeweglichkeit, bis

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thrusts with different time intervals. Depending on the eine Sättigungskurve erreicht wurde. Der Einfluss der
time interval, these authors found increased or decreased Belastungsgeschichte wurde außerdem von Wills et al. [24]
tooth mobility irrespective of the magnitude of the force unter Verwendung dicht aufeinanderfolgender Stöße mit
and explained the decreased mobility with short time in- unterschiedlichen Zeitabständen gemessen. Je nach Zeitab-
tervals in terms of the inability of the tooth to reach its stand der Stöße stellte er eine Zu- bzw. Abnahme der Zahn-
rest position between the thrusts. beweglichkeit fest, unabhängig von der Größe der Kraft. Die
Komatsu & Viidik [8] studied cross sections through Abnahme der Beweglichkeit bei kurzen Zeitabständen
tooth, periodontal ligament and alveolar bone histologi- erklärte er damit, dass der Zahn zwischen den Stößen seine
cally during different phases of the shear force-deflection Ruhelage nicht erreichen konnte.
curve and found an explanation for the run of the curve in Komatsu & Viidik [8] untersuchten Querschnitte durch
the fibers of the periodontal ligament. The non-linearity of Zahn, Parodontalligament und Kieferknochen während ver-
the force-deflection behavior for shearing strain of cross schiedener Phasen der Kraft-Auslenkungs-Kurve für Sche-
sections was validated by other authors [2, 3, 7, 9, 16, 17]. rung histologisch und fanden eine Erklärung des Kurven-
The periodontal ligament, which controls the initial verlaufs durch die Fasern im Parodontalligament. Die
tooth displacement, is a soft biological tissue. Such tissues Nichtlinearität des Kraft-Auslenkungs-Verhaltens für die
are composed of elastic components (mainly collagen and Scherung von Querschnitten wurde von anderen Autoren
elastic fibers) and fluid components (including blood and bestätigt [2, 3, 7, 9, 16, 17].
lymph vessels as well as interstitial fluid) [6]. Their vis- Das Parodontalligament, das die initiale Zahnauslen-
coelastic material behavior is explained by various authors kung kontrolliert, gehört zu den weichen biologischen
[5, 11, 22] in terms of the interaction of the different com- Geweben. Diese setzen sich aus elastischen (im Wesentli-
ponents. The reaction of a tooth to externally applied chen Kollagen- und elastischen Fasern) und flüssigen (dazu
forces is thus also determined by the reaction mechanisms gehören Blut und Lymphe sowie die interstitielle Flüssig-
of several materials, which differ significantly in their me- keit) Komponenten zusammen [6]. Ihr viskoelastisches
chanical properties. Materialverhalten wird von verschiedenen Autoren [5, 11,
22] durch das Zusammenspiel der unterschiedlichen Kom-
Material ponenten begründet. Auch die Reaktion eines Zahnes auf
Mandibles of adult pigs (approximately 3 years of age) äußere Kräfte setzt sich deshalb aus den Reaktionsmecha-
with completed eruption of secondary teeth were used nismen mehrerer Materialien zusammen, die sich in ihren
for the measurements, since the structure of the peri- mechanischen Eigenschaften stark unterscheiden.
odontal ligament and thus its material properties depend
on the eruptional state of a tooth [6]. Using a metal saw, Material
segments containing one complete tooth were prepared Für die Messung wurden Unterkiefer von adulten Schwei-
from the mandibles. With a rotating saw (Leitz® nen (ca. 3 Jahre alt) verwendet, die den Zahnwechsel schon
Sägemikrotom 1600; Leica Instruments, Nussloch, Ger- abgeschlossen hatten, da die Struktur des Parodon-
many) the mandible segments were cut into slices con- talligaments und damit auch seine Materialeigenschaften
taining a cross section through the tooth and the sur- vom Durchbruchstadium eines Zahnes abhängen [6]. Mit
rounding periodontal ligament. From the cross sections, einer Metallsäge wurden aus den Unterkiefern Segmente
bars containing bone, tooth and periodontal ligament gesägt, in denen jeweils ein Zahn vollständig enthalten war.
were cut for use as samples in the uniaxial tensional ex- Die Kiefersegmente wurden mit einer Innenlochsäge
periment (Figure 1). In total, 25 such samples were pre- (Leitz®, Sägemikrotom 1600; Leica Instruments, Nussloch)
pared. in Scheiben geschnitten, die einen Querschnitt durch den
To convert the load-deflection behavior into stress- Zahn und das umgebende Parodontalligament enthielten.
strain behavior, the geometric dimensions of the tooth, Mit einer Trennscheibe wurden daraus Streifen aus Kno-
bone and periodontal ligament of the sample were deter- chen, Zahn und Parodontalligament geschnitten, die als
mined with a reflecting microscope. The height of the cross Messprobe für den einachsigen Zugversuch dienten (Abbil-
sections was set by the position of the rotating saw and was dung 1). Insgesamt wurden 25 solcher Messproben prä-
measured with a sliding caliper. The mean thickness and pariert.
the mean cross sectional area of the periodontal ligament Um das Kraft-Auslenkungs-Verhalten in ein Span-
volume of the sample were determined approximately nungs-Dehnungs-Verhalten umzurechnen, wurden die
with a special measuring program (IMAGE ACCESS®; geometrischen Abmessungen von Zahn-, Knochen- und
IMAGIC-Imaging Solutions, Glattburg, Switzerland). Parodontalligamentanteil der Messprobe mit dem Auflicht-
To prevent the sample from drying out, the mandible mikroskop bestimmt. Die Höhe der Querschnitte konnte
segments were kept in Ringer’s solution throughout the durch die Position des Sägeblattes der Innenlochsäge vorge-
preparation period. geben und mit einer Schieblehre bestimmt werden. Mit

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Method einem speziellen Messprogramm (IMAGE ACCESS®;


The samples were loaded using a material testing ma- IMAGIC-Imaging Solutions, Glattburg, Schweiz) wurden
chine (Zwick® Z005/TN2S; Zwick Materialprüfung, Ulm, aus den auflichtmikroskopischen Aufnahmen die mittlere
Germany) with an integrated force sensor (100 N) and a Dicke und die mittlere Querschnittsfläche des Par-
crosshead deflection measuring system. odontalligamentvolumens der Messprobe näherungsweise
To test the small, sensitive samples, a special clamping bestimmt.
fixture comprising two high-grade steel precision collets Um ein Austrocknen der Messproben zu verhindern,
and a perspex basin was constructed. This fixture permit- wurden die Kiefersegmente während der gesamten Präpara-
ted non-slip clamping of the samples with virtually no pre- tion in Ringer-Lösung gelagert.
loading. The basin filled with Ringer’s solution prevented
the sample from drying out. In the lower collet, which was Methode
situated in the basin, the bony part of the sample was Für die Lastaufbringung stand eine Materialprüfmaschine
clamped. The upper collet held the tooth, so that the peri- (Zwick®, Z005/TN2S; Zwick Materialprüfung, Ulm) mit
odontal ligament between the two collets was stretched integriertem Kraftsensor (100 N) und einer Traversenweg-
during tensile testing. Figure 2 shows a diagram of the test messung zur Verfügung.
set-up with which the properties of force relaxation, hys- Um die kleinen und empfindlichen Messproben prüfen
teresis and preconditioning of the periodontal ligament zu können, wurde ein spezieller Zangenaufbau, bestehend
part of the sample were substantiated. aus zwei präzisen Edelstahlzangen und einem Flüssigkeits-

controller

Figure 1. Cross section through a pig mandible under


optical microscopy. At the center is the tooth, whose
pulp runs through its oval port. Between tooth and
bone, the periodontal ligament is seen as a thin layer. collets inside
Its outside margins are marked with dashed lines. The
continuous line shows how samples were cut from the perspex basin
cross sections.
Abbildung 1. Auflichtbild eines Querschnitts durch
den Schweinekiefer. In der Mitte befindet sich der
Zahn, durch dessen ovale Öffnung der Zahnnerv ver-
läuft. Zwischen Zahn und Kieferknochen ist das Par-
odontalligament als dünnes Häutchen erkennbar. Sei- Figure 2. Diagram of the test setup showings the collets in which the samples were clamped.
ne Berandungen sind durch die gestrichelten Linien The perspex basin filled with Ringer’s solution prevents the sample from drying out.
verdeutlicht. Die durchgezogene Linie gibt an, wie Abbildung 2. Schematischer Versuchsaufbau zur Prüfung der Messproben. Das Foto zeigt die
Messproben aus solchen Querschnitten herausgefräst Zangenhalterung, in die die Proben eingespannt werden. Das Plexiglasbecken mit Ringer-
wurden. Lösung verhindert ein Austrocknen der Messprobe.

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Results becken aus Plexiglas, konstruiert. Dieser Aufbau ermöglich-


Relaxation te es, die Messproben weitgehend ohne Vorbelastung und
Loading the sample to a final deflection that was then rutschfest einspannen zu können. Das Flüssigkeitsbecken,
maintained led to stress relaxation, indicating the time das mit Ringer-Lösung gefüllt war, verhinderte ein Aus-
dependent material behavior of the periodontal ligament. trocknen der Messprobe. In die untere Zange, die sich im
However, different samples varied in their relaxational Flüssigkeitsbecken befand, wurde der Knochenabschnitt der
behavior. The time until stress relaxation was completed Messprobe eingespannt. Die obere Zange griff den Zahn,
ranged from a few minutes to several hours. According to sodass bei einem Zugversuch das dazwischenliegende Par-
Fung [4], the relaxed stress is approximately proportional odontalligament gedehnt wurde. Abbildung 2 zeigt ein Sche-
to the maximum stress to which the sample is subjected. ma der Versuchsanordnung. Auf diese Weise wurden für den
This observation was also made in the present study. The Parodontalligamentanteil der Messprobe die Eigenschaften
mean value of the relaxed stress of the 24 samples tested der Kraftrelaxation, der Hysterese und der Präkonditionie-
was 67.68% (SD = 10.12%) of the initial stress value. Fig- rung nachgewiesen.
ure 3 shows the stress relaxation for three different sam-
ples. Ergebnisse
Relaxation
Preconditioning of the Relaxation Wurde die Messprobe bis zu einer festen Auslenkung belas-
When a sample was always loaded to the same maximum tet und diese dann festgehalten, so zeigte sich eine Span-
stress, the relaxed force value changed from one meas- nungsrelaxation, die auf ein zeitabhängiges Materialver-
urement to another until a limit was reached. This depen- halten des Parodontalligaments deutet. Jedoch ergaben
dence on loading history is termed preconditioning. sich für die verschiedenen Messproben Unterschiede im
Figure 4 shows the preconditioning of a sample that Relaxationsverhalten. Die Zeit bis zur vollständigen Rela-
N
was loaded to a fixed maximum stress of 0.43 mm2 . With this xation der Spannung reichte von wenigen Minuten bis zu
sample, a limiting curve of the stress relaxation was nearly einigen Stunden. Nach Fung [4] ist der Endwert der Span-
reached at three cycles. The relaxed stress value was ap- nungsrelaxation ungefähr proportional zur Maximalspan-
proximately 67% of the maximum stress. In general, a lim- nung, bis zu der die Probe belastet wurde. Diese Beobach-
iting value of the relaxed stress is difficult to determine, tung wurde auch in dieser Untersuchung gemacht. Der
since the influence of the storage of the sample overlaps Spannungsendwert lag bei 24 Messungen im Durchschnitt

Figure 3. Stress relaxation of three samples. The stress relaxed within 15 Figure 4. Preconditioning of the relaxation of a sample. The limit of
minutes to 68.6%, 70.9% and 73.9% respectively of the initial value. Re- stress relaxation decreased from one measurement to another until it
laxation of the third sample was completed after approximately 10 min- reached a limit at approximately 67% of the maximum stress value.
utes, whereas the stress relaxation of the other two samples took ap-
Abbildung 4. Präkonditionierung der Relaxation einer Probe. Der End-
proximately 1 hour.
wert der Spannungsrelaxation änderte sich im Verlauf der Messungen zu
Abbildung 3. Spannungsrelaxation dreier Messproben. Die Spannung re- kleineren Werten hin, bis er einen Grenzwert erreichte, der bei ca. 67%
laxierte innerhalb von 15 Minuten auf 68,6%, 70,9% bzw. 73,9% des An- des Maximalspannungswertes lag.
fangswertes. Bei der dritten Probe war die Relaxation nach ca. 10 Minu-
ten bereits abgeschlossen, bei den anderen beiden Proben dauerte die
Relaxation ca. 1 Stunde.

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the effects of preconditioning during the measurement due bei 67,68% (SD = 10,12%) der Anfangsspannung. Abbil-
to the long measuring time. dung 3 zeigt für drei verschiedene Messproben die Relaxa-
tion der Spannung.
Hysteresis
Loading the sample to a fixed deflection and then releas- Präkonditionierung der Relaxation
ing it led to hysteresis, indicating energy loss due to inter- Wurde eine Probe immer bis zur selben Maximalspannung
nal friction in the periodontal ligament. The hysteresis belastet, so änderte sich der Endwert der Spannungsrelaxa-
behavior of the samples differed in the shape of the hys- tion von einer Messung zur anderen so lange, bis ein Grenz-
teresis curve and in the level of the hysteresis, i.e. the wert erreicht war. Diese Abhängigkeit von der Belastungs-
wing area enclosed by the hysteresis curve. Even the geschichte wird Präkonditionierung genannt.
same sample and the same loading procedure led to dif- Abbildung 4 zeigt die Präkonditionierung einer Mess-
ferent hysteresis curves due to differences in loading his- probe, die immer bis zur einer festen Maximalspannung von
N
tory and loading velocity. 0,43 mm2 belastet wurde. Bei dieser Messprobe wurde eine
As an example, Figure 5 shows the hysteresis for two Grenzkurve der Spannungsrelaxation mit drei Zyklen schon
samples. The material behavior of the two samples differs fast erreicht. Der Spannungsendwert lag im Bereich von
considerably in the wing area of the curve. 67% der Maximalspannung. Allgemein ist ein Endwert der
Spannungsrelaxation aufgrund der langen Dauer der einzel-
Preconditioning of the Hysteresis nen Messungen schwer zu bestimmen, da sich der Einfluss
When the same loading and releasing procedure was re- der Lagerung der Messprobe während der Messungen mit
peated with the same sample, the hysteresis curve dem Verhalten unter Präkonditionierung überlagert.
changed until it reached a limit. According to Fung [5],
the number of loading cycles until a limit is reached can Hysterese
vary widely with different biological tissues. In that study Wurde die Messprobe bis zu einer festen Auslenkung belas-
the number of preconditioning cycles was found to be tet und wieder entlastet, so trat eine Hysterese auf, die auf
up to 16. During preconditioning the hysteresis curve Energieverluste durch innere Reibung im Parodontalliga-
changed in that both the maximum stress and the hys- ment hindeutet. Das Hystereseverhalten der Messproben
teresis were reduced from one measurement to another. unterschied sich in der Form der Hysteresekurve und im
This was only the case, however, when the sample had Betrag der Hysterese, also im Inhalt der von Hin- und Rück-

Figure 5. Hysteresis curves of two samples with differing shapes and Figure 6. Preconditioning of the hysteresis of one sample. During pre-
wing areas. conditioning (cycles 1 to 13) the maximum stress and the hysteresis
decreased until they reached a limit at approximately 50% of the value
Abbildung 5. Hysteresekurven zweier Messproben, die sich in der Form
recorded in the initial experiment.
und im Flächeninhalt unterscheiden.
Abbildung 6. Präkonditionierung der Hysterese einer Probe. Im Verlauf
der Präkonditionierung (von Zyklus Nr. 1 bis 13) nahmen Maximalspan-
nung und Hysterese so weit ab, bis sie bei ungefähr 50% der Werte bei
der ersten Messung einen Grenzwert erreichten.

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enough time to relax into its rest position between the laufkurve umschlossenen Fläche. Auch bei derselben Mess-
loading cycles. The reduction in maximum force value probe und demselben Belastungsvorgang gab es abhängig
was also observed by Mühlemann [12], and the reduction von der Belastungsgeschichte und der Belastungsgeschwin-
in hysteresis by Parfitt [14]. Both properties were de- digkeit Unterschiede im Hystereseverhalten.
tected by Fung [5] in different biological tissues. In Abbildung 5 ist für zwei Proben beispielhaft das
Figure 6 shows the preconditioning of a sample. The Hystereseverhalten aufgezeigt. Vor allem bei der Hysterese-
maximum force value and the hysteresis decreased during fläche ist ein deutlicher Unterschied im Materialverhalten
the preconditioning process to approximately 50% of the der beiden Proben erkennbar.
values recorded in the first measurement. In the testing of
ten samples, the maximum stress decreased on average Präkonditionierung der Hysterese
during the preconditioning process to less than 82.27% Wurde bei derselben Probe derselbe Be- und Entlastungs-
(SD = 20.07%), and the hysteresis to less than 67.39% vorgang mehrfach wiederholt, so änderte sich die Hysterese-
(SD = 24.93%). kurve so lange, bis sie einen Grenzwert erreichte. Nach Fung
In conformity with Fung [5] we observed that precon- [5] ist die Anzahl der Belastungsvorgänge, bis ein Grenzwert
ditioning of the sample was necessary after any change in erreicht wird, bei verschiedenen biologischen Geweben sehr
the loading process, even after a change in final strain or unterschiedlich. Die Anzahl der Präkonditionierungszyklen
stress with the same loading velocity. Thus a result is re- lag hier bei bis zu 16 Zyklen. Während der Präkonditionie-
producible only after complete preconditioning. In the rung änderte sich die Hysteresekurve so weit, dass sich
subsequent measurements, however, complete precondi- sowohl die maximale Spannung als auch die Hysterese von
tioning was waived in most cases in order to protect the einer Messung zur anderen verringerten. Dies war jedoch
samples. nur dann der Fall, wenn die Probe zwischen den Belastungs-
zyklen genügend Zeit hatte, in ihre Ruhelage zu relaxieren.
Discussion Die Beobachtung der Reduktion der maximalen Spannung
The measurements detailed above were influenced by wurde auch von Mühlemann [12] gemacht, die der Verringe-
different factors that are difficult to judge quantitatively. rung der Hysterese auch von Parfitt [14]. Fung [5] wies beide
To ensure comparability of the measurements, prepara- Eigenschaften an verschiedenen biologischen Geweben
tion, storage and experiment conditions were standard- nach.
ized as far as possible. Abbildung 6 zeigt die Präkonditionierung einer Mess-
For application to the human context (e.g. in ortho- probe. Der maximale Spannungswert und die Hysterese ver-
dontics) it has to be borne in mind that the samples were ringerten sich im Verlauf der Präkonditionierung auf ca.
prepared from pig mandibles. It can be assumed, however, 50% der Werte bei der ersten Messung. Bei der Prüfung von
that there are no qualitative differences in the material be- zehn Messproben verringerte sich die maximale Spannung
havior of the periodontal ligament of pigs and humans, während der Präkonditionierung im Durchschnitt auf weni-
since similar viscoelastic properties of the periodontal lig- ger als 82,27% (SD = 20,07%) und die Hysterese auf weniger
ament have been reported in different mammalian species als 67,39% (SD = 24,93%).
by various authors [18]. In Übereinstimmung mit Fung [5] wurde auch in dieser
Comparability of the results was ensured by measur- Arbeit die Beobachtung gemacht, dass eine Präkonditionie-
ing only incisors and canines, as those teeth differ from rung der Messprobe nach jeder Änderung des Belastungs-
molars in their embedding [7]. When slicing the mandible vorgangs, sogar bei Änderung der Enddehnung oder der
segments into cross sections, care was taken to ensure that Endspannung bei derselben Belastungsgeschwindigkeit, neu
the cross sections were not cut at the apex or directly below erforderlich ist. Ein Messergebnis ist somit nur nach voll-
the crown, since the behavior of the periodontal ligament ständiger Präkonditionierung wiederholbar. Bei den folgen-
in these regions differs from that in the mid-root area due den Messungen wurde jedoch größtenteils auf eine vollstän-
to the high percentage of blood vessels and nerves [3, 7–9]. dige Präkonditionierung der Messprobe verzichtet, um die
The results are also influenced by the in-vitro measur- Proben zu schonen.
ing, which was the only means of performing the uniaxial
tensile testing. Since the fluid interchange between peri- Diskussion
odontal ligament and circulatory system was cut off, all Die oben aufgeführten Messungen wurden durch verschie-
phenomena of the viscoelastic material behavior that are dene Faktoren beeinflusst, die quantitativ schwer zu beurtei-
influenced substantially by flow processes (e.g. relaxation) len sind. Um eine Vergleichbarkeit der Messungen zu
can be assumed to differ fundamentally from the in-vivo gewährleisten, wurden, soweit möglich, gleiche Präpara-
behavior. tions-, Lagerungs- und Versuchsbedingungen geschaffen.
The in-vitro measurement entailed an additional inac- Bei allen Messungen ist für eine Anwendung auf die
curacy stemming from major damage to the periodontal menschliche Situation (z.B. in der Kieferorthopädie) zu

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ligament during preparation. The main cause of the dam- bedenken, dass die Messproben aus dem Schweinekiefer
age was the severance of collagen fibers on the cut surface hergestellt wurden. Es ist jedoch anzunehmen, dass es im
due to their oblique course. This influence was investigat- Materialverhalten des Parodontalligaments von Schwein
ed by various authors, who estimate that 10–16% of the und Mensch keine qualitativen Unterschiede gibt, da von
oblique fibers on the surface are severed [3, 7–9]. verschiedenen Autoren für die verschiedensten Säugetierar-
Since the alveolar bone, unlike the tooth, is a soft tis- ten ähnliche viskoelastische Eigenschaften für das Parodon-
sue packed with blood and lymph vessels and capable of talligament beschrieben wurden [18].
storing fluid in its cavities, bony material was forced into Um die Vergleichbarkeit der Ergebnisse zu gewährlei-
the periodontal ligament space by the diamond-coated sten, wurden ausschließlich Frontzähne vermessen, da sich
blade of the rotating saw (Figure 7). Fibers and bundles of Molaren und Frontzähne in ihrer Einbettung unterscheiden
fibers on the surface of the periodontal ligament were sev- [8]. Bei der Zerlegung der Kiefersegmente in Querschnitte
ered, torn away or scorched through the cutting procedure wurde darauf geachtet, dass die Querschnitte nicht an der
and the resulting heat (Figure 8). They were thus no longer Wurzelspitze oder direkt unterhalb der Zahnkrone gesägt
involved in the reaction of the periodontal ligament to ex- wurden, da sich das Parodontalligament an diesen Stellen
ternal loading. Damage such as scorching caused by aufgrund des hohen Gefäß- und Nervenanteils bekanntlich
milling was detected with a reflecting microscope, and the deutlich anders verhält als im Bereich der Wurzelmitte [3,
samples concerned were excluded from the measuring 7–9].
process. In contrast, damage like torn fibers on the surface Ein weiterer Einfluss auf die Messergebnisse kommt
of the cross sections could only be detected by scanning von der In-vitro-Messung, die die einzige Möglichkeit zur
electron microscopy and was unavoidable. Realisierung des einachsigen Zugversuchs bot. Da kein
Since the periodontal ligament is the softest and thus Flüssigkeitsaustausch zwischen Parodontalligament und
the most sensitive tissue of the tooth unit, the effects of stor- Körperkreislauf mehr stattfinden konnte, ist anzunehmen,
age on the material behavior of the periodontal ligament dass es bei Phänomenen des viskoelastischen Materialver-
were most pronounced. These influences could be judged haltens, bei denen Fließprozesse einen wesentlichen Einfluss
qualitatively on the basis of images of samples taken at dif- haben (z.B. Relaxationen), grundsätzliche Unterschiede
ferent times during the storing process with a reflecting mi- zum In-vivo-Verhalten gibt.

Figure 7. During preparation of the cross sections through tooth (T) and
alveolar bone (B), the diamond-coated blade of the rotating saw forced
bony material into the periodontal ligament volume (scanning electron Figure 8. Fiber bundles on the surface of the sample were severed
microscopy,  24). and scorched in the cutting procedure (scanning electron microscopy,
 2000).
Abbildung 7. Beim Sägen der Querschnitte durch Zahn (T) und Kiefer-
knochen (B) schmierte das diamantbesetzte Sägeblatt Knochenmaterial Abbildung 8. Faserbündel an der Oberfläche der Probe wurden durch den
in das Parodontalligamentvolumen (Rasterelektronenmikroskopaufnah- Schneidevorgang durchtrennt und verbrannt (Rasterelektronenmikro-
me, 24fache Vergrößerung). skopaufnahme, 2000fache Vergrößerung).

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Dorow C, et al. Material Properties of the Periodontal Ligament

croscope. If a sample was stored without fluid, it dried out, Mit der In-vitro-Messung war eine zusätzliche Unge-
with the mean thickness of the periodontal ligament de- nauigkeit verbunden, die von der Zerstörung des Parodon-
creasing by up to 20% (Figure 9). Storage in Ringer’s solu- talligaments bei der Präparation herrührte. Die Hauptursa-
tion induced slight swelling of the periodontal ligament vol- che der Zerstörung war die Zertrennung von Kollagenfasern
ume. The mean thickness of the periodontal ligament in- an der Schnittfläche aufgrund ihres schrägen Verlaufs. Die-
creased by approximately 5%. An increase in mean ser Einfluss wurde von verschiedenen Autoren untersucht
periodontal ligament thickness can be assumed to result in [3, 7–9]. Die Autoren gehen von einer Zerstörung von
decreased rigidity of the periodontal ligament due to 10–16% der schrägen Fasern an der Oberfläche aus.
swelling. When the periodontal ligament dried out, its mean Da der Alveolarknochen im Vergleich zum Zahn ein
thickness decreased, suggesting hardening. Both influences weiches, von Blut- und Lymphgefäßen durchzogenes Gewe-
were verified experimentally. The most striking influence of be ist und in seinen Hohlräumen Flüssigkeit speichern kann,
storage was observed during relaxation over a very long wurde beim Schneidevorgang durch das diamantbesetzte
measuring period. Drying out was found to have the great- Sägeblatt der Innenlochsäge Knochenmaterial in den Par-
est influence on the material behavior of the periodontal lig- odontalspalt geschmiert (Abbildung 7). Fasern und Faser-
ament, since the hardening was accompanied by a reduced bündel an der Oberfläche des Parodontalligaments wurden
failure limit of the periodontal ligament. Figure 10 shows durch den Schneidevorgang und die entstehende Hitze
the influence of storage in Ringer’s solution and of drying durchtrennt, abgerissen bzw. verbrannt (Abbildung 8). Sie
out on the relaxational behavior of a sample. Storage for 18 konnten deshalb nicht mehr an der Reaktion des Parodon-
hours in Ringer’s solution induced relaxation to 67% of the talligaments auf eine äußere Belastung teilhaben. Zer-
initial stress value. The storage effect was overlapped by the störungen wie Verbrennungen, die durch das Fräsen verur-
preconditioning effect in the same order of magnitude, so sacht wurden, konnten im Auflichtmikroskop erkannt und
that the influence of storage in Ringer’s solution could only die betroffenen Proben von der Messung ausgeschlossen
be very slight. When the sample subsequently dried out, the werden. Dagegen konnten Schäden wie Faserrisse an der
relaxational behavior changed completely and led to gradu- Oberfläche der Querschnitte nur im Rasterelektronenmi-
ally increasing force. The time lapsing until these changes kroskop nachgewiesen werden und waren unvermeidbar.
are visible depends partly on the ambient temperature. In Da das Parodontalligament das weichste und damit
the present study it was approximately 1 hour. auch das empfindlichste Gewebe der Zahneinheit ist, waren
The accuracy of the traverse path measured by the ma- die Einflüsse der Lagerung auf das Materialverhalten des
terial testing machine was 0.12 µm, and that of the force Parodontalligaments besonders groß. Diese Einflüsse konn-

Figure 9. Relative change in periodontal ligament thickness in samples Figure 10. Influence of storage in Ringer’s solution and of drying out on
stored for several days in Ringer’s solution and in samples stored without the relaxational behavior of a sample.
fluid. Eight samples were measured in each case. The mean value of the Abbildung 10. Beobachtung des Einflusses der Lagerung in Ringer-
relative change in thickness and the error of the mean value are shown. Lösung und der Vertrocknung auf das Relaxationsverhalten einer Mess-
Abbildung 9. Relative Änderung der Parodontalligamentdicke bei Lage- probe.
rung in Ringer-Lösung und bei trockener Lagerung der Messproben über
mehrere Tage. Es wurden jeweils acht Proben vermessen. Gezeigt sind der
Mittelwert der relativen Dickenänderung sowie der Fehler des Mittelwer-
tes.

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Dorow C, et al. Materialeigenschaften des Parodontalligaments

sensor 0.4% of the given force value. With forces of 5 N, as ten mit Hilfe von Aufnahmen mit dem Auflichtmikroskop,
used in the present study, the accuracy is ± 0.02 N. In this die eine Messprobe zu verschiedenen Zeiten des Lagerungs-
study a 100 N force sensor was used. The samples were de- prozesses zeigen, qualitativ beurteilt werden. Bei einer
liberately subjected to higher stresses, since it is known Lagerung der Probe ohne Flüssigkeitseinbettung fand eine
that pulsed forces of 100 N can be induced by a Herbst ap- Vertrocknung statt. Dabei nahm die mittlere Dicke des Par-
pliance anchored to molars [21]. Compared with the influ- odontalligaments um bis zu 20% ab (Abbildung 9). Eine
ences of storage, preparation and incomplete precondi- Lagerung in Ringer-Lösung führte zu einer leichten Quellung
tioning of the sample, however, these inaccuracies are neg- des Parodontalligamentvolumens. Die mittlere Parodontal-
ligible. ligamentdicke nahm um ca. 5% zu. Bei einer Vergrößerung
der mittleren Dicke des Parodontalligaments ist zu vermu-
Conclusions ten, dass das Parodontalligament durch Quellen an Steifig-
This article has characterized the material behavior of keit verliert. Bei Vertrocknung reduzierte sich die mittlere
the periodontal ligament on the basis of various experi- Dicke des Parodontalligaments, was eine Verhärtung vermu-
mental results. The experiments showed a non-linear, ten lässt. Beide Einflüsse konnten experimentell bestätigt
time dependent stress-strain behavior. Testing samples werden. Besonders deutlich war der Einfluss der Lagerun-
from pig mandibles in a uniaxial tensional experiment re- gen bei Relaxationen, die über eine sehr lange Zeit gemes-
vealed fundamental viscoelastic material properties such sen wurden. Eine Vertrocknung hatte nachweislich den
as stress relaxation and hysteresis. The property of pre- größten Einfluss auf die Materialeigenschaften des Par-
conditioning, which is typical of soft biological tissues, odontalligaments, da neben einer Verhärtung zusätzlich die
was also verified in agreement with the theory of Fung Bruchgrenze des Parodontalligaments erniedrigt wurde.
[5]. Abbildung 10 zeigt den Einfluss der Lagerung in Ringer-
The experimental results help to characterize the peri- Lösung und der Vertrocknung auf das Relaxationsverhalten
odontal ligament and thus contribute to an understanding einer Messprobe. Eine Lagerung über 18 Stunden in Ringer-
of tooth displacement, which stimulates bone remodeling, Lösung verursachte eine Relaxation auf 67% des anfängli-
the basis of orthodontic tooth movement, on a clinical, chen Spannungswertes. Dem Einfluss der Lagerung war
physical and cellular level. auch der einer Präkonditionierung genau in dieser Größen-
ordnung überlagert, weshalb der Einfluss der Lagerung in
Ringer-Lösung nur gering sein konnte. Eine anschließende
Austrocknung der Messprobe veränderte das Relaxations-
verhalten völlig und führte zu einem stufenweisen Kraftan-
stieg. Die Zeit bis zum Sichtbarwerden der Vertrocknungs-
erscheinungen hängt u.a. von der Umgebungstemperatur ab.
In dieser Untersuchung lag die Zeit bei ungefähr 1 Stunde.
Die Genauigkeit der Traversenwegangabe der Material-
prüfmaschine lag bei 0,12 µm, die Genauigkeit des Kraftsen-
sors bei 0,4% des angegebenen Kraftwertes. Bei den hier
References verwendeten Kräften in der Größenordnung von 5 N sind
1. Bien SM. Fluid dynamic mechanisms which regulate tooth movement. das 0,02 N. Als Kraftaufnehmer wurde ein 100-N-Kraftsen-
Adv Oral Biol 1966;2:173–201. sor verwendet. Die Belastung der Proben mit höheren Span-
2. Chiba M, Komatsu K. Mechanical responses of the periodontal liga-
ment in the transverse section of the rat mandibular incisor at
nungen war erwünscht, da bekanntlich bei der Anwendung
various velocities of loading. J Biomech 1993;26:561–70. des Herbst-Scharniers mit der Abstützung am Molaren
3. Chiba M, Yamane A, Oshima S. In vitro measurement of regional dif- impulsartige Kräfte von 100 N erzeugt werden können [21].
ferences in the mechanical properties of the periodontal ligament in Diese Ungenauigkeiten sind jedoch gegenüber den oben dis-
the rat mandibular incisor. Arch Oral Biol 1990;2:153–61. kutierten Einflüssen, wie Lagerungseinflüssen, Zerstörung
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Louis–Washington: Mosby, 1979. Anhand verschiedener experimenteller Ergebnisse wurde in
7. Komatsu K, Chiba M. The effect of velocity of loading on the biome-
dieser Arbeit das Materialverhalten des Parodontalliga-
chanical responses of the periodontal ligament in transverse sections
of the rat molar in vitro. Arch Oral Biol 1993;5:369–75. ments charakterisiert. Die Experimente zeigten ein nichtli-
8. Komatsu K, Viidik A. Changes in the fibre arrangement of the rat inci- neares zeitabhängiges Kraft-Auslenkungs-Verhalten. Bei
sor periodontal ligament in relation to various loading levels in vitro. der Prüfung von Messproben aus dem Schweinekiefer wur-
Arch Oral Biol 1996;41:147–59. den im einachsigen Zugversuch für das Parodontalligament

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Dorow C, et al. Material Properties of the Periodontal Ligament

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periodontal ligament. J Biomech 1986;19:637–45. haltens, wie Spannungsrelaxation und Hysterese, nachge-
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wiesen. Auch die Eigenschaft des Präkonditionierens, die
in bone remodeling: The initial development of a time-dependent
finite element model. Am J Orthod Dentofacial Orthop 1996;109: typisch für weiche biologische Gewebe ist, konnte in Über-
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and ground substance in the mechanical properties of biological tis- Die experimentellen Ergebnisse dienen zur Charakteri-
sues: a preliminary investigation. J Biomech 1973;6:153–65. sierung des Parodontalligaments und bieten somit eine Hil-
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13. Mühlemann HR. Tooth mobility (3). J Periodontol 1954;25:128–37.
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